בקיץ לקראת עונת , סיים גיא לוי את תפקידו במועדון לאחר חצי עונה, וזאת בגלל חילוקי דעות במשא ומתן בין טביב למאמן. במקומו מונה סלובודאן דראפיץ', אשר הביא עמו בבואו לקבוצה את עוזרו מקבוצת בית"ר תל אביב, שי ברדה. ב-22 ביוני 2015 החלה בית"ר את מסעה האירופי אחרי שבע שנים, והוגרלה בסיבוב הראשון של מוקדמות הליגה האירופית למשחק נגד אורדבסי שימקנט הקזחית. המשחק הראשון בין הקבוצות, אשר נערך בקזחסטן, הסתיים ב-0-0. משחק הגומלין, שהתקיים באצטדיון טדי, הסתיים בניצחון 1–2 לזכות בית"ר, שעברה שלב במפעל אירופי, לראשונה מזה 15 שנים. בסיבוב המוקדמות השני הוגרלה בית"ר ירושלים מול שרלרואה הבלגית. בטרם החל המשחק הראשון בבלגיה, התלהטו הרוחות בין אוהדי הקבוצות, ועם תחילתו התפרעו אוהדי בית"ר ירושלים וזרקו חזיזים ואבוקות אל המגרש. בהמשך המשחק, פגע בורג שנזרק מיציע האוהדים של הקבוצה בראשו של שוער שרלרואה, הצרפתי ניקולה פנטו - וגרם לפציעתו. במהלך המשחק הורחקו שני שחקני בית"ר ירושלים והקבוצה הובסה 1–5. זמן קצר לאחר המשחק, הכריז טביב כי החליט לסיים את דרכו בבית״ר ירושלים בפרט, ובכדורגל הישראלי בכלל - בעקבות המאורעות הקשים והאלימים במשחק זה. במשחק הגומלין, אשר נערך באצטדיון טדי, הובסה בית"ר 1–4, וסיימה את דרכה במפעל. לאחר מספר שבועות, כינס טביב מסיבת עיתונאים לקראת פתיחת עונת 2015/2016, וחזר בו מהחלטתו לזנוח את ניהול הקבוצה; כמו כן הודיע, כי ימשיך להשקיע בה עד שיימצא רוכש מתאים, אליו תועברנה זכויות הניהול - מידיו של טביב. בית"ר סיימה את עונת 2015/2016 במקום השלישי בטבלת ליגת העל, המוליך לסיבוב הראשון של מוקדמות הליגה האירופית, כשבמאזנה שלושה ניצחונות ושבעה הפסדים במסגרת הפלייאוף העליון.
לקראת עונת , ב-1 ביוני 2016, הודיעה הנהלת בית"ר כי המאמן סלובודאן דראפיץ' סיים את דרכו במועדון ולא ימשיך בקבוצה בעונה הבאה. ב-8 ביוני 2016, חתם והוצג רן בן שמעון כמאמנה החדש של בית"ר ירושלים כשחתם על חוזה בקבוצה לעונה אחת. באותו היום הציגה בית"ר את סמל הקבוצה המחודש שילווה אותה בעונת 2016/2017 לציון שנת ה-80 לייסוד המועדון. ב-10 ביולי 2016, הצטרף משה דמאיו לקבוצה בתפקיד מנכ"ל הקבוצה והחליף את עומר עצמוני שחזר להיות אחראי על מחלקת הנוער בלבד. באוגוסט 2016 העפילה הקבוצה, לראשונה בתולדותיה, לשלב הפלייאוף במסגרת הליגה האירופית לאחר שבשלבי המוקדמות גברה על סלובודה טוזלה הבוסנית, אומוניה ניקוסיה הקפריסאית וילגבה הלטבית. בשלב הפלייאוף הקבוצה הודחה מהמפעל על ידי סנט אטיין הצרפתית, בזאת רשמה את הישג השיא שלה במסגרות אירופאיות.
ב-23 באוגוסט 2016 הודיעה ההתאחדות לכדורגל בישראל כי אלי טביב שהורשע בפלילים לא יוכל לנהל בפועל את בית"ר ירושלים למשך שלוש שנים. ב-11 בינואר 2017 החליט בית הדין העליון של ההתאחדות לדחות את ערעורו של טביב בדבר פסק דין זה, אך קיצר את משך העונש לשנתיים שבהם טביב לא יוכל לנהל את בית"ר החל מקיץ 2017. ב-5 בפברואר 2017, פוטר רן בן שמעון מתפקיד מאמן הקבוצה, ומיד לאחר מכן חתם שרון מימר על החוזה כמאמן בית"ר ירושלים החדש עד לתום העונה. במאי 2017 סיימה בית"ר את העונה במקום השלישי בליגה, והבטיחה את הכרטיס למוקדמות הליגה האירופית בפעם השלישית ברצף, ובעקבות זאת חוזהו של מימר הוארך בעונה נוספת. ב-28 במאי, לאחר סיום העונה, חזר אלי אוחנה למועדון נעוריו וחתם לחמש שנים בתור יו"ר המועדון, כאשר בשנתיים הראשונות הוא שימש רשמית כמחזיק בזכויות הניהול והחתימה באופן מלא במקומו של טביב.
