ב-20 בספטמבר 1939 התפתחה תקרית מקומית בחנות צעצועים בבעלות יהודית בסופיה, לכלל התפרעות כללית שערכו חברי הארגון ראטניק ברחבי סופיה, שכללה שבירת חלונות ראווה והצתות, וזאת בהסכמה שבשתיקה מצד המשטרה הבולגרית. ב-21 בספטמבר נפגשה משלחת מטעם הקונסיסטוריה עם מפקד המשטרה הבולגרית הקולונל אטאנאס פאנטב ומחתה על אזלת ידה של המשטרה. פאנטב הטיל את האחריות על שר הפנים ניקולה נאדב (בולגרית: Никола Недев), ומשלחת הקונסיסטוריה נפגשה עם השר כדי להביע את מחאתה. השר האשים את היהודים כגורמים למהומות בשל היותם "מנצליה של האוכלוסייה הבולגרית". עם זאת, בעקבות מחאת הקונסיסטוריה פרסם פאנטב הודעה לתושבי סופיה ובה קרא לשמירת הסדר הציבורי והזהיר שיינקטו צעדים נגד מפירי החוק. ב-6 בינואר 1940 נפגשו ראשי הקונסיסטוריה עם שר המשפטים וסיל מיטאקוב (בולגרית: Васил Митаков) ומחו על האנטישמיות הגוברת. השיחה עלתה לטונים גבוהים, והשר ציין כי אינו מוכן להקריב את בולגריה עבור 50,000 יהודים. ב-15 בינואר נפגשה הנהלת הקונסיסטוריה עם ראש הממשלה קיוסאיבנוב כדי לדון בכלל הסוגיות הקשורות לקהילה היהודית, ובכללן מצב הנתינים הזרים, מתן היתרי הגירה מבולגריה ויחסי המדינה עם הקהילה היהודית. בסיום הפגישה פרסם קיוסאיבנוב הצהרה רשמית ובה הוא מביע את הערכתו ליהודי הממלכה וציין כי בכוונתו לפתור את בעיית הנתינים הזרים. עם חתימת הסכם קראיובה והחזרת חבל דרום דוברוג'ה לבולגריה פרסם המושל הצבאי של החבל הגנרל גאורגי פופוב (בולגרית: Георги Попов) צו גירוש ליהודי החבל. ראשי הקונסיסטוריה פנו לנציגי ארגון המיעוט הבולגרי בדוברוג'ה עימם ניהלו קשרים ענפים במסגרת הפעילות בקונגרס הבינלאומי למיעוטים לאומיים, ואלו פנו לגנרל פופוב אשר ביטל את צו הגירוש.
לאחר פרוץ מלחמת העולם השנייה גבר זרם הפליטים לבולגריה. ב-16 בספטמבר 1939 בפקודת מפקד המשטרה הבולגרית אטאנאס פאנטב גורשו מבולגריה 4,022 "נתינים זרים", רובם ככולם יהודים. חלקם, שהיו מחוסרי אזרחות, לא נתקבלו במדינות השכנות והבולגרים הובילו אותם לווארנה ולבורגס. ראשי הקונסיסטוריה התעמתו עם מפקד המשטרה ושר הפנים הבולגרי, אשר השיבו להם שאין לקונסיסטוריה סמכות טיפול בפליטים מאחר שאינם אזרחים בולגרים. ראשי ההסתדרות הציונית בבולגריה פנו לסוכנות היהודית בבקשה לקבל סרטיפיקטים, אך נדחו על הסף ובבוטות. לראשי הקונסיסטוריה היו חילוקי דעות נוקבים עם ראשי התנועה הציונית, משום שסברו שהעלייה לארץ ישראל של היהודים אזרחי בולגריה איננה פתרון לרדיפות הגוברות ויש להאבק על זכויותיהם בתוך הממלכה. חילוקי הדעות הוסלמו עוד, כשהחל מפעל ההעפלה הפרטי של ברוך קונפינו בעיקר על רקע טענות ראשי הקונסיסטוריה לגבי בטיחותן הלקויה של הספינות, תנאי ההפלגה וניצולם הכספי של המבקשים לעלות. לאחר טביעת ספינת המעפילים סלבדור ערכה הקונסיסטוריה דין וחשבון ובו הוטלה בעקיפין אחריות משותפת לטביעה על קונפינו ועל מפקד המשטרה הבולגרית אטאנאס פאנטב, שהורה לקצין הנמל בווארנה לשלח את הספינה בניגוד לחוות דעתו הבטיחותית. המשטרה הבולגרית איימה על חברי הקונסיסטוריה לבל יפרסמו את הדו"ח, ומחשש לחייהם לא פרסמה הקונסיסטוריה את הדו"ח וחבריה אף לא חתמו עליו.
