享徳3年12月27日（1455年1月15日）、兄・憲忠が5代鎌倉公方・足利成氏によって暗殺されると、その弟に当たるという経緯などから享徳4年（1455年）3月に新たな関東管領に任命され、成氏征討軍の大将として関東へ下向して同年4月頃に上野国平井城へ入った（享徳の乱）。
享德3年12月27日（1455年1月15日），兄长被镰仓公方足利成氏暗杀，因此在享德4年（1455年）3月被任命为新的关东管领，担任成氏征讨军的大将下向至关东地方，在同年4月期间进入上野平井城（享德之乱）。