במשחק ליגה ב-29 בנובמבר 1970 כבש קרויף מספר גבוה במיוחד של שישה שערים בניצחון קבוצתו 1:8. בסיום עונת הוביל את אייאקס לזכייה ראשונה בגביע אירופה לאלופות, לאחר ניצחון 0:2 על פנאתינאיקוס במשחק הגמר. הוא אף זכה עמה בגביע ההולנדי השלישי בקריירה שלו, לאחר ניצחון בגמר על ספרטה רוטרדם. מועדונים כמו פיינורד רוטרדאם וברצלונה היו מעוניינים במעבר של קרויף לשורותיהן, אך הוא חתם על חוזה מחודש באייאקס בתוקף לשבע שנים. בסיום שנת 1971 זכה קרויף בתואר האישי כדור הזהב.
עונת הייתה מוצלחת במיוחד עבור קרויף ואייאקס. הוא הוביל את הקבוצה לזכייה שנייה ברציפות בגביע אירופה לאלופות, ואף כבש את שני השערים בניצחון 0:2 על אינטר מילאנו במשחק הגמר. בעקבות הזכייה הצהירו עיתוני הולנד על תבוסתו של הכדורגל האיטלקי הנחשב להגנתי, בפני סגנון ה"טוטאל פוטבול" המרהיב וההתקפי שאפיין את הולנד. קרויף הבקיע גם בניצחון 2:3 על דן האג בגמר הגביע ההולנדי. במסגרת הליגה ההולנדית היה למלך השערים עם 25 שערים וזכה עם אייאקס באליפות, שהשלימה "טרבל" עבור המועדון. בהמשך אותה שנה סייע לאייאקס לזכות בגביע הבין-יבשתי לאחר ניצחון על אינדפנדיינטה, ובינואר 1973 זכה עמה בסופר קאפ האירופי לאחר ניצחון על גלאזגו ריינג'רס. בעונת זכה קרויף עם קבוצתו בתואר אליפות נוסף ובגביע אירופה שלישי ברציפות, לאחר ניצחון במשחק הגמר על יובנטוס.
בקיץ 1973 עבר קרויף לברצלונה הספרדית, ששילמה תמורתו 6 מיליון גילדן הולנדי. את משחקו האחרון במדי אייאקס, שחתם תקופה מפוארת בת תשע שנים בקבוצה, שיחק באוגוסט אותה שנה במסגרת המחזור השני של הליגה ההולנדית.
ברצלונה.
לאחר הגעתו לברצלונה הראה קרויף את נאמנותו לקטלוניה כאשר העיד שלא רצה לשחק בריאל מדריד, שהייתה מסופחת לשלטונו הדיקטטורי של פרנסיסקו פרנקו, ואף קרא לבנו בשם הקטלאני "ז'ורדי". בעקבות כך הוא הפך לאחד מהשחקנים האהובים ביותר בקרב אוהדי המועדון. בעונתו הראשונה בברצלונה, , הוביל קרויף את הקבוצה לזכייה באליפות ליגת העל הספרדית, הראשונה של המועדון מאז 1960. אחד ממשחקיו המפורסמים במדי הקבוצה היה ב"קלאסיקו" באותה עונה, כאשר סייע לברצלונה לנצח 0:5 את ריאל מדריד בסנטיאגו ברנבאו. באותו משחק כבש את אחד מחמשת השערים. כשחקן ברצלונה זכה קרויף פעמיים נוספות בתואר כדור הזהב, ב-1973 וב-1974.
אחד מהשערים המפורסמים של קרויף במדי ברצלונה הגיע במשחק מול אתלטיקו מדריד. לאחר שהוגבה הכדור לתוך הרחבה והיה בגובה של כמטר וחצי מפני הקרקע, הניף קרויף את רגלו ובעט בעוצמה לשערו של מיגל ריינה. השער הופיע בהקשר של קרויף במספר סרטים תיעודיים.
לאחר העונה הראשונה המוצלחת במדי ברצלונה הוביל קרויף את נבחרת הולנד להעפלה לגמר מונדיאל 1974. קרויף שיחק בברצלונה עד 1978 ושיתף פעולה עם שחקנים כגון קרלס רשאק ויוהאן ניסקנס (שעבר גם הוא מאייאקס), אך לא הצליח לזכות עם הקבוצה בתארים נוספים, עד שזכה בגביע המלך הספרדי בעונתו האחרונה בקבוצה, . ארבע פעמים רצופות סיימה ברצלונה כסגניתן של ריאל מדריד או אתלטיקו מדריד בטבלת הליגה. אחד האירועים השנויים במחלוקת סביב קרויף קרה ב-6 בפברואר 1977, במשחק בין ברצלונה למאלגה בקאמפ נואו. שגיאות של השופט ריקרדו מלרו גואסה הביאו למספר מהומות, והוא הרחיק את קרויף, לאחר שלפי טענתו קילל אותו בגסות. קרויף הכחיש את טענת השופט, וטען שאמר למעשה "מנולו, תבקיע כבר!". בעקבות דו"ח השיפוט השעתה ההתאחדות הספרדית את קרויף לשלושה משחקים, בהם הפסידה ברצלונה פעמיים וסיימה בתיקו עם אתלטיקו מדריד, שזכתה בסוף העונה באליפות בהפרש של נקודה.
