פרויקט ה-F-35 עורר מחלוקת רבה, בעיקר בשל עלותו הגבוהה, אך גם עקב טענות לכשלים בפיתוח ופגמים במטוס. פיתוח ה-F-35 חרג הן מהתקציב והן מלוח הזמנים שנקבע למיזם. על פי הערכות הפנטגון מ-2010, מחירו של המטוס האמיר ביותר מ-50% מהתוכניות המקוריות. כמו כן, נמתחה ביקורת רבה על תקלות במטוס ובעיקר על באגים בתוכנה המפעילה את המטוס, ונטען שעקב התקלות הללו המטוס לא בשל מבצעית ויכול להתרסק בעת פעילותו.
בישראל נמתחה ביקורת רבה על רכישת המטוס, בעיקר עקב המחיר הגבוה של כל מטוס. נטען שהמטוס נרכש בעיקר כיוון שחיל האוויר הישראלי רצה "צעצוע חדש ומתוחכם" ולא בגלל צורך מבצעי אמיתי, שכן כבר היום לחיל האוויר הישראלי יש עליונות אווירית מוחלטת במזרח התיכון. לדברי המבקרים, את הכסף הרב שהושקע ברכישת טייסות בודדות (50 מטוסים) היה אפשר לנצל יותר טוב בשיפור כלל צה"ל ובפרט של זרוע היבשה. מנגד אנשי צבא אמרו שמדובר במטוס בעל טכנולוגיות מתקדמות ויכולות חסרות תקדים, ושהוא הטוב מסוגו בעולם. מפקד חיל האוויר הישראלי אמר שברגע שהוא עולה למטוס וטס הוא רואה בקוקפיט את כל המזרח התיכון.
שירות בעולם.
שירות בכוחות המזוינים של ארצות הברית.
חיל האוויר של ארצות הברית (USAF) הוא המפעיל הגדול ביותר של ה-F-35. את המטוס מפעילים גם חיל הים של ארצות הברית (USN) וגם חיל הנחתים של ארצות הברית (המארינס או הUSMC).
כבר בראשית שנת 2012 מטוסי ה-F-35A וה-F-35B אושרו להתחיל באמוני טיסה בסיסיים. עם זאת, חוסר בשלות במערכת באותו זמן הביא לחששות בנוגע לבטיחות וכן לדאגות מצד מנהל הבדיקה וההערכה התפעולית, מפני בדיקת לוחמה אלקטרונית, תקציב ובמקביל לבדיקה והערכה מבצעית.
ב-10 בספטמבר 2012, למרות הבעיות שנותרו בתוכנית הבדיקות המבצעיות, ה-USAF החל בהערכת שימוש מבצעי של מטוס ה-F-35A, כולל תמיכה לוגיסטית, תחזוקה, הכשרת כוח אדם וביצוע טיסות. טיסות הערכת השימוש המבצעי החלו ב-26 באוקטובר והושלמו ב-14 בנובמבר לאחר 24 טיסות, כאשר כל טייס סיים שש טיסות.
ב-16 בנובמבר 2012, המארינס האמריקאי קיבל את מטוס ה-F-35B הראשון בשדה התעופה Yuma (של המארינס).
במהלך שלב הייצור הראשוני בשיעור נמוך, שלוש הזרועות הצבאיות של צבא ארצות הברית (חיל הנחתים, חיל האוויר והצי הימי) שתפו פעולה בפיתוח טקטיקות ונהלים תוך שימוש בסימולטורי טיסה, בדיקות יעילות, גילוי בעיות ושיפור התכנון.
בינואר 2013 החלו האימונים בבסיס חיל האוויר אגלין עם קיבולת של 100 טייסים ו-2,100 אנשי תחזוקה בבת אחת. ב-8 בינואר 2015 נבחר בסיס חיל האוויר המלכותי Lakenheath בבריטניה לבסיס הראשון באירופה המכיל טייסות של מטוסי ה-F-35. הוצבו בו 48 מטוסי F-35 בשתי טייסות של, שנוספו לטייסות הקיימות של מטוסי F-15A ו-F-15C השייכות לאגף הקרב־48 (חלק מחיל האוויר האמריקאי הנמצא באירופה).
ב-31 ביולי 2015 חיל הנחתים האמריקאי הכריז על יכולת מבצעית ראשונית עבור ה-F-35B ברמה Block 2B (רמת מבצעיות ראשונית מוערך ב-87 אחוזי יכולת מבצעית מלאה) לאחר ניסויים מבצעיים. עם זאת, נותרו מגבלות ביכולות; פעולות לילה, תקשורת, תוכנה והובלת נשק.
