bandar udara ini digunakan pula oleh pasukan bela diri jepang dan pengelola penerbangan bisnis dan umum, di mana terdapat pusat pemandu lalu lintas udara untuk mengatur lalu lintas udara di hokkaido dan wilayah tohoku.
di bandar udara itu terdapat kantor pusat hokkaido air system.
bandar udara okadama dibangun pada rentang tahun 19421944, di mana penggunaan awalnya ditujukan sebagai pangkalan udara angkatan laut kekaisaran jepang.
dengan menyerahnya jepang kepada amerika serikat pada tahun 1945, akhir perang dunia ii, pasukan angkatan udara amerika serikat mengambil alih bandar udara ini dan menjadikannya sebagai lokasi latihan hingga tahun 1952.
setelah itu, pasukan bela diri jepang kembali mengambil alih penggunaan bandar udara tersebut dari amerika serikat.
pada bulan juni 1956, penerbangan sipil berjadwal mulai diterapkan di bandar udara ini ketika north japan airlines membuka rute penerbangan ke memanbetsu, kemudian diikuti oleh japan domestic airlines, toa domestic airlines, dan japan air system.
all nippon airways (ana) membuka rute penerbangan ke okadama pada tahun 1966.
seluruh maskapai itu menggunakan pesawat baling-baling hingga pertengahan tahun 1970.
landas pacu diperluas pada tahun 1967 menjadi 1.500 meter.
walaupun demikian, sebagian lalu lintas udara lebih suka menggunakan bandar udara chitose baru yang memiliki peralatan lebih lengkap dan mampu menangani pesawat jet.
pada tahun 1974, toa domestic airlines menghentikan layanan di okadama, dan all nippon airways langsung mengganti kekosongan itu dengan membangun anak perusahaan bernama air nippon untuk menangani pesawat ys-11 di bandar udara, sebelum menggantinya dengan bombardier dash 8.
pada tahun 1995, kota sapporo mengajukan permohonan perlebaran landas pacu menjadi 2.000 meter untuk mengizinkan pengoperasian pesawat jet di okadama.
namun, dengan adanya penolakan dari penduduk sekitar bandar udara, pengajuan ini ditarik pada tahun 1996.
ana, yang melayani 80% penumpang di okadama, menghentikan rute ke okadama pada tahun 2010, meninggalkan hokkaido air system sebagai satu-satunya maskapai yang beroperasi di sana.
terminal bandar udara beroperasi dengan keuntungan yang sedikit hingga tahun fiskal 2009, namun dengan kepergian ana itu menyebabkan kondisi finansialnya mengalami kerugian total.
hokkaido air system tetap beroperasi di sana dengan pesawat bertipe saab 340.
pada bulan november 2013, fuji dream airlines mulai beroperasi dengan penerbangan sewaan jet regional ke okadama dari bandar udara komaki di nagoya.
ini merupakan penerbangan jet pertama sepanjang sejarah bandar udara okadama.
terminal penumpang bandar udara ini memiliki tiga lantai, di mana lantai pertama dan kedua masing-masing digunakan untuk lobi kedatangan dan lobi keberangkatan penumpang.
lantai ketiga digunakan sebagai dek observasi bagi pengunjung.
landas pacu bandar udara okadama memiliki dimensi 1.500  45 meter dengan arah sudut 14 dan 32 dan berpermukaan aspal beton.
ketinggian bandar udara rata-rata adalah 8 meter dari permukaan laut.
maskapai dan rute penerbangan
insiden dan kecelakaan
sebuah pesawat bertipe namc ys-11a-213 yang berangkat dari bandar udara hakodate mengalami insiden ketika mendarat di bandar udara okadama pada tanggal 16 februari 2000 pada pukul 12.43 wsj. pesawat tersebut gagal berhenti sebelum ujung landas pacu dan menyebabkan terjatuh ke daerah bersalju di pinggir landas pacu.
akibat dari insiden tersebut, roda, baling-baling, dan bagian depan pesawat mengalami kerusakan.
dalam kejadian itu, tidak ada korban jiwa dari 41 penumpang (termasuk kru pesawat).