ב-2 באוקטובר יצא לדרך מבצע טייפון לכיבוש מוסקבה וכוחות הקרקע הגרמניים בסיוע הלופטוואפה החלו להתקדם לכיוון בירת ברית המועצות, מרחק כ-270 ק"מ מנקודת המוצא של המתקפה. להק I שזה עתה הגיע מהולנד לצד להק II יצאו למשימות סיוע לכוחות הקרקעיים תחת הפיקוד הזמני של כנף 27, עד אשר ב-20 באוקטובר מטה כנף 52 הגיע מהדרום לקחת פיקוד על שני הלהקים, כשהוא משאיר את להק III באזור אוקראינה. במרחק של כ-170 קילומטרים מהבירה, מצאו את עצמם חיילי הכנף בטווח הארטילריה הסובייטית ולעיתים נדרשו צוותי הקרקע להילחם כנגד התקפות חי"ר של הצבא האדום באזור. ב-30 באוקטובר נפגעו שמונה מטוסים של להק II בהפגזה סובייטית, מה שהוביל להרחקה אחורה של טייסות הכנף. במהלך נובמבר הוצב המטה יחד עם להק I ו-II במנחת ברוסה כ-92 קילומטרים ממוסקבה, בשלב זה המומנטום הראשוני של המתקפה הגרמנית החל לפוג, ומזג האוויר הקשה היקשה על פעילות מטוסי הכנף.
ב-2 בדצמבר יוהנס שטיינהוף היה לטייס הראשון בכנף להשיג 50 הפלות וארבעה ימים לאחר מכן, ב-6 בדצמבר, פתח הצבא האדום במתקפת נגד רחבה באזור מוסקבה. המתקפה הסובייטית אילצה את כוחות קבוצת ארמיות מרכז לסגת במהירות מערבה, כדי להימנע מכיתור על ידי הכוחות התוקפים, ולהק I ו-II הועברו בחיפזון לדוגינו מאחורי קו ההגנה החדש של הצבא הגרמני. במהלך הנסיגה נאלץ להק I להשאיר מאחור חלק גדול מהציוד הטכני שלו, בעוד שלהק II ספג אבדות קשות בלחימה כנגד כוחות הצבא האדום שתקפו את שדה התעופה שלו. עקב האבדות בציוד וכוח אדם לצד חוויית הלחימה הקשה בגזרת מוסקבה, בתחילת 1942 נשלחו להק I ו-II מערבה לפרוסיה המזרחית להתאוששות, התארגנות וקליטת ציוד וחיילים חדשים.
הקווקז, סטלינגרד וקורסק 1942–1943.
בתקופה זו של אוקטובר נובמבר 1941, להק III בגזרה הדרומית תחת פיקוד כנף 77, נהנה מהצלחה רבה יותר כשסייע לכוחות הקרקעיים בכיבוש חצי האי קרים ואוקראינה. כך במהלך עשרה ימי לחימה בקרים השיגו טייסי הלהק מעל ל-60 הפלות כנגד מטוסי קרב ומפציצים קלים שתקפו את כוחות השריון הגרמניים. ב-2 בנובמבר הועבר הלהק לטגנרוג לחופי ים אזוב, כ-64 ק"מ מרוסטוב על הדון שנכבשה באותו היום על ידי הגרמנים. העיר רוסטוב הייתה עיר תעשייה חשובה וצומת אסטרטגית בדרך לשדות הנפט של הקווקז, משום כך החלו יחידות הצבא האדום במתקפת נגד בת חמישה שבועות בניסיון לשחרר את העיר וטייסות להק III ביחד עם טייסת 15 של מתנדבים קרואטים שזה עתה הוקמה, נלחמו לאורך תקופה זו בסביבת העיר. ב-24 באוקטובר הפילו טייסי להק III 18 מטוסים, מה שהביא את מספר ההפלות של הלהק ל-341 ובכך עקפו את להק II עם 336 הפלות ולהק I עם 148 הפלות בלבד.
ב-28 בנובמבר 1941 הצבא האדום הצליח לשחרר את רוסטוב ולהק III נותר עוד שבועיים בטגנרוג עד שהועבר מערבה, באותו היום גינטר ראל מפקד טייסת 8 השיג את הפלתו ה-36 ובעצמו הופל וסבל מפגיעות קשות לגבו שהצריכו אשפוז ארוך של תשעה חודשים. בתקופה זו סבלו חיילי הלהק מהתקפות חוזרות נגדם ממטוסים וארטילריית אויב, עד אשר הלהק הועבר ב-10 בדצמבר לחרקוב. בשבועות הראשונים של 1942 מזג האוויר הפך לקשה במיוחד עם תנאי ראות לקויים וטמפרטורות נמוכות, להק III הצליח להפיל במהלך דצמבר 90 מטוסי אויב מבלי לספוג אבדה אחת, ובמהלך ינואר הלחימה נרגעה. בתקופה זו הגיע מפקד חדש ללהק הוברטוס פון בונין ולמרות תנאי מזג האוויר הקשים הצליחו טייסי הלהק להוסיף עוד 40 הפלות במהלך החודשיים הראשונים של 1942, שלא כמו להק I ו-II, להק III נותר בחזית ולא נשלח מערבה להתאוששות והתארגנות.
