ב-1934 הצטרף ג'קסון לממשל של רוזוולט. בתחילה הוא שימש כעוזר היועץ המשפט הראשי של משרד ההכנסות הפנימיות של מחלקת האוצר (כיום שירות הכנסות הפנים), שם הוא היה אחראי על 300 עורכי דין שניהלו תיקים מול מועצת עתירות המיסוי. ב-1936 התמנה ג'קסון כעוזר התובע הכללי של ארצות הברית, ובתפקיד זה הוא עמד בראש חטיבת המיסוי של מחלקת המשפטים. ב-1937 הוא היה לעוזר התובע הכללי האחראי על חטיבת ההגבלים העסקיים.
ג'קסון היה תומך של מדיניות הניו דיל. הוא הופיע בבתי משפט בתיקים נגד תאגידים וחברות. הוא היה חלק מצוות התביעה נגד סמואל אינסול ב-1934, בתיק מס ההכנסה נגד אנדרו ויליאם מלון ב-1935 ובתיק ההגבלים העסקיים נגד תאגיד אלקואה ב-1937, שבו למשפחת מלון היה אינטרס חשוב.
פרקליט המדינה של ארצות הברית.
במרץ 1938 מונה ג'קסון כפרקליט המדינה של ארצות הברית במקומו של סטנלי ריד שמונה כשופט בבית המשפט העליון של ארצות הברית. בתפקיד זה הוא שימש עד ינואר 1940 והיה הנציג המשפטי הראשי של הממשלה בפני בית המשפט העליון. בתקופה זו הוא ניהל את הטיעונים ב-44 תיקים מול בית המשפט העליון בשם הממשלה הפדרלית, מתוכם הוא הפסיד רק בשישה. הישגו זה הוביל את השופט לואי ברנדייס להעיר פעם שג'קסון ראוי לשמש בתפקידו לכל ימי חייו.
הנשיא רוזוולט ראה בג'קסון מועמד אפשרי לנשיאות בבחירות לנשיאות של 1940, ופעל יחד עם צוותו לקדם את הפרופיל הציבורי של ג'קסון. תוכניתם כללה את הזכרת שמו של ג'קסון באופן חיובי לעיתים תכופות ככל האפשר, ושג'קסון ישתתף לעיתים מזומנות בהופעות הציבוריות של רוזוולט. בהמשך התכוונו רוזוולט ויועציו לקדם את בחירתו של ג'קסון כמועמד לתפקיד מושל ניו יורק ב-1938. בהמשך הם חדלו ממאמציהם ליצור בסיס תמיכה רחב למועמדותו של ג'קסון לתפקיד המושל כאשר הם נתקלו בהתנגדות ממנהיגי המפלגה במדינה. בנוסף, החלטתו של רוזוולט להתמודד על תקופת נשיאות שלישית ב-1940 הפכה את הצורך לזהות יורש ולקדם אותו למיותר. במקום להתמודד על המועמדות למשרת המושל או לנשיא, הצטרף ג'קסון לקבינט של רוזוולט ומונה כתובע הכללי של ארצות הברית.
התובע הכללי של ארצות הברית.
ב-4 בינואר 1940 מונה ג'קסון כתובע הכללי ה-57 של ארצות הברית במקומו של פרנק מרפי. כתובע הכללי תמך ג'קסון בהצעת החוק של סם הובס שהפכה את האזנות הסתר לטלפונים על ידי ה-FBI או כל סוכנות ממשלתית אחרת לחוקיות, בתנאי שההאזנות יתבצעו על בסיס חשד לביצוע עבירה. הצעת חוק זו זכתה להתנגדותו של יושב ראש רשות התקשורת הפדרלית ג'יימס לורנס פליי והיא לא התקבלה.
בעת כהונתו כתובע הכללי סייע ג'קסון לנשיא רוזוולט לארגן את הסכם השאל-החכר, שאפשר לארצות הברית להעביר אספקה לסיוע למאמץ המלחמתי של בעלות הברית עד לכניסתה הרשמית למלחמת העולם השנייה.
שופט בבית המשפט העליון של ארצות הברית.
ב-1941, כאשר הרלן סטון החליף את צ'ארלס אוונס יוז שפרש כנשיא בית המשפט העליון של ארצות הברית, מינה הנשיא רוזוולט את ג'קסון כשופט בית המשפט העליון כדי לאייש את המושב שהתפנה. ב-12 ביוני נשלח המינוי לאישור הסנאט של ארצות הברית, ב-7 ביולי אושר המינוי וב-11 ביולי קיבל ג'קסון את המינוי באופן רשמי. כשופט נודע ג'קסון בשל סגנון כתיבתו הרהוט ובשל היותו מגן חירויות הפרט.
