המשרה הראשונה לה נבחר קריטנדן הייתה חבר בית הנבחרים של קנטקי, שם הוא ייצג את מחוז לוגאן בשנים 1811–1817. לאחר הכינוס של 1811 של בית הנבחרים, הוא התנדב לשרת כעוזרו של הגנרל סמואל הופקינס במשלחת נגד האינדיאנים. עם פרוץ מלחמת 1812, מינה מושל קנטקי, צ'ארלס סקוט, את קריטנדן כשליש של המיליציה של קנטקי. ב-1813 הוא היה שלישו האישי של המושל אייזק שלבי, והשתתף בקרב תיימז בקנדה. לאחר המלחמה קיבל קריטנדן ציון לשבח מהמושל על ביצוע משימתיו. הוא חידש את עיסוקו בעריכת דין בראסלוויל.
ב-1814 מינה המושל שלבי את קריטנדן כחבר הסנאט של ארצות הברית כדי למלא את המושב שהתפנה בעקבות התפטרותו של מורהו, ג'ורג' ביב. אולם לשלבי התברר שבשל גילו הצעיר של קריטנדן, שהיה אז בן 27, הוא היה צעיר בשלוש שנים מ. לפיכך, הוא שב לכהן בבית הנבחרים של קנטקי, שם הוא נבחר כיושב ראש הבית במקומו של ג'ון רואן. בתפקיד זה הוא כיהן בשנים 1815–1817.
כיושב ראש בית הנבחרים, כיהן קריטנדן בתפקידו בתקופה סוערת במיוחד. באוקטובר 1816, נפטר המושל ג'ורג' מדיסון זמן קצר לאחר שהחל לכהן בתפקיד. במקומו נבחר סגן המושל גבריאל סלוטר. עם כניסתו לתפקיד החליט סלוטר על שני מינויים שנויים במחלוקת ועד מהרה סר חנו בעיניהם של רבים מתושבי קנטקי. קבוצה של חברי בית הנבחרים, בהנהגתו של ג'ון ברקינרידג', ציינה שעל פי חוקת קנטקי, סגן המושל מכהן רק עד לעריכת בחירות למושל חדש. הם טענו שסלוטר היה רק "מושל בפועל". הם הגישו הצעת חוק לבית הנבחרים לעריכת בחירות חדשות. החוק נפל בהצבעה, אך קריטנדן תמך בו.
תמיכתו של קריטנדן בעריכת בחירות חדשות למשרת המושל זכתה לאהדה ציבורית והועילה לו מבחינה פוליטית. כאשר פג ב-1817 תוקף המינוי של הסנאטור מרטין ד. הרדין, אחד מהמינויים השנויים במחלוקת של סלוטר, בחרה האספה הכללית של קנטקי בקריטנדן כמחליפו. אף על פי שהיה אז צעיר הסנאטורים, הוא שימש כיושב הראש השני של ועדת המשפט של הסנאט שהוקמה זמן קצר קודם לכן. הוא גם היה חבר בוועדה לענייני הצי. במהלך תקופת כהונתו זו בסנאט הוא הגיש הצעת חוק לפיצוי אנשים שנקנסו על פי חוקי הזרים וההסתה של 1798. הוא הגיע למסקנה שהפוליטיקה המדינתית עוררה בו עניין רב יותר, ובשל כך ובשל הקשיים הכספיים שהתעוררו עקב לידת ילדיו השלישי והרביעי, הוא החליט ב-3 במרץ 1819 להתפטר מכהונתו בסנאט.
פרישה.
לאחר פרישתו מהסנאט עבר קריטנדן לפרנקפורט, בירת קנטקי, כדי למשוך עוד לקוחות ולהיות קרוב למרכז הפוליטי של המדינה. בין לקוחותיו אז נמנו הנשיאים לשעבר ג'יימס מדיסון וג'יימס מונרו, מי שלימים יכהן כסגן הנשיא, ריצ'רד ג'ונסון ומי שיכהנו לימים כמושלי קנטקי, ג'יימס מורהד, ג'ון בריטהיט ורוברט לטצ'ר. בתקופה זו הוא שיתף פעולה עם הנרי קליי בהגנה על צ'ארלס ויקליף, שנאשם ברצח עורך העיתון "קנטקי גאזט". קריטנדן טען שמותו של העורך היה מקרה של הגנה עצמית וקליי נשא נאום סיכום מלא להט. חבר המושבעים שב לאחר כמה דקות והכריז על זיכויו של ויקליף.
