בשנת 1357 נחתם 'הסכם ברוויק' שהביא לסיום המלחמה, מלך סקוטלנד דייוויד השני תפס את מקומו בטירת אדינבורו והחזיר אותה למעמדה כמרכז השלטון, כשהוא משקם את הביצורים והמבנים בה. במהלך שנות כהונתו ומספר שנים לאחר מכן, נבנה 'מגדל דייוויד' שחובר לחומות הטירה ומספר שנים לאחר מכן הושלמה בניית 'מגדל השוטר', שני המגדלים פנו לכיוון המוגן פחות של הטירה במדרון המוביל אליה מכיוון מערב.
המאה ה-15 וה-16.
בתחילת המאה ה-15 התרחשה פלישה אנגלית נוספת תחת המלך הנרי הרביעי לסקוטלנד אשר הגיעה לחומות הטירה והחלה במצור עליה, אך לבסוף נסוגו האנגלים כתוצאה ממחסור באספקה. בשנת 1440 נכלאו בטירה שני הנערים דייוויד וויליאם דוגלאס (רוזן דאגלס השישי), הם הוצאו להורג בנוכחותו של ג'יימס השני (בן 10 באותה העת) מתוך מאבק שליטה של סר ויליאם קריצ'טון על תפקיד עוצר הממלכה. כתוצאה מכך, תומכיו של דאגלס צרו על הטירה והסבו לה מעט נזקים.
בתקופה זו הוקמה רחבה במרכז הטירה (המפלס העליון) מעל להיכל קמרון תחתון, רחבה זו נקראת כיום 'כיכר הכתר'. בשנים שלאחר מכן הורחבו ונבנו שאר בנייני השלטון בהם בית המלוכה וההיכל הגדול שהושלם בשנת 1458. בשנת 1464 נסללה דרך חדשה העולה לטירה, לפני כן הגישה לטירה הייתה על ידי מדרגות בדופן הצוק (לצד השער המתרומם במזרח הטירה), אך כדי לנייד תותחים ואספקה לטירה היה צורך בדרך רחבה ומתונה יותר.
במהלך המחצית השנייה של המאה ה-15 הטירה החלה לשמש כמפעל נשק ותחמושת, עם תחילת המאה ה-16 תחת הנחיתו של רוברט בורת'וויק הנשק המלכותי הראשי, מפעלי הנשק באדינבורו כמו גם בטירה סיפקו את מירב התותחים לטירות והאוניות של הממלכה. בשנים אלו תפקידה של הטירה כמעון מלכותי החל לדעוך ומשפחות המלוכה העדיפו לגור בהולירוד הסמוכה, עם זאת ג'יימס הרביעי השלים את בניית ההיכל הגדול החדש בתקופה זו. בספטמבר 1513 נהרג המלך ג'יימס בקרב פלודן, הסקוטים מחשש להתקפה אנגלית לאחר הצלחתם בקרב, בנו את חומות העיר סביב אדינבורו וחיברו אותם לטירה שגם ביצוריה קיבלו חיזוקים ושיפורים.
עם מותו של ג'יימס החמישי, בתו בת השבוע מרי, מלכת הסקוטים הייתה עתידה לרשת את כס המלוכה, המלך האנגלי הנרי השמיני פלש לסקוטלנד בניסיון לכפות נישואים פוליטיים וחיבור הממלכות. המערכה האנגלית לא הגיעה לטירה, אך החשש מפני מצור הגביר שוב את עבודות הביצורים, באותה העת אלמנתו של ג'יימס שימשה נסיכה עוצרת עד למותה בשנת 1560. שנה לאחר מכן שבה מרי מגלותה בצרפת ולקחה את מקומה בכס השלטון, בשנת 1566 היא הולידה את ג'יימס (הראשון באנגליה וסקוטלנד) שעתיד היה למלוך על שתי הממלכות.
