פוטין עבד במשרדי הק.ג.ב. בלנינגרד, בענף הנלחם בדיסידנטים פוליטיים. ב-1976 השלים את הכשרתו המקצועית כסוכן. בשנת 1985 הועבר לענף העוסק במודיעין בינלאומי. בין 1985 ל-1990 הוצב בדרזדן, באותה התקופה חלק ממזרח גרמניה. על השירות המצטיין בתקופה זו הוענק לו עיטור ההצטיינות של צבא העם הלאומי מטעם השטאזי. לאחר התמוטטות המשטר המזרח גרמני, נקרא בחזרה לברית המועצות ושב ללנינגרד. בשנת 1991 קיבל משרה כממונה על קשרי החוץ באוניברסיטת לנינגרד. במשרה זו פיתח קשרי ידידות עם ראש עיריית לנינגרד, אנטולי סובצ'ק, ששימש לו כפטרון. סובצ'ק ופוטין הכירו בתקופה בה היה פוטין סטודנט, וסובצ'ק היה בין המרצים בסגל ההוראה של האוניברסיטה. ב-20 באוגוסט 1991, בעקבות הפיכת ינאייב נגד נשיא ברית המועצות מיכאיל גורבצ'וב שנתמכה על ידי אנשי ה-ק.ג.ב., הודיע פוטין רשמית על פרישתו מתפקידיו בשירותי הביטחון.
הקריירה הפוליטית המוקדמת.
ביוני 1991 מינה סובצ'ק את פוטין ליועצו לעניינים בינלאומיים, ולאחר מכן ליושב ראש ועדת יחסי החוץ של עיריית סנקט פטרבורג, ובאחריותו הופקד טיפוח יחסי החוץ וההשקעות החיצוניות בעיר. הוועדה שימשה גם בתפקידים הנוגעים לרישום יוזמות עסקיות בעיר. פחות משנה לאחר שקיבל את התפקיד נחקר פוטין על ידי ועדה של מועצת העיר. חברי הוועדה מרינה סלייה ויורי גלדקוב קבעו כי פוטין העניק הטבות סחר שלא כדין, במיליוני דולרים, בתמורה לאספקת מזון, שמעולם לא הגיע לעיר. הוועדה המליצה על פיטוריו של פוטין, אך פוטין נותר בתפקידו עד שנת 1996.
בין 1994 ל-1997 מונה פוטין לתפקידים נוספים בזירה הפוליטית המקומית בסנקט פטרבורג. במרץ 1994 מונה למנכ"ל העירייה, וב-1995 מונה ליושב ראש סניף סנקט פטרבורג של מפלגת רוסיה ביתנו (Наш дом – Россия) שנוסדה על ידי ראש הממשלה ויקטור צ'רנומירדין והייתה מפלגת מרכז ליברלית שתמכה בשלטונו של בוריס ילצין.
ב-1996 הפסיד אנטולי סובצ'ק בבחירות לראשות העיר, ובמקומו התמנה ולדימיר יקובלב. פוטין נקרא למוסקבה ביוני 1996 ומונה לסגנו של פאבל בורודין ב"מחלקת ניהול הנכסים הנשיאותית". הוא שימש במשרה זו עד מרץ 1997. ב-26 במרץ 1997 מונה על ידי ילצין לסגן מנהל הצוות הנשיאותי, תפקיד בו נשא עד מאי 1998. במקביל נשא בתואר "מנהל ההנהלה הראשית של מחלקת הנהלת הנכסים הנשיאותית" עד יוני 1998. כן מונה למשרות מנהליות בכירות נוספות בצוותו של ילצין, במיוחד בתחום התיאום בין הממשל הפדרלי לממשלים המקומיים בפדרציה הרוסית.
בשנת 1997 השלים את לימודי הכלכלה במכון הכרייה של סנקט פטרבורג, לתואר "קנדידט במדע" (Кандидат наук), תואר אקדמי שלאחר תואר שני הנהוג בברית המועצות. לשם קבלת התואר היה עליו להגן על תזה שחיבר בנושא "תכנון אסטרטגי של משאבים אזוריים בתקופת התהוות יחסי שוק".
ב-25 ביולי 1998 מונה על ידי ילצין לראש שירות הביטחון הפדרלי, ה-FSB, אחת מהסוכנויות בפדרציה הרוסית שהחליפה את ה-ק.ג.ב., וקיבלה עליה את תפקידיו בענייני פנים. פוטין החזיק במשרה זו עד אוגוסט 1999. הוא היה לחבר של קבע במועצת הביטחון של הפדרציה הרוסית, גוף מייעץ לנשיא רוסיה. במרץ 1999 מונה למזכיר המועצה.
קדנציה ראשונה כראש ממשלת רוסיה.