בינואר 1820 נבחרו קריטנדן וג'ון רואן לסייע בפתרון סכסוך הגבול בין קנטקי לבין טנסי. הגבול היה אמור לעבור לאורך קו הרוחב '30 36° צפון, אך כאשר מדד אותו המודד תומאס ווקר, הוא סימן אותו בטעות בקו דרומי יותר. קריטנדן ורואן הציעו ש"קו ווקר" יישאר קו הגבול בקטע בין הרי קמברלנד לבין נהר טנסי ומדינת טנסי תפוצה על כך בקטע שממערב לנהר. לחלופין הם הציעו שהגבול ישונה לקו הרוחב המקורי לכל אורכו. חברי הוועדה מטעם טנסי דחו את שתי ההצעות, ותחת זאת ביקשו שקו ווקר יוכר כקו הגבול ממזרח לנהר ולאורך קו דרומי יותר ממערבה לו, ושבהסכמים ההדדיים בין המדינות יכובדו הקצאות הקרקעות הקיימות. קריטנדן נטה לדחות את ההצעה הזאת, אך רואן לא שלל אותה. נציגי קנטקי הציעו שהעניין יובא בפני בוררות, אך נציגי טנסי דחו את ההצעה. בדוח שהגיש לאספה המדינתית, המליץ קריטנדן שקנטקי תקבל את ההצעה של טנסי. נציגי האספה הושפעו מהדוח של קריטנדן וב-2 בפברואר נחתם ההסכם.
ב-1823 נבחר קריטנדן למועצת הנאמנים של אוניברסיטת טרנסילבניה, ככל הנראה בשל השתדלותו של הנרי קליי. שנה לאחר מכן העניקה לו האוניברסיטה תואר דוקטור לשם כבוד במשפטים. הוא גם היה חבר במועצת הנאמנים והיועץ המשפטי של סמינר קנטקי בפרנקפורט. הוא העניק את תמיכתו לקליי בבחירות לנשיאות של 1824 עד שקליי פרש מהמרוץ. לאחר מכן הוא העביר את תמיכתו לאנדרו ג'קסון עד שהבין שג'ון קווינסי אדמס, אם ייבחר, ימנה ככל הנראה את קליי כמזכיר המדינה. המבקרים כינו את הבטחתו לכאורה של אדמס לקליי כ"עסקה מושחתת", אך בסופו של דבר נבחר אדמס לנשיאות. עם מינויו של קליי כמזכיר המדינה, הוא התכוון להמליץ על קריטנדן כמחליפו בתפקיד היועץ המשפטי הראשי בקנטקי של , אך הבנק בחר באדם אחר.
המחלוקת על בית המשפט הישן והחדש.
קריטנדן מצא את עצמו שוב בחיים הציבוריים עם פרוץ המחלוקת על בית המשפט הישן ובית המשפט החדש בקנטקי. כאשר כוונתו של בית המחוקקים לנקוט בצעדים להרגעת הצדדים במחלוקת סוכלה על ידי בית המשפט לערעורים של המדינה, הגישו תומכי השינוי באספה הכללית הצעת חוק לביטולו של בית המשפט והקמת בית משפט חדש תחתיו, שבו יכהנו שופטים שיהיו אוהדים למטרתם. מתנגדי החקיקה טענו שהצעד של האספה הכללית נגד את החוקה, ולמשך זמן מה טענו שני בתי המשפט להיותם הסמכות השיפוטית העליונה במדינה. אף על פי שהוא כיהן כנשיא הבנק המדינתי שזכה לגיבוי בית המשפט החדש מאז הקמתו ב-1820, הזדהה קריטנדן באופן פומבי כתומך בית המשפט הישן באפריל 1825. במערכת הבחירות לבית הנבחרים שהתקיימה באותה שנה זכה קריטנדן לעידוד מידידיו להתמודד על מושב בבית. רבים האמינו שהוא היה תומך בית המשפט הישן היחידי שזכה לתמיכה מספקת כדי לזכות באחד המושבים של מחוז פרנקלין, שהיה מבצר של תומכי בית המשפט החדש. כשקריטנדן נעתר להצעה, הציגו תומכי בית המשפט החדש את מועמדותם של התובע הכללי של המדינה, סלמון שארפ ושל לואיס סנדרס, עורך דין בולט. בסופו של דבר נבחרו לשני המושבים של המחוז קריטנדן ושארפ.