ביולי 2016 מטוסי F-35B של חיל הנחתים השתתפו בתרגיל הדגל האדום (תרגיל הבודק יכולת מבצעית) הראשון שלהם עם 67 גיחות שנערכו. ב-2 באוגוסט 2016 מטוס ה-F-35A השיג יכול מבצעית ראשונית ברמה Block 3i (מוערך ב-89 אחוזי יכולת מבצעית מלאה).
בשנת 2017 השתתפו מטוסי F-35A של ה-USAF בתרגיל הדגל האדום, יכולת המערכת השתפרה והמטוסים השיגו בסופו של דבר יחס הפלות של 15:1 נגד טייסת של מטוסי F-16 תוקפנים בסביבה עם איום רב.
ב-28 בפברואר 2019 השיג מטוס ה-F-35C יכולת מבצעית מלאה ברמה Block 3F (מאה אחוזי יכולת מבצעית מלאה).
עלות התפעול של ה-F-35 גבוהה יותר משל מטוסי קרב וותיקים יותר, בשנת 2018 עלות שעת טיסה של F-35A עמדה על כ-44,000 דולר.
לשם השוואה בשנת 2015 עלות שעת טיסה של מטוס ה-A-10 עמדה על 17,716 דולר, של מטוס ה-F-15 עמדה על 41,492 דולר ושל מטוס ה-F-16 עמדה על 22,514 דולר.
בשנת 2019 הוזל המחיר לשעת טיסה ל-35,000 דולר. לוקהיד מרטין מקווה שעד שנת 2025 יוזל המחיר אף ל-25,000 דולר.
חיל הנחתים האמריקאי מתכנן לפזר את מטוסי ה-F35B בין בסיסים הפרוסים קרוב לשטח הקרב. בדומה לפריסת מטוסי ההוקר סידלי הרייר, מטוסי תקיפה בעלי יכולת המראה ונחיתה קצרה שפעלו בשירות חיל האוויר המלכותי הבריטי ב, שהסתמכה על מסלולי המראה קצרים, מסתור ומכסה. ה-F-35B יפעלו מבסיסים זמניים בשטח בעלות הברית ובטווח הטילים הבליסטיים וטילי השיוט העוינים תוך שהמטוסים יועברו כל 24–48 שעות (מחזור מציאת המטרות של האויב).
האסטרטגיה הזאת נועדה דווקא למטוסי ה-F-35B בעלי טווח הטיסה הקצר ביותר מבין שלושת הסוגים. מערך ה-F-35B הזה ילווה בנקודות תדלוק וחימוש ניידות (M- Farbs) המאוכלסות במטוסי KC-130 ו-MV-22 Osprey לצורך חידוש ותדלוק המטוסים. נקודות אלו יוכלו להתבסס על שדות תעופה קטנים, כבישים רב-נתיביים או בסיסים ראשיים פגומים. כמו כן יוקמו נקודות הפצה ותיקון בחופי הים.
בספטמבר 2018 נערכה תקיפה מבצעית ראשונה של מטוס F-35B, שהמריא מאוניית סער אמפיבית "אסקס", ותקף יעד של טליבאן באפגניסטן. באותו חודש התרסק לראשונה מטוס F-35B בתאונת אימונים. בעקבות כך, ב-15 באפריל 2019 נפרסו מטוסי קרב של חיל האוויר האמריקאי בבסיס האווירי אל דפרה, באיחוד האמירויות הערביות. ב-27 באפריל 2019 שימשו לראשונה מטוסי F-35A בלחימה בתקיפה אווירית על רשת מנהרות של המדינה האסלאמית בצפון עיראק.
שירות בחיל האוויר המלכותי ובצי המלכותי.
ה-F-35 לייטנינג II נמצא בשירות חיל האוויר המלכותי וזרוע האוויר של הצי המלכותי, בשירות בריטי הוא מכונה בפשטות "לייטנינג" והוא יועד להחליף את מערך מטוסי הבריטיש אירוספייס הרייר II.
הטייסת המבצעית הראשונה לקלוט את הלייטנינג הייתה טייסת 617 שהוקמה מחדש באפריל 2018 ומוצבת דרך קבע בבסיס חיל האוויר המלכותי מרהאם, מספר חודשים אחריה הוקמה מחדש גם טייסת 207 על בסיס הלייטנינג, גם היא במרהאם. לצד שתי הטייסות המבצעיות, נקלטו מטוסי לייטנינג גם בטייסת הבחינה וההערכה 17 (מילואים) כבר ב-2013 כחלק ממהלך הקליטה של המטוס ליחידות המבצעיות. ככל הנראה סביב 2023 עתידה טייסת 809 (זרוע האוויר של הצי המלכותי) גם היא לקלוט אף היא את הלייטנינג ולהפוך ליחידה המבצעית הראשונה של הצי המלכותי לעשות שימוש במטוס המתקדם.
