ראש הממשלה החדש, שון למס, הוביל תהליך של פרישתם של השרים ששירתו בממשלתו של דה ואלירה, שחלקם החלו לכהן בתפקידם עוד בממשלתו של דה ואלירה משנת 1932. בתקופת מנהיגותו של למס, מנהיגים ותיקים פינו את מקומם לדור חדש של פוליטיקאים. אחד מדור חדש זה של שרים היה הילרי שב-1959 מונה לשר החינוך במקומו של ג'ק לינץ'.
שר בממשלה.
כשר החינוך היה הילרי אחראי על חשיבה חדשנית במשרדו שעליה הושם דגש תחת מנהיגותו של למס. ב-1963 הוא נשא נאום חשוב בנוגע למדיניותו ובו הוא התווה קווים לרפורמות חינוכיות רבות שהתחוללו במהלך העשור הבא. רפורמות אלו כללו גידול באפשרויות החינוכיות עבור רבים, פתיחתם של בתי ספר מקיפים ושל מכללות טכנולוגיות אזוריות ופתיחת האפשרות לכל הסטודנטים לכל סוגי הבחינות. כשר החינוך, הניח הילרי את היסוד לעבודתם של השרים שבאו אחריו כדי לקדם את הרפורמות והיוזמות שהוא החל בהם.
ב-1965 החליף הילרי את לינץ' פעם נוספת בתפקיד שר התעשייה והמסחר. משרד זה נחשב לאחד החשובים באירלנד שהייתה אז בתנופה כלכלית. הילרי כיהן בתפקיד זה קצת יותר בשנה ואז מונה לשר העבודה הראשון של אירלנד, בתקופה בה מחלוקות בענייני תעשייה החלו לתת את אותותיהם. קיומו של משרד חדש זה היה חלומו של למס במשך כמה שנים והילרי זכה בכבוד להיות השר הראשון בתפקיד זה. להפתעת רבים מחבריו, התפטר למס מתפקיד ראש הממשלה ומנהיג המפלגה בנובמבר 1966. הילרי קיבל מלמס את ההצעה לעמוד בראש המפלגה אך זה דחה את ההצעה. היסטוריונים רבים סבורים שהילרי היה בעדיפות ראשונה להיות מנהיג המפלגה מבחינתו של למס, אך אחרים טוענים שסדר העדיפות שלו היה: ג'ק לינץ', הילרי וג'ורג' קאולי. למרות זאת לא היה הילרי מעוניין לעמוד בראשות הממשלה ובסופו של דבר ירש לינץ' את למס לאחר התמודדות על התפקיד מול קאולי. הילרי המשיך לכהן כשר העבודה עד ל-1969.
לאחר ששוב ניצחה המפלגה בבחירות של 1969, מונה הילרי להיות שר החוץ, אחד מהתפקידים היוקרתיים בממשלה. הוא זכה לחשיפה בינלאומית גבוהה, כשבאירועים שלאחר הריגתם של 14 האזרחים הבלתי חמושים על ידי הצנחנים הבריטים בדרי, אירוע הידוע בכינוי יום ראשון העקוב מדם, הוא נסע לניו יורק כדי לדרוש התערבות של האו"ם בשמירת השלום ברחובות צפון אירלנד. המסע השיג מעט מאוד מעבר למשיכת תשומת הלב העולמית למצב המחמיר בצפון אירלנד. במהלך אותה תקופה נותר הילרי אחד מבעלי בריתו הנאמנים ביותר של לינץ' במאבקו להגעה לפתרון המשבר בדרכי שלום מתוך ידיעה על סכנה לפריצת מלחמת אזרחים. למרות שהוא נחשב לפוליטיקאי נעים הליכות, הראה הילרי את עוצמתו בוועידת המפלגה של 1971, כאשר קווין בולנד, מתנגד למדיניותו של לינץ' בנוגע לצפון אירלנד, תקף בפומבי את מנהיגות המפלגה. בשעה שרבים מתומכיו של בולנד החלו להריע לו במילים "אנו רוצים את בולנד", הילרי, תפס את המיקרופון הקרוב והשיב להם: "אתם יכולים לקבל את בולנד, אך אתם לא יכולים לקבל את פיאנה פול".
בתקופת כהונתו כשר החוץ לא עסק הילרי רבות בסוגיית צפון אירלנד. ב-1972 הוא ניהל את המשא ומתן על חברותה של אירלנד בשוק האירופי המשותף, תהליך שהושלם ב-1973.
