ב-1936 פסק בית המשפט העליון של ארצות הברית שחוק ההסדר החקלאי נוגד את החוקה. בפעם הראשונה נשא מינטון נאום שבו הוא מתח ביקורת על בית המשפט על עקיפת רצונו של הקונגרס. הוא האשים את בית המשפט על כך שהרשה לעצמו להיות מושפע ממניעים פוליטיים ולא מהחוק. בתגובה לפסיקת בית המשפט, החל מינטון לנסח הצעת חוק שתאפשר לבית המשפט להכריז על חוק כנוגד את החוקה רק אם שבעה מתוך תשעת השופטים יתמכו בהחלטה. בפברואר 1937 לפני שהגיש מינטון את הצעת החוק, הציג הנשיא רוזוולט תוכנית משלו לטיפול בבית המשפט העליון. רוזוולט הציע הוספת שופטים נוספים לבית המשפט וקביעת גיל פרישת חובה. השינויים היו אמורים לאפשר לו למנות שופטים כך שייווצר רוב שיגלה יותר אהדה לסדר היום שלו, ויבטיח שלא ייפסלו החוקים שיועברו על ידי מפלגתו.
מינטון היה מרוצה מהצעת החוק של רוזוולט ועד מהרה הוא היה התומך המוביל שלה בסנאט. צעד זה נכלל בהצעת חוק כוללנית שנועדה בין השאר לביצוע רפורמות במשכורות השופטים ובמערכת הארגונית של בתי המשפט הפדרליים. עד מהרה גילו הרפובליקנים שהצעת החוק נועדה להציף את בית המשפט בשופטים שיהיו נוחים לממשל ותקפו אותה. לדמוקרטים היה רוב מיוחס בקונגרס, ובתחילה נראה היה בטוח שהצעת החוק תעבור. תמיכתו של מינטון בהצעת החוק סייעה לו לקבל את תפקיד מצליף סיעת הרוב בסנאט, כך שהוא יכול היה לפעול באופן אפקטיבי להעברת החוק. מינטון נשא שישה נאומים ברדיו בשם מפלגתו שתמכו בהצעת החוק, אך הדמוקרטים לא זכו בתמיכת דעת הקהל.
מינטון קיבל איומים על חייו בצורת קליע רובה בתוך מעטפה שנשלחה אליו עם הודעה שבה הציעו לו לא להצביע בעד הצעת החוק. דמוקרטים רבים, מתוך חשש שלא יעלה בידם להיבחר מחדש, הצטרפו לרפובליקנים והפילו את הצעת החוק. מינטון לא היה מאושר מהפלת החוק והדבר עלה לו בתמיכת מצביעיו, אך כתוצאה מהקשר ההדוק שלו להצעת החוק ועם מנהיגי המפלגה, הוא זכה להשפעה חזקה יותר בה.
אף על פי שמינטון תמך בממשל רוזוולט והיה אורח קבוע בבית הלבן, הוא היה חלוק עם הנשיא על כמה מצעדיו. הוא הצביע בעד עקיפת וטו נשיאותי להענקת 2.5 מיליארד דולר (49 מיליארד דולר בערכים של 2021) כתשלום בונוס לחיילים שלחמו במלחמת העולם הראשונה. הוא תמך בהצעת החוק נגד מעשי לינץ' של חבר בית הנבחרים לאונידס דאייר, שרוזוולט חשש שתעלה לו בתמיכת מדינת הדרום. הוא גם תמך בהרחבת חוק האץ' , חוק שאסר על עובדי הממשל הפדרלי לקחת חלק במערכות בחירות במדינות, ולמעשה לצמצם את השפעת הפטרונות הפדרלית.
