mızı siyahlılar, 1944-45 sezonunda ise lige katılmazlar. 1945-46 sezonunda kırmızı grubu lider bitiren Gençlerbirliği, final grubunu da zirvede tamamlayarak dört sezonun ardından yeniden şampiyon olur. Bu şampiyonlukla beraber, Ankara'yı Türkiye Futbol Şampiyonası'nda temsil etme hakkı kazanır. 1941 yılında olduğu gibi yine İstanbul Futbol Ligi şampiyonu Beşiktaş ile karşılaşan Gençlerbirliği, rakibini 2-1 mağlup ederek ikinci kez kupayı müzesine götürür. Türkiye Futbol Şampiyonası'nda toplam üç şampiyonlukla en başarılı takım olan Fenerbahçe'nin ardından, iki kez şampiyon olan Gençlerbirliği, yine ikişer kez şampiyon olan Beşiktaş ve Harp Okulu takımlarıyla beraber ligin en başarılı takımları oldular.

1946-47 sezonunda Ankara Ligi'nde Kırmızı Grubu lider bitiren Gençlerbirliği, ligde mutlu sona ulaşamaz. 1948-49 sezonunu üçüncü tamamlasa da, sonraki iki sezon ligde şampiyon olur. Bu üst üste iki şampiyonluğun ardından sekiz sezon daha devam eden bu ligde Gençlerbirliği bir daha şampiyonluk yaşayamaz. Ancak buna rağmen Ankara Futbol Ligi'nde toplamda on defa şampiyon olarak ligin en başarılı takımı unvanını kazanır. 1951 yılında Türkiye Futbol Şampiyonası finalinde tekrar Beşiktaş ile karşılaşırlar. Ancak karşılaşmayı 3-0 kaybederek burada da mutlu sona ulaşamaz. 1959 yılında Millî Lig ismiyle kurulan Süper Lig'in başlamasıyla bu organizasyon bir daha düzenlenmez ve Gençlerbirliği yeni kurulan bu profesyonel ligde Ankara'yı temsil edecek dört futbol takımından birisi olur.

1959 senesinde Millî Lig ismiyle kurulan Süper Lig'e, Ankara ve İzmir mahalli liglerinin en iyi dört takımı ile İstanbul mahalli liginin en iyi sekiz takımı alındı. Bu takımlar kırmızı ve beyaz olmak üzere iki gruba dağıtıldı. Gruplarını ilk sırada tamamlayan iki takım, şampiyonu belirlemek için iki maç üzerinden oynatılan play-offta mücadele ettiler. Ankara'dan Millî Lig'e Gençlerbirliği ile birlikte, Hacettepe, MKE Ankaragücü ve Ankara Demirspor takımları alındılar ve Türkiye'de ilk defa profesyonel anlamda düzenlenen bu ulusal futbol organizasyonunda mücadele etme hakkı kazandılar. Gençlerbirliği bu ligdeki ilk sezonunda, sekiz takımın mücadele ettiği kırmızı grupta yer aldı. Oynadığı 14 karşılaşmada yalnızca 1 defa kazandı, 8 kez berabere kaldı ve 5 kez de mağlup oldu. Ligi 10 puanla yedinci sırada tamamladı. 1959-60 sezonunda, küme düşmenin olmadığı bir önceki yılda 16 takımın yer aldığı ligde, alt ligden terfi eden 4 takımında eklenmesiyle toplam 20 takım yer aldı. Gençlerbirliği ligi 35 puan ile 10. sırada tamamladı. 1960-61 sezonunda ise ligi 45 puanla 5. sırada tamamlayarak geride kalan sezonlar içerisindeki en yüksek lig başarısını elde etti. Daha önceki birkaç sezon boyunca Millî Lig şampiyonunun Şampiyon Kulüpler Kupası'na katılmasının ardından 1961-62 sezonunda ilk defa Balkan Kupası'na ve Fuar Şehirleri Kupası'na Millî Lig'den takım katıldı. Gençlerbirliği bu sezonu 41 puanla 6. sırada tamamladı. 1962-63 sezonunda 22 takım mücadele etti ve bu takımlar tekrar, Kırmızı - Beyaz grup ismindeki 11'erli iki gruba dağıtıldı. Gençlerbirliği, kırmızı grupta yer aldı. Ligi 26 puanla 2. sırada bitirdi. Her iki grubun ilk 6 sıradaki takımlarının katılımıyla oluşan şampiyonluk grubunda mücadele etme hakkı kazandı. Şampiyonluk grubuna topladığı 21 puanla grubu 6. sırada bitirdi. 1963-64 sezonunda, Ankara'dan toplam 5 takım 1. Lig'de mücadele etti. Gençlerbirliği, toplam 18 takımın yer aldığı ligi 33 puanla 9. sırada tamamladı. 1964-65 sezonuna gelindiğinde 16 takımlı ligde, kırmızı siyahlılar sezonu 26 puanla 14. sırada tamamladı. 1965-66 sezonunda ise ligdeki takımların tamamı üç şehirde yer almaktaydı. İstanbul'dan yedi, Ankara'dan altı ve İzmir'den üç takım ligde mücadele etti. Gençlerbirliği bu sezonu 38 puanla 3. sırada bitirdi. 1966-67 sezonunu 31 puanla 6., 1967-68 sezonunu 32 puanla 8. ve 1968-69 sezonunu 27 puanla 10. sırada tamamladı.

