בניגוד לעונות הקודמות, עלילת העונה הרביעית אינה ממשיכה מהמקום בו הסתיימה העונה הקודמת לה, למעט הקטע הראשון בו סוקי מגיעה לארץ הפיות ומוצאת את סבה ארל שנעלם לפני עשרים שנה, אף על פי שהוא לא הזדקן כלל והרגיש כי עברו רק מספר שעות מאז הגיע לארץ הפיות. סוקי מצליחה לברוח משם ומגלה כי מה שהרגיש לה כמו חצי שעה בארץ הפיות היה למעשה יותר משנה בעולמה שלה. בינתיים דברים רבים השתנו בבון טמפ - ביל הפך למלך הערפדים של לואיזיאנה, ג'ייסון הפך לשוטר, טארה עזבה את העיירה ואריק קנה את ביתה של סוקי. חזוס משכנע בן זוגו לאפאייט ללכת למעגל מכשפים ומתברר כי לאפאייט מחזיק בכוחות כישוף חזקים וביחד הם מצליחים להחיות ציפור מתה. משמתגלה הדבר לביל הוא מבקש מאריק שיפרק את המעגל כי שליטה במתים משמעותה שליטה בערפדים. אריק מתפרץ למעגל המכשפות בדיוק כאשר מארני, ראש המכשפות מציעה שהקבוצה יחיו גופה של אדם. לאחר שאריק מאיים על מארני והמכשפות כי עליהן לפרק את המסדר ותוקף את מארני, זו נשלטת לפתע על ידי ישות מסתורית המקללת את אריק לכדי איבוד זכרונו. בהמשך העונה אריק, שאינו זוכר את עברו, מטופל על ידי סוקי, והשניים מתקרבים מאוד, ואפילו פורץ ביניהם רומן. בינתיים, ביל מבין כי יש לעצור את מארני, אשר בינתיים משלבת כוחות עם אותה ישות מסתורית, המתגלה כרוחה של מכשפה נקמנית מן המאה ה-16 בשם אנטוניה גווילן שהועלתה על המוקד בידי ערפדים שהתחזו לאנשי כנסייה. מארני מאמינה כי על בני האדם להילחם מלחמת חורמה בערפדים, המתנהלים בביריונות ומטילים את מרותם על בני האדם, בעוד שאנטוניה צמאה לנקמה לא רק בערפדים שחמסו ושרפו את גופה, אלא בכלל הערפדים בעולם. באמצעות אנטוניה, מארני מקללת גם את פאם (גורמת לבשרה להירקב) ומצליחה להימלט מן המעצר בארמונו של ביל.
לאחר שמארני ואנטוניה הופכות לישות אחת, הן מחליטות להוציא לפועל את תוכניתן: לגרום לכל הערפדים באזור להתעורר במהלך היום ולצעוד אל עבר השמש. ביל, אריק, פאם וג'סיקה מצליחים להימנע מכך כאשר הם קושרים את עצמם בשלשלאות כסף. ג'סיקה מצליחה בשלב מסוים להימלט מן השלשלאות, אך ניצלת ברגע האחרון על ידי ג'ייסון, שחש לעזרתה. מארני קובעת עם ביל לערוך משא ומתן בבית הקברות, מה שמתפתח לקרב קטלני בין מארני, המכשפות וטארה (שהצטרפה אל מארני לאחר שקצה נפשה בכל הערפדים שהרסו לה את החיים), לבין הערפדים וסוקי. במהלך הקרב, מארני משתלטת על אריק והופכת אותו לחייל המציית לפקודותיה. בנוסף, סוקי נורית בטעות על ידי אחד משומרי הראש של ביל אך ניצלת על ידי אלסיד. סוקי מנסה להציל את אריק, אך נכלאת לעימות בו מארני מנסה לסקל את "כנס הסובלנות בין בני אדם לערפדים" אותו מארגנת נאן פלאנגן. סוקי מצליחה לבטל את הכישוף השרוי על אריק, וזכרונו חוזר אליו. בהמשך, היא לומדת שביל ואריק מתכננים לפוצץ את חנות "אלילת הירח", בה מתקבצים מארני והמכשפות וממהרת להציל את טארה והולי, אשר כלואות שם בניגוד לרצונן, כאשר היא נעזרת בלאפייט וחזוס. אנו למדים שמלבד המכשפות האחרות, מארני מחזיקה גם את אנטוניה כבת ערובה בתוך גופה. אנטוניה מסרבת להמשיך לשתף פעולה עם מארני, לאחר שזו הוכיחה כי היא מסוגלת לפגוע גם בחבריה האנושיים. טארה והולי מצליחות להשתחרר מכלאה של מארני, אך מארני מצליחה לכלוא אותן בחזרה, ביחד עם סוקי ולאפייט. כאשר אחת מן המכשפות מנסה לברוח, מארני דוקרת אותה באמצעות סכין. כאשר ביל, אריק, ג'סיקה ופאם מגיעים אל החנות, מארני מציבה להם אולטימטום: חייהם של ביל ואריק תמורת שחרורה של סוקי. הדבר מסוקל, בסופו של דבר, על ידי פאם שיורה רקטה אל עבר מחסום ההגנה של מארני. בינתיים, לאפייט וחזוס מבצעים כישוף על מנת להפריד את נפשה של אנטוניה מגופה של מארני, ומצליחים בתוכניתם בדיוק כאשר מארני כמעט מצליחה לגרור את הערפדים אל עבר מחסום ההגנה הקטלני שאמור לשרוף אותם. אנטוניה משוחררת לחופשי ונעלמת, וביל יורה במארני ומחסל אותה.