לקראת פרוץ מלחמת העולם השנייה נקט מינטון בעמדה זהירה בנוגע למעורבותה של ארצות הברית בה. כאשר פלשה ברית המועצות לפינלנד, הצביע מינטון נגד הענקת הלוואה לפינלנד לסיוע במאמציה הצבאיים. הוא גם התנגד למכירת תחמושת וכלי נשק לבעלות הברית או למדינות הציר. הוא תמך בהרחבת כוחם של הכוחות המזוינים של ארצות הברית והאמין שכניסתה של ארצות הברית למלחמה בלתי נמנעת, אך טען שיש להשהותה ככל האפשר. הוא הצביע בעד חוק סמית' , שהגדיר תמיכה בהפלת הממשלה כפשע, חוק שכוון במיוחד נגד הקומוניסטים והפשיסטים בארצות הברית. בשנתו האחרונה בסנאט, נפוצה השערה בעיתונות שמינטון יקודם למשרה בכירה יותר על ידי רוזוולט, כולל משרה בקבינט ובבית המשפט העליון, אך אף אחת מהשערות אלו לא התממשה.
הניסיון להיבחר מחדש לסנאט.
מינטון התמודד לבחירה מחדש לסנאט ב-1940. מקנאט קרא תיגר על מועמדתו של רוזוולט לנשיאות, וכך הוא אילץ את מינטון לבחור בין תמיכתו בממשל לבין בעלי בריתו במפלגה הדמוקרטית במדינתו. מינטון תמך ברוזוולט, והחלטתו זו עלתה לו בתמיכתם של מקנאט ושל המנגנון המפלגתי באינדיאנה.
המועמד הרפובליקני לנשיאות, ונדל וילקי, היה גם הוא בן אינדיאנה, ומינטון התמודד עם אתגר קשה לזכות בבחירה מחדש. הוא התייחס לווילקי כ"חנפן כלפי העשירים והמפורסמים". וילקי מעולם לא הגיב להתגרויותיו של מינטון, והשאיר ליריבו של מינטון בבחירות לסנאט, ריימונד ויליס, להגיב על תקיפותיו של מינטון. ויליס התמודד בבחירות לסנאט שנתיים קודם לכן, אך הובס על ידי הדמוקרט פרדריק ואן נויס. ויליס מצא פגמים במינטון בשל שורה של נושאים, אך התמקד בצעדי החקיקה שמינטון תמך בהם בעת כהונתו בסנאט. ויליס טעם שרבים מצעדי חקיקה אלו נגדו את החוקה ושעמדותיו של מינטון גרמו נזק לאומה. מינטון הגיב בציון קשריו של ויליס לתאגידים עשירים והאשים אותו בכך שלא דאג לאנשים. מערכת הבחירות של מינטון התמקדה בהישגי הניו דיל. הוא טען שהכנסות החקלאים באינדיאנה הוכפלו מאז 1932, ושם דגש על העברת חוקי הפנסיה. תמיכתו בגיוס חובה ובהכנות צבאיות לקראת המלחמה הממשמשת ובאה הוכחו כלא פופולריות בקרב קהל המצביעים ועלו לו בתמיכה משמעותית, אך על פי ההיסטוריון ויליאם רדקליף, היה זה מעמדו של וילקי כ"בן המועדף", שהוביל רבים מאזרחי אינדיאנה להצביע לרפובליקנים, שהוכח כגורם המכריע בבחירות. על אף מערכת הבחירות הנמרצת של מינטון, הוא הפסיד בבחירות לויליס בהפרש של 5,179 קולות מתוך 1.5 בעלי זכות הבחירה.
בבחירות לנשיאות של 1940 ניצח רוזוולט. לאחר שסיים מינטון את כהונתו בסנאט בינואר 1941, הוא מונה למשרה בממשלו של רוזוולט כגמול על נאמנותו במערכה על הרפורמה בבית המשפט העליון. הוא שימש כאחד היועצים הקרובים נשיא וכאיש הקשר בין הבית הלבן לבין הקונגרס. הגדרת תפקידיו לא ידועה במלואה. לינדה גוגין שיערה שהוא ניהל את מערכת הפטרונות הפוליטית של רוזוולט. הוא גם שכנע את הנשיא לתמוך בהקמת ועדת ההגנה של הסנאט בראשותו של טרומן, תפקיד שהביא את טרומן לאורך הזרקורים ברמה הלאומית וסייע לו להיבחר בהמשך כסגן הנשיא.
שופט בבית המשפט הפדרלי לערעורים בסבב השביעי.
מינויו.
