ב-1939 מינה הנשיא רוזוולט את מרפי כתובע הכללי של ארצות הברית. הוא הקים את יחידת זכויות האזרח בחטיבת הפלילים של מחלקת המשפטים של ארצות הברית, שנועדה לרכז את סמכויות האכיפה למגילת הזכויות של ארצות הברית וחוקי זכויות האזרח.
שופט בבית המשפט העליון.
ב-4 בינואר 1940, שנה לאחר מינויו כתובע הכללי, מונה מרפי על ידי הנשיא רוזוולט כשופט בבית המשפט העליון של ארצות הברית במקומו של השופט פירס באטלר שנפטר בנובמבר 1939. ב-16 בינואר אושר מינויו של מרפי על ידי הסנאט של ארצות הברית וב-5 בפברואר הוא הושבע לתפקידו. הוא החל לכהן בתפקידו בתקופת המעבר שבין כהונותיהם של צ'ארלס אוונס יוז והרלן סטון כנשיאי בית המשפט העליון. עם מותו של סטון המשיך מרפי לכהן תחת נשיאותו של פרד וינסון שהחל לכהן כנשיא בית המשפט ב-1946.
למרפי היו דעות גלויות לב על חירויות הפרט ועל מגבלות הממשלה כפי שהתבטאו במגילת הזכויות. במהלך תקופת כהונתו על כס השיפוט הוא כתב 199 פסקי דין, 131 מתוכן היו חוות דעת הרוב ו-68 היו דעות מיעוט. אחת מחוות הדעת החשובות שהוא כתב הייתה בפסק הדין "הוועדה לניירות ערך ולבורסות נגד חברת ו. ג'. האווי" משנת 1946, שבו הגדיר בית המשפט את המונח "הסכם השקעות" (investment contract) על פי חוק ניירות הערך משנת 1933, וכך יצק תוכן לתפישה החשובה ביותר למושג ניירות הערך בחוק האמריקאי.
על מרפי ועל תורת המשפט שלו היו חילוקי דעות. הוא זכה לשבחים על למדנותו המשפטית ועל היותו המגן של האדם הפשוט, אך השופט פליקס פרנקפורטר כינה אותו בזלזול "הקדוש" (the Saint) ומתח ביקורת על החלטותיו ככאלו שהתבססו על מניעים רגשיים יותר מאשר על ההיגיון. נאמר שהוא היה "לא מלומד משפטי אך גם לא איש מקצוע", ונמתחה עליו ביקורת על "הסתמכותו על הלב על פני המוח, תוצאות החלטותיו על פני היגיון משפטי, על הפקידים על פני עבודה קשה, ועבודה עצמית רגשנית על פני עבודת צוות".
תמיכתו של מרפי באפרו-אמריקאים, בזרים, בפושעים, בפורשים מן החברה, בעדי יהוה, בעמים הילידים, בנשים, בפועלים ובשאר "אאוטסיידרים", יצרה את מטבע הלשון "מהילת השיפוט במרפי" (tempering justice with Murphy). כפי שהוא כתב בפסק הדין "פאלבו נגד ארצות הברית" ב-1944, "אין לחוק שעה יפה יותר מאשר זאת בה הוא מגן על האזרחים הלא פופולריים כנגד הפלייה ורדיפות באמצעות התעלמות מתפישות רשמיות ורגשות חולפים".
לדבריו של פרנקפורטר, מרפי היה חלק מהאגף השמרני של בית המשפט העליון, יחד עם ויילי ראטלדג, ויליאם אורוויל דאגלס והוגו בלאק, הקבוצה שבמשך שנים התנגדה לאידאולוגיה השמרנית "המרוסנת משפטית" של פרנקפורטר. דאגלס, מרפי ולאחר מכן ראטלדג, היו השופטים הראשונים שהסכימו עם הרעיון של בלאק שהתיקון ה-14 כלל בתוכו את ההגנה של מגילת הזכויות, השקפה שבהמשך הפכה לחוק.