Gençlerbirliği, 1969-70 sezonunda 16 takımın mücadele ettiği ligi Altınordu'nun üzerinde 15. sırada tamamlayarak, 11 sezon mücadele ettiği 1. Lig'den ilk kez küme düştü. 1970-71 sezonunda 2. Lig Kırmızı Frup'ta yer alan kırmızı siyahlı ekip, ligi 5. sırada tamamladı. 1971-72 sezonunda aynı grupta ligi 6., 1972-73 sezonunda 13. sırada tamamladı. 1973-74 sezonunda ise beyaz grupta yer alan Gençlerbirliği, sezonu 6. sırada bitirerek üst lige çıkma şansını o sezon için yitirmiş oldu. 1974-75 sezonunda da Beyaz Grup'ta mücadele eden Gençlerbirliği, ligi 12. sırada bitirdi. 1975-76 sezonunda tekrar kırmızı gruba düştü. 16 takımlı ligde sezonu 12. sırada tamamladı. 1976-77 sezonunda 9. ve 1977-78 sezonunda kırmızı grubu 10. sırada tamamladı. 1978-79 sezonunda ise 16 takımlı kırmızı grubu 15. sırada bitiren Gençlerbirliği küme düştü. Futbolun profesyonelleştiği 1959'dan bu yana ilk defa 3. Lig'e düşmüş oldu.

Bir önceki sezon küme düşen Gençlerbirliği, profesyonel liglerde ilk defa 3. Lig'de mücadele ediyordu. 1979-80 sezonunda A grubunda mücadele eden kırmızı siyahlı ekip, 8 takımın mücadele ettiği ligi 7. sırada tamamladı. Türkiye Futbol Federasyonu, 1980-81 sezonuna girilirken 3. Lig'i kaldırarak, 1979-80 sezonunda 3. Lig'de mücadele eden tüm takımları 2. Lig'e dahil etti. Gençlerbirliği böylelikle bir sezon aranın ardından tekrar 2. Lig'e yükselmiş oldu. Gençlerbirliği, 1980-81 sezonunda 2. Lig B Grubu'nda yer aldı. 18 takımlı ligde sezonu 17. sırada tamamlayarak başarısız bir sezon geçirdi. Sezon sonunda, aralarında Gençlerbirliği'nin de bulunduğu üç grupta mücadele eden toplam beş takımın küme düşmesi gerekmesine rağmen bir sonraki sezon için takım sayısının 52'den 60'a çıkarılması nedeniyle küme düşen takım olmadı. Gençlerbirliği böylelikle küme düşmekten kurtuldu. 1981-82 sezonunda 2. Lig C Grubu'na düşen Gençlerbirliği, 15 takımın mücadele ettiği ligi 3. sırada tamamladı. 1982-83 sezonunda da C Grubu'nda yer alan kırmızı siyahlılar, 16 takımlı ligi en yakın rakibi Eskişehirspor'un 6 puan önünde şampiyon olarak tamamlayarak uzun bir aranın ardından tekrar 1. Lig'e terfi etti. 1983-84 sezonunda 1. Lig'de 18 takım mücadele etmekteydi. Gençlerbirliği, 34 maçtan yalnızca 7 galibiyet almasına karşın, oynadığı karşılaşmaların 17'sinde sahadan beraberlikle ayrılarak ligi 11. sırada bitirdi. Gençlerbirliği, bu sezonda oynadığı 34 maçın yarısında berabere kalarak, lig tarihinde bir sezonda en çok berabere kalan takım oldu. Gençlerbirliği, 1984-85 sezonunu 11., 1985-86 sezonunu 9., 1986-87 sezonunu 12. sırada tamamladı. 1987-88 sezonunda 20 takımın mücadele ettiği ligi 19. sırada tamamlayarak, ligden düşen 4 takımdan birisi oldu. 1988-89 sezonunda 2. Lig A Grubu'nda mücadele eden Gençlerbirliği, sezonu en yakın rakibi Orduspor'un 16 puan önünde şampiyon olarak tamamlayarak bir sezonluk aranın ardından yeniden 1. Lig'e yükseldi.

