ב-1886, בעקבות מותו של השופט הפדרלי מטנסי, ג'ון בקסטר, נוצר מושב פנוי שעל הנשיא קליבלנד היה למלא בבית המשפט הפדרלי בסבב השישי. קליבלנד ביקש מידידו ג'קסון, שעדיין כיהן בסנאט, להמליץ על מועמד מתאים לתפקיד, אך הנשיא התעלם מהצעותיו ותחת זאת מינה את ג'קסון בעצמו. ג'קסון ניסה לדחות את ההצעה, אך התעקשותו של קליבלנד גרמה לו בסופו של דבר להסכים. הסנאט אישר את המינוי פה אחד. במהלך שבע שנות כהונתו על כס השיפוט הוא שמע מגוון של תיקים, שרובם היו קשורים לדיני הפטנטים. ב-1889 הפציר ג'קסון בידידו בנג'מין הריסון, שאז נבחר כנשיא, למנות את עמיתו לכס השיפוט, הנרי בראון, לבית המשפט העליון. אף על פי שהריסון לא מינה את בראון באותה שנה, הוא מינה אותו בסופו של דבר בשנה שלאחריה במקומו של השופט סמואל מילר שנפטר. פסק הדין הבולט ביותר של ג'קסון בבית המשפט הפדרלי היה פסק הדין "בעניין גרין" (In re Greene ) מ-1892, המקרה הראשון שבו בית משפט פדרלי התייחס לחוק ההגבלים העסקיים של שרמן. הפסיקה בתיק זה פסלה כתב אישום שהוגש על פי חוק ההגבלים העסקיים נגד יצרני ויסקי על בסיס העובדה שהנאשמים לא מנעו מחברות אחרות מלהיכנס לשוק הוויסקי. הפירוש הצר של ג'קסון לחוק סלל את הדרך לתיקים מאוחרים יותר בתחום ההגבלים העסקיים, כולל פסק הדין של בית המשפט העליון "ארצות הברית נגד חברת א. ס. נייט" מ-1895 והמשיך להשפיע על פירוש בחוקה במשך חצי מאה.
בתיקים אחרים נתן ג'קסון פירוש רחב יותר לסעיפי החוקה. פסיקתו מ-1893 בתיק "ארצות הברית נגד פטריק" (United States v. Patrick) פירשה את חוק זכויות האזרח של 1870 באופן רחב. המשיבים בתיק זה, שהיו תושבי טנסי, הואשמו בהריגתם של כמה פקידי ממשל פדרליים כאשר חיפשו מזקקה בלתי חוקית. בית משפט פדרלי בערכאה נמוכה יותר דחה את כתבי האישום וקבע שפקידי הממשל לא פעלו על פי שום זכות אזרח המוגנת בחוק כאשר מילאו את תפקידם. ג'קסון דחה את הטיעונים הללו. להשקפתו, לפקידי הממשל הפדרליים הייתה הזכות המוגנת בחוקה "לקבל את המשרה הציבורית, ולעסוק במילוי תפקידם". על בסיס טענה זו, הוא סיכם שהרשעה על בסיס חוק זכויות האזרח יכולה להמשיך הלאה מאחר שזכויות האזרח של פקידי הממשל הופרו. כמה מאנשי הדרום גינו את הפסיקה, ושללו את הטענה שהיא הרחיבה את החוק שמבחינתם היה פסול מלכתחילה. אף על פי כן, פסיקתו של ג'קסון הראתה גם שעמדותיו היו מתונות במידה מספיקה כדי לגרום לסדר היום הרפובליקני לקרוס.
שופט בבית המשפט העליון של ארצות הברית.
מינויו.
ב-23 בינואר 1893 הלך לעולמו שופט בית המשפט העליון של ארצות הברית לוציוס למאר. באותה עת נחשב כבר הנשיא בנג'מין הריסון ברווז צולע. בבבחירות לנשיאות של 1892 ניצח גרובר קליבלנד ועמד להיות מושבע לכהונה שנייה בתוך שישה שבועות. אף על פי שהריסון רצה למנות שופט רפובליקני במקומו של למאר, הוא הכיר בכך שהסנאט שנשלט על ידי הדמוקרטים יסרב ככל הנראה לאשר את המינוי ותחת זאת פשוט להמתין שקליבלנד יציג מועמד מועדף עליהם. זמן קצר לפני פטירתו של למאר, ערך השופט הנרי בראון, שעל מינויו המליץ ג'קסון באוזני הנשיא הריסון שנים מספר קודם לכן, ביקור בבית הלבן. ברצונו לגמול לג'קסון, הציע בראון, שהיה רפובליקני, שג'קסון הדמוקרט יהיה המועמד האידיאלי שהריסון יבחר בו. ג'קסון אכן חיפש את כל הנתיבים ללבו של הריסון. הוא היה שמרן ומשפטן מוערך, והגיע מאותו חלק של ארצות הברית, הדרום, שממנו הגיע למאר. בנוסף, השניים שירתו יחדיו בסנאט והיו ידידים קרובים. לפיכך, ב-2 בפברואר הגיש הריסון את מועמדותו של ג'קסון. החלטתו של הריסון הפתיעה הן את הרפובליקנים והן את הדמוקרטים, שציפו שהוא יבחר מועמד חבר המפלגה הרפובליקנית. מועמדותו של ג'קסון הושעתה בתחילה בוועדת המשפט של הסנאט, אך ב-18 בפברואר אישרו הסנאטורים פה אחד את מינויו של עמיתם לשעבר. רבים ציפו להתנגדות כלשהי במליאת הסנאט, ובדיווח מאותה עת בניו יורק טיימס צוין שרבים נותרו "בתהייה... מה היה לאופוזיציה". ועדיין, הפרופסור ריצ'רד ד. פרידמן הגיע למסקנה שהסכמתם שבשתיקה הייתה מובנת: הדמוקרטים "לא יכלו להצביע נגד אחד משלהם" בעוד "שהרפובליקנים, לאחר מורת רוח ראשונית, הבינו את ההיגיון שבצעדו של הריסון". נשיא בית המשפט העליון, מלוויל פולר השביע את ג'קסון בבוקרו של ה-4 במרץ, שעות ספורות לפני השבעתו של גרפילד.