מרפי נודע ככל הנראה בעיקר בשל התנגדותו הנחרצת לפסיקת בית המשפט בפסק דין קורמאטסו נגד ארצות הברית משנת 1944, שקבע את ההתאמה לחוקה של כליאת היפנים בארצות הברית במהלך מלחמת העולם השנייה. הוא מתח ביקורת קשה על דעת הרוב בתיק זה בהגדירו אותה "לגליזציה של הגזענות". הייתה זו הפעם הראשונה בה הוזכרה המילה גזענות בפסק דין כלשהו של בית המשפט העליון (מרפי עשה שימוש במושג פעמיים בחוות דעת הרוב שכתב ושפורסמה באותו יום בפסק הדין "סטיל נגד חברת הרכבות של לואיוויל ונאשוויל" ). הוא ישתמש במונח זה שוב בחמישה פסקי דין נוספים לפני שמושג לא יוזכר שוב לא בפסקי הדין שלו ולא בפסקי הדין של בית המשפט העליון בכלל במשך כמעט שני עשורים, עד שהופיע מחדש בהחלטה שהיוותה ציון דרך בפסק דין לאבינג נגד וירג'יניה מ-1967 שקבע את אי ההתאמה לחוקה של החוקים נגד יחסי זוגיות בין-גזעיים בארצות הברית.
אף על פי שמרפי כיהן על כס השיפוט בתקופת מלחמת העולם השנייה, הוא עדיין השתוקק להיות חלק מהמאמץ המלחמתי, ובמהלך פגרות בית המשפט הוא שירת בפורט בנינג כקצין רגלים.
ב-30 בינואר 1944 כמעט שנה לפני שחרור מחנה ההשמדה אושוויץ על ידי הצבא האדום ב-27 בינואר 1945, חשף מרפי את הקמתה של "הוועדה הלאומית נגד הרדיפות הנאציות וההשמדה של היהודים". בשמשו כיושב ראש הוועדה, הוא הכריז שהיא הוקמה כדי להיאבק בתעמולה הנאצית "שזרעה את זרעי השנאה נגד היהודים". הכרזה זו נעשתה ביום השנה ה-11 לעלייתו לשלטון של אדולף היטלר כקנצלר גרמניה. על 11 חברי הוועדה נמנו סגן הנשיא הנרי וולאס, המועמד הרפובליקני לנשיאות בבחירות 1940 ונדל וילקי והנרי סנט ג'ורג' טאקר, הבישוף של הכנסייה האפיסקופלית בארצות הברית.
מרפי היה אחד מ-12 המועמדים להיות שותפו למירוץ של רוזוולט בוועידה הארצית של המפלגה הדמוקרטית ב-1944 לקראת הבחירות לנשיאות של אותה שנה. בנוסף לתפקידו כיושב ראש הוועדה הלאומית נגד הרדיפות הנאציות וההשמדה של היהודים הוא גם היה יושב ראש הוועדה לסיוע מלחמתי לפיליפינים.
מותו והנצחתו.
פרנק מרפי נפטר בשנתו בבית החולים על שם הנרי פורד שבדטרויט ב-19 ביולי 1949 בגיל 59 כתוצאה מפקקת כלילית. יותר מ-10,000 איש נכחו בטקס ההלוויה שלו בדטרויט. הוא נטמן בבית הקברות הקתולי אגם יורון של גבירתנו שליד הארבור ביץ'.
היכל הצדק על שם פרנק מרפי הוא משכנו של בית המשפט של דטרויט וכיום הוא משכן חלק מבית המשפט בסבב השלישי של מישיגן. בקומה הראשונה של הבניין ניצב לוח זיכרון לזכרו.
מחוץ לבניין ניצב פסלו של קארל מילס "יד האל". הפסל נוצר לכבודו של מרפי ובנייתו מומנה על ידי איגוד עובדי הרכב. הפסל מציג דמות עירומה הצצה מידו השמאלית של האל. אף על פי שהוזמנה ב-1949 והושלמה ב-1953, בין השאר בשל העירום הגברי שבה, הושארה היצירה באחסון במשך 17 שנה. היא הונחה על כן ב-1970 בסיועו של מרשל פרדריקס, שהיה תלמידו של מילס.
בעיר הולדתו של מרפי הוקם מוזיאון בבית בו הוא התגורר, שכולל מספר רב של חפצים אישיים מחייו ומהקריירה שלו, כשהבולטים מביניהם מתקופת שירותו בפיליפינים. מסמכיו ומכתביו שמורים בספרייה ההיסטורית בנטלי שבאוניברסיטת מישיגן.
