עם סיום המלחמה, חזר אייזנהאואר לדרגתו הקודמת כקפטן ומספר ימים לאחר מכן קודם לדרגת מייג'ור, דרגה בה החזיק במשך 16 שנים. בשנת 1919 נשלח מייג'ור אייזנהאואר להשתתף בשיירת הרכבים הטרנסקונטיננטלית שיועדה לבדוק את כלי הרכב הצבאיים ולבחון את הצורך בשיפור הכבישים בארצות הברית; בעתיד, יטביע הנשיא אייזנהאואר את חותמו בנושא שיפור הכבישים המהירים בארצות הברית.
לאחר מכן שב אייזנהאואר לקמפ מיד שבמרילנד, שם פיקד על גדוד טנקים עד לשנת 1922. אייזנהאואר לימד את פקודיו את טבעה של המלחמה הבאה והתפקיד שעתיד הטנק למלא במלחמה זו. מומחיותו בלוחמת שריון התפתחה על ידי שיתוף פעולה הדוק עם ג'ורג' ס. פטון, סירנו א. ברט ומפקדי שריון בולטים אחרים; הרעיונות שלהם בדבר מתקפות שריון מהירות הרתיעו גנרלים רבים, שסברו כי גישה זו היא קיצונית מדי והעדיפו את התבנית הנהוגה לפיה הטנקים מהווים אך ורק כוחות עזר לרגלים. אייזנהאואר אף קיבל איומים במשפט צבאי במקרה שימשיך בפרסום תורות לחימה אלה, והוא חדל מכך.
משנת 1920 שירת אייזנהאואר תחת רצף חסר תקדים של גנרלים - פוקס קונר, ג'ון פרשינג, דאגלס מקארתור וג'ורג' מרשל. ראשית מונה אייזנהאואר לסגנו של הגנרל קונר באזור תעלת פנמה, ושם שירת עד לשנת 1924. בהדרכתו של קונר למד אייזנהאואר היסטוריה צבאית ותורות לחימה שונות (בהם גם "על המלחמה" של קרל פון קלאוזביץ); בעתיד ישבח אייזנהאואר את קונר ויציין את השפעתו הגדולה על מחשבתו הצבאית, באומרו בשנת 1962: "פוקס קונר היה האדם המוכשר ביותר שאי פעם הכרתי". קונר מצידו אמר על אייזנהאואר ש"[הוא] אחד מהקצינים המוכשרים, היעילים והנאמנים שהכרתי מעודי". בהמלצתו של קונר נכנס אייזנהאואר לבית הספר לפיקוד ולמטה של צבא ארצות הברית שבפורט לוונוורת', קנזס, וסיים במקום הראשון מבין 245 קצינים. לאחר מכן היה למפקד גדוד בפורט בנינג, ג'ורג'יה, עד לשנת 1927.
בשנות העשרים והשלושים נעצרה הקריירה הצבאית של אייזנהאואר בשל ירידת חשיבות הצבא. רוב חבריו עברו לעבודות עסקיות. לאחר מכן מונה אייזנהאואר לצוות של הוועדה האמריקנית למצבות קרב אותה ניהל פרשינג, ובעזרת אחיו, מילטון אייזנהאואר, הוציא מדריך לשדות הקרב האמריקניים באירופה. לאחר מכן הוא נשלח ללימודים במכללת המלחמה של צבא ארצות הברית וסיים בשנת 1928. לאחר שהוצב למשך שנה בצרפת, מונה אייזנהאואר לסגנו של הגנרל ג'ורג' ו. מוזלי, עוזר מזכיר המלחמה, משנת 1929 ועד פברואר 1933. ב-1933 סיים את לימודיו במכללה הצבאית והתעשייתית שכיום נקראת על שמו.
רוב סמכויותיו היו להתכונן למלחמה הבאה, מטרה שהייתה קשה בשנות השפל הגדול. לאחר מכן מונה אייזנהאואר לשלישו הראשי של הגנרל דאגלס מקארתור, ראש מטה צבא ארצות הברית. בשנת 1932 השתתף אייזנהאואר בפינוי המחנה של "צבא הבונוס", ותיקי מלחמת העולם הראשונה שמחו על הכוונה לפגוע בתשלום המענקים המגיעים להם על פי חוק משנת 1924, בוושינגטון די. סי.; על אף שהתנגד לפעולות שננקטו כנגד ותיקי הקרבות וכן ייעץ למקארתור שלא לקחת חלק פומבי בזה, בכל זאת בדו"ח הצבאי הרשמי שכתב לאחר מכן אישר אייזנהאואר את התנהלותו של מקארתור.