1989-90 sezonunda, 18 takımla oynanması düşünülen 1. Lig, bir önceki sezon da Samsunspor'un durumu nedeniyle 4 yerine 3 takımın düşmesi sebebiyle 19 takımla oynatılacaktı. Fakat 2. Lig'de grubunu şampiyon tamamlayan ve 1. Lig'e terfi eden Bursaspor, 2. Lig takımının 1. Lig'e alınmaması ve bunun sonucunda 2. Lig'den yalnızca 2 takımın yükseltilmesi sebebiyle lig 18 takımla oynandı. Gençlerbirliği, ligi 45. puanla 11. sırada tamamladı. 1990-91 sezonuna Jozef Jarabinský yönetiminde giren Gençlerbirliği, sezonu 10. sırada tamamladı. Gençlerbirliği, 1991-92 sezonuna Jarabinský'nin yerine Aldoğan Argon'u getirerek başladı. Argon yönetiminde ligde arka arkaya 4 mağlubiyet alan Gençlerbirliği, ligin bitimine 4 hafta kala teknik direktörlük koltuğuna Battal Tokyay'ı getirdi. Gençlerbirliği, Tokyay ile kalan 4 haftada 1 galibiyet, 2 beraberlik ve 1 mağlubiyet alarak 16 takımlı ligi 10. sırada tamamladı. 1992-93 sezonuna Valeriy Nepomniyaşiy Gençlerbirliği'nin yeni teknik direktörü oldu. Gençlerbirliği ligi 10. sırada tamamladı. Böylelikle 3 sezon üst üste 1. Lig'i 3. sırada tamamlamış oldu. 1993-94 sezonunda takımın başına Kurban Berdiyev getirildi. Böylelikle Gençlerbirliği'ni ilk defa bir Türkmenistanlı teknik direktör çalıştırmış oldu. Kırmızı siyahlılar ligi 7. sırada bitirdi. Türkiye Kupası'nda ise 6. turda Sarıyer ile karşılaşan Gençlerbirliği, normal süresi 1-1 biten maçı penaltılarla 4-2 kaybederek kupadan elendi. 1994-95 sezonuna yine teknik direktör değişikliği ile başladı. Takımın başına kulübün yardımcı antrenörü Zafer Göncüler getirildi. Göncüler takımın başında 15 maça çıktıktan sonra teknik direktörlük koltuğunu Eyüp Taş'a devretti. Geçici teknik direktör olarak takımın başına gelen Taş, yalnızca 1 maçta takımın başında yer aldı ve yerini Metin Türel'e devretti. Metin Türel takımın başında sezon sonuna kadar kalmayı başardı. Gençlerbirliği, ligi 5. sırada bitirerek ilk defa bir Avrupa kupasına katılma hakkı elde etti. Türkiye Kupası'nda ise bir önceki sezon olduğu gibi 6. Tur'da Eskişehirspor'a 1-0 yenilerek elendi. Gençlerbirliği, 1995-96 sezonuna Belçikalı teknik direktör Georges Heylens'i takımın başına getirerek başladı. Ligi 10. sırada tamamladı. Türkiye Kupası'nda ise çeyrek finalde Fenerbahçe'ye elendi. Kırmızı siyahlı takım, 1996-97 sezonuna Heylens'in yerine teknik direktörlük koltuğuna Metin Türel'i getirerek başladı. Türel takımın başında ligde yalnızca 12 maça çıktı. Daha sonra takımın başına Sadettin Tekelioğlu getirildi. Tekelioğlu'da 1996-97 sezonunda ligin bitimine 5 maç kala yönetim tarafından görevinden alındı. Yerine ise Teoman Yamanlar getirildi. Gençlerbirliği ligi 39 puanla 11. sırada tamamladı. Türkiye Kupası'nda ise çeyrek finalde Trabzonspor'a toplamda 6-2 yenilerek elendi. Gençlerbirliği, 1997-98 sezonuna da Hırvat teknik direktör Luka Peruzović'i göreve getirerek başladı. Peruzović, ligde yalnızca 13 maçta Gençlerbirliği takımını yönetti. Daha sonra takımın başına Yılmaz Vural getirildi. Vural yönetiminde sezonu tamamlayan kırmızı siyahlı ekip, ligi 38 puanla 14. sırada bitirirken, Türkiye Kupası'nda ise 6. turda Beşiktaş'a toplamda 8-4 mağlup olarak elendi. 1998-99 sezonuna Yılmaz Vural'ın yerine Slovak Karol Pecze teknik direktörlük koltuğuna getiri