עם הגשת הצעת החוק להגנת האומה לאישור הפרלמנט הבולגרי הכינו ראשי הקונסיסטוריה חוברת המפרטת את תרומתם של יהודי בולגריה למדינה אשר נתמכה במסמכים רבים, והיא נשלחה ל-120 פוליטיקאים, אישי ציבור ועיתונאים, מתוך מטרה למנוע את אישור החוק, אך הוא אושר ברוב גדול.
לאחר החלת החוק להגנת האומה, הוכפפה הקונסיסטוריה לקומיסריון לענייני יהודים בראשות אלכסנדר בלב ופקידי הקומיסריון השתלטו על כל פעילותה מול הקהילות. ראשי הקומיסריון שמו להם למטרה להביא לחיסולה של יהדות בולגריה על ידי שילוח בניה למחנות ההשמדה בפולין. עם זאת ראשי הקונסיסטוריה המשיכו בנסיונותיהם לסייע לקהילות השונות. במאי 1942 ביקשו ראשי הקונסיסטוריה להפגש עם המלך בוריס השלישי כדי לדון עמו במצבה הקשה של יהדות בולגריה לאחר יישום תקנות החוק להגנת האומה. המלך לא השיב לפנייה. רשמית, צמצמה הקונסיסטוריה את פעולותיה לכדי נושאים מנהליים משניים וזאת בשל פיקוחו של קומיסר מטעם הקומיסריון על התנהלותה. ראשי הקונסיסטוריה התכנסו במחתרת בדירותיהם של חבריה או של בני קהילת סופיה ומשם המשיכו בפעילות ניהול הקהילות. ביוני 1942 שלח יוסף גירון מברק ברכה בשם הקונסיסטוריה למלך בוריס השלישי לרגל יום הולדתו של יורש העצר סימאון. המלך השיב למברק והודה לקונסיסטוריה וליהדות בולגריה על הברכות. הנושא דווח לשר החוץ הגרמני יואכים פון ריבנטרופ והוביל לתקרית דיפלומטית עם גרמניה. לאחר אירוע זה הפסיק המלך בוריס להשיב למברקי הקונסיסטוריה.
בראשית מרץ 1943 נעצרו 11,343 יהודי תראקיה, מקדוניה הווארדארית ופירוט לקראת גירושם למחנה ההשמדה טרבלינקה. העצורים רוכזו בערים בלגואבגרד, דופניצה וסקופיה. ראשי הקונסיסטוריה ניסו לפעול מול פקידי השלטון לשחרור כמה שיותר מהעצורים. השלטונות הסכימו לשחרר 20 עצורים שהיו בעלי אזרחות בולגרית ולגבי השאר השיבו לקונסיסטוריה שהעצורים אינם אזרחים בולגרים, הם נעצרו בשטחים הכבושים על ידי גרמניה הנאצית ואין להם סמכות לטפל בהם. התשובות היו בסתירה לעובדה שהאקציות בוצעו על ידי חיילים ושוטרים בולגרים וכך גם הגירוש. הקונסיסטוריה ערכה בסופיה מגבית למען מגורשי תראקיה ובמהלכה נאספו בגדים ומוצרי מזון. רכבות המגורשים עברו דרך סופיה בדרכן ללום, אך השלטונות הבולגרים סירבו לאפשר את חלוקת המזון והבגדים שנאספו. הגליית יהודי סופיה במאי 1943 הפסיקה את פעילות הקונסיסטוריה. ראשי הקונסיסטוריה נעצרו ונשלחו למחנה הריכוז בסומוביט ולאחר מספר חודשים שוחררו. ביולי 1944 עם מינויו של איוון בגריאנוב לראש ממשלת בולגריה חודשה פעילותה של הקונסיסטוריה, ולנשיאה מונה הקולונל בדימוס אברהם תג'ר. בגריאנוב קבע אישית את חברי הקונסיסטוריה והם היו מכל גוני הקשת הפוליטית ובכלל זה חברי המפלגה הקומוניסטית הבולגרית. על אף כינון הקונסיסטוריה מחדש, סירבו ראשיה לבקשת בגריאנוב להכריז שיהודי בולגריה זוכים לשוויון זכויות מלא.
