עונת 1987/1988 נפתחה באופן מגומגם, אך לאחר שובו של משה סיני מהקבוצה הבלגית בוורן, השתפר מאזנה, והיא זכתה באליפות ה-11 בתולדותיה, תחת הדרכתו של המאמן יצחק שניאור. בנוסף, העפילה לגמר גביע המדינה, ובו הפסידה למכבי תל אביב 1–2. בעונה זו הגיע לשיאו הקשר אלי כהן, שנבחר לכדורגלן העונה. על הישגיה בעונה זו העיבו החובות הכספיים אליהם נקלעה הפועל תל אביב, ובמהלכה עוקל ציוד של הקבוצה. בעקבות ניהול לא תקין ובשל חוזים כפולים הורחקו 8 מהשחקנים הבכירים של הקבוצה מ-8 משחקים, והקבוצה עצמה הוענשה בהפחתת 4 נקודות בפתיחת העונה הבאה.
חוסר של השחקנים הבכירים ב-8 משחקים והמשבר הכלכלי החריף בעקבות עיקול הכנסות בעונת 1988/1989, הביא לכך שבאסיפת הפתיחה של העונה השתתפו רק חמישה משחקני הקבוצה, ויו"ר הקבוצה חיים צימר ציין כי "יש השערה שצריכים לקבל כסף, אבל זו רק השערה". ב-20 בנובמבר 1988 החרימו השחקנים משחק מול הפועל צפרירים חולון במחאה על אי תשלום משכורותיהם, ובמקומם עלו לשחק שחקני הנוער של המועדון. בתגובה, הודיעה הנהלת הפועל תל אביב כי השחקנים הפרו את חוזיהם, ומשכך החוזים אינם תקפים עוד. בהמשך העונה החרימו השחקנים משחק נוסף, מול מכבי חיפה. המשבר הכלכלי השפיע גם על יכולותיה של הקבוצה, ובסיום העונה ירדה לראשונה בתולדותיה לליגה הארצית, הליגה השנייה דאז.
בתחילת עונת 1989/1990 החלה ההסתדרות למכור כמה מנכסיה במטרה לפתור את המשבר הכלכלי, אך עתידה של הקבוצה עדיין הוטל בספק, וכמה משחקניה שוחררו. בנוסף, נתקלה הקבוצה בקשיים להם לא ציפתה גם בזירה הספורטיבית. בין היתר, הפסידה לבית"ר נתניה ולמכבי שעריים, וסיימה רק בתוצאת תיקו במשחק ביתי מול מכבי טמרה. בהמשך התאוששה והתברגה בצמרת הליגה. את עלייתה חזרה לליגה הלאומית הבטיחה רק בדקות הסיום של מחזור הסיום, לאחר שהביסה את מכבי רמת עמידר 6–0 הודות לשלושער של מוריס ז'אנו. היא סיימה את משחקי הליגה במקום השני, עם מספר נקודות זהה לזה של מכבי יבנה שסיימה במקום השלישי, אך הפרש שערים עדיף בשני שערים.
בעונות הבאות שמרה הפועל תל אביב על מקומה בליגה הבכירה, אך השתרכה בתחתית הטבלה, והייתה רחוקה מהישגיה בשנות ה-80. חריג לכך היה ההעפלה לגמר גביע המדינה ב-1994, בו הפסידה למכבי תל אביב 0–2. בעונת 1995/1996 השתתפה לראשונה במוקדמות גביע אופ"א, אך הודחה בסיבוב המוקדמות הראשון, אחרי הפסד לזימברו קישינב.
לאחר הפרטת הקבוצה ועד עזיבת קבוצת "כתר".
בעונת 1996/1997 שוב ריחפה על הקבוצה סכנת ירידה, ומשה סיני, שהיה למאמן הקבוצה, נאלץ להתפטר לאחר סדרת הפסדים. נראה היה שהקבוצה שוב תרד לליגה הארצית, אך לאחר שמונה המאמן דרור קשטן, היא הבטיחה את הישארותה בליגה רק במחזורי הסיום. במהלך העונה הופרט המועדון, כאשר מכרה ההסתדרות את הפועל תל אביב לקבוצת משקיעים פרטיים בראשות משה תאומים, מוטי אורנשטיין, סמי סגול (בעליה של קבוצת כתר) ורפי עגיב. לאחר 70 שנה נפרדה הפועל תל אביב מההסתדרות, ויצאה לדרך חדשה. הגב הכלכלי שניתן למועדון אפשר את שובה של הקבוצה לקדמת הבמה.
