מנהיג סיעת הלייבור בבית הנבחרים, הרולד וילסון תקף את ראש הממשלה החדש כ"אנכרוניסט אלגנטי". הוא טען שאף אחד מרקע דומה לזה של דאגלס-יום לא מודע לבעיותיהן של משפחות פשוטי העם. בעיקר, תבע וילסון לדעת כיצד "נצר למוסד מנוון" יכול להוביל את המהפכה הטכנולוגית שוילסון טען שהיא כה חיונית: "זוהי מהפכת-הנגד... לאחר חצי מאה של התקדמות דמוקרטית, של מהפכה חברתית, כל התהליך עלול להיעצר עם הרוזן הארבעה עשר!" דאגלס-יום ביטל את הטענה הזאת כ"סנוביות הפוכה" והעיר, "אני מניח שמר וילסון, כאשר אתה חושב על זה, הוא מר וילסון הארבעה עשר". הוא כינה את וילסון "איש המכירות החלקלק של המדעים המלאכותיים" ואת מפלגת הלייבור "השארית היחידה במדינה של תודעה מעמדית". האופוזיציה נסוגה עם הצהרה לעיתונות שאמרה ש"מפלגת הלייבור לא מתעניינת בעובדה שראש הממשלה ירש את תוארו כרוזן הארבעה עשר – הוא לא יכול לבוא בטענות לאבותיו הקדמונים יותר מאשר כולנו".
דאגלס-יום ירש ממקמילן ממשלה שנחשבה באופן נרחב כממשלה חלשה, "שקועה בים של סאטירות ושערוריות", כדבריו של הארד. הוא היה מטרה לחיצי הסאטירה של הטלוויזיה של ה-BBC ושל המגזין Private Eye. שלא כמו וילסון, הופעותיו בטלוויזיה לא היו נינוחות והוא נראה בהם פחות ספונטני בהשוואה ליריבו.
בזירה הבינלאומית האירוע הדרמטי ביותר בתקופת כהונתו של דאגלס-יום כראש הממשלה היה רצח קנדי בנובמבר 1963. דאגלס-יום, שהיה נרגש מאוד מהרצח, שידר דברים לזכרו בטלוויזיה. הוא חיבב את קנדי ואהב לעבוד אתו. הוא לא הגיע למערכת יחסים משביעת רצון כזאת עם יורשו של קנדי, לינדון ג'ונסון. לשתי הממשלות היו חילוקי דעות רציניים בנוגע לשאלת הסחר הבריטי עם קובה. בתקופת כהונתו קיבלו המושבות רודזיה הצפונית וניאסלנד את עצמאותן, אף על פי שהייתה זו תוצאה של המשא ומתן שהוביל מקלאוד בתקופת ממשלת מקמילן.
בבריטניה הייתה זו תקופה של שגשוג כלכלי. על פי הטיימס רמת הייצוא נסקה, והכלכלה צמחה בשיעור שנתי של ארבעה אחוזים. דאגלס-יום לא התיימר להיות מבין גדול בכלכלה. הוא אמר שבעיותיו התחלקו לשני סוגים: "הבעיות הפוליטיות שלא ניתן היה לפתור אותן והבעיות הכלכליות שלא ניתן היה להבין אותן". בהזדמנות אחרת הוא אמר: "כאשר עלי לקרוא מסמכים בענייני כלכלה, עלי להחזיק קופסת גפרורים שאיתם אני מנסה להמחיש את הבעיות ולפשט אותן עבורי". הוא השאיר את מאודלינג כאחראי על האוצר וקידם את הית' לתפקיד החדש של שר המדינה לתעשייה, מסחר ופיתוח אזורי, בנוסף לתפקידו כנשיא מועצת המסחר (President of the Board of Trade). הית' הוביל את אחד מתהליכי החקיקה המשמעותיים ביותר בתקופת ממשל דאגלס-יום, חוק תחזוקת המחיר החוזרת (Resale price maintenance).
