המילטון נאם בזכות מינוי נשיא לכל החיים (אך ללא הירושה המשפחתית של הכתר). הצירים סירבו לכך. המילטון גם דרש פרלמנט עליון המבוסס על בית הלורדים האנגלי. המילטון התנגד לייצוג שווה בסנאט, כשהוא אומר כי הרעיון הוא "מזעזע לכל הדוגל בצדק ולכל רגש אנושי". הוא גם רצה כי הסנאטורים ישרתו לכל חייהם, למעט מקרי שחיתות. ההצעות גרמו לו להיתפס כמונרכיסט. כמו כן דגל המילטון בביטול העבדות.
המילטון טען שהמודל האנגלי הוא המודל הטוב היחיד לרשות מבצעת. הוא טען שאין זאת מונרכיה אם אפשר להדיח את השליט. במהלך הוועידה, כתב טיוטה לחוקה אולם לא הציג אותה. הטיוטה כללה את רוב הסעיפים מהחוקה האמיתית. בטיוטה שלו, הסנאט נבחר לפי גודל האוכלוסייה, היה בגודל שתי חמישיות מבית הנבחרים, והנשיא והסנאטורים היו אמורים להיבחר בבחירות מסובכות, בהן האלקטורים יבחרו מספר מצומצם של אלקטורים. הם יחזיקו בתפקידם כל חייהם, אולם יהיה אפשר להדיח אותם בשל שחיתות. לנשיא יהיה וטו מוחלט. בית המשפט העליון של ארצות הברית יוכל לשפוט כל תביעה אמריקנית, ומושלי המדינות ימונו בידי הממשלה.
עם סוף הוועידה, עדיין לא היה מסופק המילטון מהחוקה הסופית, אולם חתם עליה כיוון שהייתה שיפור לעומת תקנון הקונפדרציה. שני חבריו למשלחת פרשו, ולכן המילטון היה הנציג היחיד מניו יורק שחתם על החוקה. הוא לקח חלק במסע להובלת אישור החוקה בניו יורק ב-1788. הוא השתמש באהדה כלפי החוקה כדי לנסות לאלץ את ג'ורג' קלינטון לחתום, אולם לא הצליח. באספה המחוקקת של המדינה, הפלג של המילטון התנגד לשינויים בחוקה בטענה שאז ניו יורק לא תוכל להתקבל לאיחוד, ואילו הפלג של קלינטון רצה לשנות את החוקה ולשמור על זכות המדינה לפרוש במקרה שלא תצליח. במהלך האספה, הפכו ניו המפשייר ווירג'יניה למדינות התשיעית והעשירית שאשררו את החוקה בהתאמה, והיה ברור שצריך פשרה. המילטון הזכיר את מכתבי הפדרליסט שלו כדי להשיג תמיכה כלפי החוקה, ולבסוף שלושים חברים תמכו באשרור החוקה לעומת 27.
ב-1788, שירת המילטון עוד כהונה במושב האחרון של הקונגרס הקונטיננטלי, לפי תקנון הקונפדרציה. ב-1791, נכנס אל הקונגרס התובע הכללי ארון בר, במקום חמו של המילטון. המילטון האשים את בר בכך, וסכסוך התפתח בין השניים.
כתבי הפדרליסט.
המילטון כתב יחד עם ג'ון ג'יי ועם ג'יימס מדיסון סדרת חיבורים שהגנה על החוקה המוצעת, שנודעו ככתבי הפדרליסט. הוא כתב חמישים ואחד חיבורים, כשמדיסון כתב עשרים ותשעה וג'יי חמישה בלבד. המילטון היה המפקח של כל הפרויקט והאחראי לפרסומו. כל אדם היה אחראי לתחומו: ג'יי התייחס ליחסי החוץ, מדיסון היה אחראי להיסטוריה של רפובליקות ועל מבנה הממשלה החדשה, ואילו המילטון היה אחראי לכתוב על הרשות המבצעת והרשות השופטת, וגם בנושאי צבא ומיסוי. הכתבים פורסמו לראשונה ב-27 באוקטובר 1787.
המילטון כתב את הכתבים תחת שם העט "פובליוס". ג'יי כתב את ארבעת החיבורים הבאים כדי להסביר על חולשת הקונפדרציה ועל הצורך באחדות מול אויבים מבית ומחוץ. הוא כתב גם את חיבור מספר 64. המילטון טען שאף על פי שהרפובליקות הובילו לכאוס בעברן, ההתקדמות במדעי המדינה הובילה לכך שהן יוכלו לשרוד, ובעיקר בעזרת איזונים ובלמים, הפרדת רשויות, בית משפט עצמאי ובחירת נציגים. הוא גם כתב מאמרים להגנת החוקה, ודיבר על הסנאט ועל הרשויות המבצעת והשופטת. המילטון ומדיסון תיארו גם את מצבה האנרכי של הקונפדרציה, וחלקו דעות משותפות, בניגוד לחילוקי הדעות ביניהם בעתיד. שניהם נבדלו בעיקר בנוגע לצורך בצבא קבע.
