קבוצת הכדורגל המקורית של זניט הוקמה מאיחודן של מספר קבוצות מקומיות שמאז מהפכת 1917 החליפו מספר רב של בעלים והנהלות השתנו מספר פעמים. כמו כן, גם המועדונים שהחזיקו מעמד בטלטלות של המהפכה, סבלו בשנים שלאחר מכן מהשפעה רבה מצד הממשל והופעל לחץ פוליטי רב על בעלי הקבוצות והשחקנים. התיעוד הישן ביותר של אחת ממקימות זניט הייתה קבוצת "מורזינקה" שהוקמה בשנת 1914 וששיחקה באצטדיון "אובוחובסקי" בין השנים 1914 ו-1924, אז שונה שם הקבוצה (ולאחר מכן גם האצטדיון) ל"בולשביק". הקבוצה והאצטדיון שרדו את מלחמת העולם הראשונה והמהפכה הבולשביקית וכן את מלחמת האזרחים ברוסיה שהתנהלה בין השנים 1918–1922. בשנת 1925, הוקמה קבוצה נוספת שהתאחדה ברבות הימים להקמת זניט. הייתה זו קבוצה של פועלים ממפעל המתכת LMZ שנקראה במהלך שנות ה-30 "סטאלינץ". לפי ממצאים היסטוריים, הקבוצות המקימות של זניט השתתפו בתחרויות אזוריות עד לאיחוד הכולל בשנת 1939 ו"סטאלינץ" אף השתתפה בליגה הסובייטית הבכירה בשנת 1938.
השם "זניט" ניתן לראשונה למועדון בשנת 1936, אז הצטרפה "בולשביק" להתאחדות הספורט של זניט. בשנת 1939 התבצע האיחוד כאשר שליט ברית המועצות באותה התקופה, יוסיף סטלין, חייב את קבוצת זניט לקלוט לשורותיהם את כל שחקני "סטאלינץ" ובכך הוקם מועדון הספורט זניט סנקט פטרבורג המוכר לנו כיום. הקבוצה אף זכתה לתמיכה בשל העובדה שמפעל ל.מ.ז. היה ממפעלי הצבא הסובייטי החשובים ביותר. אחרי האיחוד, שיחקה הקבוצה המאוחדת בליגת המשנה.
בתקופת ברית המועצות.
הקבוצה זכתה בתוארה הראשון בתולדותיה בשנת 1944, אז זכתה בגביע הסובייטי של תקופת המלחמה לאחר ניצחון בגמר על צסק"א מוסקבה. למרות העובדה שהקבוצה הייתה אהודה מאוד בלנינגרד, הקבוצה לא הצליחה לזכות באף תואר ממשי לאורך מספר רב של שנים. בשנת 1967, סיימה זניט במקום האחרון של הטבלה והייתה אמורה לרדת לליגת המשנה אך בממשל הסובייטי הוחלט, כי לא יאה שמועדון כדורגל מלנינגרד יירד לליגת המשנה דווקא בשנת היובל למהפכת 1917 ולכן הקבוצה נותרה עונה נוספת בליגה הבכירה.
הקבוצה סיימה שלישית בליגה הבכירה בעונת 1980 והגיעה לסגנות הגביע הסובייטי בעונת 1984. הקבוצה זכתה לראשונה באליפות ברית המועצות בעונת 1984, אליפותה הראשונה והאחרונה של הקבוצה בברית המועצות עד נפילתה בשנת 1991. בעונה שלאחר מכן, זכתה הקבוצה בסופר-קאפ הסובייטי. בעונת 1985/1986 העפילה עד לשלב שמינית גמר ליגת האלופות, שנקראה אז גביע אירופה לאלופות. פורמט הליגה כלל הרבה פחות משחקים אז ואת הדרך לשמינית הגמר היא עשתה אחרי ניצחון 4:0 בסיכום הכולל על ואלרנגה הנורווגית, אך הפסידה לקואוסיסי הפינית בשמינית הגמר בתוצאה 4:3 בסיכום הכולל.
לאורך השנים השתתפה הקבוצה מספר רב של עונות במפעלים האירופיים, כאשר היא פוגשת קבוצות מהגדולות ביבשת כגון בולוניה, סביליה, א.א.ק. אתונה, ויאריאל, אלמניה אאכן, הכוכב האדום בלגרד, ליל, גראסהופרס ציריך, שטוטגרט, קלאב ברוז', דינמו דרזדן, אברטון, נירנברג ואודינזה, את חלקן ניצחה ולחלקן הפסידה.
לאחר התפרקות ברית המועצות.
