עד שנות ה-50 לא היה לקבוצה מגרש רשמי. עיריית רמת גן סירבה להקצות לקבוצה מגרש, ובמקומה הסכימה עיריית גבעתיים להקצות לה את אצטדיון המכתש, שעד אז שימש את הקבוצה מדי פעם. האצטדיון, ששופץ ונחנך באוקטובר 1956, היה למגרש הרשמי של המועדון שנקרא מאז הפועל רמת-גן גבעתיים.
האליפות ההיסטורית ולאחריה.
הקבוצה זכתה באליפות בעונת 1963/1964, והייתה לקבוצה הראשונה שעושה זאת בעונה הראשונה שלה בחזרה בליגה הבכירה (והיחידה בהיסטוריה שעשתה זאת בישראל, עד לשנות ה-90, אז בית"ר ירושלים הצליחה לשחזר ולעשות זאת פעם נוספת). היא התמודדה על התואר עם מכבי יפו והפועל פתח תקווה, ובמשחק המכריע על האליפות גברה על מכבי חיפה באצטדיון המכתש בתוצאה 0–1 משער של משה פרל. מאמן הקבוצה היה דוד שווייצר, והייתה זו הפעם הראשונה והיחידה שבה זכתה הקבוצה באליפות הליגה הבכירה.
רמת גן המשיכה לשחק בליגה הבכירה עד 1969. בתקופה זו התפרסמו משחקי הדרבי של רמת גן מול הכח רמת גן. ב-1969 ירדה הקבוצה לליגה א' פעם נוספת, לאחר שסיימה את הליגה עם 18 נקודות ו-11 שערי זכות.
בעונה הראשונה שבה חזרה הקבוצה לליגה א' היא כמעט ירדה לליגה ב', אך הצליחה להימנע מכך רק במחזור האחרון. בעונות הבאות היא ניסתה (בלא הצלחה) לחזור לליגה הלאומית, כאשר ב-1971 הייתה זקוקה לשער אחד על מנת להשוות לתיקו 1–1 מול מכבי יפו ולעלות על חשבונה. ב-1976 היא סיימה במקום השלישי, אך העפילה לליגה הארצית (הליגה השנייה) שהוקמה באותה עונה. גם ב-1977 הייתה הקבוצה מרוחקת כדי משחק אחד מהעפלה לליגה הלאומית, אך במחזור האחרון הפסידה למכבי שעריים וסיימה במקום השלישי בפעם השישית ברציפות.
הקבוצה שבה לליגה הלאומית ב-1980, לאחר 11 שנים. היא הבטיחה את העלייה שלושה מחזורים לסיום בעקבות ניצחון 0–4 על הפועל הרצליה. בעונת החזרה היא סיימה עם 12 נקודות ליגה וירדה פעם נוספת. היא חזרה לליגה הראשונה, אך גם הפעם שבה וירדה בעקבות תיקו במחזור האחרון מול הפועל באר שבע. לאחר מכן פעמיים (1986 ו-1987) כמעט וירדה לליגה א'. לאורך רוב שנת 1989 היא ניצבה במקום הראשון, שהיה היחיד המוביל לליגה הלאומית עקב צמצומה של זו ל-12 קבוצות, והצליחה לחזור לאחר שגברה במחזור האחרון על הפועל חדרה בתוצאה 0–2.
שנות ה-90.
את עונת 1989/1990 פתחה הקבוצה בצורה טובה, ובסוף הסיבוב הראשון דורגה במקום ה-6. בהמשך היא נחלשה מאוד, אך בזכות 3 ניצחונות מתוך 4 משחקים שמרה על אפשרות ממשית להישאר בליגה. במחזור האחרון היא אירחה את הפועל באר שבע והייתה זקוקה לניצחון כדי להישאר בליגה. אולם, המשחק הסתיים בתיקו 0-0, ורמת גן ירדה לליגה הארצית בפעם השנייה בתוך שבע שנים. היא ניסתה לחזור לליגה הלאומית בעונה שלאחר מכן, אך סיימה לאחר מכבי פתח תקווה ומכבי יבנה. בעונה שלאחר מכן היא סיימה במרכז הטבלה.