כבר בעונת 1997/1998, בהדרכתו של המאמן אלי כהן, נאבקה הפועל תל אביב עם בית"ר ירושלים על האליפות. במחזור הלפני האחרון התקיים משחק בין בית"ר לבין הפועל בית שאן, שזכה לכינוי "משחק השרוכים". בדקות הסיום של המשחק נראה היה כי שחקני בית שאן אינם מתאמצים למנוע ספיגת שער, ובסופו של דבר הצליחה בית"ר להבקיע שער ניצחון שהבטיח לה את המקום הראשון, והפועל תל אביב הסתפקה במקום השני, כאשר במחזור הסיום זכתה בית"ר באליפות באופן רשמי.
בעונת 1998/1999 סיימה הקבוצה במקום החמישי בטבלה, ובסופה זכתה בגביע המדינה בפעם העשירית בתולדותיה, לאחר ניצחון על בית"ר ירושלים בבעיטות הכרעה במשחק הגמר. היה זה הגביע הראשון שלה מזה 16 שנים, והתואר הראשון מזה 11 שנים. באותה עונה השתתפה בפעם השנייה במוקדמות גביע אופ"א. היא הדיחה את הקבוצה הפינית פינפא הלסינקי בסיבוב המוקדמות הראשון, והודחה בסיבוב המוקדמות השני בידי סטרומסגודסט הנורווגית בבעיטות הכרעה.
בעונת 1999/2000, לאחר שובו של קשטן לעמדת המאמן, זכתה הקבוצה בדאבל השלישי בתולדותיה והראשון מזה 62 שנים, תוך שהיא מקדימה את מכבי חיפה בטבלת הליגה, וזוכה בגביע המדינה לאחר ניצחון שני רצוף על בית"ר ירושלים בבעיטות הכרעה במשחק הגמר. בנוסף, העפילה לראשונה בתולדותיה לסיבוב הראשון של גביע אופ"א, אך הודחה בידי סלטיק הסקוטית. עונה זו זכתה לכינוי "עונת התינוקות של קשטן", משום שארבעה מהשחקנים המובילים של הקבוצה, שהובילו אותה להישג המרשים, היו שחקנים בגילאים 20–21: סלים טועמה, פיני בלילי, כפיר אודי ועמרי אפק. מלבד השחקנים הצעירים, כיכבו בהפועל תל אביב אישטוון פישונט, רונן חרזי שכבש 17 שערים בליגה, השוער שביט אלימלך שנבחר לכדורגלן העונה ושלום תקווה הוותיק, שפרש ממשחק פעיל בסיום העונה.
בעונת 2000/2001 השתתפה הפועל תל אביב לראשונה בתולדותיה במוקדמות ליגת האלופות, והודחה בסיבוב המוקדמות השני בידי שטורם גראץ. בליגה שוב נאבקה הקבוצה על האליפות, אך סיימה במקום השני, אחרי מכבי חיפה.
את עונת 2001/2002 שוב סיימה הקבוצה כסגניתה של מכבי חיפה. לראשונה מאז 1934 לא הפסידה במשחק ביתי במשך כל העונה (13 פעמים ניצחה וארבע פעמים סיימה בתיקו). באותה עונה זכתה הפועל תל אביב בגביע הטוטו, אך עונה זו זכורה יותר בשל הישגי הקבוצה בגביע אופ"א, מהגבוהים אליהם הגיעה קבוצה ישראלית אי פעם במפעלים האירופים. במהלך משחקיה, לאחר שעברה את גזיאנטפספור הטורקית בסיבוב הראשון, הדיחה הפועל תל אביב מספר קבוצות שנחשבו עדיפות ממנה: צ'לסי בסיבוב השני, לוקומוטיב מוסקבה בסיבוב השלישי ופארמה בשמינית הגמר. שחקן הקבוצה מילאן אוסטרץ הבקיע שערים נגד כל אחת מקבוצות אלה, ומן העבר השני הצטיין השוער שביט אלימלך, שזכה לשבחים במיוחד לאחר המשחק מול צ'לסי בסטמפורד ברידג'. ב-5 במרץ 2002, שבוע לפני משחק רבע הגמר מול מילאן, אירע פיגוע ירי במסעדת "סי פוד מרקט" בתל אביב, בו נהרגו שלושה ונפצעו 35. בין יושבי המסעדה היו גם כמה משחקני הפועל תל אביב. בעקבות הפיגוע החליטה אופ"א שלא לאפשר את קיום המשחק בישראל, והוא נערך באצטדיון GSP שבקפריסין. הפועל תל אביב ניצחה במשחק 1–0 משער של סרגיי קלשצ'נקו, אך הפסידה 0–2 במשחק הגומלין בסן סירו, והודחה מהמפעל.