בשנת 1568 נכלאה מרי בטירת לוך לוון (מספר קילומטרים צפונית לאדינבורו) לאחר שנתגלתה תוכניתה להפיל את אליזבת הראשונה, מלכת אנגליה. כתוצאה מכך התחילה מלחמת האזרחים המריאנית ברחבי סקוטלנד בין "אנשי המלך" (תומכיו של בנה ג'יימס והעוצרים השונים) ו-"אנשי המלכה" (תומכיה של מרי). בשנים אלו מפקד הטירה היה ויליאם קירקלדי מגרנג', שתחילה נמנה עם אנשי המלך אך נאמנותו עברה לתמיכה במרי בסביבות 1571 וכך הוחזקה העיר והטירה תחת פיקודו בשמה. במאי 1571 אנשי המלך צרו על העיר אדינבורו למשך מספר חודשים ('מצור לאנג'; "הארוך"), אנשי המלך פנו למלכת אנגליה לסיוע צבאי וזו שלחה שליחים לסייע במשא ומתן. ביולי 1572 המצור על העיר הוסר והעיר נפלה לידי אנשי המלך, בעוד שקירקלדי המשיך להחזיק בטירה בשם מרי, חצי שנה לאחר מכן אם סיום הפסקת האש החל קירקלדי להפגיז את העיר סביב הטירה למרות כמויות קטנות של אספקה, תחמושת, מים ורק שבעה תותחנים שהפעילו 40 תותחים.
באפריל 1573 הגיע כוח אנגלי של כ-1,000 חיילים לסייע לאנשי המלך במצור על הטירה. ב-17 במאי, 27 התותחים היו מוכנים סביב הטירה והחלה הפגזת החומות מכל הכיוונים, לאחר חמישה ימים הקיר הצפוני של 'מגדל דייוויד' קרס ואיתו המגדל, ביום למחרת קרס גם 'מגדל השוטר' מה שהוביל לחסימת הגישה לטירה. בתוך 12 ימים האנגלים ונאמני המלך ג'יימס ירו כ-3,000 פגזים אל עבר חומות הטירה, לבסוף ב-28 במאי קירקלדי נכנע לבסוף לאחר שחייליו איימו למרוד בו. חיילי הטירה שוחררו לחופשי, בעוד שקירקלדי ועוד שלושה נתלו ב-3 באוגוסט בצלב המרקאט, בעוד שהפיקוד על הטירה עבר לג'ורג' דאגלס מפארקהד אחיו של העוצר ג'יימס דאגלס רוזן מורטון.
המאה ה-17 ומרד היעקוביטים.
בשנים שלאחר מכן שוקמה הטירה מחדש על ידי הרוזן מורטון והמלך ג'יימס. במקום שני המגדלים המזרחיים נבנה בית שער בעל שער מתרומם והוקמה 'סוללת חצי הסהר' הצופה מהמפלס העליון על דרך הגישה המזרחית לטירה. גם בנייני המלוכה במפלס העליון אשר נפגעו באופן קשה מהלחימה עברו שיפוצים נרחבים בשנת 1584 ושוב ב-1615. לאחר מלחמת האזרחים מעמדה של הטירה כמעון מלכותי המשיך לצנוח ובמהלך המאה ה-17 התארחו בה מלכים פעמים בודדות בלבד, בשנת 1633 צ'ארלס הראשון, מלך אנגליה לן בטירה בלילה שלפני ההכתרה שלו בסקוטלנד, זו הייתה הפעם האחרונה בה מונרך מכהן ישן בטירה.
בשנת 1639 לאחר שהמלך צ'ארלס ניסה לכפות דת ממלכתית על סקוטלנד, החלה התמרדות של קובננטרים סקוטים (נאמני הכנסייה הפרסבטירית הסקוטית) ופרצה מלחמת אזרחים ('מלחמת הבישופים'). הקובננטרים הצליחו לכבוש את הטירה לאחר מצור קצר, אך זו הוחזרה לידי צ'ארלס לאחר הסכם ברוויק ביוני 1639. אך מספר חודשים לאחר מכן הטירה נכבשה שוב לאחר מצור בן שלושה חודשים והיא נותרה תחת כיבוש הקובננטרים למשך עשור עד שנת 1650, במאי אותה השנה התנועה הצהירה את נאמנותה למלך צ'ארלס השני (שהיה בגלות בצרפת). כתגובה לכך אוליבר קרומוול שליט אנגליה שלח את צבאו צפונה במטרה להביס את המתמרדים הסקוטים ולכבוש את סקוטלנד, הטירה נכבשה על ידי קרומוול לאחר מצור בן שלושה חודשים.
לאחר שיקום המלכות באנגליה בשנת 1660 וחזרתו של צ'ארלס השני לכס השלטון, הטירה הפסיקה לשמש טירה מלכותית והיא הפכה למבצר צבאי המכיל בית מעצר וחיל מצב צבאי המגן עליה. במהלך המהפכה המהוללת בשנת 1688 אשר הביאה לשלטון את ויליאם מאורנג', נתבקש הדוקס ג'ורג' גורדון למסור את הטירה לידי המלך החדש, אך הוא סירב מתוך נאמנות לג'יימס השביעי. כתוצאה מכך כ-7,000 חיילים אנגלים נשלחו לצור על הטירה כנגד כ-160 חיילים מגנים, המצור נמשך ממרץ עד יוני 1689 כאשר חיל המצב נכנע לכוחות המלך כתוצאה ממחסור באספקה.