ב-1993 ירדה הקבוצה לליגה השלישית לראשונה בתולדותיה, לאחר שהפסידה במחזור האחרון להפועל אשדוד אף על פי שהייתה זקוקה לתיקו. היא חזרה לליגה השנייה כעבור עונה אחת. ב-1998 היא ירדה פעם נוספת לליגה א'. באותה עונה החליטה ההתאחדות לכדורגל בישראל על שינוי במבנה הליגות ועל הקמת ליגת העל. בעקבות השינוי הקבוצה הייתה צריכה לסיים באחד משני המקומות הראשונים בליגה א' על מנת לחזור לליגה הארצית. רמת גן סיימה במקום השני, והצליחה להעפיל לליגה הארצית החדשה.
הקבוצה זכתה בגביע הטוטו בעונה הראשונה (1999/2000) שבה הופעל גם בליגה הארצית (השלישית), לאחר ניצחון 4–5 על הפועל רעננה ועל אף שפיגרה 1–4. בסוף אותה עונה היא חזרה לליגה הלאומית (הליגה השנייה). אף על פי שנחשבה לאחת הקבוצות החלשות בליגה היא הצליחה להפתיע ולסיים במקום הרביעי.
למרות ציפיות גבוהות לקראת העונה השנייה בליגה הלאומית הקבוצה הסתבכה בתחתית הליגה. המאמן מוטי איוניר פוטר חודש לפני סיום העונה, והוחלף על ידי אלי כהן שהעלה את הקבוצה מליגה א' לליגה הלאומית. במחזור האחרון פגשה רמת גן את מכבי הרצליה (קבוצתו הקודמת של כהן), גברה עליה 2–3, נשארה בליגה ומנעה מהרצליה להעפיל לליגת העל.
גביע ראשון.
בשנת 2003 חוללה הקבוצה הפתעה כשהצליחה לזכות בגביע המדינה בעודה משחקת בליגה השנייה, והייתה לקבוצה הראשונה (והיחידה, נכון ל-2016) מהליגה השנייה שעושה זאת. במשחק הראשון ניצחה את הפועל ירושלים בבעיטות הכרעה, וכך עשתה גם בשמינית הגמר מול מכבי פתח תקווה. בשלב רבע הגמר ניצחה הקבוצה 0–1 את בני סכנין, ולראשונה מאז 1958 העפילה לחצי הגמר.
ב-13 במאי 2003 שיחקה הקבוצה בחצי הגמר מול מכבי תל אביב, ודקה אחת לסיום המשחק כבש שרון אביטן את שער הניצחון (1–2), והוביל את קבוצתו למשחק הגמר. הגמר נערך ב-27 במאי, ובו התמודדה רמת גן מול הפועל באר שבע. במחצית השנייה הבקיע אופיר חלוואני את השער הראשון לטובת רמת גן, אך באר שבע הצליחה להשוות את התוצאה 3 דקות לפני הסיום. גם ההארכה הסתיימה בתיקו 1–1, ובדו-קרב הפנדלים ניצחה רמת גן בתוצאה 4–5, לאחר בעיטה של ליעד טפר שנכנס למשחק דקות אחדות לפני תום ההארכה.
ב-23 במאי, ארבעה ימים לפני הגמר, הצליחה הקבוצה להימנע מירידה לליגה הארצית.
הינצלות מפירוק.
מצבה של הקבוצה התדרדר לאחר הזכייה בגביע. רוב הסגל התחלף כיוון ששחקנים רבים שאפו להתקדם לקבוצה יותר בכירה, והקבוצה הודחה בסיבוב הראשון של גביע אופ"א (אליו העפילה אוטומטית) על ידי לבסקי סופיה מבולגריה. אלי כהן פוטר באמצע העונה, ולאחר מכן הקבוצה התדרדרה עד למקום האחרון וירדה לליגה הארצית. היא לא הצליחה לחזור לליגה הלאומית, סיימה במקום השמיני ואף הפסידה בגמר גביע הטוטו של הליגה הארצית להפועל אשקלון.
בקיץ 2005 מונה לקבוצה מפרק, והיא פתחה את עונת 2005/2006 עם מינוס תשע נקודות כיוון שמינוי מפרק הוא עבירה על תקנון ההתאחדות. היא הצליחה לזכות בגביע הטוטו של הליגה הארצית לאחר ניצחון 0–2 על מכבי טירת כרמל. הקבוצה נרכשה על ידי האוהד ירון קוריס ב-1 במרץ 2006, ואליו הצטרפו אנשי עסקים אחדים ובהם יגאל כוכבי ששיחק בקבוצה בשנות ה-70. באמצע העונה היא הייתה במרחק של 13 נקודות מהמקום ה-10, ורק במחזור האחרון הבטיחה את הישארותה לאחר ניצחון על מכבי אחי נצרת. לולא הפחתת הנקודות היא הייתה עשויה לסיים במקום ה-4.
