דופאי נשאר בקמבריי במשך שנות ה-40' של המאה ה-15 ובזמן הזה עבד גם בשירותו של דוכס בורגונדיה, שם הושפע מאוד מג'ון דאנסטפל האנגלי. דאנסטבל שם דגש על מצלול טבעי ואקספרסיבי יותר בפוליפוניה, גישה שתאמה את נטיית ההומניזם והרנסאנס לעיסוק ברגשות היחיד. בעת שהותו בקמבריי עבד עם ניקולא גרנו על תיקון ועיבוד מלא של אוסף המוזיקה הליטורגית של הקתדרלה, שכלל כתיבת אוסף מקיף של מוזיקה פוליפונית לטקסי תפילה. נוסף לעבודתו המוזיקלית, היה פעיל בניהול הכללי של הקתדרלה. בשנת 1444 נפטרה אמו, מארי, ונקברה בקתדרלה; וב-1445 עבר דופאי לבית הממונה הקודם, שנשאר מעונו העיקרי למשך שארית חייו.
אחרי הסתלקותו מן הכס של האנטי-אפיפיור האחרון (פליקס החמישי), מי שהיה בעבר מעסיקו של דופאי, הדוכס אמדאי השמיני מסבויה, החל הקרע בין הפלגים השונים בכנסייה להעלות ארוכה ודופאי עזב שוב את קמבריי ופניו דרומה. הוא נסע לטורינו ב-1450, זמן קצר לפני מות הדוכס אמדאי, אבל חזר לקמבריי בהמשך אותה שנה; ובשנת 1452 חזר שוב לסבוי. הפעם לא חזר לקמבריי במשך שש שנים, ובמשך התקופה הזו ניסה למצוא פטרון או מעסיק שיאפשר לו להישאר באיטליה. יצירות רבות, ביניהן אחת מארבע קינות שחיבר על נפילת קונסטנטינופול בשנת 1453, המיסה המפורסמת שלו, המבוססת על Se la face ay pale, כמו גם מכתב אל לורנצו דה מדיצ'י שרדו מתקופה זו; אבל מכיוון שלא הצליח למצוא משרה משביעת רצון לפרישתו, חזר צפונה בשנת 1458, שם נשאר עד מותו. בימים שעשה בסבויה שימש, באופן רשמי פחות או יותר, כמנצח מקהלה בחצר לואי מסבויה, אבל סביר יותר שתפקידו היה טקסי בלבד, מכיוון שרשומות הקאפלה אינן מזכירות את שמו.
כשחזר לקמבריי לשנותיו האחרונות, מונה לקאנון של הקתדרלה. עכשיו היה המלחין הנודע ביותר באירופה. הוא חידש את קשריו הקרובים עם החצר הבורגונדית בבריסל והמשיך לחבר מוזיקה בשביל אנשיה; נוסף לכך קיבל אורחים רבים, ביניהם אנטואן בינואה, אוקכם, יוהנס טינקטוריס ולואזה קומפר, שמילאו כולם תפקיד מכריע בפיתוח הסגנון הפוליפוני של הדור הבא. בתקופה זו כתב מן הסתם את המיסה שלו, המבוססת על שיר העם הפופולרי L'homme armé, כמו גם את השאנסון על אותו שיר; את ההשראה לשאנסון קיבל אולי מקריאתו של פיליפ הטוב למסע צלב חדש נגד הטורקים, שכבשו זמן קצר קודם לכן את קונסטנטינופול. כן כתב בשנת 1460 רקוויאם, שאבד.
אחרי מחלה שנמשכה שבועות אחדים, מת דופאי ב-27 בנובמבר 1474. הוא ביקש שבשעת מותו ישירו למענו את המוטט שלו, "אווה רג'ינה קלורום", בשילוב תחינות לרחמים בין בתי האנטיפון, אך לא היה די זמן לארגן את הדבר. דופאי נקבר בקאפלה של סן אטיין בקתדרלת קמבריי; דיוקנו גולף על המצבה שעל קברו. אחרי הריסת הקתדרלה אבדה המצבה, אך נמצאה שוב בשנת 1859 (היא שימשה לכיסוי באר) ושמורה עכשיו במוזיאון בליל, צרפת.
מיסות.
כשדופאי היה בראשית הקריירה, הייתה המיסה המחזורית - הלחנת כל חלקי המיסה בידי מלחין יחיד, כשאמצעי מוזיקלי משותף, כגון קאנטוס פירמוס מאחד אותם - בחיתוליה. בשלהי הקריירה שלו הייתה המיסה המחזורית לצורה השלטת והמשמעותית ביותר של יצירה מוזיקלית דתית באירופה.
