בעקבות אירועי הוועידה נוצרו שני מחנות בתנועת החרות: "מחנה תמיר" ו"מחנה בגין". הייתה זו קריאת התגר האחרונה על מנהיגותו של בגין מתוך מפלגתו. בפברואר 1967 הסתיים העימות בפילוג. שמואל תמיר, אליעזר שוסטק ותומכיהם הקימו מפלגה בשם "המרכז החופשי", שצירפה לשורותיה את ערי ז'בוטינסקי ואת נאמנו לשעבר של בגין עמיחי פאגלין, והציגה עצמה כממשיכת דרכו האמיתית של ז'בוטינסקי. תנועת החרות נותרה ללא מנהיג, ואיש ממנהיגי התנועה לא העז להציע ממלא מקום לבגין. בגין עצמו, שלכאורה פרש מתפקידו, המשיך להפעיל את השפעתו מאחורי הקלעים והביא את המפלגה לקיפאון מוחלט, וגרוע מכך לסכנת התפוררות. בפברואר 1967, לאחר שבית־הדין של תנועת החרות החליט על השעייתו של שמואל תמיר, הסכים מנחם בגין לבקשת חבריו לחזור לתפקיד על מנת "לטהר את האוויר". הייתה זו קריאת התיגר האחרונה על מנהיגותו של בגין במפלגתו עד לפרישתו הסופית.
במלחמת ששת הימים (1967).
לאחר מערכת הבחירות של שנת 1965 המצב הפוליטי בישראל היה בלתי יציב. ראש הממשלה, לוי אשכול, נלחם על מעמדו הפוליטי מול יריבים בתוך מפלגתו מפא"י ובמפלגות של יוצאי המפלגה, בעיקר רפ"י שבראשה עמד דוד בן-גוריון, המנהיג לשעבר שהפך ליריבו הפוליטי המר. עם זאת, עיקר מאבקי הכוח בפוליטיקה הישראלית התנהלו מעל ראשו של בגין, שהיה מבודד ומרוחק מעמדות השפעה. בעוד המשבר שקרע את תנועת החרות הותיר אותה משותקת פוליטית, הייתה מפלגת רפ"י אופוזיציה חסרת מעצורים וראשיה פעלו לחתור תחת ממשלת המערך בניסיון לפורר את הקואליציה. ב-15 במאי 1967, בעיצומו של יום העצמאות תשכ"ז, צלחו כוחות יבשה מצריים את תעלת סואץ ונכנסו למרחבי סיני. בכך הכניס נשיא מצרים את ישראל למצב חירום, שכונה תקופת ההמתנה. רוחות המלחמה שינו את מערך הכוחות והחלו מגעים קדחתניים מאחורי הקלעים, בעיקר על ידי שמעון פרס, במטרה ראשונית להחזיר את רפ"י לממשלה מתוך רצון ליצור קואליציה של רפ"י-מפדל-וגח"ל לצידה של מפא"י ובהמשך מינוי מחודש של בן-גוריון לראש הממשלה או לשר הביטחון. מהלכים אלו הביאו לכך שבן-גוריון, לשעבר יריבו המר של בגין ומי שלא חסך משבט לשונו כנגד תנועת החרות והעומד בראשה, שינה את עמדתו רבת השנים והיה מוכן לקבל את מנחם בגין כשותף ראוי ולגיטימי, ובכך הפך את מנחם בגין ממוקצה מחמת המיאוס לדמות הראויה לכבוד.
פרס פנה לבגין עם רעיון ממשלת האחדות והציע שבגין ייפגש עם אשכול לסגירת העסקה. הפגישה התקיימה ואשכול דחה על הסף את הרעיון להנהגה משותפת עם בן-גוריון. במהלך מפתיע וללא תיאום נפגש בגין עם בן-גוריון שסירב לשתף פעולה וחזר על דרישתו שאשכול יתפטר. פרס חזר והציע ממשלת אחדות, הפעם עם משה דיין כשר ביטחון, ואשכול נאלץ להסכים לתכתיב לאחר שבגין וחיים משה שפירא מנהיג המפד"ל הטילו את כל כובד משקלם לטובת המהלך. ב-5 ביוני אישרה הכנסת את השינויים בהרכב הממשלה, ובגין ועמו יוסף ספיר, מטעם גח"ל, התמנו כשרים ללא תיק. איומי המלחמה שימשו קרקע נוחה לחולל תמורה נוספת בדרכם של מנחם בגין, תנועת החרות וגח"ל. בעוד שחברים בתנועת החרות דבקו בעמדה כי יש לפעול מחוץ לממשלה (עמדה שבה דבק מנחם בגין באדיקות עד חודשים ספורים קודם־לכן), בסיטואציה שנוצרה החליט בגין לקבל את ההצעה להצטרף לממשלה. נראה כי בגין ביקש, לצד רצונו לסייע לממשלת ישראל להתמודד עם שעת החירום, גם לקדם את תנועת החרות ממפלגה שנאבקת על חייה ב"מדבר הפוליטי" של האופוזיציה למעמד של שותפה לשלטון, מתוך ההכרה כי שותפות זו היא תחנה הכרחית עבור מי שמעוניין בסופו של דבר להיות בשלטון.