סיום הקריירה.
ב-1979, בגיל 32, חתם קרויף על חוזה יוקרתי בקבוצת לוס אנג'לס אצטקס מליגת הכדורגל הצפון אמריקאית (NASL). קודם לכן היה מועמד לשחק בניו יורק קוסמוס, אך לא הצטרף לקבוצה ובמקום זאת השתתף עמה במשחקי ידידות. במדי לוס אנג'לס שיחק קרויף במשך כשנה, ונבחר לשחקן המצטיין של הליגה בעונת 1979. בעונה הבאה עבר לשחק בוושינגטון דיפלומטס מאותה ליגה, אותה עזב זמן קצר לאחר תחילת עונת .
בנובמבר 1980, לאחר סיומה של העונה בארצות הברית, שב קרויף לאייאקס אמסטרדם ושימש כעוזרו הטכני של המאמן לאו בינהאקר. במרץ 1981 החל קרויף לשחק במקביל בלבאנטה, קבוצה מהליגה השנייה בספרד. הוא נפצע במשחק ראווה של מילאן אליו הוזמן, ובשל כך מיעט לשחק בלבאנטה. בדצמבר אותה שנה חתם על חוזה מחודש באייאקס, והפעם שב אליה כשחקן. בעונות ו־ סייע לקבוצה לזכות בשתי אליפויות הולנד. את אחד משעריו המפורסמים בתקופתו המחודשת בקבוצה הבקיע במשחק מול הלמונד ספורט: כאשר נפסקה לזכותו בעיטת עונשין לא בעט ישירות לשער, אלא מסר לחברו לקבוצה יספר אולסן, והלה החזיר לו במהירות על מנת שיבקיע לרשת החשופה.
ב-1983 החליטה הנהלת אייאקס שלא להציע לקרויף חוזה חדש. הדבר הכעיס את קרויף, שעבר לשחק בפיינורד רוטרדאם, יריבתה הגדולה של אייאקס. הוא הגיע להצלחה גדולה בעונתו היחידה בפיינורד, , כאשר סייע לה לזכות בדאבל. לאחר אותה עונה הודיע על פרישתו הסופית ממשחק.
נבחרת הולנד.
קרויף החל לשחק בנבחרת הלאומית של הולנד בספטמבר 1966, עת ערך את הופעת הבכורה שלו מול נבחרת הונגריה. במהלך הקריירה שלו שיחק ב-48 משחקים בנבחרת והבקיע 33 שערים, שמציבים אותו במקום הרביעי בדירוג מלך השערים שלה בכל הזמנים. בהופעתו השנייה בנבחרת, במשחק ידידות נגד נבחרת צ'כוסלובקיה, ספג קרויף כרטיס אדום והושעה למשך שנה על ידי התאחדות הכדורגל ההולנדית. עם זאת, בהמשך השנים הוא הוביל את הולנד לכמה מההצלחות הגדולות בתולדותיה.
לאחר שבמשך שנים רבות לא הצליח להעפיל עם הולנד לטורניר בינלאומי גדול (מונדיאל ויורו), השתתף קרויף לראשונה בטורניר בינלאומי במונדיאל 1974. המאמן רינוס מיכלס, שאימן אותו גם באייאקס ובברצלונה, הנחיל לנבחרת את שיטת ה"טוטאל פוטבול", וקרויף היה השחקן המרכזי בניהול המשחק של הנבחרת ובהוצאה לפועל של השיטה ההתקפית והמרהיבה. בהנהגתו כקפטן הנבחרת העפילה הולנד עד לגמר הטורניר, ובמהלך שלבי ההכרעה הוא הבקיע צמד שערים בניצחון 0:4 על נבחרת ארגנטינה ושער בניצחון 0–2 על נבחרת ברזיל.
