עם הגעתו לשם, נאמר לסטנטון שמי שנורה היה הנשיא לינקולן. הוא נתן הוראה שכל בתיהם של חברי הקבינט ושל סגן הנשיא יושמו תחת משמר. הוא פילס את דרכו דרך הקהל שנאסף בחזית ביתו של מזכיר המדינה ומצא את סיוארד מחוסר הכרה מטופל על ידי רופא בחדר בקומה השלישית של הבית שהיה מגואל בדם. בנו של סיוארד, פרדריק, נותר משותק מהמתקפה. סטנטון ומזכיר הצי גדעון ולס, שהגיע לביתו של סיוארד כמה דקות קודם לכן, החליטו לגשת לתיאטרון פורד לראות את הנשיא. השניים יצאו למקום בכרכרה, שלוותה בקצין האפסנאות הראשי, גנרל מייגס ודייוויד ק. קרטר, שופט בבית המשפט של מחוז קולומביה.
סטנטון מצא את הנשיא לינקולן בבית פיטרסון הסמוך לתיאטרון פורד. הנשיא שכב על מיטה בתנוחה אלכסונית, בשל קומתו הגבוהה. על פי כמה דיווחים, כאשר הוא ראה את הנשיא הגוסס, החל סטנטון להתייפח. בכל אופן, בספרו "השליט היחיד של לינקולן: חייו של אדווין סטנטון", ציין ויליאם מרוול ש"ההתנתקות הרגשית של סנטון ואופיו השתלטני הפכו אותו לאדם בעל ערך באותו לילה, שכן האחרים שקעו בייסורים". בנג'מין תומאס והרולד היימן ציינו: "כמו בפעמים קודמות, קרבה למוות ערערה אותו, עד לנקודה של חוסר איזון. כעת הוא נראה רגוע, זועף, החלטי וכלפי חוץ בשליטה מוחלטת בעצמו". ב-15 באפריל בשעה 11 בבוקר, לאחר שהנשיא לינקולן מת מפצעיו, הושבע אנדרו ג'ונסון כנשיא ארצות הברית ה-17, כשסטנטון ורוב רובה של האומה האמריקאית, לא ידעו עליו הרבה. בכול אופן, סטנטון, שתכנן לפרוש בתום המלחמה, "היה זה ששלט למעשה בממשלה. הוא היה האחראי על הצבא, ג'ונסון הושבע זה עתה, הוא היה חסר ביטחון והקונגרס היה בפגרה".
סטנטון הורה על גביית עדויות מאלה שראו את הרצח. העדים הצביעו על השחקן ג'ון וילקס בות' כמי שביצע את מעשה הרצח. סטנטון העמיד בכוננות את כל החיילים שהיו בוושינגטון, עוצר הוטל על הבירה, תנועת הרכבות דרומה נחסמה וסירות דיג על נהר הפוטומק לא הורשו להגיע אל החוף. סטנטון גם שלח הוראה לגרנט לשוב לוושיגנטון מניו ג'רזי.
ביום מותו של הנשיא לינקולן הייתה וושינגטון, כפי שאמר העיתונאי ג'ורג' א. טאוזנד, "מלאה בבלשי משטרה". לבקשתו של סטנטון הצטרפו השירות החשאי של ארצות הברית ומשטרת העיר ניו יורק לבלשי מחלקת המלחמה כדי לקחת חלק בחיפוש האינטנסיבי אחר בות' ושותפיו האפשריים. הוא דאג שהסיפון התחתון של המוניטור USS Montauk, שעגנה ליד מספנת הצי של וושינגטון, ישמש להחזקתם של כמה מהקושרים, לואיס פאוול, מייקל או'לוגלן, אדמן ספנגלר, וג'ורג' אצרודט. הקושרים האחרים, למעט בות' עצמו ומרי סוראט, הושמו במשמורת על סיפון ה-USS Saugus. האסירים בשתי הספינות נכבלו בשלשלאות. סטנטון גם הורה על כיסוי ראשיהם בשקים שבהם נוקבו חורים שיאפשרו להם לנשום ולאכול. סוראט הוחזקה בבית הסוהר הישן של וושינגטון. בות', אחרון הקושרים, נורה באסם בווירג'יניה ומת זמן קצר לאחר מכן וגופתו הועלתה על סיפון המונטאק. לאחר שבוצעו בגופתו נתיחה שלאחר המוות וזהותו אושרה מעבר לכל ספק, הוא נטמן ב"קבר סודי, בלתי מסומן ובלתי רשמי", על פי הוראתו של סטנטון. סטנטון היה מודע לכך שבות' יזכה להערצה בדרום והוא היה נחוש בדעתו לא לתת לאף אחד את ההזדמנות לכך. שאר הקושרים הועמדו למשפט וכולם, להוציא שלושה מהם, הוצאו להורג בתליה.
