מבחינה היסטורית, מועדון הכדורגל דינמו לנינגרד, השתייך לאנשי זרועות הביטחון בעיר ולאורך התקופה הסובייטית, המועדון זוהה עם אנשי כוחות הביטחון השנואים ולכן מרבית מאוהדי הקבוצה היו תומכי המשטרה. כאשר נתקל המועדון בקשיים פיננסיים רבים, החלו להזדהות עם הקבוצה האנשים הפשוטים, כשהבחינו כי היריבה זניט מקבלת את תמיכת העירייה. מאז הייתה הקבוצה לנציגה ה"עממית" הקרובה יותר לעם, לעומת זניט המזוהה עם אנשי השררה. אף שבתקופה שלפני פרוץ מלחמת העולם השנייה, דינמו הייתה לקבוצה המצליחה יותר בעיר והייתה ממייסדות ליגת העל הסובייטית, בניגוד לזניט שהעפילה לליגה הבכירה עשור לאחר מכן. ברם מאז שנות ה-60 דינמו דעכה בעוד זניט הפכה לקבוצה הדומיננטית יותר.
בשלב 16 האחרונות בגביע הרוסי ב-2010, דינמו שיחקה בדרבי נדיר מול זניט סנקט פטרבורג, יריבתה העירונית המושבעת - אף שהמשחק הסתיים בהפסד 3:1, הוא העלה את מפלס ההתרגשות בקרב אוהדי הקבוצה שציפו להישגים מהקבוצה שהייתה בעבר הגדולה ביותר בעיר ועדיין נושאת את מירב תוארי אליפות העיר. לרוע המזל, בשל הרפורמה במבנה הליגות המקצועניות ברוסיה, דינמו סיימה באחד מחמשת המקומות האחרונים ונשרה לליגה הרוסית השנייה בתום העונה.
הקבוצה התמודדה בתחילת עונת 2011/2012 בליגה השלישית בחשיבותה ברוסיה עד שביוני 2011 הודחה מהליגה בשל הודעת הספונסרית על הפסקת מימון הקבוצה. באפריל 2013 הוחלט שבמשך 3 עונות החל מעונת 2013/14 קבוצת "פטרוטרסט סנקט פטרבורג" תתמודד בתחרויות הליגה השנייה בחשיבותה בשם "דינמו סנקט פטרבורג". בתום עונת 2014/15 הקבוצה סיימה אחרונה בליגה ונשרה אל הליגה הרוסית השנייה.
אף שהקבוצה הבוגרת ניצבה על סף פירוק, קבוצת הנוער של דינמו סנקט פטרבורג התמודדה בהצלחה באליפות סנקט פטרבורג לנוער ונצמדה לצמרת טבלת האליפות, משום כך ביקש ראש הקבוצה, רומן גריגורייב מראשי הליגה הרוסית השלישית להפסיק להתמודד בליגה על מנת לרכז את הכסף שנותר למימון קבוצת הנוער המצליחה, חרף הישגי הקבוצה הבוגרת. באפריל 2013, הקבוצה חתמה על חוזה איחוד עם פטרוטרסט סנקט פטרבורג ובעונת 2013/14 התמודדה בליגות הנמוכות והסתמכה על משאבי קבוצת "פטרוטרסט סנקט פטרבורג".
פטרוטרסט ודינמו.
קבוצת הכדורגל פטרוטרסט סנקט פטרבורג (ברוסית: "ФК «Петротрест» Санкт-Петербург") הייתה מועדון כדורגל רוסי שהוקם ב-15 בדצמבר 2001, לאחר שדינמו פורקה בשל קשיים פיננסיים.
דינמו הוקמה מחדש כמה פעמים כשקבוצת פטרוסטרסט משתפת פעולה עם אגודת דינמו פעמים רבות. הקבוצה הוקמה ביוזמת חברת הבנייה המקומית, "פטרוטרסט". ב-2007 הקבוצה אוחדה עם דינמו והתקיימה כקבוצת הבת שלה וב־2010 הפכה דינמו לקבוצת כדורגל עצמאית שהתמודדה בליגה השלישית בחשיבותה במדינה. באפריל 2013 פטרוטרסט פורקה לאחר שחתמה סופית על חוזה איחוד עם קבוצת דינמו סנקט פטרבורג.
ב־2011 מונה למאמן לאוניד טקאצ'נקו, ממנהלי דינמו סנקט פטרבורג, שאימן את הקבוצה כשהתמודדה בליגה החובבנית בנפרד מקבוצת פטרוטרסט.
