כאחד מ-40 השמרנים בבית הנבחרים החדש, מונה דיפנבייקר לוועד הבית להגנת תקנות קנדה, ובחן את צעדי החירום בזמן המלחמה. הוא נשא את נאום הבכורה שלו בנושא זה בהצהרה חזקה על פטריוטיות, תמיכה בהגבלת החירויות בזמן המלחמה וקרא לגיוס לאומי של גברים בוגרים. על פי חוק אמצעי המלחמה, אשר הממשלה קבעה לחמש השנים הבאות על פי צו, התרחבו סמכויותיה של הממשלה (הרשות המבצעת) בעוד שתפקידו של הבית הצטמצם לאישור התקציב השנתי והערכת הוצאות ותשאול צנוע של מאמץ המלחמה בגבולות המוטלים במסגרת שימור נאמנות כללית (הרשות המחוקקת). דיפנבייקר התייצב במהירות כאחד המבקרים היעילים ביותר בשורותיה של האופוזיציה, והדגיש את הצורך בגיוס לשירות צבאי בחו"ל וביקר את זלזול הקבינט בתפקיד הפרלמנט. מפלגתו הייתה ב"מדבר הפוליטי" והוא תיפקד כאיש אופוזיציה.
בסתיו 1941 פגישה של התאחדות המפלגה הלאומית בחרה במנהיג לשעבר, הסנטור ארתור מיין, לראשות השמרנים מחדש. מיין הצהיר כי הוא ימשיך בתוכנית ניסיון הרכבת קואליציה לאחר בחירות 1945 והתפטר מתפקידו כסנאטור כדי להתמודד במחוז הבוחר דרום יורק לבית הנבחרים. המפלגה הליברלית לא התמודדה עם הבחירות המקדימות וקינג פעם נוספת הנהיג אותה. 'מפלגת שיתוף הפעולה של חבר העמים' (CCF), ייצגה אתגר חדש עבור השמרנים. הוועידה השמרנית אישרה מחדש את אמונתה של המפלגה במיזם פרטי וביוזמה פרטנית, אך גם קראה למגוון רחב של הטבות חברתיות והתערבות מדינה מוגבלת. בינתיים, מיין יצא לטפח את מועמדותו של ג'ון ברקן הליברלי-פרוגרסיבי לראשות הממשלה מטעם המפלגה. עם פתיחת הכינוס בויניפג, ארבעה מועמדים מערביים, כולל דיפנבייקר, הכריזו על עצמם כמועמדים לראשות הממשלה. ברקן הצטרף למירוץ ברגע האחרון וניצח בקלות בהצבעה השנייה. דיפנבייקר ניצח ברוב מכבד בהצבעה השלישית והיה ליושב ראש המפלגה במקום מיין. המפלגה אימצה פלטפורמה מתקדמת חברתית שסיפקה את דיפנבייקר, ועל פי התעקשותו של ברקן, מעתה היא כונתה בשם 'המפלגה הפרוגרסיבית-שמרנית'.
יו"ר הפרוגרסיבים-שמרנים.
מלחמת העולם השנייה ולאחריה.
מכיוון שברקן החליט לא להיכנס להתמודד לבית הנבחרים לאחר הפסדו בהנהגת המפלגה, נפגשה הוועידה השמרנית בבחירת מנהיג פרלמנטרי חדש כאשר הבית תוכנן להתכנס מחדש. דיפנבייקר נותר בתחרות נגד מזכיר המפלגה באונטריו, גורדון גריידון, באמצעות סדרת הצבעות; אך בסופו של דבר הודיע ​​דיפנבייקר כי יתמוך בגריידון, שניצח בקול יחיד. ממשלת קינג החלה את הכנותיה לתקופה שלאחר המלחמה כשהצהירה בינואר 1944 כי היא מחויבת לתוכנית לאומית שמטרתה תעסוקה מלאה, יציבות מחירים ומגוון אמצעי רווחה. הראשונה שבהן, תוכנית קצבת משפחה, הוצגה עבור חקיקה באותו קיץ. דיפנבייקר הוביל את המפלגה לתמוך בחקיקה שעברה ב-1 ביולי. לבסוף החליפו דיפנבייקר וברקן תפקידים בהנהגת המפלגה השמרנית כך שברקן התמודד מטעמה של המפלגה בבחירות הכלליות ב-1945. בסתיו 1944 התמודדה הממשלה הליברלית עם משבר עקב הצורך בתגבור הכוחות הקנדיים באירופה (החזית המערבית), והפכה את מדיניותה והתחייבה ל-16,000 חיילים נוספים שישלחו מעבר לים לתמיכת בעלות הברית. דיפנבייקר והשמרנים סיכנו את אובדן הקולות בקוויבק בכך שהם טענו ללא הצלחה בצורך בגיוס חובה.