חוק זה הונח על שולחן הפרלמנט כדי לשלול מהיצרנים והספקים את הכוח לקבוע את המחירים הקמעונאים של סחורותיהם. באותה תקופה מחיריהם של עד ארבעים אחוזים מהסחורות שנמכרו בבריטניה תומחרו בשיטה זו, תוך פגיעה בעקרון התחרות ותוך פגיעה בצרכנים. דאגלס-יום, שמטבעו היה פחות ליברל בסוגיות כלכליות בהשוואה להית', לא היה נותן להצעת חוק כזאת לעבור ללא הפרעה. אף על פי כן, הוא העניק גיבוי להית', לנוכח התנגדותם של כמה מחברי הקבינט, כולל בטלר, היילשם ולויד, בנוסף למספר ניכר של יושבי הספסלים האחוריים מהמפלגה השמרנית. הם האמינו שהשינוי ייטיב עם רשתות הסופרמרקטים ועם רשתות שווק גדולות אחרות על חשבונם של בעלי עסקים קטנים. הממשלה נאלצה לבצע וויתורים כדי להימנע מתבוסה. הפיקוח על המחירים הקמעונאיים המשיך להיות חוקי עבור כמה סוגי סחורות, כולל ספרים, והוא נשאר בתוקף עד שעקב כוחות השוק הוא בוטל ב-1995. לתעשיינים ולספקים הותר גם לסרב לספק סחורות לקימעונאים שימכרו את סחורותיהם במחירים שמתחת למחירי העלות כמוצרי לוס לידר. הצעת החוק נתקלה בקשיים בהעברתה בפרלמנט, שכן מפלגת הלייבור נמנעה בהצבעה וכך נותרו חברי המפלגה השמרנית להצביע בעד או נגד ממשלתם. ביולי 1964 קיבל החוק את ההסכמה המלכותית, אך הוא החל להיות מיושם רק ב-1965, כאשר דאגלס-יום, הית' ועמיתיהם היו כבר מחוץ לממשלה.
מזימה לחטוף את דאגלס-יום באפריל 1964 סוכלה על ידי ראש הממשלה עצמו. שני סטודנטים מהאגף השמאלי מאוניברסיטת אברדין עקבו אחריו עד לביתם של ג'ון ופריסיליה באקן שבו הוא שהה. דאגלס-יום היה לבד בבית ופתח את הדלת והסטודנטים עמדו שם ואמרו לו שהם מתכננים לחטוף אותו. תגובתו הייתה: "אני מניח שאת יודעים שכתוצאה מכך השמרנים ינצחו בבחירות ברוב של 200 או 300 מושבים. הוא הגיש לשניים בירה והם וויתרו על מזימתם. הוא לא סיפר לאף אחד על המקרה, שכן הוא לא היה מעוניין להזיק לשומר הראש שלו, אך ב-1977 הוא סיפר את הסיפור להיילשם, שתיעד אותו ביומנו.
תקופת כהונתו של הפרלמנט שנבחר ב-1959 עמדה להסתיים באוקטובר 1964. הפרלמנט פוזר ב-25 בספטמבר ולאחר מערכת בחירות שארכה שלושה שבועות התקיימו הבחירות הכלליות ב-15 באוקטובר. השמרנים בהנהגת דאגלס-יום השיגו הישג טוב יותר מהצפוי, אך הלייבור בהנהגתו של וילסון השיגו רוב דחוק וניצחו. מספר המושבים בפרלמנט של הלייבור היה 317, של השמרנים 304 ושל הליברלים 9.
באופוזיציה.
כמנהיג האופוזיציה, דיבר דאגלס יום על לבם של מקלאוד ושל פאוול להצטרף מחדש לספסלים הקדמיים של המפלגה השמרנית. תוך שבוע מקיום הבחירות הכלליות פרש בטלר מהחיים הפוליטיים וקיבל את משרת המנהל של טריניטי קולג' שבקיימברידג' ותואר אצולה לכל החיים. דאגלס-יום לא הקצה לעמיתיו באופן מידי תפקידים בממשלת הצללים, אך בינואר 1965 מינה את מאודלינג להיות שר החוץ בממשלת הצללים ואת הית' כדובר לענייני האוצר והכלכלה. לא הופעל עליו לחץ להעביר את המנהיגות לחבר מהדור הצעיר של המפלגה, אך בראשית אותה שנה החלה קבוצה חדשה במפלגה שנקראה "לחץ לשמרנות כלכלית וחברתית" (Pressure for Economic and Social Toryism), לקרוא באופן דיסקרטי לשינוי. דאגלס-יום לא ידע, או שבחר להתעלם מהעובדה שהית' הרים תרומה לקבוצה זו. הוא החליט שהגיע העת עבורו לפרוש מתפקידו כמנהיג והית' היה המחליף המועדף עליו.