לזכרו של מרפי, שהיה אחד משלושה בוגרים של בית הספר למשפטים של אוניברסיטת מישיגן שהגיעו לבית המשפט העליון, תרם עורך הדין הוושינגטוני ג'ון פיקרינג, שהיה עוזרו המשפטי של מרפי, סכום נכבד לבית הספר למשפטים, שבאמצעותו הוקם חדר סמינרים על שמו של מרפי. ב-1939 העניקה אוניברסיטת מישיגן למרפי תואר דוקטור לשם כבוד במשפטים. באוניברסיטת דטרויט קיימת אגודת זיכרון לזכרו של מרפי. בדטרויט קיים בית ספר יסודי על שמו.
חיים אישיים.
מרפי היה מושא ל"שמועות על הומוסקסואליות ...במשך כל חייו הבוגרים". על פי הספר "חיזור משפטי: הומוסקסואלים ולסביות נגד בית המשפט העליון" (Courting Justice: Gay Men and Lesbians v. The Supreme Court):
בנוסף ליחסיו הקרובים של מרפי עם קמפ, מצא הביוגרף של מרפי, סידני פיין, במסמכיו האישיים, מכתב ש"אם המילים בו כוונו למה שנאמר בהן, הן מתייחסות לפגישה על רקע הומוסקסואלי בין מרפי לבין כותב המכתב כמה שנים קודם לכן". כותב המכתב רמז שהוא ומרפי היו מאהבים כאשר מרפי היה התובע הכללי ובירך אותו לרגל מינויו לבית המשפט העליון.
למרפי היו לפחות שתי בנות זוג שראויות לציון. אן פרקר נראתה לעיתים קרובות רוכבת על סוס יחד עם מרפי בוושינגטון במהלך כהונתו כתובע הכללי, והדבר הוביל להשערות בעיתונות על רומן בין השניים. זמן קצר לפני מותו היה מרפי מאורס לג'ואן קאדהי וחתונתם של השניים נועדה להתקיים בחודש שלאחר פטירתו.
בן לוסון
בן לוסון (באנגלית: Ben Lawson; נולד ב-6 בפברואר 1980) הוא שחקן קולנוע וטלוויזיה אוסטרלי. מוכר בשל תפקידו כפרייזר ייטס באופרת הסבון האוסטרלית "שכנים שכנים", ובתור דמיאן רנט בעונה השנייה של סדרת הדרמה הפוליטית "השורד המיועד".
ראשית חייו.
לוסון נולד וגדל בבריזבן, קווינסלנד. הוא למד במכללת סנט ג'וזף, גרגורי טרס והוא בוגר המכון הלאומי לאמנות דרמטית (NIDA). הוא השלישי מבין חמישה ילדים, כולל מאט, ג'ורדן, וכן ג'וש לוסון אף הוא שחקן. אחיו מאט לוסון, רדיוגרף בכיר בחברת הרדיולוגיה "ד"ר ג'ונס ושות'" הממוקמת באדלייד.
קריירה.
לוסון החל לשחק בגיל 13, כאשר שיחק בסדרות האוסטרלליות ""Time Trax", ו-"The Adventures of Skippy"." בשנת 1995 שיחק בסרטו הראשון "Silent Hunter".
בשנת 2006 החל לוסון את הקריירה למעשה, כאשר לוהק לתפקיד ראשי באופרת הסבון האוסטרלית שכנים שכנים". תפקידו זיכה אותו במועמדות לכישרון הגברי החדש הפופולרי ביותר בטקס פרסי הלוגי לשנת 2007. הוא עזב את הסדרה באפריל 2008.
ללוסון היה תפקיד קטן בסרט "קשר לא מחייב" משנת 2011, בו כיכבו נטלי פורטמן ואשטון קוצ'ר. באוגוסט 2012 הוא קיבל תפקיד חוזר בסיטקום האמריקאי של רשת ABC "הביץ' מדירה 23" בתפקיד בנג'מין, מושא האהבה של קלואי (קריסטן ריטר).