בשתי העונות הבאות נותרה הפועל תל אביב בצמרת הליגה, אך לא הצליחה לזכות בתארים. גם במשחקיה בגביע אופ"א לא הצליחה לשחזר את הישגיה. בעונת 2002/2003 הודחה בסיבוב השני בידי לידס יונייטד, ובעונת 2003/2004 הודחה בסיבוב הראשון בידי גזיאנטפספור.
בעונת 2004/2005 שוב הידרדרה הפועל תל אביב לתחתית טבלת ליגת העל, ונאבקה על הישארותה בה. לאחר ששחקן העבר של הקבוצה שייע פייגנבוים מונה למאמן (יחד עם שלום תקווה כעוזרו), הצליחה לסיים 11 משחקים ללא הפסד ונשארה בליגה. בסיום העונה חלו שינויים בבעלות על הקבוצה. זכויות הניהול הועברו לקבוצת אנשי עסקים בראשות מוני הראל, שמעון ציטרון ושחר בן-עמי, בעוד סמי סגול נותר הבעלים המחזיק ב-80% ממניות הקבוצה.
בעונת 2005/2006 התאוששה הפועל תל אביב מהמשבר. המאמן דרור קשטן חזר למועדון, והקבוצה סיימה במקום השני בליגה, אחרי מכבי חיפה, וזכתה בגביע המדינה בפעם ה-11 בתולדותיה, לאחר שגברה 1–0 על בני יהודה במשחק הגמר. בסוף העונה מונה קשטן למאמן נבחרת ישראל, ובמקומו מונה יצחק שום למאמן הקבוצה. בעקבות הישגיה בעונה הקודמת, שיחקה הפועל תל אביב בעונת 2006/2007 בגביע אופ"א. בשלב הבתים גברה על פריס סן ז'רמן 4–2 בפארק דה פראנס, סיימה בתיקו עם ראפיד בוקרשט ומלאדה בולסלאב והפסידה לפנאתינאיקוס. בעקבות תוצאות אלה העפילה הקבוצה לשלב 32 האחרונות, בו הודחה בידי גלאזגו ריינג'רס. את הליגה סיימה במקום הרביעי, וכן זכתה בגביע המדינה בפעם השנייה ברציפות, לאחר שגברה על הפועל אשקלון בבעיטות הכרעה.
הקבוצה של גוטמן (2007–2011).
בעונת 2007/2008 מונה גיא לוזון למאמן הקבוצה. היא פתחה את העונה באופן חלש במיוחד, ובעשרת המחזורים הראשונים השיגה ניצחון אחד בלבד, והתדרדרה למקום האחרון בליגה. בעקבות זאת התפטר לוזון, וזמן קצר אחר כך מונה אלי גוטמן למאמן. גוטמן מינה את יוסי אבוקסיס לעוזרו, ובחלון ההעברות של חודש ינואר החתים את עומרי קנדה, אלין טופוזאקוב ודימיטר טלקייסקי. הישגיה של הקבוצה השתפרו בהמשך, אך עקב חולשתה בפתיחת העונה סיימה רק במקום השביעי. כמו כן, העפילה בפעם השלישית ברציפות לגמר גביע המדינה, אך בניגוד לפעמיים הקודמות הפסידה במשחק הגמר לבית"ר ירושלים, בבעיטות הכרעה. בשלב הבתים של גביע אופ"א ניצחה בספרד את חטאפה, אך הפסידה לטוטנהאם הוטספר, אנדרלכט ואולבורג, וסיימה במקום האחרון בבית. בסיום העונה הודיעו תאומים וסגול על העברת הבעלות על הקבוצה למוני הראל, ללא תמורה. בהמשך השנה, רכש אלי טביב 50% מהבעלות על הקבוצה.
בעונת 2008/2009 המשיכה הקבוצה במגמת השיפור, והיא סיימה כסגניתה של האלופה מכבי חיפה. השוער וינסנט אניימה נבחר לכדורגלן העונה, באחת הפעמים הבודדות שתואר זה לא הוענק לשחקן מהקבוצה שזכתה באליפות. בגביע אופ"א הודחה בסיבוב המוקדמות השלישי, לאחר הפסד לסנט אטיין הצרפתית. בגביע המדינה ניצחה הקבוצה בסיבוב ט' את מכבי תל אביב 2–0 בדרבי, אך בשמינית הגמר הפסידה למכבי חיפה בבעיטות הכרעה.