כשהוא נחוש בדעתו שעל המפלגה לזנוח את "תהליכי הייעוץ המקובלים", שגרמו למורת רוח כה קשה כאשר הוא נבחר לתפקיד ב-1963, ייסד דאגלס-יום תהליך בחירה חשאי מסודר על ידי חברי הפרלמנט מטעם המפלגה לתפקיד יורשו ולמנהיגי המפלגה הבאים. לטובת שיקולי האובייקטיביות, אורגנו הבחירות על ידי הוועדה של חברי המפלגה מהספסלים האחוריים ("ועדת 1922"). ב-22 ביולי 1965 הכריז דאגלס-יום על התפטרותו מתפקידו כמנהיג המפלגה. שלושה הציגו את מועמדותם לתפקיד: הית', מאולדינג ופאוול. הית' זכה בקולותיהם של 150 מצביעים (אחד מהם היה דאגלס-יום עצמו), מאולדינג ב-133 ופאוול ב-15.
בממשלת הצללים שהקים הית' מונה דאגלס-יום לאחראי על תיק החוץ. רבים ציפו שמינוי זה יהיה קצר ימים, הקדמה לפרישתו מהחיים הפוליטיים. באותה תקופה ניצבו אתגרים ליחסי החוץ של בריטניה: אירועים שהתחוללו במושבה בניהול עצמי של רודזיה (לשעבר רודזיה הדרומית), שעמדה בפתח משבר באותן שנים, גרמו בסופו של דבר לפריצת מרד כנגד ריבונותה של בריטניה. ממשלת המושבה שהייתה מורכבת ברובה מלבנים, התנגדה להעברת השליטה המידית לידי הרוב השחור לפני שהמושבה תהפוך למדינה ריבונית ובנובמבר 1965 הם הכריזו על עצמאות באופן חד-צדדי. דאגלס-יום קיבל את תמיכתם של אנשי האגף השמאלי של מפלגת הלייבור כמו וג'ווד בן להתנגדותו הנחרצת לממשלת המורדים ואת התעלמותם של אנשי האגף הימני של המפלגה השמרנית שלהם היו רגשות אוהדים למורדים על רקע גזעי.
ב-1966 נבחר דאגלס-יום להיות נשיא מועדון הקריקט של לונדון (Marylebone - MCC Cricket Club), שהיה אז הגוף המנהל של הקריקט באנגליה ובעולם. תפקיד זה היה בעיקרו טקסי, אך דאגלס-יום הסתבך בשתי מחלוקות, שלאחת מהן היו השלכות בינלאומיות. הייתה זו "פרשת ד'אוליבייה" (D'Oliveira affair), שבה הכללתם של השחקנים הלא-לבנים של נבחרת הקריקט של אנגליה במסע לדרום אפריקה גרמה לביטול המסע על ידי משטר האפרטהייד בפרטוריה. בדיווח שלו אודות הפרשה, מתח העיתונאי פיטר אובורן ביקורת על דאגלס-יום על גישתו ההססנית כלפי ראש ממשלת דרום אפריקה, ג'ון פורסטר. לדברי אוברון דאגלס-יום היה "לא תקיף יותר מאשר היה צ'מברלין כלפי היטלר שלושים שנה קודם לכן". דאגלס-יום יעץ לוועד של ה-MCC לא להפעיל לחץ על הדרום אפריקאים וגישתו האופטימיסטית גרמה לקבוצה של חברי המועדון בראשותו של הכומר דייוויד שפרד למתוח עליו ביקורת קשה. הפרשה השנייה לא הייתה קשורה לסוגיות גזעיות אלא לסוגיות חברתיות. בראין קלוז הודח מתפקידו כקפטן של נבחרת אנגליה לטובתו של קולין קאודרי. קלוז הודח לאחר שנקט בטקטיקת השהייה בתפקידו כקפטן של מועדון הקריקט של יורקשייר, אך המהלך נראה במידה רבה מוטה כלפי שחקני הקריקט החובבנים מהדור הישן שעד 1963 הם היו היחידים שמונו לתפקידי הקפטנים בנבחרת.