.C.L. olarak bilinen Photo Chemical Laboratories yeni stüdyolarında yönetmen yardımcılarının arandığına dair reklamlar verilmişti. Daha önce sinema sektörüne hiç duymamasına rağmen Kurosava, gerekli makaleyi stüdyoya sundu. Adaylardan istenen bu makale onlara Japon sinemasının temel eksiklerini ve bu eksiklerin üstesinden gelme yollarını soruyordu. Kurosava'nın yarı alaycı görüşü eğer sorunlar varsa, bunların çözümü olmadığına dairdi. Kurosava'nın makalesi onu bir sonraki sınavlara geçirdi. İmtihanı yapanlar arasında yönetmen Kajirō Yamamoto'nun da olduğu bir heyer Kurosava'yı da seçilenler arasına aldı. Ve 1936'nın Şubat ayında Kurosava 23 yaşındayken stüdyoda işe başlamış oldu.

Kurosava, yönetmen yardımcılığı yaptığı 5 sene içerisinde birçok yönetmenle çalışma fırsatı buldu. Ama gelişiminde en etkili isim Kajiro Yamamoto'ydu. Yönetmen yardımcısı olarak çalıştığı 24 filmden 17'sinde Yamamoto'nun yardımcılığını yaptı. Bunlardan birçoğu "Enoken" takma adıyla bilinen popüler aktör Kenichi Enomoto'nun da oynadığı komedi filmleriydi. Yamamoto, Kurosava'nın yeteneğini eğitti. Onu bir sene içerisinde üçüncü yönetmen yardımcılığından baş yönetmen yardımcılığına getirdi. Ve Kurosava'nın sorumlulukları arttı. Ve sahne yapımı, mekan tespiti, senaryo düzeltmesi, provalar, ışık, dublaj, kurgu ve ikinci takımın yönetmenliği gibi çeşitli işlerde çalışmaya başladı. Kurosava, son asistanlığını yaptığı Horse (Uma, 1941) filminde filmin yönetmeni Yamamoto'nun başka bir film çekmesi nedeniyle çekimlerin büyük bir bölümünü yönetmen olarak üstlendi.

Yamamoto'nun Kurosava'ya verdiği önemli tavsiyelerden biri de iyi bir yönetmenin aynı zamanda senaryo yazma konusunda ustalaşması gerektiğiydi. Kurosava daha sonra senaryo yazarak yönetmen yardımcılığından daha fazla para kazanabileceğini fark etti. Daha sonra tüm filmlerinin senaryolarını ya kendi yazdı ya da ortaklaşa yazdı. Ve çoğu kez başka yönetmenler için de senaryo yazdı. Senaryo yazmak Kurosava'ya 1960'lara kadar daima iyi bir ek geli sağladı, Kurosava daha sonraları ise dünyaca ünlü biri oldu.

1941'de piyasaya çıkan "Horse" filminini izleyen iki sene boyunca, Kurosava yönetmenlik kariyerinin çıkış filmini yapacak bir senaryo arayışına girdi. 1942'nin sonlarına doğru, Japonya'nın Amerika Birleşik Devletleri ile savaşının başlamasından bir sene sonra, Kurosava ilk filmi için bir kitaptan ilham aldı. Musashi Miyamoto isimli bu kitap yazar Tsuneo Tomita'nun bir judo ustası ile ilgili bir romanıydı. Kitabın reklamlarındaki genç ve bıçkın judo ustasından etkilenen Kurosava, Toho stüdyolarına giderek bu kitabın haklarını satın almalıyız diye rica etti. Toho'daki yetkili Morita ona güvendiğini lakin yine de kitap çıktığında bir okuyup gelmesini söyledi. Kurosava kitabı basıldığı gün aldı ve bir çırpıda bitirdi. Kurosava içgüdüsüyle doğru bir hamle yapmıştı. Çünkü birkaç gün içinde bazı büyük Japon stüdyoları kitabın haklarını satın almak istedi. Kitabın yazarının karısının Kurosava'yı sevmesi nedeniyle Toho kitabın haklarını satın aldı. Böylece, Kurosava yönetmen olarak ilk filmi için film öncesi çalışmalara başladı.