הנציבות האירופית.
בעקבות הצלחתה של אירלנד להיכנס לשוק האירופי המשותף, תוגמל הילרי להיות האירי הראשון בנציבות האירופית. הוא מונה להיות סגן נשיא הנציבות והאחראי על עניינים חברתיים. בעוד שאירופה זכתה באחד מהפוליטיקאים המוכשרים והמכובדים ביותר של אירלנד, איבד ג'ק לינץ' את אחד בעלי בריתו הקרובים ואת מי שסומן להיות יורשו עם סיום תפקידו כראש ממשלה. כנציב לעניינים חברתיים, הייתה יוזמתו הפוליטית המפורסמת ביותר של הילרי לאלץ את המדינות החברות בשוק האירופי להנהיג שכר שוויוני לנשים. עם זאת, ב-1976 הבהירה לו ממשלתו החדשה של ליאם קוסגרייב מטעם הקואליציה של מפלגת פינה גייל ושל מפלגת הלייבור, כי תקופת כהונתו כנציב לא תוארך. הילרי שקל לשוב לעיסוק ברפואה ואף לעבור יחד עם אשתו (גם היא רופאה) לאפריקה. אך הגורל התהפך כאשר שר ההגנה, פאדי דונגן שיגר מתקפה מילולית קשה לעברו של נשיא אירלנד, קרול או'דלה, לאחר שזה האחרון העביר על פי סמכותו את נוסח הצעת החוק בנוגע להנהגת מצב חירום במדינה לעיונו של בית המשפט העליון, כדי שזה יבדוק שהצעת החוק תואמת את החוקה, לפני חתימתו. כאשר התפטר הנשיא הזועם, נכנע הילרי באי-רצון ללחץ המפלגתי להיות המועמד לתפקיד הנשיאות. הוא מונה לתפקיד ללא בחירות בהיותו המועמד היחיד ונכנס לתפקידו כנשיא אירלנד ב-3 בדצמבר 1976.
נשיא אירלנד.
שערוריית המין וביקור האפיפיור.
למרות שהוא הוכתר פעם אחת על ידי קוראי המגזין הגרמני, דר שפיגל, כראש המדינה הסקסי ביותר בעולם, מעטים ציפו שהילרי יסתבך בשערוריית מין כנשיא. יחד עם זאת, הפרשה נותרה אחת התעלומות הגדולות בהיסטוריה המודרנית של הפוליטיקה האירית. הפרשה החלה בספטמבר 1979, כאשר נציגי העיתונות הבינלאומית שהגיעו לאירלנד לרגל ביקורו של האפיפיור יוחנן פאולוס השני, סיפרו לעמיתיהם האירים שאירופה שטופה בשמועות שלהילרי יש מאהבת שחיה איתו בארמון הנשיאות, שהוא ואשתו עומדים לפני גירושין, ושהוא עומד להתפטר מתפקיד הנשיא. בכל אופן, השמועות היו חסרות בסיס לחלוטין. עם סיום ביקור האפיפיור הודיע הילרי לאומה ההמומה כי אין מאהבת, אין גירושין ואין התפטרות. במציאות, השמועות הגיעו לאוזניהם של אנשים מעטים. המבקרים תהו מדוע הוא בחר להגיב על שמועות שהתרוצצו רק בקרב חוגים מצומצמים בפוליטיקה ובתקשורת. הילרי הגן בכל אופן על צעדו באומרו שהיה חשוב לסיים את הפרשה לטובת מוסד הנשיאות, במקום לתת לשמועות להסתובב ולהתקבל כ"עובדות" בהיעדרה של הכחשה כלשהי. בגישתו זו הוא זכה לתמיכתו של ג'ק לינץ', ראש הממשלה, שעמו הוא התייעץ לפני שהגיע לידי החלטה, בנוסף להתייעצות עם שני מנהיגי מפלגות האופוזיציה.
ב-1981 עלה שמו של הילרי לכותרות כאשר בעצתו של ראש הממשלה, צ'ארלס הוהי, הוא דחה את הזמנתה של המלכה אליזבת השנייה להשתתף בחתונתם של צ'ארלס, נסיך ויילס ושל הנסיכה דיאנה.
שיחות הטלפון לארמון הנשיאות.
