בית"ר ירושלים זכתה לעדנה בעונות ו-, בהן זכתה הקבוצה בשתי אליפויות ברציפות תחת הדרכתם של אלי כהן (השריף) ודרור קשטן. בעונות אלו שיחקו בבית"ר אלי אוחנה, יוסי אבוקסיס, איציק זוהר, שמוליק לוי, דוד אמסלם והשוער איציק קורנפיין שחוזקו בהונגרים אישטוון שאלוי, אישטוון פישונט ואישטוון האמר. בשנים אלו בית"ר הציגה כדורגל התקפי ואטרקטיבי שהתחבר מאוד לרצון אוהדיה מחד לראות כדורגל התקפי ומאידך כמות נכבדת של שחקני בית שמככבים בהרכב הקבוצה, כך למשל בעונת 1997/1998, הציגה בית"ר מספר משחקים יוצאי דופן בכמות השערים, כמו ה-2–7 (לאחר מחצית מאופסת) וה-2–5 (לאחר הרחקה של שחקן ופיגור 0–2) על הפועל באר שבע, ועוד שתי חמישיות וארבע רביעיות שהבקיעה לשער יריבותיה במהלך העונה, תוך שהיא שוברת שיא מועדון של שערי זכות לעונה (71 שערים בשלושים משחקים בלבד).במסגרת זכייתה של הקבוצה באליפות השנייה שלה, אירע אירוע שנוי במחלוקת במשחק הליגה האחרון של הקבוצה, שהכריע את גורל האליפות לטובת בית"ר. באירוע זה נטען לכאורה, מצד קבוצת ואוהדי הפועל תל אביב, אשר התמודדה עם בית"ר על תואר האליפות, כי קבוצת הפועל בית שאן היטתה את תוצאת המשחק בינה ובין בית"ר. טענתם הייתה, שהמניע להטייה מצד קבוצת בית שאן נבע מכך, שעשר דקות לפני סופו של המשחק, הבטיחה האחרונה את מקומה מעל לקו האדום, וניצלה מירידת ליגה. במעשה זה מנעה בית שאן, לטענת הפועל תל אביב - את זכייתה של האחרונה באליפות, תוך שימוש באמצעים המנוגדים לעקרון ההגינות בספורט. פרשת הטיית משחק זה נודעת בקרב אוהדי הכדורגל בשם "משחק השרוכים". ב-2001 הודה איתן טייב שחקן בית שאן לשעבר, ואחד המעורבים העיקריים בפרשה, כי המשחק לא היה הוגן, וצוטט כאומר: "נתנו את המשחק לבית"ר".
בקיץ לקראת עונת החלה הקבוצה במסע רכש מרשים לחיזוק הקבוצה לקראת אירופה כאשר החתימה שחקנים ישראלים בכירים בליגה כדוגמת אילן בכר, אמיר שלח, אסי דומב, עופר שטרית וז'אן טלסניקוב (שכרטיסו נרכש במלואו מאשדוד), וזרים בולטים כמו תמאש שנדור (שהגיע בהשאלה מטורינו). בעקבות חוב של 11 מיליון ש"ח למס הכנסה שהתגלה באמצע הקיץ נעצר מסע הרכש, והקבוצה שהחלה את דרכה באירופה עם ניצחון על קבוצת בי-36 מאיי פארו קרסה בשלב לאחר מכן נגד בנפיקה ליסבון הפורטוגלית שהנחילה לה את התבוסה הגדולה ביותר שלה באירופה בתוצאה 0–6 בליסבון. הקבוצה ניסתה למכור את מגרש האימונים בית וגן על מנת שתוכל להמשיך לתפקד אך גם עסקה זו לא עלתה יפה. בסוף העונה סיימה במקום החמישי בליגה מה שלא אפשר לה אפילו לשחק באירופה וחתם עונה שנחשבה לכישלון.