בשנת 1935 התלווה איזנהאואר למקארתור ונסע איתו לפיליפינים, שם הוא שירת בתפקיד עוזר היועץ הצבאי לממשלה הפיליפינית בפיתוח צבאם. בין אייזנהאואר ומקארתור נתגלעו חילוקי דעות עמוקים בנוגע לתפקידו של הצבא הפיליפיני ולערכיו, ומחלוקת זו הולידה סלידה הדדית בין השניים שנותרה עד לסוף ימיהם.
יש מההיסטוריונים הטוענים שההצבה הזו בפיליפינים והסכסוך עם מקארתור היוו הכנה בעלת ערך רב להתמודדות העתידית שלו עם אישים שונים במהלך מלחמת העולם השנייה, למשל וינסטון צ'רצ'יל, ג'ורג' פטון, ג'ורג' מרשל וגנרל מונטגומרי. אייזנהאואר עצמו אמר מאוחר יותר שאי ההסכמה שלו עם מקארתור נופחה וכי יחסים חיוביים שוררים ביניהם. בהיותו במנילה סבל אייזנהאואר ממחלה בקיבה שסיכנה את חייו, אך הוא נרפא ממנה לחלוטין. בשנת 1936 קודם אייזנהאואר לדרגת לויטננט קולונל. בנוסף הוא למד לטוס, אף כי מעולם לא הוכרז כטייס צבאי. הוא ביצע טיסת סולו מעל הפיליפינים בשנת 1937, ואת רישיונו כטייס השיג ב-1939. בנוסף, הציעו לו הפיליפינים להפוך לאחראי על המשטרה בעיר הבירה החדשה אולם הוא סירב.
אייזנהאואר חזר לארצות הברית בשנת 1939 וביצע מספר תפקידי מטה בוושינגטון די. סי, בקליפורניה ובטקסס. ביוני 1941 מונה לראש המטה של הגנרל וולטר קרוגר, מפקד הארמייה השלישית, בפורט סאם יוסטון שבסן אנטוניו, טקסס. ב-3 באוקטובר 1941, לאחר השתתפות מוצלחת בתימרוני לואיזיאנה, קודם אייזנהאואר לדרגת בריגדיר גנרל. על אף שנודע ביכולותיו הארגוניות, בערב מלחמת העולם השנייה היה אייזנהאואר ללא ניסיון בפיקוד קרבי על גדוד, והיה רחוק מלהישקל על ידי רבים כמפקד פוטנציאלי על מבצעים גדולים.
מלחמת העולם השנייה.
לאחר המתקפה היפנית על פרל הארבור, צורף אייזנהאואר למטה הכללי בוושינגטון עד ליוני 1942, והיה אחראי לתכנון תוכניות המלחמה העיקריות כנגד האימפריה היפנית וגרמניה הנאצית.
מבצע לפיד ומבצע אוואלאנש.
בנובמבר 1942 הצטרף אייזנהאואר למפקדה העליונה של חיל המשלוח של בעלות הברית של זירת צפון אפריקה (NATOUSA), והיה אחראי על מפקדת בעלות הברית (AFHQ), שהוקמה במטרה לשלוט על כלל הכוחות המשתתפים במבצע לפיד. התוכניות של מבצע לפיד, מבצע שנועד להשתלט על המושבות שהיו תחת שליטת צרפת של וישי בצפון אפריקה, תוכננו במנהרת האדמירליות התת-קרקעית שבצוק גיברלטר. אייזנהאואר היה הגנרל הראשון שאיננו בריטי שפיקד על גיברלטר זה 200 שנה.
עם סיום הקרבות ולאחר כיבוש מרוקו ואלג'יריה בידי כוחות הברית ב-11 בנובמבר, נשאלה השאלה מי יקבל את הפיקוד על הכוחות הצרפתיים בצפון אפריקה. דה גול שהה מבודד בלונדון, והמועמד עליו הטילו בעלות הברית את יהבן, אנרי ז'ירו, לא היה מקובל על אנשי וישי בצפון אפריקה ועל אנשי צבא צרפת החופשית שסירבו לקבל את מרותו. שיתוף הפעולה עם צרפת היה מרכזי, ולכן החליט אייזנהאואר להעניק את תמיכתו לז'אן פרנסואה דרלאן, מפקד הצי הצרפתי של וישי, ולמנותו לראש ההנהגה האזרחית של מושבות צרפת בצפון אפריקה, וזאת על אף עברו הפרו נאצי ולחימתו בבעלות הברית בתחילת המבצע. מנהיגי בעלות הברית היו "מזועזעים" לנוכח הסכם זה מנקודת מבט פוליטית, אף על פי שאף לא אחד מהם הציע את הדרכתו במהלך תכנון המבצע, וביקורת חריפה מאוד נמתחה על אייזנהאואר בגלל הצעד הזה. דארלן נרצח על ידי פרננד בונייר דה לה שאפל כשנה לאחר מכן, ולה שאפל עצמו נעצר והוצא להורג לאחר מכן על ידי חבריו של דארלן. אייזנהאואר לא ניסה למנוע את המעצר ואת ההוצאה להורג של לה שאפל, באומרו כי העניין הוא פלילי ולא צבאי. לאחר מכן מינה אייזנהאואר את הגנרל ז'ירו כנציב העליון.