1982 הייתה השנה בה גדל באופן המשמעותי ביותר המוניטין של הילרי כנשיא. בינואר אותה שנה, הובסה ממשלת פינה גול – לייבור בהנהגתו של גארט פיצג'רלד בהצבעה על התקציב בפרלמנט. מאחר שהצבעה זו נחשבה להצבעת אי אמון, הגיע פיצג'ראלד לארמון הנשיאות כדי לבקש מהילרי לפזר את הפרלמנט. לפי סמכותו על פי החוקה, אם הנשיא היה מסרב לבקשתו של ראש הממשלה, היה על זה האחרון להתפטר מתפקידו. במקרה כזה, היה צ'ארלס הוהי, כמנהיג המפלגה הגדולה בפרלמנט, המועמד המועדף להיות ראש הממשלה. סדרה של שיחות טלפון (7 או 8 על פי גרסאות שונות), החלו להגיע מצדם של אישים בכירים באופוזיציה לארמון הנשיאות כדי להאיץ בהילרי לסרב לבקשתו של ראש הממשלה ובכך לאפשר להוהי להרכיב ממשלה חדשה.
הילרי התייחס ללחצים אלה כהתנהגות בלתי ראויה והורה לשלישו הצבאי לא להעביר לו שיחות ממנהיגי האופוזיציה. הוא הסתמך על נוסח החוקה בשפה האירית על פיה הנשיא ראשי להפעיל את סמכותו זו "על פי שיקול דעתו" ולא על הנוסח האנגלי על פיו הוא מפעיל את סמכותו זו "לאחר התייעצות". בחוקה מצוין במפורש שאם קיימת סתירה בין שתי הגרסאות, הגרסה האירית קובעת. בסופו של דבר נענה הילרי לבקשה ועד היום לא סירב אף נשיא לבקשה דומה.
בשנת 1990 נראה היה שכהונתו של הילרי עומדת להגיע לסיום שקט, עד אשר עלו מן העבר האירועים של 1982 ושינו לעד את ההיסטוריה של מוסד הנשיאות, של אירלנד ושל הילרי. לקראת מערכת הבחירות של אותה שנה הסתמנו שלושה מועמדים לתפקיד הנשיא: מי שכיהן אז כטנשטה (סגן ראש הממשלה), בראין לניהן ממפלגת פיאנה פול, שנראה כמועמד המבטיח ביותר, אוסטין קרי ממפלגת פינה גייל ומרי רובינסון ממפלגת הלייבור. במאי 1990 אישר לניהן בראיון כי הוא היה אחד המתקשרים לארמון הנשיאות ב-1982. הוא אישר גם כי הוהי עצמו היה גם הוא אחד המתקשרים. הריאיון פורסם בספטמבר אותה שנה וחודש לאחר מכן הכחיש לניהן את שנאמר בראיון, למרות שהוא אמר דברים מנוגדים שמונה שנים קודם לכן, שלא היה לו כל חלק בהתקשרויות שבוצעו לארמון הנשיאות. את ההכחשות הללו הוא הביע בריאיון לעיתון The Irish Press התומך בפיאנה פול ובתוכנית טלוויזיה ברשת RTE 1. כאשר התברר שהוא סותר את דבריו הקודמים, נכנסו מנהלי מסע הבחירות שלו ללחץ. לאחר פרשה זו הודיעה מפלגת המיעוט שישבה בקואליציה, המפלגה הפרוגרסיבית הדמוקרטית, שאם לניהן לא יתפטר מהממשלה, הם יפרשו ממנה ויתמכו בהצעת אי-אמון של האופוזיציה ובכך יפילו את הממשלה ויגרמו לעריכת בחירות חדשות. למרות שראש הממשלה הוהי הצהיר בפומבי כי אין הוא מפעיל לחץ כלל וכלל על לניהן, "ידידו מזה שלושים שנה", למעשה הוא ניסח את מכתב ההתפטרות שלו ואילץ אותו לחתום עליו. כשלניהן סירב לעשות כן, פנה הוהי לנשיא הילרי שיפטר את לניהן על פי סמכותו החוקתית וכך אכן עשה הילרי. בשלב זה היה לניהן המועמד היחיד מטעם המפלגה והמועד להגשת מועמדויות נוספות חלף. מרי רובינסון, מועמדת מפלגת הלייבור, שניהלה מסע בחירות מוצלח, נבחרה להיות הנשיאה השביעית של אירלנד, הראשונה שנבחרה מטעם מפלגה אחרת חוץ ממפלגת פיאנה פול והאישה הראשונה בתפקיד.