בשעות הבוקר המוקדמות של ה-7 בנובמבר 1825, באותו יום בו תוכננה התכנסות בית המחוקקים, נרצח סלמון שארפ. החשדות נפלו על תומכי בית המשפט הישן שהסיתו לרצח. קריטנדן ניסה להרגיע את הרוחות באמצעות העברת החלטה המגנה את הרצח והעמדת פרס של 3,000 דולר ללכידת הרוצח. כאשר נלכד הרוצח ירבעם ביצ'אם, התברר מעל לכל ספק שהמניע לרצח היה אישי, לא פוליטי. רעייתו של ביצ'אם נישאה לו בתנאי שהוא יהרוג את שארפ, שסירב להכיר באבהותו של הילד שהיא הרתה לו טרם נישואיה לביצ'אם. על אף זאת, קריטנדן סירב לבקשה לייצג את ביצ'אם במשפט הרצח, שכן הוא היה מעוניין להימנע מכל קשר למקרה.
המחלוקת על בתי המשפט הייתה הנושא המרכזי בו דן בית המחוקקים באותו מושב. קריטנדן הצטרף לרוב שתמך בבית המשפט הישן בהעברת חוק לביטול בית המשפט החדש. הצעת החוק נפסלה על ידי הסנאט של המדינה בזכות הצבעתו שוברת השוויון של סגן המושל רוברט מקאפי. קריטנדן היה בהמשך לחבר בוועדת השישה שהוקמה כדי לפתור את המשבר, אך ללא הועיל. הוא לא היה מוכן לקבל פתרון לפיו כל השופטים של שני בתי המשפט יתפטרו והמושל יוכל למנות בית משפט שיהיה מקובל על שני הצדדים. עמדתו זו עלתה לו בתמיכתם של כמה מתומכי בית המשפט החדש שהצביעו עבורו בבחירות הקודמות וב-1826 הוא לא נבחר מחדש לבית הנבחרים. בסופו של דבר תומכי בית המשפט הישן צברו תמיכה בשני בתי המחוקקים ובית המשפט החדש בוטל סופית בדצמבר אותה שנה.
ב-15 בנובמבר אותה שנה נשא קריטנדן לאישה את מריה נוקס טוד, אלמנה שהייתה בתו של השופט הנרי אינס. קריטנדן אימץ את שלושת ילדיה של טוד ולזוג נולדו עוד שני בנים, ג'ון ויוג'ין. בתה של טוד, קתרין, נישאה לאחיה החורג, בנו של קריטנדן, תומאס. בנם ג'ון ג'ורדן קריטנדן השלישי, נהרג בקרב ליטל ביגהורן. מריה נוקס טוד קריטנדן נפטרה ב-1851 ממחלה בלתי ידועה.
פעילותו במפלגה הרפובליקנית הלאומית.
כתוצאה מהמחלוקת על בתי המשפט, התפלגו הפוליטיקאים של קנטקי בין המפלגה הדמוקרטית לבין . נאמנותו של קריטנדן להנרי קליי והשקפותיו הפוליטיות שלו עצמו מיקמו אותו במחנה הרפובליקני הלאומי. בשל תמיכתו במועמדותו לנשיאות מינה אותו הנשיא אדמס ב-1827 כתובע הפדרלי של מחוז קנטקי. ב-1828 מינה אותו אדמס כמחליפו של רוברט טרימבל כשופט בבית המשפט העליון של ארצות הברית, אך תומכיו של ג'קסון בסנאט סירבו לאשר את המינוי. כאשר הביס ג'קסון את אדמס בבחירות לנשיאות של 1828, הוא הדיח את קריטנדן מתפקידו כתובע הפדרלי בשל קשריו עם קליי ובשל התנגדותו למדיניות הכלכלית של ג'קסון.
תומכיו של קריטנדן שאפו להציג את מועמדותו מטעם הרפובליקנים הלאומים לתפקיד מושל קנטקי בבחירות של 1828. אף על פי שמועמדותו הייתה כמעט בטוחה, הוא דחה את ההצעה מתוך חשש שהוא ישויך לקליי, שאיבד את הפופולריות שלו בקנטקי, ועקב כך הוא ינחל כישלון בבחירות. תחת זאת העביר את תמיכתו לתומאס מטקלף, שהשיג ניצחון דחוק על המועמד הדמוקרטי ויליאם ברי. קריטנדן שאף להיבחר לתקופת כהונה נוספת בבית המחוקקים של קנטקי, אך שוב לא עלה הדבר בידו.