תחייה מחודשת והמעבר לסוצ'י.
בעונת 2014/15 הקבוצה סיימה אחרונה ונשרה לליגה הרוסית השנייה, לאחר שסבלה מקשיים פיננסיים שאיימו לפרק את הקבוצה אך לבסוף נרכש המועדון על ידי המיליארדר הרוסי בוריס רוטנברג (שהיה קודם נשיא קבוצת דינמו מוסקבה) שהציל את הקבוצה מפירוק ומינה מנכ"ל חדש למועדון. בנק SMP Racing שבבעלות רוטנברג הפך לספונסר העיקרי ולרשות הקבוצה עמד תקציב שנתי של 5.6 מיליון דולר.
בעונת 2016/2017 הקבוצה נצמדה לצמרת טבלת הליגה השנייה וזכתה באליפות הליגה השנייה 3 מחזורים לפני סיום העונה ובכך העפילה חזרה לליגת הכדורגל הלאומית. אחד המשחקים שסימלו את תחיית הקבוצה היה במשחק הדרבי הלנינגרדי נגד זניט, כשדינמו גברה על זניט לראשונה מזה 52 שנה והעפילה לשלב שמינית גמר הגביע. באותה עונה, דינמו התבססה בראשות טבלת ליגת הכדורגל הלאומית, 15 מחזורים לאחר פתיחת העונה, ברם בהמשך הקבוצה התקשתה לשמור על מקומה בצמרת וירדה עד למקום 7 בטבלה, לאחר רצף שוויונות. באותה עונה, דינמו הייתה לקבוצה ההוגנת ביותר בליגת הכדורגל הלאומית וזכתה בפרס Fair Play של הליגה.
חרף התחייה המחודשת, דינמו לא החזיקה באצטדיון ובמחנה אימונים משלה והיא למעשה הייתה שוכרת את אצטדיון פטרובסקי מידי העירייה. מצב זה והעלויות הרבות הכרוכות בהפעלת הקבוצה בעיר, הביאו את הנהלת הקבוצה באפריל 2018 לנהל מגעים עם עיריית סוצ'י על מעבר אל העיר סוצ'י, עיר שאין בה מועדון כדורגל פעיל ואצטדיון פישט החדש יוכל לשמש כמגרשה הבייתי. המעבר הוכרז רשמית ביוני 2018 והחל מעונת 2018/19 הקבוצה עברה לסוצ'י.
2019: הקמה מחדש וחזרה לתחרויות המקצועניות.
אף שהרכב הקבוצה הבוגרת עבר לעיר סוצ'י, בעיר נותרה קבוצת הנוער של דינמו (עד גיל 21) אשר החל מעונת 2018/2019 התמודדה באליפות העיר סנקט פטרבורג. באפריל 2019 הוקמה מחדש קבוצת הבוגרים של דינמו, על בסיס מועדון LAZ לוגה והחלה להשתתף בגביע האלופות של המחוז הצפון מערבי. הקבוצה העפילה לגמר הטורניר וזכתה בו אחרי שניצחה את קבוצת טריומף פטרוזבודסק והחל מעונת 2019 השתתפה באליפות העיר סנקט פטרבורג ובטורניר גביע העיר. באוקטובר 2019 זכתה בגביע צפון-מערב רוסיה, טורניר אזורי בסנקט פטרבורג ומחוז לנינגרד. היא סיימה כסגנית אלופת העיר ובנובמבר 2019 זכתה גם בגביע העירוני ובכך השיגה זכייה בשלושה טורנירים מאז הוקמה מחדש. במרץ 2020 זכתה בטורניר החורף של העיר סנקט פטרבורג.
בעקבות זכייתה בגביע צפון-מערב רוסיה לקבוצות חובבניות וסגנות אליפות סנקט פטרבורג, הקבוצה הגישה מסמכים לרישום לעונת 2020/2021 בליגת הכדורגל המקצוענית. וביוני 2020 אף הופצו שמועות על הצטרפותו של ויאצ'סלב מלאפייב לצוות ההנהלה. עם זאת, נודע שהקבוצה לא קיבלה רישוי להשתתף בליגה המקצוענית והיא השתתפה באותה עונה במסגרות החובבניות: אליפות העיר סנקט פטרבורג, גביע העיר ובליגה החובבנית. כשבאליפות סנקט פטרבורג, דינמו סיימה כסגנית אלופת העיר עם מאזן של 10 ניצחונות, שלוש תוצאות תיקו והפסד אחד כשהיא עם 46 שערי זכות ותשעה שערי חובה בלבד; באליפות ליגת הכדורגל החובבנית, היא סיימה את העונה עם רצף נטול הפסדים והבטיחה זכייה באליפות צפון-מערב של הליגה השלישית, ארבעה מחזורים לסיום והמשיכה ברצף של שבעה ניצחונות מתוך שבעה בשלב הבתים של טורניר החורף של סנקט פטרבורג 2021 והעפילה עד לגמר הטורניר. את עונת 2021 החלה בהתמודדות בטורנירים עירוניים במסגרת אליפות סנקט פטרבורג ובמאי 2021 קיבלה רישיון השתתפות בליגה המקצוענית, השלישית בחשיבותה.