את העונה הבאה פתחה הקבוצה בצורה טובה, והחל מהמחזור השישי דורגה במקום הראשון. במחזור ה-29 ניצחה הקבוצה את מכבי טירת כרמל והבטיחה את חזרתה לליגה הלאומית לאחר שלוש שנים. במקביל, היא הצליחה להגן על זכייתה בגביע הטוטו של הליגה הארצית לאחר שגברה בגמר על סקציה נס ציונה 1–0 לאחר הארכה. בגביע המדינה העפילה הקבוצה עד לשלב חצי הגמר תוך שהיא מדיחה את הפועל כפר סבא ואת מכבי חיפה בשמינית הגמר וברבע הגמר בהתאמה. בחצי הגמר היא הפסידה להפועל אשקלון מתחתית הליגה הלאומית בתוצאה 0–1.
הקבוצה לא שיחקה היטב בתחילת עונת 2007/2008, ורק לאחר הגעתם של אבי סופר, שי בנאי ושי רביבו בפגרת החורף היא הפגינה שיפור ברמת המשחק, וצברה 8 ניצחונות מתוך תשעה משחקים בתחילת הסיבוב השני. היא אף העפילה לשמינית גמר גביע המדינה, בו הודחה על ידי יריבתה הכח רמת גן. לאחר מכן נחלשה רמת המשחק של הקבוצה והיא סיימה במקום השישי.
סגל הקבוצה עבר שינויים רבים לקראת עונת 2008/2009, והיא פתחה את העונה בצורה בינונית עם 5 ניצחונות מ-7 משחקים אך רק עם 14 נקודות ב-10 המשחקים הבאים. הסגל חוזק בינואר עם הגעתם של קרלוס צ'קאנה ואסי דומב. היא הודחה בסיבוב ט' של גביע המדינה לאחר הפסד למכבי חיפה, ולאחר שחזרה לשחק בליגה החלה לצבור נקודות ולפתוח פער מהמקום ה-6 המוביל למבחנים לעלייה לליגת העל. ב-8 במאי 2009 היא הבטיחה את עלייתה לאחר ניצחון ביתי 1–3 על הפועל רמת השרון, וחזרה לליגה לאחר היעדרות של שני עשורים.
בסיום המשחקים הסדירים של עונת דורגה הקבוצה במקום ה-11, אך בעקבות הפעלת שיטת הקיזוז הנקודות לחצי ובעיות ניהוליות שונות היא ירדה עד למקום ה-14, והבטיחה את הישארותה בליגה רק במשחק הפלייאוף מול הפועל כפר סבא. קיץ 2010 התאפיין בחוסר ודאות כלכלית ומקצועית בעקבות החובות הכספיים. ב-30 ביוני הודיע הבעלים ירון קוריס כי הקבוצה תמשיך לשחק לאחר כיסוי החובות על ידי נותני החסות שלה, וכי הוא עצמו עוזב את הקבוצה לאחר ארבע שנים. ניהול הקבוצה הועבר לידי קבוצת ניהול בראשות שחר בן עמי ונתן דטנר. בנוסף לכך עזב יובל נעים לאחר חמש שנים בתפקיד המאמן, והוחלף על ידי שלומי דורה.
העשור השני של המאה ה-21.
ב-15 בנובמבר 2010 פוטר דורה מתפקיד מאמן הקבוצה עקב מיקום הקבוצה במקום האחרון בטבלת ליגת העל מזה זמן רב, ובמקומו מונה צביקה צמח לתפקיד מאמן הקבוצה. בינואר 2011 התפטר צמח מאימון הקבוצה, ובפברואר מונה במקומו ירון הוכנבוים. בתום העונה ירדה הקבוצה לליגה הלאומית לאחר שתי עונות רצופות בליגת העל. במקומו של הוכנבוים, מונה פרדי דוד לתפקיד מאמן הקבוצה.
ב-14 בדצמבר 2011 זכתה הקבוצה בגביע הטוטו של הליגה הלאומית, לאחר שניצחה 0–1 את מכבי עירוני בת ים.
ב-18 במאי 2012 עלתה הקבוצה בחזרה לליגת העל, לאחר שניצחה 0–2 את הפועל בני לוד במשחק שהכריע מי מבין הקבוצות תעלה לליגת העל.