המיסות המחזוריות הראשונות שדופאי כתב במלואן, ה-Missa sine nomine וה-Missa S Jacobi, נכתבו לפני 1440 וכוללות את השימוש המוקדם ביותר, אולי, בפובורדון. נוסף לכך, ברוב חיבורי המיסות המוקדמים שלו השתמש דופאי בטכניקה של "מוטיב ראש" (אינציפיט), כלומר, רעיון מוזיקלי משותף וקל לזיהוי הפותח את כל הפרקים. ואולם בשנות ה-50 של המאה ה-15 הושפעו המיסות של דופאי במידה רבה מן הסגנון האנגלי (למשל, מן המוזיקה של ג'ון דאנסטפל); המיסות שלו מאותה תקופה עושות שימוש בעיקר בטכניקות של קאנטוס פירמוס ואזוריתמיקה (כלומר, כתיבה בתבנית מקצבית זהה בכל הפרק), כמו במוטטים שלו. את טכניקת מוטיב הראש הארכאית הותיר מאחוריו. במועד מאוחר יותר בתקופה זו החל דופאי להשתמש בטכניקת קונטרפונקט אחידה יותר עם חיקוי מדי פעם, סגנון שבישר את כתיבתם של יאקוב אוברכט ואוקכם. מיסה מאוחרת אחת, המיסה "אווה רגינה", המבוססת על מוזיקה לאנטיפון למריה באותו שם שכתב ב-1463, עושה שימוש בכל הטכניקות שדופאי נקט במהלך הקריירה שלו, וייתכן שנכתבה מלכתחילה כסיכום ליצירתו.
המיסות המאוחרות של דופאי הן כולן מיסות טנור, כלומר, הקאנטוס פירמוס כתוב בטנור. סגנון זה צמח אומנם באנגליה בכתיבתם של מלחינים כמו ליונל פאואר ודאנסטפל, אך דופאי הוא שהביא אותו אל יבשת אירופה.
מוטטים.
רוב המוטטים של דופאי הם יצירות מוקדמות יחסית, ונראה שלא כתב עוד מוטטים במהלך שלושים שנות חייו האחרונות. המוטטים שלו לא נועדו ככל הנראה לשימוש ליטורגי, אלא נכתבו לאירועים מוגדרים, שחלקם נשאו אופי טקסי ברור. עובדה זו מספקת לביוגרפים נתונים יקרי ערך, כיוון שרבים מהם אפשר לתארך במדויק.
בסגנונם הם מושווי-קצב (אזוריתמיים), משתמשים בשיטה מבנית שהייתה כבר בשימוש מזה יותר ממאה שנים; נוסף לכך, מדובר בחיבורים בעלי מורכבות ניכרת, כשהאזוריתמוס מופיע לעיתים קרובות בכל הקולות. במקרים מסוימים ניכרת תוכנית קפדנית למתן ערך סמלי לפרקי המוטטים עצמם, כמו במוטט Nuper rosarum flores, שנכתב להקדשתה של כיפת ברונלסקי בדואומו של פירנצה ב-25 במרץ 1436. במוטט זה יחסי המידות של הפרקים תואמים בדיוק את יחסי המידות המשוערים של בית המקדש שבנה שלמה המלך. דופאי עצמו השתתף כנראה במופע הזה, ותיאור של עד ראייה מספר על נוכחות מספר רב של נגני כלי מיתר וכלי נשיפה מעץ, שמילאו את האולם בצליליהם בשעת הטקס המרשים; סביר להניח שהם גם ליוו את המוטט. מה שברור הוא, שדופאי העריך את המוטט שלו די הצורך לצטט את הקודה שלו בסיום המוטט האזוריתמי האחרון שכתב בחייו, Fulgens iubar, בשנת 1447.
דופאי חיבר גם ארבע קינות על נפילת קונסטנטינופול (1453). רק אחת מהן שרדה. (O tres piteulx/Omnesamici eius), שנכתבה בתקופה שבין 1454 ל-1457. אף כי טכנית אין היא מסווגת כמוטט, יש בה מרקם דומה והיא עושה שימוש בקאנטוס פירמוס.
מוזיקה והשפעה.
השפעתו של דופאי כמלחין הייתה בין הגדולות ביותר במאה ה-15 והמוזיקה שלו הועתקה, הופצה והושרה בכל מקום שבו הכתה הפוליפוניה שורשים. כמעט כל המלחינים בדורות הבאים הטמיעו יסודות אלה ואחרים של סגנונו. התפוצה הרחבה של יצירותיו מרשימה עוד יותר בהתחשב בכך שהוא מת כמה עשרות שנים לפני שהדפסת מוזיקה נעשתה לדבר אפשרי וזמין.