Kurosava'nın ilk filmi olan Sugata Sanshiro'nun çekimlerine Yokohama'da Aralık 1942'de başlandı. Çekimler düzgün geçmişti lakin tamamlanmış filmin sansürü geçmesi kolay olmadı. Dönemin Japon sansür kurulu yapılan işi çok "İngiliz-Amerikan" tarzı buldu. Yönetmen Yasujiro Ozu'nun destek verici müdahalesi ile film sansür kurulunda kabul gördü. Ve Kurusova 33 yaşındayken, 24 Mart 1943'te piyasaya sürüldü. Film hem eleştirisel hem de ticari olarak başarı yakaladı. Yine de, sonradan sansür kurulu filmin 18 dakikasını kesmeye karar verdi. Bu 18 dakikanın çoğunun günümüzde kayıl olduğunu düşünülür.

The Most Beautiful filmiyle savaş zamanı işçi kadınlarını konu aldı. Bu film 1944'ün başlarında çektiği yarı belgesel tarzı bir propaganda filmiydi. Kurosava, daha gerçekçi performans elde etmek amacıyla çekimler boyunca kadın oyuncuları gerçek bir fabrikada konaklattı. Fabrika için üretilen yemeklerden yedirtti ve onlara karakterlerinin ismiyle seslendi. Kurosava benzer metotları kariyeri boyunca da kullanmıştır.

Çekimler boyunca, kadın fabrika işçilerinin liderini oynayan kadın oyuncu Yōko Yaguchi aktris meslektaşlarının isteklerini yönetmen Kurosava'ya iletmek için seçilmişti. O ve Kurosava sık sık sonu gelmeyen anlaşmazlıklara giriyorlardı. Bu anlaşmazlıklar ikiliyi mantığa aykırı olarak birbirine yakınlaştırdı. Yaguchi, iki aylık hamile iken ikili 21 Mayıs 1945'te evlendiler. Ve ikili, Yaguchi 1985 yılında ölene kadar birlikteydiler. Bu birliktelikten iki çocukları oldu, bunlardan erkek olan Hisao 20 Aralık 1945'te dünyaya geldi. Babasının son zamanlardaki bazı projelerinde ona prodüktör olarak yardım etti. Ve diğer çocukları Kazuko, 29 Nisan 1954'te doğdu ve bir kostüm tasarımcısı oldu.

Evliliğinden kısa bir süre sonra, çıkış filmi Sugata Sanshiro'nun bir devam filmini çekmesi için stüdyo tarafından Kurosava'ya baskı yapıldı. Propaganda amacı taşıyan "Sanshiro Sugata Part Two" isimli bu film 1945'in Mayıs ayında ilk kez gösterime girdi. Genel olarak Kurosava'nın en zayıf filmi olarak görülür.

Kurosava sansür kurulunun kolaylıkla onaylayacağı ve maliyeti düşük bir film için senaryo yazmaya karar verdi. "The Men Who Tread On the Tiger's Tail" isimli, Kanjinchō isimli kabuki oyunundan uyarlanan ve başrolünde komedyen Enoken'in oynadığı bu film 1945 Eylül'ünde piyasaya sürüldü. Enoken, Kurosava'nın yönetmen yardımcılığı zamanlarınla sürekli çalıştığı bir isimdi. Bu zamanlarda, Japonya teslim olmuştu ve Japonya'nın İşgali başlamıştı. Filmin çekiminde ilginç bir tesadüf de yaşanmıştı. Kurosava bir gün çekimlerini yaparken Amerikalı bir grup amiral ve yüksek rütbeli Amerikan subayı sete gelerek filmi sessizce izleyip gittiler. Kurosava bu kişilerden birinin ünlü yönetmen John Ford olduğunu ise sonralardan Londra'da John Ford ile tanıştığında öğrenecekti. Bu dönemde sansür kurulu, Amerikanların eline geçmişti. Sansür kurulu tarafından incelenen filmler ile ilgili raporlar Amerikan Ordusu Genel Karagâh'ına yollandıktan sonra onay alınıyordu. Japon sansürcüleri filmi Kanjinchō'nun gülünç düşürülmüş bir taklidi olarak gördüğü için Kurosava kurul üyeleriyle tartıştı. Bu tartışma neticesinde kurul raporu Karargâh'a yollamadığı için film yasadışı sayıldı ve Amerikanlar tarafından yasaklandı. Lakin üç sene sonra tesadüfen Amerikan Karargâhı'nın bölüm başkanı filmi izledi ve çok ilginç bulduğu için yasaklamayı kaldırttırdı.