ב-1943 כתב ג'קסון את חוות דעת הרוב בפסק הדין "מועצת החינוך של מדינת וירג'יניה המערבית נגד בארנט" , שהפך על פיה את תקנת בתי הספר הציבוריים שחייב הצדעה לדגל ושקבעה עונשי הרחקה והעמדה לדין לתלמידים שלא ימלאו אחר התקנה. דבריו הסוערים של ג'קסון בפסק דין זה שנגעו לזכויות הפרט צוטטו באופן נרחב. חוות דעתו של ג'קסון בפסק הדין "חברת הלוחות והצינורות יאנגסטאון נגד סוייר" מ-1952, שבו נאסר על הנשיא הארי טרומן להשתלט על מפעלי פלדה במהלך מלחמת קוריאה כדי למנוע שביתה, שבה ג'קסון ניסח את מבחן שלוש הדרגות לאמוד את העתירות נגד הסמכות הנשיאותית, המשיכה להיות מצוטטת באופן נרחב בפסקי דין של בית המשפט העליון במשך שנים רבות לאחר מכן.
הסכסוך עם הוגו בלאק.
לג'קסון ולעמיתו השופט הוגו בלאק היו חילוקי דעות מקצועיים ואישיים עמוקים שהחלו באוקטובר 1941, כאשר הם החלו לכהן יחדיו בבית המשפט העליון. על פי דניס האצ'ינסון, עורך כתב העת Supreme Court Review, ג'קסון התנגד לנוהג של בלאק להכניס את העדפותיו האישיות להשקפתו המשפטית. האצ'ינסון מצטט את ג'קסון כמי שהעיר "עם כמה יוצאים מן הכלל, כולנו יודעים עבור איזה צד של התיק יצביע בלאק כאשר הוא קורא את שמות הצדדים". בעוד שהאצ'ינסון מציין שהתנגדותו של ג'קסון לסגנונו השיפוטי של בלאק בתיקים כמו "בית הספר המחוזי מיינרסוויל נגד גוביטיס" מ-1940 ו"ארצות הברית נגד פלדת בית לחם" (United States v. Bethlehem Steel) מ-1942, מעורבותו של בלאק בתיק ג'וול רידג' חשפה את ג'קסון באור בלתי מחוכם במיוחד.
בתיק "תאגיד הפחם ג'וול רידג' נגד איגוד עובדי הפחם של אמריקה" מ-1945 התמודד בית המשפט העליון עם הסוגיה אם להעניק לעתירתה של חברת הפחם את הזכות לעיון מחודש על רקע זה שהכורים שזכו בתיק אחר יוצגו על ידי קרמפטון פ. האריס, שהיה שותפו לשעבר של בלאק ועורך דינו האישי. על אף ניגוד העניינים הזה לכאורה, ניסה בלאק לקדם דחייה של העתירה על ידי בית המשפט. ג'קסון התנגד לכך, והתוצאה הייתה שהוא הגיש חוות דעת נפרדת ובמרומז מתח ביקורת על בלאק על כך שלא הצהיר על ניגוד העניינים שלו. ג'קסון גם התנגד נחרצות להתנהלות של בלאק בתיק זה מסיבה נוספת. כפי שהוא טען בהמשך, כאשר השופט פרנק מרפי הכין את חוות הדעת שלו, בלאק טען שבית המשפט מסר את פסק דינו מבלי להמתין לחוות דעת המיעוט. מנקודת מבטו של ג'קסון, "...הסיבה היחידה הנראית לעין העומדת מאחורי הצעה זו הייתה להכריז על ההחלטה בזמן כדי להשפיע על הדיונים על ההסכם במהלך שביתת כורי הפחם" בין חברת הפחם לבין הכורים, שהתנהלו באותה עת.
ג'קסון התייחס ככל הנראה להתנהלותו הבלתי הולמת של בלאק כשופט בבית המשפט העליון בעניין קשור עוד קודם לכן. ב-3 באפריל 1945 קיימה הוועידה הדרומית לרווחת אנוש ארוחה חגיגית בה היא הוקירה את בלאק כחתן פרס תומאס ג'פרסון לאותה שנה. באותה ארוחה נאם פרד וינסון. בעוד שג'קסון דחה את ההזמנה לאירוע, בציינו את ניגוד העניינים שעלה מתוך העובדה שכמה מנותני החסות החשובים לאירוע היו אנשים שהתדיינו בפני בית המשפט העליון, בלאק נכח בארוחה וקיבל את הפרס שהוענק לו. קרפטון האריס, שהיה הפרקליט בשני תיקים שהתנהלו אז, ג'וול רידג' ו-CIO נגד מקאדורי, היה אחד מנותני חסות אלו.