בגמר פגשו קרויף והולנד את הנבחרת המארחת, גרמניה המערבית. כבר בדקה השנייה למשחק, קיבל קרויף כדור במחצית המגרש, פרץ עד לרחבת ה-16, וסחט בעיטת עונשין. יוהאן ניסקנס הבקיע את הבעיטה והעלה את הולנד ליתרון 0:1, עוד בטרם נגעו הגרמנים בכדור. עם זאת, בהמשך המשחק ירדה השפעתו של קרויף בניהול המשחק מאחר שהוא נשמר בצורה מוצלחת על ידי ברטי פוגטס, בזמן ששחקני גרמניה – פרנץ בקנבאואר, אולי הנס ווולפגנג אובראט – שלטו בחוליית הקישור. גרמניה ניצחה במשחק בתוצאה 2:1 וזכתה בגביע. על אף ההפסד, זכה קרויף בתואר "כדור הזהב" כשחקן המצטיין של הטורניר.
שנתיים מאוחר יותר, ביורו 1976, הוביל קרויף את הולנד למקום השלישי בטורניר. באוקטובר 1977 הודיע על פרישתו ממשחק בנבחרת, לאחר שסייע להולנד להעפיל לטורניר מונדיאל 1978 בארגנטינה. קרויף סירב להשתתף עם הנבחרת במונדיאל עצמו, אך גם בלעדיו הנבחרת העפילה טורניר שני ברציפות למשחק הגמר. בתחילה הסיבה שניתנה להיעדרותו הייתה הדיקטטורה הצבאית ששלטה בארגנטינה באותה תקופה, אך ב-2008 הוא סיפר לעיתונאים כי שנה לפני הטורניר הייתה משפחתו קורבן לניסיון חטיפה בברצלונה, מה שפגם בריכוז שלו במשחק והוביל לפרישתו.
קריירה כמאמן ושנותיו האחרונות.
לאחר שפרש ממשחק הודיע קרויף ביוני 1985 על חזרתו לאייאקס, הפעם כמאמן. בעונתו הראשונה כמאמן הקבוצה, , הציגה הקבוצה יכולת התקפית מרשימה כאשר כבשה 120 שערים וספגה 35 שערים בלבד, אך איבדה את תואר האליפות לפ.ס.וו. איינדהובן שאותה אימן חוס הידינק. עם זאת, היא זכתה באותה עונה בגביע ההולנדי. בעונת הצעיד קרויף את אייאקס לזכייה נוספת בגביע ההולנדי וכן לזכייה בגביע אירופה למחזיקות גביע, לאחר ניצחון על לוקומוטיב לייפציג משער של מרקו ואן באסטן.
ב-1988 מונה קרויף למאמנה של ברצלונה, שגם בה שיחק בעבר. קרויף החתים בקבוצה שחקנים כמו ז'וזפ גוארדיולה, חוסה מריה באקרו, צ'יקי בגיריסטיין, יון אנדוני גויקוצ'אה, רונאלד קומאן, מיכאל לאודרופ, רומאריו, גאורגה חאג'י וחריסטו סטויצ'קוב. תחת הדרכתו הגיעה הקבוצה לתור הזהב שלה, כאשר זכתה בארבע אליפויות ספרד רצופות בין השנים 1991 ו-1994 וכן בגביע אירופה לאלופות הראשון בתולדותיה ב-1992, לאחר ניצחון על סמפדוריה במשחק הגמר שהתקיים באצטדיון ומבלי. בנוסף זכתה הקבוצה בגביע אירופה למחזיקות גביע ב-1989, בסופר קאפ האירופי ב-1992 ושלוש פעמים בסופר קאפ הספרדי.
קרויף הוא המאמן השני המצליח ביותר בהיסטוריה של ברצלונה (אחרי פפ גווארדיולה), עם 11 תארים בסך הכול, בנוסף להיותו המאמן שכיהן התקופה הארוכה ביותר בתפקיד. הקבוצה המצליחה שהרכיב מכונה עד היום "קבוצת החלומות" (Dream Team). בנוסף לתארים הרבים הצליחה הקבוצה להגיע תחתיו בפעם השנייה לגמר גביע האלופות בעונת , אך הפסידה בתוצאה 4:0 למילאן. בשתי העונות שלאחר מכן קרויף לא הצליח להוביל את הקבוצה לאף תואר, ובעקבות סכסוך עם יושב ראש המועדון ז'וזפ ליואיס נונייז הוא התפטר מהמועדון. מאז קרויף לא חזר לאמן בקבוצה מקצוענית כלשהי. במהלך תקופתו בברצלונה ניהל משא ומתן עם התאחדות הכדורגל ההולנדית לגבי מינויו למאמן הנבחרת הלאומית במונדיאל 1994, אך השיחות לא הביאו לתוצאות בסופו של דבר.