בנובמבר 2021 התרסק מטוס F-35 שהמריא מנושאת המטוסים אה"מ המלכה אליזבת (R08) בים התיכון.
שירות בחיל האוויר הישראלי.
הליך הרכישה.
ישראל חתמה באוקטובר 2010 על עסקת רכישה של 19 מטוסים תמורת 2.75 מיליארד דולר ובפברואר 2015 נחתמה עסקת השלמה נוספת בהיקף של כשני מיליארד דולרים, הכוללת 14 מטוסים. המטוסים נקלטו בבסיס נבטים של חיל האוויר מסוף שנת 2016. העסקה כוללת אפשרות לרכישה של עד 75 מטוסים. סימונו של המטוס בתצורה הישראלית הוא F-35I, ושמו העברי "אדיר". שילוב מערכות ישראליות ייחודיות במטוס התאפשר, לאחר שמשרד ההגנה האמריקני הוסיף לתקציב הפיתוח 450 מיליון דולר לשיפור ציוד הלוחמה האלקטרונית, ובמסגרתו יותקנו גם המערכות הנדרשות מתוצרת ישראל. החיל יקלוט בשלב הראשון 33 מטוסים מדגם A, ובהמשך הוא מתכנן לרכוש כ-40 מטוסים נוספים מדגם B . ב-27 בנובמבר 2016 אישר הקבינט המדיני-ביטחוני רכש של 17 מטוסי F-35I נוספים, ובכך עלה סך מטוסי ה-F-35I שתרכוש ישראל ל-50.
שלושה מרכיבים עיקריים מבדילים את התצורה הישראלית - מערכות C4ISTAR (מודיעין, תקשוב, קשר ופיקוד, שליטה ובקרה), חימוש ומערכות לוחמה אלקטרונית (ל"א). מערכות התקשורת והשו"ב יתבססו על מערכות ישראליות הפועלות בחיל האוויר, כך שהמטוס ישתלב ברשת הצבאית עם הגעתו. במערכת הל"א חיל האוויר ישלב במטוס מערכות ייחודיות, ויכולת עצמאית בתחום תאפשר לחיל לעדכן את המערכות באופן מיידי. בשונה ממטוסים אחרים, פיתוח התצורה הישראלית מתבצע במקביל לפיתוח הכללי של המטוס. בנוסף יכול המטוס לשאת ולשגר תחמושת ישראלית כגון טיל האוויר-אוויר פיתון 5 ופצצות מונחות.
מספר חברות ישראליות נבחרו לקחת חלק בפרויקט הבינלאומי הכללי - בהן חברת אלביט מערכות שתייצר את קסדת הטייס, התעשייה האווירית שתייצר את הכנפיים ותדיראן קשר.
הליך הקליטה.
שני המטוסים הראשונים הגיעו לישראל ב-12 בדצמבר 2016, בשעה 20:30 בערב (לאחר עיכוב של מספר שעות באיטליה, תחנת ביניים בטיסתם מארצות הברית). למחרת, ערכו שני המטוסים את טיסת הבכורה בחיל האוויר הישראלי. הטייסת הראשונה שקלטה את ה-F-35I היא טייסת 140 ("טייסת נשר הזהב"). שלושה מטוסים נוספים נחתו בארץ ב-23 באפריל 2017 והצטרפו רשמית לטייסת החדשה. ביום העצמאות בשנת 2017 השתתפו מטוסי ה-F-35I לראשונה במטס חיל האוויר.
ב-6 בדצמבר 2017 הוכרזו טייסת נשר הזהב ותשעת מטוס ה-F-35I שברשותה כמבצעיים. ב-14 במרץ 2018 פורסם שה-F-35I רשם טבילת אש מבצעית, אך לא פורט מתי ומהי מהות הפעילות.
ב-16 בינואר 2020 נחנכה טייסת ה-F-35I השנייה, טייסת 116 "אריות הדרום".
ב-11 בנובמבר 2020 נקלטה במרכז ניסויי טיסה בבסיס תל נוף גרסה יחידה מסוגה בעולם לניסויי טיסה של ה-F-35.
ב-1 ביולי 2021, נפתחה טייסת 117 כטייסת הכשרה ואימון של מטוסי ה-F-35I.
ב-26 בספטמבר 2021 נקלטו בישראל שלושה מטוסי F-35 נוספים בבסיס חיל האוויר נבטים והצטרפו לטייסת "אריות הדרום".
ב-24 במרץ 2022 נקלטו בישראל שלושה מטוסי F-35 נוספים בבסיס חיל האוויר נבטים. שניים מהם הצטרפו לטייסת ב"אריות הדרום" והאחד שנותר הצטרף לטייסת "נשר הזהב".
פעילות מבצעית.