מפעל לומו שהתעסק באופטיקה היה אחד הבעלים החשובים של הקבוצה באותה התקופה אך בשנת 1990 הקבוצה נרשמה מחדש לליגה הבכירה, הפעם בבעלותה של עיריית סנקט פטרבורג. אחרי שהודחה כבר בעונה הראשונה של הליגה הרוסית (עונת 1992), הקבוצה נרשמה מחדש כחברת מניות פתוחה בשנת 1993 (ОАО "ФК Зенит") וחזרה לליגה הבכירה בעונת 1996 ונותרה בה מאז. הקבוצה זכתה בגביע הרוסי בשנת 1999 וסיימה שלישית בליגה בעונת 2001 והגיעה לגמר הגביע הרוסי בעונת 2002 וסיימה כסגנית אלופת רוסיה וכזוכת הגביע הרוסי בעונת 2003.
הקבוצה שיחקה בגביע האינטרטוטו בעונת והעפילה עד לגמר הטורניר, שבו הפסידה לקבוצת סלטה ויגו הספרדית ולכן לא זכתה בכרטיס לגביע אופ"א בעונה זו. בעונת 2004 ובעונת 2005 סיימה במקום הרביעי בליגה והעפילה לשלב המוקדמות בגביע אופ"א פעמיים ברציפות.
עידן גזפרום.
בדצמבר 2005 השתלטה על הקבוצה חברת גזפרום, אחת החברות הגדולות ברוסיה של ימינו והבטיחה כי תשקיע כספים רבים בקבוצה, בבניית אצטדיון חדש ובהשקעה במחלקות הנוער של הקבוצה. למאמן הקבוצה מונה ולאסטימיל פטרז'לה הצ'כי שעל אף שהעפיל עם הקבוצה לרבע-גמר גביע אופ"א בעונת ולשלב חצי גמר הגביע הרוסי בכדורגל, לא החזיק מעמד זמן רב בתפקיד.
תחת דיק אדבוקאט.
ביולי 2006 מונה למשרת המאמן דיק אדבוקאט ההולנדי, אך לאורך כל עונת 2006 התקשה להצעיד את הקבוצה קדימה. שנה לאחר מכן, בעונת 2007 זכתה הקבוצה לראשונה בתולדותיה באליפות רוסיה.
הישג מרשים במפעלים האירופיים רשמה הקבוצה בגביע אופ"א בעונת , אז הגיעה הקבוצה עד למעמד רבע-גמר הטורניר, בו הפסידה לסביליה שזכתה בסוף העונה בגביע. הישג השיא של הקבוצה בגביע אופ"א היה בעונת כאשר ניצחה 0–2 את גלאזגו ריינג'רס במשחק הגמר שנערך בסיטי אוף מנצ'סטר סטדיום. עוד בחצי הגמר רשמה הקבוצה הישג מרשים כשניצחה את באיירן מינכן, המועדפת לזכייה בטורניר, 5-1 בסיכום שני המשחקים.
ב-29 באוגוסט 2008 זכתה זניט בסופר קאפ האירופי, לאחר ניצחון בתוצאה 1–2 על קבוצת מנצ'סטר יונייטד.
תחת לוצ'יאנו ספאלטי.
בדצמבר 2009 מונה למאמן, האיטלקי לוצ'יאנו ספאלטי שאימן את רומא בעבר.
בעונת 2009/10 זניט הציגה כדורגל מרשים לכל אורך טורניר הגביע הרוסי, כאשר בשלב רבע הגמר הייתה הקבוצה הבכירה היחידה במפעל, כאשר צסק"א מוסקבה ורובין קאזאן הודחו כבר בשלבים מוקדמים יותר. הקבוצה זכתה בגביע, אחרי שגברה על סיביר נובוסיבירסק בגמר הגביע הרוסי 1:0, במשחק שנערך לראשונה בדרום המדינה, בעיר רוסטוב על הדון. ב-14 בנובמבר השלימה זניט דאבל לאחר שהבטיחה את זכייתה באליפות רוסיה לעונת 2010 שני מחזורים לסיום העונה בעקבות ניצחון 5:0 במשחק מול רוסטוב.
בשלב המוקדמות השלישי של ליגת האלופות בעונת 2010, גברה זניט על אוניראה אורזיצ'ני 1:0 והוגרלה ב-6 באוגוסט אותה שנה, מול אוקזר הצרפתית. למרות הניצחון הביתי 1:0 על הצרפתים, זניט ספגה את ההפסד הראשון שלה לשנת 2010, אחרי 0:2 בחוץ, והודחה מהמפעל. היא הוגרלה בבית 7, בליגה האירופית לצד אנדרלכט, היידוק ספליט וא.א.ק. אתונה. בדצמבר 2010 זניט הבטיחה העפלה לשלבי ההכרעה של הליגה האירופית, לאחר מאזן מושלם של שישה ניצחונות מתוך שישה משחקים והפכה לקבוצה היחידה שהשיגה שישה ניצחונות רצופים בעונת 2010/2011. במרץ 2011 זניט הודחה משלב שמינית גמר הליגה האירופית, לאחר הפסד 3:2 בסיכום הכולל מול טוונטה אנסחדה, שהדיחה שלב קודם קבוצה רוסייה נוספת - רובין קאזאן.