דופאי כתב ברוב הצורות שהיו מקובלות בימיו, כולל מיסות, מוטטים, מגניפיקטים, מזמורים, הרמוני קנטוס פלאנוס בפובורדון ואנטיפונים בתחום המוזיקה הדתית; ורונדו, בלדה, וירלאי ועוד כמה סוגי שאנסונים בתחום המוזיקה החילונית. באותן מיצירותיו ששרדו עד ימינו אין כאלה המוגדרות אינסטרומנטליות במפורש, אם כי כלים שימשו ללא ספק בחלק מן המוזיקה החילונית שלו, בייחוד בקולות הנמוכים; המוזיקה הדתית שלו ווקאלית כולה. שימוש בכלי נגינה לחיזוק הקולות בביצוע בפועל סביר כמעט בכל חלק של מכלול יצירתו. מן המוזיקה של דופאי שרדו 11 מוטטים אזוריתמיים, 8 מוטטים לא-אזוריתמיים, 8 מיסות שלמות והרבה חלקי מיסות עצמאיים, 15 התאמות מוזיקליות למיסה גופא, 3 מגניפיקטים, 15 אנטיפונים, 24 מזמורי תפילה ו-87 שירים צרפתיים חילוניים, בשלושה או ארבעה קולות, שאפשר לייחס לו במידה סבירה של מהימנות; נוסף לכך, כמות ניכרת מן הרפרטואר האלמוני של אמצע המאה ה-15 עשויה להיות יצירתו של דופאי: ייחוס יצירות לדופאי על סמך התאמה לכאורה של קווי דמיון סגנוניים היה בילוי זמן חביב על מוזיקולוגים במשך מאה שנים לפחות, אם לשפוט על פי כמות הספרות שנכתבה בנושא זה.
הרמוני קנטוס ופובורדון.
רבים מחיבוריו של דופאי היו תוספות מוזיקליות פשוטות לקנטוס, שנועדו בעליל לשימוש ליטורגי, כנראה כתחליפים לקנטוס נטול הקישוטים, ואפשר לראות בהן הרמוני קנטוס. במקרים רבים השתמשה ההרמוניזציה בטכניקה של כתיבה מקבילה, המוכרת בשם פובורדון, כמו בדוגמה שלהלן, מוזיקה לאנטיפון "אווה מריס סטלה":
ייתכן שדופאי היה המלחין הראשון שעשה שימוש במונח פובורדון לתיאור הסגנון הזה, שתפס מקום חשוב במוזיקה הליטורגית של המאה ה-15, בייחוד זו של האסכולה הבורגונדית.
מוזיקה חילונית.
רוב שיריו החילוניים של דופאי נאמנים לתבניות הקבועות של רונדו, בלדה ווירלאי, ששלטו בכיפה במוזיקה החילונית באירופה של המאה ה-14 והמאה ה-15. הוא כתב גם קומץ באלאדות איטלקיות, קרוב לוודאי בתקופת מגוריו באיטליה. כמו במקרה של המוטטים, רבים משיריו נכתבו לאירועים מוגדרים, שאפשר לוודא את מועד התרחשותם ולהפיק מכך מידע ביוגרפי שימושי.
רוב שיריו כתובים לשלושה קולות במרקם המוכתב על ידי הקול העליון; שני הקולות האחרים, נעדרי טקסט, נועדו כנראה לנגינה בכלים, אבל בכמה משירים אלה מופיע קול רביעי שאותו צירף מלחין מאוחר יותר, בדרך כלל אנונימי.
דופאי השתמש בדרך כלל בצורת הרונדו בכתיבת שירי אהבה. בשירים החילוניים המאוחרים ביותר שלו ניכרת השפעתם של בינואה ואוקכם, ויש פחות הבחנה ריתמית ומלודית בין הקולות; כמו שמלמדות יצירותיהם של מלחינים אחרים מאמצע המאה ה-15, ניכרת גם אצל דופאי ראשית נטייה לעבר הפוליפוניה החלקה, שתהיה לסגנון העיקרי חמישים שנה לאחר מכן.
בלדה טיפוסית היא "Resvellies vous et faites chiere lye", שנכתבה בשנת 1423 לכבוד כלולות קרלו מאלאטסטה וויטוריה דה לורנצו בקולונה(קרלו היה בנו של מאלאטסטה דאי סונטי. ויטוריה הייתה אחייניתו של האפיפיור מרטינוס החמישי).
השפעה.