לראשונה היה בגין לחבר ממשלה ויצא ממעגל הבידוד הפוליטי. הצטרפותו לממשלת הליכוד הלאומי בראשותו של לוי אשכול, והדו-שיח שיצר עם בן-גוריון כשווה בין שווים, הביאו לגיבוש דמותו כמנהיג לגיטימי בחברה הישראלית, ולסמל ציוני בעיני הציבור הישראלי. באופן מעשי מינוי מנחם בגין כשר בלי תיק נועד בראש וראשונה להרים את מורל אזרחי מדינת ישראל ולסמל את האחדות, אך בפרספקטיבה היסטורית ניתן לקבוע כי בתקופת ההמתנה ובמהלך מלחמת ששת הימים היה מנחם בגין מעורב באופן פעיל בדיוני המערכת הפוליטית, ונמנה עם הדרג הבכיר של מקבלי ההחלטות בישראל בצומת של מבחן והכרעה לאומיים. אף על פי שהשפעתו על ההכרעות בימי הקרבות ולאחר סיומן הייתה מוגבלת, לעצם חברותו בממשלה הייתה חשיבות סמלית בעלת משקל והוא זכה להנות מתהילת הניצחון. לראשונה, ובמשך שלוש השנים שבהן הייתה גח"ל שותפה בממשלה, הופיע הימין כשותף לגיטימי של המוסדות הציוניים ומערכת הממשל. בקרב הישראלים הוותיקים והמבוגרים פחתה ההתנגדות לבגין ולמפלגתו יתר על כן, צעירים שנולדו אל תוך המציאות שנוצרה בעקבות מלחמת ששת הימים אימצו את השפה והפרשנות שהציע מנחם בגין למציאות הישראלית. שינוי נוסף, שעתיד להוות גורם מכריע בעת המהפך הפוליטי, היה שיתוף הפעולה של בגין וחבריו עם מפלגת המפד"ל והציונות הדתית שהתהדק סביב נושא השטחים. תהליך זה הגדיל את מרחב התמרון הפוליטי של תנועת החרות ואת יכולתו של מנחם בגין לגבש קואליציה חלופית לזו של תנועת העבודה.
ביוני 1967 הכריז בגין בישיבת סיעת גח"ל שאסור להחזיר את השטחים שנכבשו: . ב-16 בדצמבר 1968 הציע בגין לאשכול ליישב את השטחים המוחזקים. הוא ביקש כי יינתן ליהודים להתיישב בכל השטחים והערים בגדה, כולל בשכם, בג'נין ובחברון. במאי 1968 ערכה תנועת החירות את הוועידה הארצית התשיעית, לראשונה בירושלים, במהלכה נאם בגין במשך שעתיים ונשא נאום מפויס ומאחד בו קיבע את קווי היסוד המחודשים: שמירה על הישגי המלחמה ועל הגבולות החדשים כגבולות דה-פקטו של מדינת ישראל, סיפוח ירושלים והשארות בממשלה על מנת להבטיח את קיום עקרונות אלו.
בשנת 1969 ניסה בן-גוריון לרתום את בגין למאבקו באשכול וכתב לו: "מבחינה אישית לא הייתה לי אף פעם טינה אישית נגדך וכל מה שהכרתי אותך יותר בשנים האחרונות – הוקרתי אותך יותר".
בממשלתה של גולדה מאיר (1969–1970).
לוי אשכול נפטר ב-26 בפברואר 1969 ואת מקומו תפסה גולדה מאיר, שהייתה מועמדת של פשרה, והרכיבה ממשלת ליכוד לאומי על בסיס הקואליציה הקודמת כפי שהיה מאז יוני 1967. אומנם גולדה מאיר שוב צירפה לממשלתה את גח"ל בראשות מנחם בגין, שמונה לשר בלי תיק, אך חל פיחות במעמדו. הוא הפך למנודה, ונדחק על ידי גולדה מאיר לתפקידים שוליים כגון יו"ר ועדת השרים לענייני סמלים וטקסים.