ב-7 במאי 1941 הודיע הנשיא רוזוולט על מינויו של מינטון כשופט בבית המשפט הפדרלי לערעורים בסבב השביעי שמרכזו בשיקגו. ב-12 במאי אושר המינוי פה אחד על ידי הסנאט וב-22 במאי הוא נכנס לתפקידו. מינטון התפטר מתפקידו בממשל, אך גם לאחר שהחל לכהן על כס השיפוט הוא נותר פעיל מאחורי הקלעים של המפלגה הדמוקרטית והתכתב באופן שגרתי עם רוזוולט בנוגע להצעות שהיו קשורות לפטרונות הפוליטית.
ב-29 במאי הושבע מינטון לתפקידו, אך באותה עת היה בית המשפט בפגרה ממנה שב ב-7 באוקטובר. בית משפט זה היה בעל עומס התיקים הגבוה ביותר מבין כל בתי המשפט הפדרליים לערעורים בכל רחבי ארצות הברית, והשופטים שכיהנו בו טיפלו כל אחד בממוצע ב-40 תיקים בשנה. השופטים היו ידידים קרובים ומינטון פיתח יחסי ידידות קרובים במיוחד עם השופט ג'יימס ארל מייג'ור. מייג'ור הציע למינטון סיוע כספי בתקופת מחלתו מאוחר יותר. מייג'ור כבר כיהן בבית המשפט מספר שנים והחזיק במשנה שיפוטית דומה לזו של מינטון. השניים נכחו יחדיו באופן תדיר במשחקי בייסבול והתארחו לעיתים קרובות זה בביתו של זה.
זמן קצר לאחר שהחל מינטון לכהן בבית המשפט, פרצה מלחמת העולם השנייה, וכך נוצר שטף של תיקים בסוגיות שתקדימים משפטיים יכלו לתת מעט מאוד סיוע, כולל עתירות נגד צעדים שננקטו בקשר למלחמה, חוקי מערכת השירות הסלקטיבי, פיקוח על מחירים, קיצוב וזכויות האזרח. ברוב המקרים הללו אישר בית המשפט את החלטות בתי המשפט הפדרליים המחוזיים, אך בכמה מהם נדרש בית המשפט ליצור תקדימים. מינטון ציין בכמה הזדמנויות את העדפתו האישית לאשר החלטות של בתי משפט בערכאה נמוכה יותר. הוא סבר שבית משפט ששמע את התיק ונתן פסק דין יכול היה באופן כללי לקבל החלטות שיכולות להיות עדיפות על פני החלטות בתי המשפט לערעורים. הוא האמין שתהליך הערעור צריך להיות מיועד למקרים יותר רציניים ולמקרים בהם בית המשפט בערכאה הנמוכה שגה באופן ברור.
משנתו השיפוטית.
מינטון תואר על ידי ויליאם רדקליף כ"תומך נאמן של הריסון השיפוטי", התפתחות בלתי צפויה בהשוואה לקריירה הפוליטית שלו. רדקליף ייחס את עמדתו השמרנית של מינטון לסלידה שהוא פיתח כלפי בתי המשפט כאשר הם פסלו צעדי חקיקה כאשר הוא כיהן בסנאט. מעשיהם של בתי המשפט הובילו אותו להאמין ביישום המוגבל של הסמכות השיפוטית כאשר היא באה להעריך את תאימותה לחוקה של התנהלות הממשלה. רבים מחוקי הניו דיל שהועברו זמן קצר קודם לכן זכו לעתירות בבתי המשפט על תאימותם לחוקה ועל אכיפתם, וגרמו למינטון למצוא את עצמו בעמדה בלתי שגרתית כמי שהתבקש לפסוק בנוגע לחוקים שהוא סייע בניסוחם.
במהלך תקופת כהונתו בבית המשפט לערעורים בסבב השביעי, כתב מינטון 253 פסקי דין, כולל 12 חוות דעת מיעוט. כמה מפסקי הדין שלו זכו לשבחים. עורכי כתב העת Tax Magazine ציינו לטובה את חוות הדעת של מינטון על חוקי המס, שאותם הם כינו "חשיבה לוגית ישירה של בן אינדיאנה". עיתונים אחרים שדיווחו מבית המשפט העירו הערות דומות, ושיבחו את האופן בו הפך מינטון סוגיות מורכבות לשעלות פשוטות שניתן היה להבינן בקלות.