מימר פוטר עוד לפני תחילת עונת , בעקבות כישלון במסגרת מוקדמות הליגה האירופית, הדחה מהמפעל והפסד כספי למועדון. לאחר מכן מונה למאמן זמני עוזרו של מימר, גילי לבנדה. ב-3 בספטמבר 2017 חתם אלי כהן "השריף" לקדנציה רביעית במועדון בתור "יועץ מקצועי" ומאמן בפועל. בעקבות התבטאות חריגה בתקשורת בנושא שחקנים מהמגזר הערבי ("לא אביא ערבי לבית"ר ירושלים") פוטר השריף מאימון הקבוצה לאחר עשרה ימים בלבד בתפקיד, ולבנדה הוחזר לעמדת המאמן הזמני פעם נוספת. ב-28 בספטמבר 2017 מונה בני בן זקן למאמן הקבוצה שהציגה כדורגל אטרקטיבי יחסית במהלך העונה והתחרתה בצמרת עד מספר מחזורים לסיום העונה. במסגרת הגביע הגיע הקבוצה עד לגמר גביע המדינה שנערך ב-9 במאי 2018, באצטדיונה הביתי, טדי, שם הפסידה להפועל חיפה בתוצאה 1–3 לאחר הארכה, והייתה לסגנית מחזיקת גביע המדינה בפעם הרביעית. בליגה סיימה הקבוצה במקום השלישי והעפילה פעם נוספת למוקדמות הליגה האירופית. לאחר סיום העונה הודיע המאמן בן-זקן כי לא ימשיך בקבוצה.
במהלך העונה התגבשה בקרב האוהדים מחאה כנגד הבעלים טביב והתנהלותו בנוגע לשחקנים, מאמנים, וקשרים עם האוהדים. המחאה הגיעה לשיאה לאחר הפסד הקבוצה בגמר הגביע באותה עונה ומעורבותו לכאורה של הבעלים טביב בקביעת הרכבי הקבוצה ובעניינים מקצועיים אחרים שגרמו לאי שיתופם של שחקנים בכירים של הקבוצה בגמר הגביע, אז הודיעו ארגוני האוהדים השונים של הקבוצה כי הם יחרימו את העונה הבאה ולא יקנו מנויים.
בתגובה זמן קצר לאחר מכן ב-15 במאי 2018, כינס אלי טביב מסיבת עיתונאים, והודיע על כוונתו לעזוב את הקבוצה, ועל העמדתה למכירה וחיפוש רוכש לקבוצה. בהכנות לקראת עונת מונה המאמן גיא לוזון למאמן הקבוצה. בתווך הודחה הקבוצה ממוקדמות הליגה האירופית כבר בסיבוב הראשון מול יריבה נחותה במיוחד - צ'יחורה סצ'חרה הגיאורגית, לאחר 0-0 במשחק הראשון והפסד 1–2 במשחק הגומלין בארץ, מה שעורר את מחאת האוהדים עוד יותר כלפי הבעלים.
עידן משה חוגג (2018–2022).
בקיץ 2018 הוגברו מחאות האוהדים כנגד הבעלים טביב והם אף הגיעו לביתו בכפר שמריהו והפגינו מספר פעמים, כמו כן התבצעו הפגנות מחאה מול חנויות הבגדים של רעייתו דנה אשכנזי על מנת להפעיל עליו לחץ. כשבועיים לפני פתיחת עונת נרכשה הקבוצה על ידי יזם ההייטק משה חוגג תמורת 26.5 מיליון שקל, כאשר 18.5 מתוכם עברו ישירות לטביב והשאר לחובות הקבוצה. אלי אוחנה נשאר בתפקידו כיושב ראש המועדון, וכמנכ"ל מונה מוני ברוש. חוגג הוביל מדיניות רכש שחקנים מאסיבית והחתים שחקנים בכירים וביניהם טל בן חיים, מאור בוזגלו וערן לוי. ב-28 בספטמבר הוביל חוגג למהלך להחזרת קהלי החוץ במשחקים בין בית"ר לקבוצת בני סכנין.