בהמשך הביע ג'קסון את התרעומת הזו שלו בשני מברקים ששלח מנירנברג. הוא קיבל הבטחה בלתי רשמית מהנשיא רוזוולט לקבל את תפקיד נשיא בית המשפט העליון. עם זאת, התפקיד התפנה כאשר שהה ג'קסון בגרמניה, והנשיא רוזוולט כבר הלך לעולמו. הנשיא החדש, הארי טרומן, ניצב בפני שתי סיעות, האחת המליצה לתפקיד על ג'קסון, והאחרת המליצה על בלאק. בניסיון להימנע ממחלוקת, מינה טרומן את פרד וינסון. ג'קסון ראה בתחבולות של בלאק כסיבה שהוא לא מונה לתפקיד, וחשף בפומבי כמה מהמקרים בהם התנהגותו של בלאק הייתה שנויה במחלוקת ושהוא הסתכסך עם עמיתיו לכס השיפוט. מחלוקת זו סוקרה בהרחבה על ידי העיתונות והציגה את בית המשפט באור שלילי, השפעה שהכתימה את שמו הטוב של ג'קסון בשנים הבאות.
ב-8 ביוני 1946 שלח ג'קסון לנשיא טרומן מברק שהחל בברכה בלתי כנה לנשיא על מינויו של וינסון כנשיא בית המשפט העליון. עם זאת, עד מהרה התייחס הכתוב לשמועה שהגיעה לאוזניו של ג'קסון בנירנברג, על פיה טרומן מינה את וינסון, בין השאר כדי למנוע את התפטרותו של בלאק. בוושינגטון נפוצו שמועות שבלאק יתפטר במקרה שטרומן יבחר בג'קסון כיורשו של סטון על כס נשיא בית המשפט. "אני מסרב להאמין שאתה תפעל על סמך וטו של אדם כלשהו על המינויים שלך לבית המשפט". את המברק חתם ג'קסון באומרו שהוא לא יוכל להמשיך בכהונתו כשופט בית המשפט העליון תחת נשיאותו של וינסון אם לאחד משופטי בית המשפט "יש משהו עליו", שיפסול אותו מלכהן, או אם הוא, טרומן, יראה בחוות דעתו של ג'קסון בתיק ג'וול רידג' כ"עלבון מיותר" לשופט בלאק.
לאחר שקיבל מטרומן את תשובתו, בה הוא הכחיש ששקל, או שבכלל שמע על השמועות על איומי ההתפטרות של בלאק, שיגר ג'קסון ב-10 ביוני מברק שני לקונגרס. במברק זה הוא נימק את אמונתו שהשופט בלאק ניצב בפני ניגוד עניינים בתיק ג'וול רידג', שממנו שלא בצדק, לפחות בעיניו של ג'קסון, הוא לא פסל את עצמו. את המברק הזה הוא סיים באיום שאם מקרה כזה "יחזור על עצמו אי פעם כאשר אשב על כס השיפוט, אגרום לחוות הדעת שלי בג'וול רידג' להראות כמו המלצה באמצעות השוואה".
ג'קסון ופסק הדין דניס נגד ארצות הברית.
מבחן "סכנה ברורה ומיידית".
ב-1919 פסק בית המשפט העליון בפסק הדין "שנק נגד ארצות הברית" . בתיק זה העותרים, חברי המפלגה הסוציאליסטית של אמריקה, הורשעו בהפרת חוק הריגול של 1917 , בעוון הדפסה והפצה של עלונים בהם נטען שלאזרחים אמריקאים הוקנתה הזכות להתנגד לגיוס במהלך מלחמת העולם הראשונה, בין השאר בשל הסיבה שהגיוס מנוגד לחוקת ארצות הברית. ההחלטה בתיק זה הגדירה את המושג מבחן סכנה ברורה ומיידית, שקבע את התקן לביסוס הרשעה כאשר דיבור מהווה ראיה לביצועה של עבירה. השופט אוליבר הולמס, כתב את פסק הדין שהתקבל פה אחד על ידי כל שופטי בית המשפט העליון, אישר את החלטת בית המשפט בערכאה הנמוכה:
דניס נגד ארצות הברית.
רקע.