לקראת סוף שנת 1999 היה נשיא הפדרציה הרוסית בוריס ילצין במשבר מנהיגות חמור. האשמות בשחיתות ובאלכוהוליזם, כמו גם מצב בריאותו הרופף, הביאו להכרה כללית כי לא ימלא את תפקידו למשך זמן רב נוסף. הבחירות למשרת הנשיא נועדו להתקיים רק באמצע שנת 2000, ולכיסאו של ילצין לטשו את עיניהם אישים כיבגני פרימקוב, פוליטיקאי ותיק שכיהן כשר החוץ של רוסיה וכראש ממשלתה; יורי לוז'קוב, ראש עיריית מוסקבה; והגנרל הפופולרי אלכסנדר לבד, שכבר הודיעו על כוונתם להתמודד בבחירות לנשיאות. ילצין חיפש יורש ראוי. בין מרץ 1998 לאוגוסט 1999 החליף ילצין ארבעה ראשי ממשלה. כמה מהם כוויקטור צ'רנומירדין, מחשש כי צברו כוח רב המסכן את מעמדו, וכמה מהם כסרגיי קיריינקו, מהסיבה שלא הצליחו לצבור כוח.
ב-9 באוגוסט 1999 מינה ילצין את פוטין לאחד משלושת סגני ראש ממשלת רוסיה, ובאותו היום פיטר את ראש הממשלה, סרגיי סטפשין, ומינה את פוטין במקומו. הדומה אישרה את מינויו של פוטין ברוב של 233 קולות בעד כנגד 84 מתנגדים ו-17 נמנעים.
עם מינויו ציפו מעטים כי פוטין, שהיה כמעט פקיד אלמוני, ולא היה מוכר בציבור הרחב או בעולם, יצליח במקום בו נכשלו קודמיו. יש הסבורים, כחוקרת היחסים הבינלאומיים ליליה שבצובה, כי המדובר היה בהפיכת חצר בעלת מספר שלבים בה הצליחו בכירים שחששו מאי-הסדר והאנרכיה אליה הידרדרה הפדרציה הרוסית, להדיח את ילצין ולמנות את פוטין במקומו, על מנת שימנע את התפוררות המדינה, שנראתה איום ממשי בסוף ימי ילצין.
בחודשי כהונתו הראשונים הצליח פוטין ליצור רושם של אדם הדואג לחוק ולסדר במדינה שהפכה לחסרת חוק. שעת המבחן שלו הגיעה כעבור מספר ימים כאשר קיצונים צ'צ'נים פלשו אל דאגסטן השכנה במטרה להקים גם בה משטר אסלאמי, ולהביא לפירודה מהפדרציה הרוסית, כשם שנפרדה צ'צ'ניה. פוטין הורה על הדיפת המורדים מדאגסטן בכוח רב, והחל במלחמת צ'צ'ניה השנייה כשמטרתו – החזרתה של צ'צ'ניה לפדרציה הרוסית וחיסולו בכוח של המשטר האסלאמי הבדלני שהשתלט עליה. הן ברוסיה והן בעולם, עוצבה תדמיתו של פוטין כאיש חזק בתגובה זו למתקפה הצ'צ'נית. מלחמת צ'צ'ניה השנייה ומתקפות הגרילה והטרור שבאו בעקבותיה, וכן ההאשמות על מעשי זוועה והפרות זכויות האדם משני הצדדים, היו לנושא כאוב ומתמשך במהלך כהונתו של פוטין כנשיא.
על אף שלא היה קשור רשמית לאף מפלגה, הביע פוטין את תמיכתו במפלגה החדשה "מפלגת האחדות של רוסיה", שזכתה בבחירות לדומה בדצמבר 1999 בהישג של 23.32%, והייתה למפלגה השנייה בגודלה ברוסיה. זו, מצידה, סיפקה לו בסיס תמיכה נאמן. עם תמיכתו של ילצין, נראה היה כי פוטין ערוך היטב לבחירות לנשיאות שאמורות היו להתקיים ביוני 2000.
נשיא רוסיה (1999–2008).
קדנציה ראשונה.
ב-31 בדצמבר 1999 התפטר ילצין במפתיע, ועל פי חוקת הפדרציה הרוסית הפך פוטין לנשיא בפועל. מעשהו הראשון של פוטין כנשיא היה חתימה על צו נשיאותי שהעניק לילצין ולמשפחתו חסינות מפני הליכי חקירה ומאסר בנוגע לפרשיות השחיתות בהן הואשם. יש הטוענים כי המדובר בעסקה בין ילצין לפוטין שהביאה לפוטין את תפקיד הנשיא בפועל, שהעניק לו יתרון על מתחריו בבחירות, תמורת הענקת החסינות. הבחירות הוקדמו בשלושה חודשים, והתקיימו ב-26 במרץ 2000. מיד לאחר פרישתו של ילצין היה ברור כי פוטין הוא המועמד המוביל. מועמדים בולטים אחרים כלבד ופרימקוב הסירו את מועמדותם והודיעו על תמיכתם בפוטין. בבחירות ניצח פוטין בסיבוב יחיד לאחר שזכה בכ-53% מן הקולות לעומת כ-29% של יריבו העיקרי, גנאדי זיוגנוב מן המפלגה הקומוניסטית של הפדרציה הרוסית.