בעוד קינג התמודד בבחירות הכלליות ביוני 1945 במצע צופה פני עתיד של רווחה, אחדות לאומית ושיתוף פעולה בינלאומי, השמרנים בהנהגת ברקן תקפו את מדיניותה של הממשלה הליברלית ומעורבותה במלחמה בצעד שפגע בחלק נרחב מבסיס התמיכה העממית בברקן. כמו בשנת 1940, דיפנבייקר ערך קמפיין באגם סנטר באופן עצמאי לטפח את המועמדות השמרנית. קינג איבד מושבים לשמרנים באונטריו ול-CCF במערב, ונותר בשלטון ברוב צנוע של 125 מושבים. בססקצ'ואן היחידים שלא היו מה-CCF היו חבר הפרלמנט גרדינר הליברלי, ליברל עצמאי אחד, ודיפנבייקר השמרני. ברקן הוביל את המפלגה ללא הפסקה במשך שלוש שנים נוספות. בינתיים, דיפנבייקר ביסס את המוניטין שלו כחבר פרלמנט, תמך במטרות פרוגרסיביות וביקר את הממשלה על קיומה של תקנות מלחמה בזמן שלום והתעלמות מזכויות הפרט. בשנת 1946 הוא הציע צו זכויות "במסגרתו יקבע חופש דת, ביטוי, התאגדות; יובטח חופש ממעצר גחמני וחופש תחת שלטון החוק. הקריאה לכתב זכויות קנדי ​​הפכה למוטיב הפוליטי של דיפנבייקר.
משבר פוליטי וטרגדיה אישית.
למרות (ובאופן חלקי גם עקב) המוניטין הציבורי ההולך וגדל שלו, דיפנבייקר נותר גורם חיצוני במעגל השמרני, שנחשב על ידי חברים אחרים כמרוחק, בעל מזג וראוותן. באונטריו ראו בו מנהיגי המפלגה המקומיים בלתי יציב ולא אמין. כאשר התמודד על ההנהגה בפעם השנייה בכנס בסתיו 1948, דיפנבייקר הפסיד בהצבעה הראשונה למזכיר המפלגה באונטריו, ג'ורג' אלכסנדר דרו. ב-27 ביוני 1949 נעה הממשלה הליברלית לקלפי תחת ראש הממשלה החדש שלה, לואי סן-לורן, אשר ערך קמפיין לתוכנית עמומה של שגשוג וצמיחה. הרוב בממשלה גדל והמושבים השמרניים צנחו מ-67 ל-41, אך בססקצ'ואן הוסיף דיפנבייקר כמעט 2,000 קולות לרובו ונותר החבר השמרני היחיד.
במהלך 1945–1946 עדנה דיפנבייקר סבלה ממספר חודשי מחלה, שזוהתה כדיכאון כרוני קשה, אך היא שבה לבריאות טובה וסדירה בשנת 1947. אולם בסתיו 1950 אובחנה כחולה בלוקמיה חריפה והיא נפטרה בפברואר 1951. החברים השמרנים בבית הנבחרים, ארתור לינג, הווארד צ'ארלס גרין וגריידון - הציעו הספדים חסרי תקדים לאשתו של עמיתם. במשך חודשים דיפנבייקר היה המום ממות אשתו. שנתיים לאחר מכן התחתן בשנית עם חברת ילדות, האלמנה אוליב פרימן פאלמר (Olive Palmer; 1902-1976), עובדת מדינה בכירה במחלקת החינוך באונטריו. בהמשך הקריירה הפוליטית שלו העניקה אוליב לג'ון את תמיכתה הנאמנה, תוך שהיא עודדה אותו בדיסקרטיות לטפח את שאיפותיו ולחזק את אמונותיו. לא היו להם ילדים משותפים אך לאוליב הייתה בת מנישואים קודמים. ב-1952 כיהן תקופה קצרה כנציג ארצו לאו"ם וב-1953 נבחר מחדש לכהן כחבר פרלמנט. בסוף שנות הארבעים ותחילת שנות החמישים דיפנבייקר לא היה בטוח לגבי המשך דרכו הפוליטית באופוזיציה. דיפנבייקר התעורר למעורבות פוליטית מחודשת כאשר הייתה חלוקה מפלגתית מחדש של מנדטים בפרלמנט בשנת 1952, מה שהוסיף את המצביעים הפוטנציאליים הליברליים וה-CCF למחוז הבחירה שלו במרכז האגם. בשיתוף הפעולה הפרטי שלו קבעה ועדת כל המפלגות את מועמדותו בפרינס אלברט לבחירות הפדרליות ב-10 באוגוסט 1953. באותה מערכה דיפנבייקר הופיע כמועמד השמרנים בארבעה מחוזות אחרים, אך בפרינס אלברט הוא עמד ללא זיהוי מפלגה. הוא ניצח פעם נוספת כשמרן היחיד מססקצ'ואן.
