rdan biri olarak gözüktü. 1967 tarihli Calamity the Cow ve 1968 tarihli Chitty Chitty Bang Bang filmlerinde de kısa rollerde oynadı ancak son filmdeki sahneye filme dahil edilmedi. Aynı yıl yayınlanan Romeo ve Juliet filminde Romeo rolü seçmelerine katılsa da rol Leonard Whiting'in oldu.

Zamanla Collins müziğe yönelmeye başladı. Hickory adlı bir grupta çalarken albüm anlaşmasına imza attılar ve adlarını Flaming Young yaptılar. 1969'da insanoğlunun Ay'a yaptığı yolculuğun yarattığı ilgiyi anlattıkları albümleri Ark 2 yayınlandı. Ticari anlamda başarılı olmayan albüm Melody Maker tarafından "ayın pop albümü" olarak lanse edildi. Grup, bir sene sonra dağıldı. Collins daha üne kavuşmadan, Beatles gitaristi George Harrison'un All Things Must Pass albümündeki "Art of Dying" şarkısında perküsyon çaldı. Collins'in adı albümün ilk baskılarında geçmezken 2000 yılında yayınlanan versiyonda Collins de albüm kartonetinde yer buldu.

1970 yılının ortalarında rock grubu Genesis, davulcuları John Mayhew'in gruptan ayrılmasından sonra "akustik müziğe duyarlı bir davulcu" ilanı verdi. Collins, Charisma plak şirketi sahibi Tony Stratton-Smith'in adını ilanda gördüğü için ilana başvurmaya karar verdi. Provalar şarkıcı Peter Gabriel'in Surrey'deki evinde yapıldı. Provalara erken gelen Collins, zamanını Gabriel'in yüzme havuzında yüzerken şarkıları ezberleyerek geçirdi. Ağustos 1970'te Collins resmen Genesis'in bateristi oldu.

1970-1975 arasında Collins, grubun albümleri ve konserlerinde davul ve perküsyon çaldı ve geri vokallerde katkıda bulunud. 1971'de Genesis ile ilk albümü Nursery Cryme piyasaya çıktı. Collins ve gitarist Steve Hackett tarafından yazılan "For Absent Friends" şarkısında vokalleri yaptı. Daha sonra 1973 tarihli albümleri Selling England by the Pound'da "More Fool Me" şarkısını söyledi.

Ağustos 1975'te The Lamb Lies Down on Broadway turnesinden sonra Gabriel, Genesis'ten ayrıldı. Grup, Melody Maker'a vokalist ilanı verdi ve 400 tane cevap aldı. Uzun süren vokalist arama sürecinde adaylara geri vokal yapan Collins'in grubun vokalisti olmasına karar verildi ve A Trick of the Tail albümü kaydedildi. Albüm, İngiltere listelerinde üç numaraya çıkarak büyük başarı kazandı. 1977'de Hackett'in de ayrılması ise Collins, Tony Banks ve Mike Rutherford grubu üç kişi olarak devam ettirmeye karar verdi. Dönemin sonuna doğru Genesis, progresif rocktan pop-rock'a evrilmeye başladı. 1978 albümleri ...And Then There Were Three... ilk İngiltere Top 10 single'ları "Follow You Follow Me"yi içeriyordu.

Aralık 1978'de uzun süreli turneler sonucu zarar gören evliliğini kurtarmak ve ailesine daha çok vakit ayırmak için Collins, Vancouver, Kanada'ya gitti. Ancak evliliğini sona erdirmeye karar veren Collins, 1979 Nisan'ın da İngiltere'ye geri döndü. Bu dönemde grup arkadaşları solo albümlerine odaklanırlarken, Collins de ilk albümü Face Value'nün bestelerini oluşturmaya başladı. Bu sırada Genesis tekrar bir araya geldi ve 1980'de yayınlanan Duke üstünde çalışmaya başladı.

Bu albümün ardından Şubat 1981'de Face Value yayınlandı. Albümde davul ve vokalin yayında keyboard da çalan Collins, boşanma sürecinin albümüne ilham verdiğini açıkladı. Albüm, dünya çapında yedi ülkede bir numaraya yükseldi, ABD'de ise yedinci sıraya çıktı. Albümün ilk single'ı "In the Air Tonight" bir hit olup, İngiltere single listelerinde iki numaraya çıktı. Collins, ilk solo konserine Amnesty International'ın bir yardım organizasyonunda çıktı.