הפיוס בין ניו יורק לוורמונט.
ב-1764 פסק המלך ג'ורג' השלישי לטובת ניו יורק בסכסוך בינה ובין ניו המפשייר על השטח שהפך לוורמונט. ניו יורק סירבה להכיר בתביעתו לשטח של מושל ניו המפשייר בחמש עשרה השנים הקודמות, אף על פי שניו המפשייר שלטה באזור. תושבי הטריטוריה התנגדו לחוקי ניו יורק. המיליציה שלהם, שנלחמה מול הבריטים, נוצרה במקור כדי להתנגד לממשלת ניו יורק. ב-1777, הוכרזה ורמונט כמדינה עצמאית, ובתחילת 1778 הקימה ממשלה מקומית. עד ל-1785 לא השיגה ורמונט ייצוג בקונגרס הקונטיננטלי בשל התנגדות ניו יורק, וכתוצאה מכך החליטה שמכיוון שסירבו לקבלה אל האיחוד, היא לא חלק מארצות הברית, לא כפופה לקונגרס ויכולה לדון בחופשיות עם הבריטים, מה שהוביל להחלפת שבויי מלחמה. הסכם השלום של 1783 כלל את ורמונט כחלק מארצות הברית. ב-2 במרץ 1784, ביקש המושל ג'ורג' קלינטון שהקונגרס יכריז מלחמה על ורמונט כדי להחזיר את השטח, אולם הקונגרס סירב.
ב-1787 ויתרה ניו יורק על הרעיון של השגת ורמונט, אולם דרשה בוררות בנושא. כחבר במועצה המחוקקת של ניו יורק, תמך המילטון בהעברת חוק שיכיר בריבונותה של ורמונט, ובין 1787 ל-1789 עסק בנושא. ב-1788 נכנסה החוקה האמריקנית לתוקף, והיו אמורים לקום בית הנבחרים והסנאט. המילטון דרש שהקונגרס יעסוק קודם כל בעצמאותה של קנטקי (שעדיין הייתה חלק מווירג'יניה) כדי לרצות את הדרום, ואז לפייס את הצפון בנוגע לוורמונט. ב-1790 החליטה המועצה המחוקקת של ניו יורק לוותר על כל תביעה לוורמונט בתנאי שזאת תצטרף לאיחוד ובתנאי שיוסדר הגבול בין שתי המדינות. ב-1790, לאחר שהסכימה לשלם כסף למחכירי אדמות מניו יורק, צורפה ורמונט לאיחוד ב-1791.
מזכיר האוצר.
משהעביר הקונגרס חוק שייסד את משרד האוצר, ולאחר שנועץ ברוברט מוריס, עוזרו ובן שיחו לנושאי כלכלה בזמן מלחמת העצמאות האמריקנית, מינה וושינגטון את המילטון לשר האוצר הראשון. הוא שימש בתפקיד מ-11 בספטמבר 1789 ועד 31 בינואר 1795, כהונה בזכותה נחשב המילטון לאחד המדינאים הגדולים של ארצות הברית. רוב המבנה הממשלתי נוסד באותן השנים, ובעיקר הקבינט עצמו. המילטון ראה את משרדו כשווה ערך למשרד ראש הממשלה הבריטי. הוא פיקח על חבריו לקבינט במהלך כהונתו של וושינגטון, שהתייעץ איתו בנושאים שלא היו קשורים בהכרח למחלקת האוצר של ארצות הברית. ב-1791, נבחר להיות עמית של האקדמיה האמריקאית לאמנויות ולמדעים. תקופתו של המילטון הייתה בסימן חדשנות, תכנון ודו"חות ערוכים היטב. ביניהם היה "הדו"ח על החוב הלאומי", חוק מכס, הדו"ח על הבנק הלאומי, הדו"ח על הקמת מטבעה, הדו"ח על הייצור והדו"ח לתמיכה באשראי הציבורי. לאחר חודש אחד בלבד בתפקיד הציע המילטון להקים זרוע ימית לצבא, על מנת לתפוס מבריחים ולהגדיל את רווחי המכס. בקיץ הבא אישר הקונגרס כוח ימי של עשר ספינות, שהיווה את תחילתו של מה שיהפוך לימים למשמר החופים האמריקאי. כמו כן היה המילטון גורם מרכזי ביצירת הצי האמריקאי בחוק הימאות של 1794.