זניט העפילה לשמינית גמר הגביע הרוסי לעונת 2010/2011, לאחר שגברה 3:1 על יריבתה העירונית, דינמו סנקט פטרבורג. במרץ 2011 הקבוצה זכתה בסופרקאפ הרוסי השני שלה והשלישי סך הכל, לאחר שגברה 1:0 על צסק"א מוסקבה בגמר. צסק"א נקמה כחודש לאחר מכן, כאשר הדיחה אותה משלב רבע גמר הגביע הרוסי. בספטמבר 2011 העפילה לרבע גמר הגביע הרוסי לעונת 2011/12 והפסידה לבסוף לדינמו מוסקבה. באפריל 2012 זכתה באליפות שנייה ברציפות, לאחר שהבטיחה את המקום הראשון שלושה מחזורים לסיום. בעונת 2011/2012, הקבוצה הוגרלה לשחק בשלב הבתים של ליגת האלופות מול פורטו, שחטאר דונצק ואפואל ניקוסיה והעפילה מהמקום השני לשלב שמינית גמר ליגת האלופות לראשונה בתולדותיה והתמודדה מול בנפיקה ליסבון; במשחק הראשון היא גברה על בנפיקה בתוצאה 3:2 אך במשחק השני הפסידה והודחה מהטורניר בשלב שמינית גמר ליגת האלופות. בעונת 2012/2013 סיימה כסגנית האלופה, לאחר שצסק"א הבטיחה זכייה באליפות מחזור אחד לסיום. הקבוצה השתתפה 3 פעמים בסופרקאפ הרוסי, מתוכם זכתה פעמיים (ב-2008 וב-2011) כשב-2013 הפסידה לצסק"א מוסקבה.
בעונת 2013/14 הקבוצה התמודדה במסלול הליגה בשלבי המוקדמות של ליגת האלופות והעפילה לפלייאוף אחרי שדרסה בביתה 0:5 את נורדשלנד מדנמרק. במסגרת שלב הפלייאוף וההעפלה לשלב הבתים של ליגת האלופות, זניט הוגרלה לשחק מול פאסוס די פריירה, שסיימה את עונת 2012/13 במקום השלישי בליגה הבכירה בפורטוגל. זניט גברה על פאסוס 8:3 בסיכום הכללי (4:1 בפורטוגל, 2:4 בבית) והעפילה לשלב הבתים בליגת האלופות בפעם השנייה ברציפות והוגרלה מול פורטו, אתלטיקו מדריד, ואוסטריה וינה. הקבוצה סיימה במקום השני, על חשבון פורטו ואחרי אתלטיקו מדריד והעפילה לשמינית גמר ליגת האלופות, למשחק התמודדות מול בורוסיה דורטמונד, על כרטיס לרבע הגמר. כשבמשחק הראשון זניט הפסידה באצטדיונה הביתי בתוצאה 2–4 ולא העפילה לשלב הבא חרף ניצחון 2:1 בשלב הגומלין. לאחר שזניט לא הצליחה לגבור גם על יריבתה טום טומסק, במחזור ה-21 בליגה וירדה למקום השני, פוטר מאמנהּ לוצ'יאנו ספאלטי והוחלף בסרגיי סמאק, שמונה למאמן זמני. ספאלטי ספג ביקורת על כך שבעונתו האחרונה בקבוצה, לזניט היה מיעוט שערים במשחקי הבית. בליגת האלופות עמד מאזנהּ על שני שערים בשלושה משחקי בית לעומת שלושה שערים בחוץ. גם בליגה הרוסית, הקבוצה הבקיעה במשחקי חוץ 35% יותר מאשר בבית.
תחת אנדרה וילאש בואש.
ב-20 במרץ 2014 אנדרה וילאש בואש התמנה למאמן הקבוצה וכמאמן ראשי עד שנת 2016, כשהוא מרוויח 6.2 מיליון ליש"ט לעונה, בהתאם לחוזה שנחתם. לאחר מינויו, הוביל רצף ניצחונות של הקבוצה על יריבותיה (6:2 על רובין קאזאן, 4:1 על קרסנודאר) לקראת התבססות בראש טבלת האליפות. בגביע הרוסי הקבוצה הודחה בשלב שמינית הגמר על ידי ארסנל טולה, שניצחה 3:2 בהארכה. באותה עונה זכתה הקבוצה באליפות, 2 מחזורים לפני סיום העונה.