Eylül 1981'de Genesis, Abacab'ı yayınladı ve turneye çıktılar. 1982'nin başlarında Collins, ABBA vokalistlerinden Anni-Frid Lyngstad'ın üçüncü solo albümü Something's Going On'un prodüktörü oldu ve Led Zeppelin vokalisti Robert Plant'in ilk solo albümü Pictures at Eleven'ın çoğu şarkısıda davul çaldı. Ekim 1982'de tek konser için bir araya gelen Gabriel ve Hackett'li Genesis kadrosunda yer aldı.

Collins'in ikinci solo albümü Hello, I Must Be Going! 1982 Kasım'ında yayınlandı. Evlilikle ilgili sorunları hala "I Don't Care Anymore" ve "Do You Know, Do You Care" gibi şarkılarda yüz üstüne çıkıyordu. 3 milyon satan albüm İngiltere'de ikinci, Amerika'da sekizinci sıraya yükseldi. Albümün ikinci single'ı olan the Supremes cover'ı "You Can't Hurry Love", Collins'in İngiltere'deki ilk bir numaralı single'ı oldu. Şubat 1983'e kadar Collins, solo bir turne düzenledi. Turne sonrası Plant'in ikinci solo albümü olan The Principle of Moments'ta da çaldı. Mayıs 1983'te, Collins, Banks ve Rutherford, Genesis adında bir albüm kaydetti; bu albümün turnesi de 1984 Şubat'ına kadar devam etti.

1984'te Against All Odds filmi için aynı isimli bir şarkı kaydetti. Şarkının prodüktörlüğünü bu sefer Collins değil, Arif Mardin yaptı. Collins'in önceki single'larına göre daha pop olan bu parça, şarkıcının Billboard Hot 100 listesinin zirvesine çıkan ilk şarkısı oldu ve şakıcıya En İyi Erkek Pop Vokal Performansı Grammy Ödülü kazandırdı. Ayrıca o yılın en iyi özgün şarkı Oscar'ına aday gösterildi. Collins, bunun sonucunda turnesini Oscar'da şarkıyı söyleyebilme ihtimaline göre düzenledi. Ancak ödül töreninde şarkının bir başka sanatçı tarafından okunulmasına karar verildiği Collins'e bildirildi. Phil Collins'in de katıldığı törende şarkıyı aktris ve şarkıcı Ann Reinking söyledi. Eleştirmenlerce beğenilmeyen bu performans daha sonra Collins tarafından konserlerinde de ti'ye alındı. Şarkı, o sene Oscar ödülünü kazanamadı.

1984 yılında Collins, Earth, Wind & Fire vokalisti Philip Bailey'in üçüncü solo albümü Chinese Wall'ın prodüksiyonuna katkıda bulundu. Albümde şarkıcılar "Easy Lover" şarkısında düet yaptılar. Bu şarkı İngiltere'de bir numara oldu. Collins, Eric Clapton'ın Behind the Sun albümündeki bazı şarkıların prodüksiyonunu yaparken davul da çaldı. Kasım 1984'te Collins, dönemin en ünlü Britanyalı ve İrlandalı şarkılarından oluşan Band Aid'e katıldı ve "Do They Know It's Christmas?" şarkısının davullarını çaldı.

Şubat 1985'te Collins'in en başarılı albümü No Jacket Required piyasaya sürüldü. Albüm hem İngiltere'de hem ABD'de bir numaraya yükseldi. Albümde ABD'de listebaşı olan "One More Night" ve "Sussudio", ve ilk ona giren "Don't Lose My Number" ve "Take Me Home" şarkıları vardı. Albüme The Police vokalisti Sting ve eski grup arkadaşı Peter Gabriel de katkıda bulunmuştu. 1985 tarihli White Nights filmi için Marilyn Martin ile "Separate Lives" düetini yapan Collins, ABD'de de bu şarkıyla da bir numara oldu. Böylece Collins, ABD'de üç listebaşı şarkı ile senenin en başarılı sanatçısı olurken, albüm de Yılın Albümü Grammy Ödülü de dahil olmak üzere üç Grammy kazandı. Brit Ödüllerinde de Britanya'nın En İyi Albümü ve Britanyalı En İyi Erkek Şarkıcı ödüllerini kazandı.