בשנת 1707 אנגליה וסקוטלנד אוחדו תחת חוקי האיחוד והטירה נבחרה כאחת מארבע טירות לשימוש הצבא הבריטי החדש (בנוסף לסטירלינג, דמברטון ובלקנס). בספטמבר 1715 הטירה הותקפה על ידי 100 יעקוביטים יומיים לאחר תחילת מרד היעקוביטים הראשון, אך חיל המצב הצליח להביס אותם ולהחזיק בטירה. בשנות ה-20 וה-30 של המאה ה-18 שופרו וחוזקו ביצורי הטירה ונבנו הבאסטיונים וסוללות התותחים בחומות הצפוניות והמערביות, בהם 'סוללת ארגייל', 'סוללת מילס מאונט', הסוללות התחתונות והסוללות המערביות.
בספטמבר 1745 במהלך מרד היעקוביטים השני, נפלה העיר אדינבורו לידי המתמרדים ללא קרב אך הטירה בפיקודו של הגנרל ג'ורג' פרסטון נותרה נאמנה למלך. המתמרדים, למרות שלא היו להם תותחים, ניסו לצור על הטירה אך חיילי הטירה ירו לעבר עמדות היעקוביטים ברחבי העיר ולבסוף המצור הוסר בהוראת צ'ארלס אדוארד סטיוארט. האירועים במהלך המרד היו לפעילות הלחימה האחרונה של הטירה ובהמשך המאה ה-18 היא המשיכה לשמש בסיס צבאי ובית מעצר.
המאה ה-19 ועד היום.
בשנת 1811 התרחשה בריחה של 49 אסירים דרך פרצה בחומה הדרומית, מה שהוביל לכך שהטירה הפסיקה לשמש בית מעצר החל משנת 1814. בתקופה זו של תחילת המאה ה-19 החלה הטירה להפוך לסמל לאומי סקוטי. בשנת 1818 הצליח סר וולטר סקוט למצוא את אוצרות המלוכה הסקוטית בחדר סגור בטירה, הם נותרו בתצוגה בטירה ותרמו למעמדה של הטירה כסמל לאומי. בשנת 1822 (בעידודו של סקוט) הגיע המלך ג'ורג' השני לביקור בטירה ובעיר אדינבורו והיה למונרך הראשון לבקר בטירה מאז ביקורו של צ'ארלס השני בשנת 1651. בשנת 1845 שוקם בית התפילה סנט מרגרט (ששימש עד אז כמחסן), בשנות ה-80 של המאה ה-19 שוקם גם ההיכל הגדול (שבמשך השנים שימש כחדרי חיילים) ונבנה 'מגדל ארגייל' מעל לשער המתרומם, כל אלו על ידי הארכיטקט הסקוטי היפוליט בלאנק. בשנת 1845 הורחבה הרחבה מול הטירה ובשנת 1888 הוקם שער כניסה חדש בקצה הטירה בעל גשר מעל לתעלה בין רחבת הכניסה לחומות הטירה.
במהלך מלחמת העולם הראשונה ומלחמת העולם השנייה שימשה הטירה שוב כמתקן מעצר לפרקי זמן קצרים, במהלך מלחמת העולם השנייה הושמו בה טייסי לופטוואפה שנפלו בשבי. בשנת 1935 הוחזר התפקיד 'מושל טירת אדינבורו' (לאחר שבוטל בשנת 1876) והוא ניתן האופן טקסי לנושא משרת המפקד העליון של סקוטלנד. בשנת 1991 עם הקמתה, הועברה האחריות על הטירה לאגודת סקוטלנד ההיסטורית והיא הוגדרה כמונומנט רשום בשנת 1993, בהמשך קיבלו חלקי הטירה 24 רישומים נפרדים כולל 13 בדרגה A.
מבנה הטירה.
רחבת הכניסה והשער.
הטירה ממוקמת על ראשה של גבעה וולקנית עם מדרון מתון לכיוון מערב המעניק דרך גישה טבעית לטירה, משאר הכיוונים חומות הטירה ניצבות מעל צוקים וולקנים גבוהים מה שהקנה לה לאורך ההיסטוריה מיקום אסטרטגי חשוב והקל על הגנת הטירה בפני מצור. המדרון לכיוון מערב יורד אל עבר רחוב המייל המלכותי ולמעשה מהווה המשך לו עד לשערי הטירה.