כהונתו.
תקופות כהונתו הקצרה של ג'קסון על כס השיפוט נמשכה ממרץ 1893 ועד פטירתו באוגוסט 1895. הוא כתב 46 פסקי דין בלבד. הן בשל בריאותו הלקויה, והן בשל העובדה שהוא לא הספיק לרכוש מעמד של שופט בכיר, רבים מפסקי הדין שהוא כתב היו בתיקים בעלי חשיבות פחותה, בעיקר תיקים שהיו קשורים לדיני הפטנטים.
פולוק נגד חברת ההלוואות והנאמנות לחקלאים.
לדבריו של החוקר אירווינג שיפמן, שמו של ג'קסון היה ככל הנראה "נקבר בארון הקבורה של השכחה ההיסטורית", אלמלא חלקו בתיק אחד בודד של בית המשפט העליון, פסק הדין "פולוק נגד חברת ההלוואות והנאמנות לחקלאים" . פסק דין זה קרא תיגר על חוק וילסון-קורמן מ-1894 שהטיל מס הכנסה אישי בשיעור של שני אחוזים על כל הכנסה שעלתה על 4,000 דולר. טענתו של העותר בתיק הייתה שהחוק הטיל מס ישיר מבלי לחלק את ההכנסות ממנו בין המדינות, תוך הפרת . באופן מעשי היה זה בלתי אפשרי לחלק כספי מיסים כאלו בין המדינות, כך שפסיקה על בסיס זה הייתה חורצת את גורלו של כל מיסוי פדרלי. באותו זמן היה ג'קסון חולה, ושמונת שופטי בית המשפט הנותרים שמעו את העתירה. הם פסלו סעיפים מסוימים בחוק, אך היו חלוקים ארבעה מול ארבעה בנוגע לשאלת תאימותו לחוקה של מס ההכנסה. כאשר הציע ג'קסון שהוא יוכל, על אף מחלתו, לשוב לוושינגטון כדי להשתתף בדיון, הסכים בית המשפט לשמוע את העתירה בשנית כדי שתושג הכרעה על חוקיותו של המס.
בשל העובדה ששאר שמונת השופטים היו חלוקים בשאלה זו באופן שווה, ההנחה הייתה שחוות דעתו של ג'קסון תהייה מכרעת. המומחים לא היו בטוחים כיצד הוא יצביע. הרקע שלו כאיש הדרום רמז שהוא עשוי יהיה לתמוך במס, אך השקפותיו השיפוטיות בעד המגזר העסקי היו עשויות להוביל אותו להתנגד למס. בשלושת הימים בהם נשמעו הטיעונים, כיוונו עורכי הדין את טיעוניהם כלפי ג'קסון, שסבל משיעול קשה, ולעיתים תכופות התעלם מהשופטים האחרים שהיו להוטים לשבור את השוויון בהצבעה. אך בסופו של דבר, כאשר הגיע העת לפסוק ב-20 במאי 1895, הגיש ג'קסון חוות דעת מיעוט. רוב של חמישה שופטים בהובלתו של נשיא בית המשפט פולר פסק שהטלת המס מנוגדת לחוקה, ופסל אותו כמס שאסור להטילו על רקע אי חלוקתו באופן שווה בין המדינות. ג'קסון הצטרף לשופטים בראון, הרלן וויט בחוות דעת מיעוט שחלקה על פסיקת הרוב. בחוות דעת נרגשת, הוא כתב ש"החלטה זו היא, לדעתי, המכה הקשה ביותר שניחתה על סמכות החקיקה של הקונגרס". הקראת חוות דעתו של ג'קסון הופרעה על ידי התקפי שיעול רבים שלו שקטעו מספר פעמים את הקראת פסק דינו שארכה 45 דקות.
רבות נכתב על השאלה כיצד מצא ג'קסון את עצמו בסופו של דבר בדעת המיעוט. ככל הנראה הסיבה לכך נבעה מכך שאחד השופטים שינה את דעתו. באותה העת הצביעה העיתונות על ג'ורג' שירס כ"שופט ההססן". הביוגרף וילארד קינג ציין ש"הוטל עליו צל כבד" על ידי אלו שהתנגדו להחלטת בית המשפט. מקורות אחרים שוללים את הטענה ששירס שינה את דעתו. אחרים טענו שהשופטים הוראס גריי ודייוויד ברואר היו אלו ששינו את דעתם, אך קיים קושי למצוא לכך סימוכין. האפשרות שנותרה היא שאף שופט לא שינה את דעתו בסופו של דבר. על פי תאוריה זו, חמישה שופטים התנגדו להטלת המס מלכתחילה, אך הם התקשו להתלכד מאחורי תאוריה משפטית אחת. בכל מקרה, חוות דעת המיעוט של ג'קסון זכתה בסופו של דבר לאישור בדמותו של התיקון ה-16 לחוקה, שהתקבל 18 שנים לאחר מתן פסק הדין פולוק, ושינה את החוקה כך שתתאפשר הטלת מס הכנסה.
פסקי דין נוספים.