Temmuz 1985'te Collins, Band Aid tarafından düzenlenen yardım konserleri Live Aid de sahne aldı. Hem İngiltere'deki Wembley Stadyumu hem de ABD'deki JFK Stadyumu'nda sahne alan tek şarkıcı oldu. Önce İngiltere'de "Against All Odds" ve "In the Air Tonight"ı söyleyen ve Sting ile sahne alan Collins, bir Concorde ile Philadelphia'ya uçup solo şarkılarının yanında Clapton'ın ve tek bir konser için yeniden bir araya gelen Led Zeppelin'in performanslarında da davul çaldı. Zeppelin ile gösterdiği performans izleyenler tarafından beğenilmedi. Gitarist Jimmy Page, Collins'in şarkıları iyi öğrenmediğini iddia ederken, Collins ise grubun çok iyi çalmadığını iddia etti ve Page'in tavırlarından dolayı sahneyi terk etmek istediğini aklından geçirse de negatif bir tepki almamak için devam ettiğini açıkladı.

Ekim 1985'te Collins, Banks ve Rutherford ile Genesis'in yeni albümü Invisible Touch'ı kaydetmek için bir araya geldi. Aynı isimli ilk single İngiltere'de bir numaraya yerleşerek, Genesis'in ticari anlamda en başarılı şarkısı oldu. Grup, ayrıca tarihinin ilk ve tek Grammy'sini kazandı. 1987'de single'ları "Land of Confusion"ın kuklalı klibi ile MTV Video Müzik Ödülleri'nde yılın klibi adayı gösterildi.

1988 yılında Collins tekrar sinemaya döndü ve romantik komedi Buster'da rol aldı. Collins, 1963'te yaşanan büyük tren soygunundaki rolü nedeniyle tutuklanan Buster Edwards rolünü oynadı. Film konusu itibarıyla karışık tepkiler aldı. Prens Charles ve Prenses Diana, filmin hırsızlığı övdüğü gerekçesiyle gala davetini reddetti. Ancak Collins'in performansı beğenildi. Collins, filmin soundtrack'lerinin dördüne katkıda bulundu. The Mindbenders cover'ı "A Groovy Kind of Love", Collins'in hem İngiltere'de hem ABD'de listebaşı olan tek şarkısı oldu. Albümün bir başka hit single'ı ise Lamont Dozier ile yazdıkları "Two Hearts" oldu. Sanatçılar, En İyi Şarkı Altın Küre Ödülü kazanırlarken Oscar'a da aday gösterildiler.

1989'da The Who turnesinde grupla çalan Collins, Kasım ayında bir başka başarılı albüm olan ...But Seriously'yi yayınlandı. David Crosby'nin geri vokal yaptığı "Another Day in Paradise" yıl sonu Billboard listelerinde birinci oldu, 1990 yılında BRIT ödüllerinde Britanya'nın en iyi single'ı ödülünü, 1991'de ise Yılın Kaydı Grammy Ödülü'nü kazandı. Şarkı, 1980lerin ABD'de en son liste başı şarkısı. Albüm ise ABD'de 1990'ların ilk liste başı albümü, İngiltere'de ise 1990 yılının en çok satan albümü oldu.

Beş yıllık bir aradan sonra Genesis, 1991 yılında We Can't Dance albümünü çıkardı. Albüm, Collins'in çalıştığı son stüdyo albümüydü. 1993 Amerikan Müzik Ödülleri'nde Genesis en iyi pop/rock grubu olarak ödüllendirildi.

1993'te Collins deneysel bir albüm olan Both Sides'ı yayınladı. Daha yavaş tempoda olan ve kişisel şarkılara sahip albüm, Collins'in albüm satışlarında bir düşüş olduğunu göz önüne serdi. Albümdeki bütün enstrümanlar Collins tarafından çalınmıştı. 1996 yılında Collins, solo kariyerine odaklanmak için Genesis'ten ayrıldığını açıkladı ve The Phil Collins Big Band'i kurdu ve Genesis şarkılarının caz versiyonlarını çaldılar. Ekim 1996'da bir başka solo albüm Dance into the Light yayınlandı ancak bu albümün satışları bir öncekinden de düşüktü.

1998'de The Phil Collins Big Band turneye çıktı ve bu turne kapsamında Montreux Caz Festivali'nde konser verdi. 1999'da "A Hot Night