Savaş bittiğinde, işgalcilerin demokratik idealleri insanların dikkatini topluyordu. Kurosava kendisine saygısını tekrar kazanabilmesi için kişisel ve kendine özgü filmler çekmesi gerektiğini düşünüyordu. Bu tarzda ilk filmi No Regrets for Our Youth oldu. Filmin senaryosu, 1933'te gerçekleşen Takigawa kazası ve Hotsumi Ozaki'nin savaş zamanındaki casusluk hususundan ilham almıştı. Japonya'nın savaş öncesi politik baskı düzenini eleştiriyordu. Alışagelmişin dışında, yönetmenin ana karakteri bu sefer bir kadın karakterdi. Yukie isimli bu karakter, orta sınıfın üzerinde doğmuş ayrıcalıklı biriydi. Ve politik krizin içerisinde kendi değerlerini yargılıyordu. Filmin orijinal senaryosu, tartışmalı temasından ötürü büyük ölçüde yeniden yazıldı. Ve ana karakterin kadın olması eleştirmenleri ikiye bölmüştü. Ama yine de film, seyirci tarafından uygun bulundu. Savaş sonrası, filmin isminin, ""No Regrets for... (...için pişmanlık yok)"", herkesçe bilinir hale gelmiş olan çeşitli söz dizimi versiyonları yapıldı.

Kurosava'nın bir sonraki filmi One Wonderful Sunday, Temmuz 1947'de ilk kez gösterime girdiğinde çeşitli eleştiriler aldı. Nispeten karışık olmayan ve duygusal aşk hikâyesiydi. Film, savaş sonrası Tokyo'sunda savaşın fakirleştirdiği bir çiftin bir haftalık izin günlerindeki eğlencesini anlatıyordu. Film, Frank Capra, D.W. Griffith ve Friedrich Wilhelm Murnau gibi yönetmenlerin etkilerini taşıyordu. 1947 yılında Kurosava'nın katılımıyla bir başka film piyasa çıktı. Aksiyon, macera ve korku türündeki Snow Trail isimli bu film Senkichi Taniguchi tarafından yönetildi. Kurosava ise bu filmin senaryosunu yazmıştı. Bu film genç aktör Toshirō Mifune'nin çıkış filmi oldu. Kurosava ve onun akıl hocası Yamasan, Toho stüdyolarını Mifune ile anlaşması için ikna etmişti. Genç aktör, giriş sınavında Kurosava'yı oldukça etkilemişti, ama diğer juri üyelerini ise kendinden soğutmuştu.
Kurosava, prodüktör Sōjirō Motoki ve Kurosava'nın yönetmen arkadaşları Kajiro Yamamoto, Mikio Naruse ve Senkichi Taniguchi birlikte Eiga Geijutsu Kyōkai(Film Sanat Derneği) isimli özgür bir prodüksiyon birimi kurdular. Kurosava, Kazuo Kikuta, Taniguchi'nin birlikte ekranlara uyarlardığı çağdaş bir tiyatro oyunu bu organizasyonun çıkış işi ve Daiei stüdyoları'nın da ilk filmi oldu. The Quiet Duel isimli bu filmde Toshirō Mifune'nin canlandırdığı ana karakter, frengi hastalığıyla mücadele eden idealist bir doktordu. Böylece Kurosava, sürekli aynı ganster rollerini oynayan Mifune'yi bu rolden ayırıyordu. Film, Mart 1949'da piyasaya çıktı. Gişe başarısı iyiydi lakin genel olarak yönetmenin daha az önemli filmlerinden biri olarak görüldü.

1949'deki ikinci filmi yine Film Sanat Derneği tarafından prodükte edilmişti. Shintōhō tarafından Stray Dog ismiyle piyasaya sürüldü. Bu dönemde Kurosava'nın en çok övülen işi oldu. Stray Dog, belki de Japonya'da tarz olarak ilk önemli dedektif filmiydi.

Scandal filmi, Shochiku stüdyosu tarafından Nisan 1950'de piyasaya sürüldü. Film, yönetmenin deneyimlerinden, anger towards ve Japon sarı gazeteciliğinden ilham almıştı. Film, mahkeme salonunda geçen konuşma özgürlüğü ve kişisel sorumluluklar üzerine sosyal bir filmdi. Ama Kurosava'nın da kabul ettiği üzere ve neredeyse tüm eleştirmenler, bitmiş projenin tatmin edici olmadığını ve konuya odaklanamadığını söyledi.

Kurosava'nın 1950'lerdeki ikinci filmi ise Rashomon'du. Bu film yönetmene yeni bir izleyici kitlesi kazandırdı.

"Scandal" filmi bittikten sonra, Daiei stüdyolarına yanaştı ve onlar için yeni bir film yapmayı teklif