מבצע לפיד היווה אימון רב ערך לכשרונותיו הפיקודיים הקרביים של אייזנהאואר; בשלב הראשוני בתנועתו של הגנרל-פלדמרשל רומל למעבר קסרין, גרם אייזנהאואר לבלבול מסוים בגלל התערבות בביצוע תוכניות הקרב על ידי כמה מפקודיו. כן היה הססני בנוגע להחלפתו של הלוטננט גנרל לויד פרדנדאל בלוטננט גנרל ג'ורג' פטון. אייזנהאואר למד את הלקח, ובמבצעים עתידיים נהג בפיקחות בסוגיות דומות. בפברואר 1943 הורחבה גזרת הפיקוד שלו, ונוספה לה זירת הים התיכון והארמייה השמינית של הצבא הבריטי בפיקודו של הגנרל ברנרד לו מונטגומרי. הארמייה השמינית של הצבא הבריטי התקדמה דרך המדבר המערבי ממזרח והייתה מוכנה להתחיל במערכה בתוניסיה; אייזנהאואר קיבל את הכוכב הרביעי שלו והפך למפקד הגזרה הים תיכונית.
לאחר כניעתן של מדינות הציר בצפון אפריקה, פיקח אייזנהאואר על הפלישה לסיציליה, שהייתה מוצלחת מאוד. באותו היום שבניטו מוסוליני הודח על ידי המועצה הפאשיסטית העליונה והוחלף במרשל פייטרו באדוליו, ב-3 בספטמבר 1943, החלה פלישת בעלות הברית לאיטליה. באדוליו החל במגעים עם בעלות הברית במטרה להגיע להסכם שלום, אך ניסה להשיג תנאים טובים תוך התמקחות על כניעתה של איטליה. הוא ביקש לשכנע את בעלות הברית להטיס כוח צבאי ניכר ולהנחיתו מצפון לרומא, על מנת למנוע את נפילתה בידי הגרמנים, וזאת בטרם יחתום על הסכם הכניעה, וכן דרש כי תינתן לו גישה לתוכניותיהן הצבאיות של בעלות הברית, וכל זאת בעוד שבאופן רשמי, מצויה איטליה במלחמה עם בעלות הברית ובברית צבאית עם גרמניה. בשעה שאייזנהאואר התווכח עם רוזוולט ועם צ'רצ'יל שדרשו שניהם כניעה ללא תנאים בתמורה לעזרה לאיטלקים, החלו הגרמנים בהעברת כוחות רבים לתוך איטליה והוסיפו 19 דיוויזיות. בתחילה היו כוחותיהם של הגרמנים גדולים פי שניים מכוחות בעלות הברית, אך למרות זאת הפלישה לאיטליה הייתה מוצלחת מאוד.
מפקד עליון ומבצע אוברלורד.
בדצמבר 1943 החליט הנשיא רוזוולט למנות את אייזנהאואר, עדיין לא בדרגת גנרל הצבא, למפקד העליון של כוחות בעלות הברית באירופה. בינואר 1944 המשיך אייזנהאואר לפקד על ETOUSA, אגף המבצעים של הזירה האירופית של צבא ארצות הברית, ובחודש שלאחר מכן מונה באופן רשמי למפקד מפקד העליון של חיל המשלוח של בעלות הברית (SHAEF). הוא שימש בשני התפקידים עד לסיום המלחמה באירופה בשנת 1945. מאז הקמתה בפברואר 1944, הייתה SHAEF אמונה על הפיקוד המבצעי, ואילו ETOUSA הייתה אמונה על הפיקוד המנהלי. בתפקידים אלו היה אייזנהאואר אחראי על תכנונן והוצאתן לפועל של מבצע הפלישה לנורמנדי, שידוע בשם הקוד שלו "מבצע אוברלורד", של שחרור מערב אירופה ושל הפלישה לגרמניה.