בעונת הקבוצה נמכרה לקבוצת רוכשים בראשות איש העסקים ורואה החשבון קובי בן-גור, שהיה מנכ"ל קבוצת התקשורת "יס" שהשקיעו בקבוצה 10 מיליון ש"ח בעונה זו, ובמקביל מגרש האימונים נמכר על ידי היו"ר משה דדש לאיש העסקים ששון שם טוב ולשותפיו העסקיים: שאול לוי, מאיר לוי ומאיר פניג'ל ששילמו על בית וגן כ-6.5 מיליון דולר שסייעו לקבוצה. לקראת סוף העונה, בעקבות סכסוך עם המאמן הטרי אלי אוחנה, החליט בן-גור שהוא מעוניין לעזוב ודרש החזר על כספים אלו. לאחר דרישה זו הקבוצה עמדה על סף פירוק כאשר היו"ר דדש קרא להכרזת הקבוצה כפושטת רגל. לקראת סוף המילניום, לאחר חיפושים רבים ואף התערבות של ראש עיריית ירושלים באותה תקופה, אהוד אולמרט, נמצא רוכש אחר למועדון - איש העסקים החיפאי גד זאבי שהחזיק במניות בחברות:בזק וקשת, ובעלים של יבואן "סובארו" בישראל והגרנד קניון בחיפה. זאבי התחייב לשלם לבן גור כ-3 מיליון דולר ולהזרים 11 מיליון ש"ח נוספים לקופת הקבוצה. תקציב הקבוצה צפוי היה להיות כ-7 מיליון דולר בתחילה.
שנות ה-90 היוו עבור בית"ר שנים תוססות וטובות, אף על פי שכללו ירידה לליגה הארצית (הליגה השנייה). שנים אלו לוו במעבר לאצטדיון חדיש ומפואר, וכללו שלוש אליפויות ושתי הופעות בגמר גביע המדינה (עונות 1998/1999 ו1999/2000). בשתיהן, פגשה בית"ר את הפועל תל אביב - והפסידה לה פעמיים, כאשר זהות המנצחת בשני גמרים אלו נקבעה לאחר בעיטות הכרעה מהנקודה הלבנה, לאחר תוצאות תיקו בין הקבוצות בתום תשעים דקות, ולאחר הארכה.
תחילת שנות ה-2000.
לקראת עונת , הבעלים החדש גד זאבי כיסה את חובותיה של הקבוצה ואף ניהל אותה. בעונה זו הוחתמו בבית"ר שחקנים בכירים רבים מהליגה כמו: אלון מזרחי שחזר לארץ מניס), יניב אברג'יל שנחשב לכשרון עולה מהפועל כפר סבא, פליקס חלפון מהיריבה מכבי תל אביב, וכוכב הקבוצה יוסי אבוקסיס קיבל חוזה חדש. בנוסף נעשה רכש מרשים גם בגזרת הזרים בקבוצה כגון מילאן סטויאנוסקי (שחקן נבחרת מקדוניה) ובראנקו סאביץ' מפרטיזן בלגרד. לתפקיד המאמן מונה אלי גוטמן שזכה עם הפועל חיפה באליפות היסטורית שנתיים לפני כן, איתו באו אחד מכוכבי הליגה בשנים הללו ג'ובאני רוסו והמגן הכשרוני דוד אמסלם שניהם גם מהפועל חיפה. תקציב הקבוצה שהחל ב-28 מיליון ש"ח האמיר לכ-62 מיליון ש"ח, סכומי עתק במונחים שהורגלו בבית"ר ובליגה עד אז. במשחקי טרום העונה זכתה הקבוצה בגביע השלום ברומא, לאחר ניצחון 0–1 על קבוצת רומא האיטלקית. בעונה זו עקב הרכש הרב והאיכותי, הייתה הקבוצה מועמדת בכירה לזכייה באליפות, אך כשלה במשימתה, וסיימה במקום החמישי בלבד בליגה כשבתווך גוטמן פוטר מאימון הקבוצה עקב סכסוך מתמשך עם קהל הקבוצה, ובמקומו מונה מאמן הקבוצה בעבר ומאמן קבוצת הנוער ניסים בכר. כמו כן, בעונה זו נחלה הקבוצה את הפסדה הגדול ביותר, 7-0, למכבי תל אביב. במקביל לבעיות המקצועיות בקבוצה, התגלו גם קשיי נזילות כספים של הבעלים החדש זאבי, שהפסיק להשקיע, והחליט לעזוב בסיום העונה את המועדון, ואף דרש החזרים על השקעותיו בקבוצה - ונהיה לנושה של המועדון, שהפך בין רגע להיות שקוע בחובות כבדים עם התחייבויות בפעם השנייה במספר שנים בודדות, ועל סף פירוק ומכירת כל נכסיו, והועברה לידיו של כונס נכסים.