לאחר שהקבוצה פתחה את העונה בצורה חלשה פוטר גיא לוזון מתפקידו לאחר המחזור השביעי. ב-29 באוקטובר מונה ניר קלינגר למאמן הקבוצה. ב-3 בדצמבר 2018 הוצג במסיבת עיתונאים לוגו חדש למועדון, עם ספונסר ראשי חדש בהסכם לשנתיים בסכום חסר תקדים לקבוצה של כמיליון דולר לעונה, ובנוסף הושק מועדון אוהדים חדש בשם "בית"ריסט" שיקנה לאוהדי הקבוצה הנחות בקניית כרטיסים, מינויים, ומוצרי המועדון תמורת תשלום חודשי קבוע. בגביע המדינה הודחה הקבוצה כבר בסיבוב ח' על ידי מכבי תל אביב, ובליגה נשרה לפלייאוף התחתון לראשונה מזה חמש עונות, וסיימה את העונה במקום השביעי והמאכזב מבחינתה. ב-21 במאי 2019 ערכה הקבוצה משחק ידידות מול אתלטיקו מדריד, בו ניצחה 2–1. ב-4 ביוני 2019 הודיעה הקבוצה על סיום תפקידו של קלינגר כמאמן הקבוצה, ויומיים לאחר מכן מונה המאמן רוני לוי לקדנציה שלישית במועדון לקראת העונה הבאה.
ב-24 בספטמבר 2019 הפך רוני לוי למאמן התשיעי שזוכה עם קבוצת הבוגרים של בית"ר ירושלים בתואר, כאשר זכתה הקבוצה בגביע הטוטו השלישי בהיסטוריה שלה, והפעם לעונת 2019/2020, לאחר ניצחון מול מכבי תל אביב, בתוצאה 0–2. בגביע המדינה לעונה זו הודחה הקבוצה ברבע הגמר נגד מכבי פתח תקווה לאחר שהפסידה 3–5 בדו-קרב פנדלים, ובליגת העל לאותה עונה סיימה הקבוצה במקום השלישי בליגה המוביל להשתתפות במוקדמות הליגה האירופית לעונת 2020/2021. ב-27 באוגוסט 2020, כבר בסיבוב הראשון, הודחה בית"ר, לאחר שהפסידה 0–2 לטאוטה דורס האלבנית. בעקבות כישלון זה במפעל האירופי ולקבוצה נחותה, יום לאחר מכן פוטר רוני לוי מאימון הקבוצה. בעקבות פיטוריו של לוי, שלא היו על דעתו, התפטר גם המנהל המקצועי באותה עת, יוסי בניון. יוסי מזרחי שחזר למועדון לפני כן ושימש כמאמן במחלקת הנוער במועדון, מונה למאמן הזמני בבוגרים במקומו של לוי, עד למציאת מאמן קבוע. ב-4 בספטמבר 2020, מעט אחרי פתיחת עונת 2020/2021, מונו סלובודאן דראפיץ' ושי ברדה למאמני הקבוצה, וחזרו למועדון אחרי 4 עונות במכבי נתניה, ותחילת העונה של בית"ר הייתה לא טובה מקצועית.
בדצמבר 2020, לאחר שמדינת ישראל חתמה על הסכם נורמליזציה עם איחוד האמירויות, חתם שייח' חמד בן ח'ליפה האמירייתי על מסמך המעביר לו 50% מהשליטה במועדון, ובתמורה הבטיח להשקיע 300 מיליון ש"ח במועדון לתקופה של עשר שנים ולהביא ספונסרים בסכומים גבוהים. בבדיקה שנעשתה לאחר מכן על ידי ההתאחדות לכדורגל בישראל על מנת לאשר את העסקה נמצא שרוב הונו המוצהר לוועדת אישור הבעלים הוא אג"ח של מדינת ונצואלה, שאינו סחיר וערכו אפסי. כמו כן נמצא כי בבעלותו עשרות חברות לא פעילות, וכי בן חליפה קשור לאנשים ששמם נקשר, בין היתר, בהונאות ובהלבנת הון. לאחר שבן ח'ליפה התקשה להביא תעודת יושר ולהצביע על מקור עושרו - העסקה נפלה ובית"ר ירושלים משכה את הבקשה לאישור בפברואר 2021.
עם תום העונה הסדירה לאחר 26 מחזורים, ב-20 במרץ 2021, עקב כישלון במסגרת הליגה והגביע, התפטרו צמד המאמנים דראפיץ' וברדה מבית"ר ירושלים. במקומם מונה עד תום העונה יוסי מזרחי שהוקפץ פעם נוספת ממחלקת הנוער לבוגרים, והקבוצה סיימה את העונה במקום העשירי המאכזב מבחינתה.