מזכיר המלחמה בממשל ג'ונסון.
שביתת הנשק של שרמן.
בערבו של ה-21 באפריל 1865 חיפש לוטננט גנרל ויליאם שרמן את סטנטון במשרדי מחלקת המלחמה ולא מצאו. הוא שלח הודעה בידי שליח לביתו של סטנטון בעניין הדחוף שלשמו הוא פנה אליו. שרמן, שהקים את מפקדת הארמייה שלו בראלי, קרוליינה הצפונית, ניהל משא ומתן לשלום עם מפקד כוחות הקונפדרציה, הגנרל ג'וזף א' ג'ונסטון, בברכתו של מזכיר המדינה של הקונפדרציה, ג'ון ברקינרידג'. לשרמן אושר לנהל את המשא והמתן עם הדרומיים רק בסוגיות צבאיות, כפי שגרנט ניהל משא ומתן עם לי, והוא בהחלט היה מודע לכך, אך בז למגבלות אלו. ההבנה שאליה הגיע שרמן כללה, כמצופה, הפסקה של מעשי האיבה בדרום, אך גם הגדירה שממשלות מדינות הדרום שמרדו בארצות הברית יזכו להכרה מהממשלה הפדרלית מיד לאחר שיישבעו אמונים לארצות הברית. בהמשך, פורט בהבנות שבתי המשפט הפדרליים יושבו למעמדם במדינות המורדות, לצד השבת הזכות על הרכוש וזכות ההצבעה עבור הדרומיים ותוענק חנינה לאנשי הדרום שמרדו בממשלה. העסקה הרחיקה לכת עוד יותר ואפשרה לכוחות הדרום להניח את נשקיהם בידי ממשלות מדינותיהם, כך שלמעשה מדינות הדרום חומשו מחדש. שביתת הנשק של שרמן גם נתנה את הסמכות בידי בית המשפט העליון ליישב חילוקי דעות משפטיים בין הממשלה הפדרלית לבין ממשלות מדינות הדרום, שהיו חילוקי דעות פוליטיים ולא משפטיים, ובכך העניק לבית המשפט סמכות חוקתית שלא הייתה מוקנית לו.
השליח מטעמו של שרמן הגיע לביתו של סטנטון כשנשימתו הייתה קצרה ונכנס בעיצומה של ארוחת הערב. כאשר שמע סטנטון את החדשות, הוא מיהר בהתרגשות רבה אל משרדי מחלקת המלחמה. בשמו של הנשיא הוא שלח לקרוא לכל חברי הקבינט. הקבינט של הנשיא החדש ג'ונסון, בהשתתפות גרנט ופרסטון קינג, יועצו של הנשיא, התאסף בשעה שמונה בערב. מעשיו של שרמן נתקלו בגינוי מפי הנוכחים. הנשיא ג'ונסון הנחה את סטנטון לומר לשרמן שהעסקה שגיבש נדחית וש"יש לחדש את מעשי האיבה לאחר שיוצג אולטימטום שיימסר לקונפדרציה ושיפקע לאחר 48 שעות". גרנט נשלח לראלי מידית כדי ליידע את שרמן על הוראתו של סטנטון ולקבל על עצמו את הפיקוד על הכוחות בדרום.
סטנטון הביא את העניין לידיעת העיתונות. בנוסף לפרסום פרטי העסקה של שרמן, אמר סטנטון ששרמן המרה במכוון הוראות ישירות הן מהנשיא לינקולן המנוח והן מהנשיא החדש ג'ונסון, והוא נתן תשע סיבות לדחיית העסקה. בהמשך האשים סטנטון את שרמן בפזיזות שתאפשר פתיחת נתיב מילוט לג'פרסון דייוויס עם אוצר מטבעות שהוא לכאורה לקח עמו כאשר נמלט מריצ'מונד. האשמה זו התבססה על כך ששרמן העביר את כוחותיו של מייג'ור גנרל ג'ורג' סטונמן מקו הרכבת של גרינסובורו שהייתה המקום אליו נמלטו דייוויס ושאר בכירי הקונפדרציה. מילותיו של סטנטון היו מלאות גינוי. הן הסתכמו בנזיפה בשרמן והוא כמעט האשים אותו בחוסר נאמנות. יותר מכך, שרמן היה אחד הגנרלים המכובדים בארצות הברית ויציאתו בפומבי של סטנטון נגדו סיכנה את מעמדו בממשל.