עונת נחשבת לאחת העונות הקשות של המועדון בזיכרון האוהדים. בעונה זו, של אחרי עידן גד זאבי, התפרקה הקבוצה בבית המשפט והתירה את חוזיהם של רוב שחקניה הבכירים שנמכרו לכל המרבה במחיר, והחלה לשחק את הליגה רק מהמחזור הרביעי. הסיבה לעיכוב נגרמה בשל הבעיות הכלכליות הקשות אליה נקלעה הקבוצה. הסדר הושב על כנו רק לאחר ששלושה מאוהדי הקבוצה: מאיר פניג'ל, ששון שם-טוב ומאיר לוי (שרכשו את מגרש בית וגן שנתיים לפני כן) - רכשו אותה מכונס הנכסים, כיסו את חובותיה שהסתכמו בכ-6 מיליון ש"ח לאחר הפירוק אותו עברה, ובכך החזירו את הבעלות על הקבוצה - לידי אוהדי הקבוצה. הקבוצה התבססה ברובה על שחקנים אנונימיים ממחלקת הנוער וכמו כן במשך רוב עונה זו דשדשה בית"ר בתחתית הטבלה, ואף הגיעה במחזורים מסוימים עד כדי הפרש של שש נקודות מתחת "הקו האדום". למזלה של בית"ר, שרשרת ניצחונות לקראת סיום העונה הצילו את הקבוצה מירידת ליגה, כאשר רק שני מחזורים לתום העונה עלתה הקבוצה מעל הקו האדום אחרי ניצחון 2–3 בחוץ על מכבי פתח תקווה. מחזור לאחר מכן הבטיחה הקבוצה את הישארותה בליגה לאחר תיקו 3-3 מול האחרונה מכבי קריית גת, משחק בו השוותה את התוצאה בתוספת הזמן, כשבמקביל הפסידה הפועל חיפה, יריבתה לתחתית, ונשרה במקומה לליגת המשנה, שתי קבוצות שעד לפני 3 עונות בלבד התמודדו יחדיו על תואר האליפות בליגה.
בעונות ו־ התייצבה בית"ר והייתה לקבוצת מרכז טבלה, כשסיימה במקום התשיעי בשתי עונות אלו כשהתבססה על שחקנים צעירים כישרוניים, יוצאי מחלקות הנוער של הקבוצה, כגון: אבירם ברוכיאן, עמית בן שושן, ברק יצחקי, שלומי ארבייטמן, ומאור מליקסון, שהיוו את שלד הקבוצה לשנים הבאות. בעונת 2003/2004 הגיע לבית"ר כוכב מכבי תל אביב, אבי נמני, שעקב סכסוך עם מאמנו ניר קלינגר נאלץ לעזוב ובחר להגיע לבית"ר. נמני שיחק בקבוצה שתי עונות, וכבש שערים רבים, ביחס למספר ההופעות המועט, בהן שותף (כשחקן פותח או כמחליף).
בעונת , הצליחה בית"ר לסיים במקום הרביעי בתום הליגה הסדירה, כשהיא מתבססת על חיזוקים צנועים ושחקני נוער מתפתחים. את הקבוצה אימן שחקן העבר המיתולוגי של הקבוצה, אלי אוחנה, כשהיא מצליחה להשיג את הכרטיס לגביע האינטרטוטו (השלישי בחשיבותו באירופה).
אולם בשנים אלו כשלה בית"ר להעפיל למפעלים האירופיים הבכירים יותר, למעט עונת 2000/2001, בה הודחה בסיבוב הראשון בגביע אופ"א. מצב זה נמשך עד מכירתהּ של הקבוצה לארקדי גאידמק שהחל עידן חדש של הצלחות במועדון.
עידן ארקדי גאידמק (2005–2013).
מצבהּ של בית"ר השתנה באוגוסט 2005, עת נרכשה הקבוצה על ידי האוליגרך הרוסי-ישראלי ארקדי גאידמק. הגעת הבעלים החדשים לקבוצה הביאה לגידול משמעותי בתקציבהּ של הקבוצה, ולהיותה הקבוצה העשירה בליגת העל. בעונת , עזב המאמן אלי אוחנה את בית"ר, ובמקומו הובאו מספר מאמנים זרים, ביניהם טון קאנן ולואיס פרננדז, אך אלו שרדו זמן קצר בלבד בקבוצה והיא סיימה במקום השלישי בטבלת הליגה בתום עונה זו. לאחר מכן שחקנים רבים שוחררו ובמקומם נעשה רכש גדול של שחקנים בכירים בליגה הכולל את שמעון גרשון, מיכאל זנדברג, אריק בנדו וטוטו תמוז, שנרכשו כולם תמורת סכומי עתק ביחס לליגה, והוחתמו על חוזים חסרי תקדים לבית"ר ולליגת העל בכלל. בקיץ זה שברה בית"ר את שיא התקציב לקבוצת כדורגל ישראלית: 193 מיליון ש"ח לעונה אחת- שיא שלא נשבר עד היום בליגה המקומית.