ביסוס השלטון.
ב-7 במאי 2000 מונה פוטין רשמית לנשיא רוסיה. הוא מינה את מיכאיל קסיאנוב כראש ממשלתו. פוטין הצהיר כי בכוונתו לארגן ברוסיה מבנה כוח אנכי. בשל כך הוציא צו המחלק את 89 הסובייקטים הפדרליים של הפדרציה הרוסית ל-7 מחוזות פדרליים, עליהם הציב נציגים מטעמו, על מנת לייעל את הפיקוח של הממשל המרכזי על הממשל המקומי. ביולי 2000 העניקה לו מועצת הפדרציה של רוסיה את הזכות לפטר את ראשי הסובייקטים הפדרליים. הסובייקטים הפדרליים של רוסיה הם רפובליקות, מחוזות, קראי וסוגים נוספים של יחידות מנהליות ברמה שונה של אוטונומיה, שבימי כהונת ילצין נהנו מאוטונומיה נרחבת, עד שהיה חשש להתפוררות השלטון המרכזי.
פוטין פעל בנחישות נגד ה"אוליגרכים", אנשי העסקים מעידן ילצין, שצברו כוח כלכלי ועוצמה פוליטית. בין אישים אלו היה בוריס ברזובסקי שסייע לעלייתו לשלטון, והעניק לו מימון ותמיכה ציבורית. היחסים עם ברזובסקי הגיעו למשבר בסוף שנת 2000, כאשר רשת הטלוויזיה ORT שבבעלות ברזובסקי שידרה כתבות שמתחו ביקורת על תפקודו של פוטין בפרשת טביעת הצוללת הרוסית קורסק. בתוך מספר שבועות אולץ ברזובסקי לצאת לגלות ללונדון. גורל דומה פקד גם את ולדימיר גוסינסקי שתחנת הטלוויזיה הפרטית שלו, NTV הולאמה, והוא נאלץ לצאת לגלות. צעדים אלו זכו לפופולריות בקרב ההמון הרוסי. את האוליגרכים של עידן ילצין החליפה קבוצה חדשה של אנשי עסקים המקורבים לפוטין - גנאדי טימצ'נקו, ולדימיר יאקונין, יורי קובלצ'וק וסרגיי צ'מזוב. יש הטוענים כי בתהליך זה הייתה מעורבת שחיתות רבה, במהלכה צבר פוטין הון אישי עצום במניות של חברות גז ונפט.
האתגר הראשון לפופולריות של פוטין הגיע באוגוסט 2000 כאשר נמתחה ביקורת על תפקודו בפרשת טביעת הצוללת הרוסית קורסק. בעוד שגורלם של מלחי הקורסק אינו ידוע, ובני משפחותיהם החרדים מופיעים באולפני הטלוויזיה, צולם פוטין כשהוא נופש במסיבת יום הולדת בווילה לחוף הים השחור. פוטין דחה את ההצעות ממדינות זרות לסיוע בחילוץ המלחים הלכודים, אך לא הצליח לחלצם באמצעות הצי הרוסי. סקרים שנערכו לאחר האסון, שתואר כ"אסון של יחסי ציבור", העניקו לפוטין 60% תמיכה, שיעור נמוך יחסית, אליו חזר רק לאחר משברים כמשבר בני הערובה בבסלאן, כאשר לרוב נהנה פוטין משיעור תמיכה גבוה בהרבה.
בדצמבר 2000 יזם פוטין חוק להחלפת המנון הפדרציה הרוסית. עד אותו הזמן היה ההמנון מנגינה מאת מיכאיל גלינקה ללא מילים. פוטין החזיר לשימוש את המנון ברית המועצות, שהולחן להזמנתו של יוסיף סטלין על ידי אלכסנדר אלכסנדרוב ומילותיו נכתבו על ידי סרגיי מיכלקוב, תוך שהוא משמיט ממנו את המילים הנוגעות לברית המועצות, ומוסיף מילים הנוגעות לאדמת רוסיה הרחבה, שניתנה לעם הרוסי כמתת אל.
מלחמת צ'צ'ניה השנייה והמאבק באוליגרכים.