ביוני 2021 מונה אלכסנדרו קורטיאנו, מאמן לשעבר, למאמן הקבוצה והקבוצה חזרה להתמודד בטורנירים המקצועניים לראשונה מזה 4 שנים, כשהתמודדה ב וב. עם זאת הקבוצה נכשלה להעפיל לשלבים המתקדמים ב והודחה על ידי לנינגראדץ בשלב הסיבוב הששי בגביע. בליגה הקבוצה השיגה מאזן של 8 ניצחונות, 4 שוויונות וששה הפסדים והתמקמה במקום הרביעי בבית שכלל 10 קבוצות והיא התמודדה מול קבוצות כמו לנינגראדץ, טבר, קרסאווה וקייראט מוסקבה, זבזדה סנקט פטרבורג, זניט-2, לוקי אנרגיה, צ'יטה ובלטיקה-BFU.
יריבויות.
היריבות העירונית.
שני מועדונים עיקריים בסנקט פטרבורג: דינמו וזניט סנקט פטרבורג ולהן היסטוריה ותיקה וארוכה של יריבות עירונית הכוללת איבה הדדית, אף שידה של זניט על העליונה במרבית המפגשים מאז אמצע המאה ה-20. שורשי היריבות נעוצים עמוק בהיסטוריה של שני המועדונים ובעיקר בזיהוי הפוליטי שלהם. דינמו הוקמה כקבוצת הכדורגל של המשטרה וזרועות הביטחון ולכן זוהתה כקבוצתו של הממסד והשלטונות. לפיכך, באופן טבעי, הפכה זניט לקבוצה המקופחת, שבשל קיפוחה לכאורה על ידי השלטונות נאלצה להאבק על קיומה במרבית השנים עד להתפרקות ברית המועצות, אף על פי שהגיעה להישגים ספורטיביים טובים יותר מיריבתה. מאז 1990 משחקי הדרבי ביניהן קיבלו אופי תחרותי פחות, לאור התחזקותה של קבוצת זניט והיחלשות דינמו, מאז 2003 זניט גם זוכה לתמיכה ממשלתית נרחבת.
משחק הדרבי האחרון נערך באוקטובר 2017 לאחר שדינמו עברה לעיר סוצ'י והפכה לקבוצת סוצ'י. מאז הקמת דינמו מחדש בשנת 2019 היא מתמודדת בעיקר מול יריבות עירוניות אחרות כמו זבזדה סנקט פטרבורג ואף התמודדה מול קבוצת המילואים של זניט: זניט-2.
מאז 2019 התפתחה יריבות עירונית בין דינמו לקבוצת לנינגראדץ וקבוצות נוספות מהעיר סנקט פטרבורג כמו זבזדה סנקט פטרבורג וזניט-2 סנקט פטרבורג. בעונת 2022 משחקי הדרבי בין דינמו ללנינגראדץ קיבלו אופי תחרותי יותר לעומת שתי האחרות, כאשר השתיים נאבקו על צמרת הטבלה בתחרויות הליגה הרוסית השנייה בכדורגל.
אצטדיון ומתקן אימונים.
מגרש הבית של דינמו סנקט פטרבורג הראשון היה אצטדיון דינמו ב-1929, שמכיל 500 מושבים וחזר לשמש כמתקן אימונים של דינמו, שהוקמה מחדש באפריל 2019. ביולי 2020 הודיע נשיא הקבוצה, קונסטנטין סמסונוב, על תוכניות לשיפוץ האצטדיון על מנת לארח בו משחקים במסגרת הליגה המקצוענית, על פי התכנית תשופר מערכת התאורה, מערכת מצלמות המעקב, חדרי האצטדיון ומנהרה לשחקנים שייכנסו למגרש מחדרי ההלבשה.