השתלטות הקומוניסטים על הקונסיסטוריה וסיום פעולתה.
תחת שלטון חזית המולדת הבולגרית.
ב-9 בספטמבר 1944 התחוללה ברחבי בולגריה הפיכה שהובלה על ידי חזית המולדת הבולגרית וזכתה לחסות הצבא האדום אשר כוחותיו הגיעו לסופיה. בו ביום הגיעו קומוניסטים יהודים למשרדי הקהילות בערים השונות, חלקם חמושים ובלווי המשטרה המקומית והשתלטו על משרדי הקהילות. ראשי הקונסיסטוריה הודחו, להוציא את הנשיא אברהם תג'ר לו רחשו כבוד רב בציבור היהודי. הקומוניסטים הציעו לתג'ר להמשיך ולעמוד בראש הקונסיסטוריה אך תג'ר סירב והתפטר. לתפקיד יושב ראש הקונסיסטוריה מונה דוד ירוחם שהיה חבר המפלגה הסוציאל-דמוקרטית. בהמשך, הוחלף ביצחק פרנסז חבר המפלגה הקומוניסטית. תפקידה של הקונסיסטוריה הוגדר מחדש ויעדה העיקרי היה להכווין את חיי יהדות בולגריה בכל הסוגיות הייחודיות לקהילה היהודית. בפועל, הייתה הקונסיסטוריה שלוחה של התא היהודי בחזית המולדת.
ראשי המפלגות הציוניות לא הכירו בהרכבה החדש של הקונסיסטוריה ודרשו לקיים בחירות חופשיות. השתלטות זו של הקומוניסטים הביאה לפגיעה במעמד הקונסיסטוריה בקרב הנהגת קהילות יהודיות במערב אירופה וארצות הברית, עניין שלא תאם את האינטרסים של בולגריה לקראת הסכמי השלום המתגבשים. חזית המולדת הבולגרית הורתה לקונסיסטוריה לשתף את נציגי התנועות הציוניות בהרכבה כמיעוט. הועברה הצעה שבהנהגת הקונסיסטוריה יהיו שני נציגי התנועה הציונית וכן שני נציגים בכל אחד מוועדי הקהילות. הציונים דחו את ההצעה, אך בהמשך הגיעו להסכמה עם חזית המולדת היהודית על שיתוף נציגיהם בקונסיסטוריה. בפברואר 1946 השתתף דוד ירוחם כנציג הקונסיסטוריה בוועידה של נציגי קהילות יהודיות באירופה שהתקיימה בלונדון ואורגנה על ידי גופים פרו-קומוניסטים. ירוחם הצהיר שיהודי בולגריה כלל לא רוצים לעלות לישראל אלא להשתלב במרקם החדש של בולגריה. ההצהרה עוררה פולמוס חריף בבולגריה וההסתדרות הציונית הפיצה עלוני הכחשה לדבריו של דוד ירוחם. ב-1947 הקימה הקונסיסטוריה ביוזמת ארגון הג'וינט את המכון היהודי למדעים מתוך מטרה לאסוף חומר היסטורי ותרבותי על יהדות בולגריה לדורותיה. בראש המכון הועמדו הרב ד"ר אשר חננאל, אלי אשכנזי ומוריץ מרכוס. נאסף חומר היסטורי רב מכל קהילות בולגריה. ב-1949 נסגר המכון והקונסיסטוריה העבירה את המסמכים והספרים הרבים שנאספו לידי האקדמיה הבולגרית למדעים.
לאחר השתלטות הקומוניסטים על בולגריה.