בחירות 1957.
אי-שביעות רצון ציבורית מהממשלים הליברלים ארוכי השנים הוכחה בהדרגה במהלך השנים הבאות כאשר השמרנים ניצחו בבחירות הפרובינציאליות בניו ברנזוויק בהנהגתו של יו ג'ון פלמינג בשנת 1952 ובנובה סקוטיה בהנהגתו של רוברט לורן סטנפילד בשנת 1956. בקיץ 1955 ממשלתו של סן-לורן מעדה ונסוגה מול פיליבסטר שמרני על ניסיון הרחבת סמכויות החירום הממשלתיים, ובשנת 1956 התעמתה עם האופוזיציה המשולבת של ה-CCF והשמרנים בחמישה שבועות של סערה פרלמנטרית על סיוע כספי ציבורי לבניית תחנות זיקוק של גז טבעי וצינורות להעביר את הגז המזוקק. כנס נקרא בתחילת דצמבר 1956 להחליף את אלכסנדר דרו הפורש בהנהגת המפלגה. נכון לאותה העת מספר פעמים ניסה דיפנבייקר להתמודד על ראשות המפלגה השמרנית-פרוגרסיבית ונכשל. לבסוף נבחר בוועידת 1956 לכהן בראש המפלגה כמועמד-של-פשרה, שאינו אהוד במיוחד על אף אחד מהמחנות הפנימיים במפלגתו. מועמדותו של דיפנבייקר קיבלה תמיכה מצד מפלגות מחוזיות נמרצות באונטריו, ניו ברונזוויק, נובה סקוטיה ומניטובה. למרות המאמצים הקצרים ליצור קמפיין "לעצור את דיפנבייקר" באונטריו, הוא היה המועמד האהוד המיידי על פני יריביו, דונלד מתואן פלמינג ואדמונד דייווי פולטון. בנאום המינוי שלו קרא דיפנבייקר למפלגה לגרש תחושת תבוסתנות לקראת הבחירות הקרבות.
רק מעטים בקרב חברי מפלגתו האמינו שיהיה ביכולתו לגבור בבחירות הכלליות על יריבו, לואי סן-לורן, והמפלגה הליברלית שהנהיג (ששלטה בקנדה למעלה מעשרים שנה רצופות). הממשלה הליברלית נותרה שאננה כשהתכוננה לבחירות המוקדמות של הקיץ בשנת 1957. לעומת זאת, דיפנבייקר, בגיל 61, ניהל קמפיין נמרץ. דיפנבייקר העלה תוכנית של פיתוח כלכלי לאומי שמטרתו בעיקר להוביל צמיחה בפרובינציות האטלנטיות, בצפון ובמערב. במשך שלושה חודשים הוא ניהל קמפיין לאומי קדחתני בסיוע מנהל הקמפיין אליסטר גרוסארט, מנהל הפרסום של תעמולת הבחירות דלטון קינגסלי קאמפ, והארגון היעיל של המפלגה השמרנית באונטריו של לסלי מיסקמפבל פרוסט. באמצעות מימון משופר המפלגה הצליחה לתרום בנדיבות לקמפיינים מקומיים בכל הפרובינציות. המסר של דיפנבייקר לבוחרים היה חיובי ומתמרץ, כשהוא נזכר בתפקיד המפלגה בהקמת קנדה דרך איחוד קנדה בהנהגת ג'ון אלכסנדר מקדונלד. המדינה התעוררה ב-10 ביוני לניצחון שמרני מפתיע של 112 מושבים לעומת 105 המושבים הליברלים; CCF השיגה 25 מושבים ומפלגת השיתוף החברתי השיגה 19. ביחד, שתי המפלגות המשניות החזיקו במאזן הכוחות. דיפנבייקר נכנס לתפקידו כראש ממשלה ב-17 ביוני 1957 כמנהיג ממשלת מיעוט.
ראש ממשלה, קדנציה ראשונה.
ממשל דיפנבייקר.