הדו"ח על החוב הלאומי.
לפני התכנסות בית הנבחרים בספטמבר 1789, ביקש הבית הצעות של המילטון לשיפור המלווה הציבורי עד לינואר 1790. המילטון עיין בכתביהם של מונטסקייה, תומאס הובס, ז'אק נקר ודייוויד יום. הוא ביקש עצות גם ממדיסון. אף על פי שהסכימו על הוספת מס על זיקוק אלכוהול, מכסים על אלכוהול מיובא ומסי קרקע, חשש מדיסון שהביטחונות של החוב הממשלתי יגיעו לידיים זרות.
בינואר 1790 פרסם את "הדו"ח על החוב הלאומי" שהיה אבן דרך בהיסטוריה הכלכלית האמריקאית, שכן סימן סוף לתקופה של פשיטת רגל כלכלית - התוכנית שהוצגה בו סיפקה אמצעים לתשלום החובות הפנימיים והחיצוניים. דמוקרטים רפובליקאים כג'יימס מדיסון, תומאס ג'פרסון וארון בר התנגדו נחרצות לתוכניתו של המילטון, ובכל זאת היא התקבלה ברוב גדול.
בדו"ח, טען המילטון שהחוב של ארצות הברית שהושג במהלך המלחמה היה מחיר חירותה. הוא טען שהחירות הולכת יד ביד עם שגשוג ושעל הממשלה לכבד את איגרות החוב, שהיו הבסיס של המוסריות הציבורית והפרטית. המילטון טען שהחזרת הלוואות סבירה תאפשר לאמריקה ללוות כספים בשיעורי ריבית נמוכים, צעד שיעזור לכלכלה.
המילטון חילק את החוב לחוב לאומי ולחוב מקומי, ואת החוב הלאומי חילק לחוב חיצוני ולחוב פנימי. הייתה הסכמה בנוגע לטיפול בחוב החיצוני (בעיקר לצרפת), אולם לא הייתה הסכמה בנוגע לחוב הפנימי. במהלך המלחמה, האזרחים השקיעו באיגרות חוב, ויוצאי הצבא קיבלו תשלום באיגרות חוב שמחירן צנח. בתגובה, מכרו החיילים את האגרות לבעלי הון במחיר נמוך של כעשרים אחוז משוויין.
המילטון הרגיש שיש לשלם את הכסף על איגרות החוב לבעלי ההון ולא לחיילים שמכרו אותן, כיוון שלטענתו מכירת האגרות העידה על חוסר אמון בעתיד המדינה. המילטון הציע כי הממשל הפדרלי ישלם את חובותיהן של המדינות השונות, חובות שרובן הונפקו באיגרות חוב שנמכרו לציבור הרחב כדי לממן את מלחמת העצמאות. מדיסון וג'פרסון התנגדו גם לתוכנית זו, בטענה שהתוכנית מפלה מדינות מסוימות בברית, שכן בעוד שהמימון הגיע מקופת כל המדינות, היו באותה עת מדינות, במיוחד בדרום, שכבר שילמו את חובותיהן (למשל וירג'יניה), ומדינות, בעיקר בצפון, שלא עשו כן (למשל ניו יורק).
בחלק האחרון של הדו"ח, המליץ על חיסול החוב בעזרת קרן חיסכון שתחסל חמישה אחוזים מהחוב בכל שנה עד שזה ישולם. כיוון שאיגרות החוב נסחרו מתחת לערכן, רכישת האגרות תעזור לממשלה.
כשהדו"ח הוצג בפני בית הנבחרים, הוא עורר התנגדות עזה. הוא הזכיר למתנגדיו צורת ממשל בריטית, ובנוסף הקטנת כוחם של נציגי המדינות לטובת הממשלה לא הייתה לרוחם של חברי בית הנבחרים. בנוסף, נטען שכמה חברי קונגרס היו בחברות טובה עם בעלי ההון שרכשו את איגרות החוב.
מחלוקת זו יושבה, כך על פי תומאס ג'פרסון, בפגישה אישית ביניהם שנערכה ב-21 ביולי 1790, בה הסכים המילטון לתמוך בהקמת הבירה הפדרלית של ארצות הברית (לימים וושינגטון די. סי.) על גדת נהר הפוטומק, בתמורה לתמיכה של ג'פרסון ועמיתיו הדרומיים בתוכניתו.