מבלי להיות מודע לפנייתו של סטנטון לעיתונות, כתב לו שרמן מכתב פייסני, בו הוא כינה את ההסכם שהוא הוביל "שטות", ואמר שאף על פי שהוא עדיין חש שעסקה זו עם ג'ונסטון ועם ברקינרידג' הייתה מבוססת, אין זה תפקידו להתעמת עם החלטות הממונים עליו ושהוא יציית להוראות שיימסרו לו. בינתיים, יצר מייג'ור גנרל הנרי האלק קשר, על פי בקשתו של גרנט, עם כמה מפקודיו של שרמן שעליהם להניע את כוחותיהם אל קרוליינה הצפונית, ללא קשר לדבריו של שרמן. האלק שלח איגרת נוספת לגנרלים של שרמן בה הוא הורה להם לא לציית כלל להוראותיו של שרמן. לאחר הגעתה של הוראה זו, ולאחר שקרא את ההודעה שמסר סטנטון לעיתונות, בערה בו חמתו של שרמן. הוא היה סבור שסטנטון קבע שלא בצדק שהוא בלתי נאמן. "אני רוחש כבוד למשרתו של סטנטון, אך איני יכול לסבול אותו באופן אישי, עד שיחזור בו ממעשיו הקודמים", אמר שרמן לגרנט. אחיו של שרמן, סנאטור ג'ון שרמן, סבר שאחיו ראוי לגינוי על מעשיו, אך עדיין נהג בו בהגינות. שרמן עצמו ומשפחתה רבת העוצמה של רעייתו, משפחת יואינג, טענו שעל סטנטון לחזור בו בפומבי מהצהרותיו, אך הוא סירב לעשות כן.
בסוף מאי נערך מצעד גדול של הארמיות של צבא האיחוד ברחובותיה של וושינגטון. האלק הציע לשרמן להתארח בביתו, אך זה סירב בבוטות. הוא הודיע לגרנט על כך וציין גם שהוא יישמע לפקודות מסטנטון רק אם אלה יאושרו במפורש על ידי הנשיא. בהמשך הצהיר שרמן ש"חרטה או התפייסות הססנית" כבר לא ירצו אותו. מבחינתו של שרמן האפשרות הקבילה היחידה כלפי סטנטון הייתה שהוא יכריז על עצמו כ"מסית פשוט". "אתייחס למר סטנטון בבוז, אלא אם כן יש לך סיבות אחרות, שכן אני רואה את הקריירה הצבאית שלי כבאה לסיומה ואני מפקיד בידיך את הארמייה שלי".
שרמן עמד בהבטחתו. במצעד הגדול הוא הצדיע לנשיא ג'ונסון ולגרנט, אך התעלם מסטנטון כאשר עבר לידו מבלי ללחוץ את ידו, וכל זאת לנוכח פני הקהל. סטנטון לא הגיב מידית. העיתונאי נוח ברוקס כתב ש"פניו של סטנטון, שאף פעם לא היו מלאי הבעה, נותרו ללא ניע". אירוע זה עורר את ההשערות שהוא עומד להתפטר. סטנטון עצמו שקל לפרוש מתפקידו, אך לבקשתו של הנשיא ורבים אחרים, כולל קציני צבא, הוא חזר בו. במאמצי פיוס, קנתה רעייתו של שרמן פרחים למשפחת סטנטון ובילתה זמן מה בביתם, אך שרמן המשיך לשמור לסטנטון טינה.
תקופת השיקום.
המלחמה תמה וסטנטון לקח על עצמו את המשימה המשמעותית של עיצוב מחדש של מבנה הצבא האמריקאי, כך שיתאים לתקופת השלום, כפי שהוכיח את עצמו בעת המלחמה. עד לכאן ארגן סטנטון מחדש את הצבא בשני חלקים. האחד עסק ב"אימונים ובמטלות טקסיות" והשני טיפל באינדיאנים במערב, שהיו נסערים מתוצאות המלחמה. בדרום ניתנה עדיפות לאיחוי הריק שנותר במדינות הדרום לאחר המלחמה. סטנטון הציג את תוכנית הממשל הצבאי שלו, שאושרה על ידי לינקולן לנשיא החדש ג'ונסון: שני מרכזי ממשל צבאי יוקמו בווירג'יניה ובקרוליינה הצפונית, עם מפקדים צבאיים שיאכפו את החוק וישליטו סדר, משימות שהמפקדים הצבאיים שמונו לכך ביצעו במיומנות בשבועות שלאחר תום המלחמה.