בבחירות לכנסת השביעית, בשנת 1969, זכה המערך ב-56 מנדטים, ומפלגת גח"ל שמרה על כוחה וזכתה ב-26 מנדטים. מבחינת מנחם בגין היו בחירות אלו נקודת ציון. הוא החל את חייו הפוליטיים כאופוזיציונר ולאורך שנות החמישים הקפיד להציב את עצמו כאלטרנטיבה לשלטון, בשלב הבא, לאחר מלחמת ששת הימים, הוא הפך לשותף בממשלה, ועתה פנה לשלב השלישי - סלילת דרכו מהשוליים אל מרכז הבמה הפוליטית. במהלך מערכת הבחירות הוא הציג עצמו כמנהיג לאומי ושקול. במסגרת תהליך הרכבת הממשלה הציעה לו גולדה מאיר להצטרף שוב לקואליציה עם 4 שרים בממשלה - הישג פוליטי משמעותי - בעיקר לאור העובדה שהפעם ההצעה לא נבעה ממצב חירום לאומי, אלא מקבלה מלאה של גח"ל כשותפה טבעית.
אבי שילון, חוקר מדע המדינה וביוגרף של מנחם בגין, מציין כי בניגוד למצופה, בגין בחר עבור עצמו את תפקיד השר בלי תיק, אף על פי שיכול היה לקחת תיק עם סמכויות ביצועיות, בחירה שתומכיו ראו בה סימן לצניעות. אפשרות אחרת שמעלה החוקר, היא שבגין העדיף שלא להתחייב למשרד בעל סמכויות ביצועיות מהדרג השני והעדיף תיק בו הוא יכול היה - לפי הבנתו - לעסוק בסוגיות המתאימות למנהיג והוגה דעות במעמד של מגן על עם ישראל. בחירתו בתפקיד נבעה מנטייתו לפעול על פי השראה, כמנתח של תהליכים ואסטרטג. מהלך נוסף, מפתיע לא פחות, היה בחירת שרי גח"ל לתיקים בממשלה. בגין דחה את מי שראו עצמם כמקורביו, אך נתפסו על ידו כיריבים בעלי השפעה פוליטית או אידאולוגית ואינדיבידואליסטים, ובחר לקרב ולמנות לשרים דמויות משניות במפלגה. כך נותר יוחנן בדר, שנתפס כיריב שווה ובעל יכולות אינטלקטואליות מחוץ לממשלה, וחיים לנדאו נבחר לקבל את משרד הפיתוח. מינוי מפתיע נוסף היה עזר ויצמן. משנראה היה כי לא יקבל את תפקיד הרמטכ"ל, אם בשל היותו איש חיל האוויר, אם בשל דעותיו הפוליטיות שנטו לימין, ויצמן פרש מצה"ל במפתיע ב-15 בדצמבר 1969, ובאותו הערב כבר מונה לשר התחבורה מטעם גח"ל. ויצמן, שהיה עצמאי באופיו, נכנס לעימותים תכופים מול בגין, ולבסוף לא מצא את מקומו בתנועת החרות. מעמדו של בגין בתנועה הלך ונחלש בגין סכסוכים אלו, ועם מותו של אריה בן-אליעזר ופרישתו של יעקב מרידור, הוא נותר מבודד בצמרת.
בין השנים 1969–1971, הציע מזכיר המדינה האמריקאי ויליאם רוג'רס שלוש תוכניות שלום בין ישראל למצרים וירדן. לאחר כישלון התוכנית הראשונה, פרס רוג'רס ביוני 1970 תוכנית שנייה בפני הצדדים. הייתה זו תוכנית למשא ומתן שהתבססה על נסיגת ישראל משטחים שכבשה במלחמת ששת הימים בהתאם להחלטת מועצת הביטחון 242, סיום מלחמת ההתשה וכניסה לשיחות שלום. בגין הודיע על התנגדותו לעיקרי התוכנית, אותה כינה הסכם מינכן השני. הודעת הפרישה מהממשלה נתקלה בהתנגדות מצד סיעת הליברלים בגח"ל מחד, ובהפתעה על ידי ראש הממשלה, גולדה מאיר, שטענה בפני בגין כי הכניסה למשא ומתן היא מהלך טקטי שעשוי לסיים את מלחמת ההתשה, אך לא יביא לנסיגה. בגין התחפר בעמדתו העקרונית ומרכז המפלגה אישר את הפרישה ברוב זעום. באוגוסט 1970 חזרה מפלגת גח"ל, ובראשה מנחם בגין, לאופוזיציה.