בפרק האחרון של העונה, רוחה של מארני רודפת את גופו של לאפייט וגורמת לו לרצוח את חזוס במטרה להשיג את כוחות הברוח'ו שלו. מארני (בגופו של לאפייט) כובלת את ביל ואריק ומתכננת להעלותם על המוקד, מה שנמנע בסופו של דבר, הודות לכישוף שמבצעת הולי המחזיר מן המתים את רוחותיהם של אנטוניה ואדל סטאקהאוס. אדל מוציאה את רוחה של מארני מגופו של לאפייט, ואנטוניה משכנעת את מארני כי עליה לקבל את מותה, להניח לרדיפת הערפדים ולהתאחד עמה בעולם הבא. בהמשך, סוקי נפרדת מביל ומאריק ומחליטה להמשיך הלאה עם חייה. בסצנה האחרונה של העונה, דבי פורצת אל ביתה של סוקי, חמושה ברובה ציידים ומתכננת לחסל את סוקי. כאשר היא יורה, טארה סופגת את הכדור ונהרגת. סוקי משתלטת על הרובה ומחסלת את דבי. לאחר מכן, היא מערסלת את גופתה של טארה וקוראת לעזרה.
עלילות-משנה נוספות העונה: תפקודו של ביל כמלך תחת מרותה של נאן פלאנגן, הצגתו של לאפייט אל עולם הכישוף ויכולותיו כמדיום, בעיותיו המשפחתיות של סאם עם אחיו טומי ויחסיו עם משנה-צורה ואם חד הורית בשם לונה, מערכת היחסים הבעייתית של אלסיד ודבי, חששם של ארלין וטרי כי תינוקם מייקי הוא זרע השטן, ומשולש האהבים של ג'סיקה, הויט וג'ייסון.
עונה 5.
פרקים 49–60 (12 פרקים). החלה ב-10 ביוני 2012 והסתיימה ב-26 באוגוסט 2012.
עונה 6.
פרקים 61–70 (10 פרקים). החלה ב-16 ביוני 2013 והסתיימה ב-18 באוגוסט 2013. מדבר על המלחמה שבין הערפדים לבני האדם. הכול התחיל כאשר המושל בורל הודיע על צווים איסור על הערפדים כגון: הורדת עסקי ערפדים, אסור לערפדים להסתובב בלילות, המושל בורל שמשתף פעולה עם שרה (שהופיעה בעונות קודמות כדמות נגד הערפדים ) חזרה. בינתיים ביל מקבל כוחות מיוחדים ונורה חושדת שלילית נכנסה בו. כל הערפדים הנעצרים נשלחים למתקן כליאה שבו מתחלקים הערפדים לרמות :1,2,3,4. פאם ונורה שנעצרות שולחות גם את אריק וטרה למתקן הכליאה. בינתיים בחור בשם בן (לפחות טען שקוראים לו כך) מתחיל להיות עם סוקי. לאחר מכן מתגלה הבחור כוורלו, ערפד זקן שחיכה כל חייו לסוקי. בינתיים יש מריבה סביב אמה אחרי מותה של לונה בן סאם לאנשי הזאב. סאם מתנחם בינתיים בזרועותיה של ניקול. וורלו שמתגלה גם כפיה יכול ללכת בשמש. ביל ואריק לוקחים ממנו דם כדי ללכת בשמש למטרות אישיות, בעיקר להצלת הערפדים. ביל, שהוא גם לילית, הוא גם היוצר של וורלו מפני שלילית הייתה היוצרת של וורלו ככה יכול ביל לקחת ממנו דם ולשלוט בו. אריק לוקח את ביתו של המושל ווילה והופך אותה לערפדית כדי לגרום למושל להפסיק את מה שעושה. במהלך העונה מתה נורה מהפטיטס ווי (וירוס שגורם למוות ששמו האנשים במתקן הכליאה בתוך משקאות הדם האמיתי של הערפדים) ובגלל זה גם אריק עוזב בסוף העונה אבל קודם כל, ביל הורג את המושל בורל אבל זה לא אומר שהכול נגמר כששרה שמה את כל הערפדים בשמש הערפדים באותו זמן שתתו מביל שבתוך דמו היה את הדם של וורלו שנתן להם להישאר חיים. בעזרת סבא הפיות שגילה ג'ייסון לעזרה ניצחו האנשים את וורלו ובסוף נגמרו הכוחות של הערפדים וגם לאריק שסיום הפרק כמעט נגמר כשהוא נשרף .
עונה 7.