הפעילות האווירית הרבה בגזרה הדרומית הביאה מספר טייסי להק III להישגים, כך ב-24 בינואר 1942 הרמן גראף קיבל את צלב האבירים של צלב הברזל לאחר שהגיע ל-42 הפלות. במהלך פברואר ומרץ שלושה טייסים הגיעו להישגים דומים ועוטרו אף הם בעיטור, אך הטייס המוביל במספר ההפלות נותר גרהארד קופן אשר קיבל "עלי אלון" לצלב האבירים שלו ב-27 בפברואר עבור 72 הפלות. ב-23 במרץ התמנה הרמן גראף למחליפו של קורט שייד בפיקוד טייסת 9, לאחר שזה הופל מאחורי קווי האויב. בתקופה זו של אביב 1942, הצבא הגרמני היה עסוק בהכנות לקראת מתקפת קיץ רחבה בגזרת הקווקז ("תיק כחול") ובמהלך תקופה זו הכנף עברה את רף 1,000 ההפלות, רובם הודות ללהק III בה טייסת 9 לבדה הפילה מעל ל-200 מטוסי אויב. לקראת סוף אפריל להק II חזר לחזית והצטרף ללהק III ולמטה הכנף באזור חרקוב כהכנה למתקפה העתידית, פיקוד להק II היה עתה בידי יוהנס שטיינהוף. להק III הועבר לקרים כדי לסייע בפעולות לחימה כנגד כיסי התנגדות של הצבא האדום, אשר במהלך חודשיים טייסיו הצליחו להפיל עשרות מטוסי אויב ומספר ההפלות הכולל של הכנף עבר כך את רף 1,500 כבר ב-8 במאי. במהלך התקופה בקרים, טייסת 9 שוב הייתה לשיאנית ההפלות עם 93 הפלות, בשלב זה היא החלה להיות מזוהה עם הכינוי החדש שהמציאו טייסיה: 'קראיה' (Karaya).
שרותי המודיעין של הצבא האדום הסיקו כי הגרמנים מתכננים מתקפה רחבה בגזרה וכוחות הצבא האדום יצאו במתקפת מנע רחבה באזור חרקוב, כנגד היחידות הגרמניות ששהו בהיערכות באזור. משום כך להק III הוחזר במהרה לחזית ב-12 במאי והצטרף ללהק I, להק II ולמטה הכנף במנחת גדול בארטמובסק, כאן לחמה כל הכנף ביחד לראשונה מזה חודשים, במהלך המחצית השנייה של מאי 1942. ביומיים הראשונים של קרב חרקוב, להק III שוב הוכיח את מקצועיותו לאחר שהפיל 89 מטוסי אויב ובכך עבר הלהק את רף ה-1,000 הפלות, 14 מבין הפלות אלו נזקפו לזכותו של הרמן גראף והוא היה לראשון בכנף לעבור את רף ה-100 הפלות. על כך הוא עוטר בעלי אלון שנוספו לצלב האבירים שלו, ביום השלישי לקרב ב-18 במאי אדולף דיקלפלד עבר אף הוא את רף ה-100 הפלות לאחר שהפיל 11 מטוסי אויב ביום אחד וגם הוא עוטר על כך בעלי אלון. יום לאחר מכן גראף הפיל זוג מטוסים נוסף שהביאו אותו לכדי 104 הפלות, כך רק מספר ימים לאחר שקיבל את עלי האלון, הוא נקרא לפגישה אישית עם היטלר כדי לקבל גם את החרבות לצלב האבירים שלו.
להק I החל להשתתף אף הוא בלחימה בצורה נרחבת יותר, ב-26 במאי הלהק עבר את רף ה-300 הפלות. בתקופה זו על אף שהלחימה הקרקעית החלה לדעוך, באוויר חיל האוויר הסובייטי נותר חזק והתקפי. ב-2 ביוני מפקד הכנף וילהלם לסמן נהרג לאחר שמטוסו נפגע מאש נ"מ, זאת יום אחד לפני ההודעה כי טייסי הכנף עברו את רף 2,000 ההפלות. מחליפו המיועד של לסמן אוברסט-לויטננט פרידריך בק (מפקד כנף קרב 51 עד אותה העת) הופל אף הוא כשבועיים לאחר מכן וגורלו לא נודע, מי שקיבל לבסוף את פיקוד הכנף היה האופטמן הרברט איהלפלד (לשעבר מפקד להק I, כנף קרב 77).
ב-28 ביוני מבצע "תיק כחול" (Fall Blau) יצא לדרך בגזרה הדרומית של החזית, מבצע שכלל התקפה של שמונה ארמיות גרמניות עם כשלושה וחצי מיליון חיילים. לצורך התקפה זו נדרשו פי ארבעה מטוסים לסיוע הכוחות הקרקעיים, אך הצי האווירי הרביעי הכיל רק 150 מטוסים כשירים אל מול החיל האוויר הסובייטי המתחזק. במהלך יולי 1942 הפילו מטוסי הצי האווירי הרביעי עשרות מטוסים סובייטיים וטייסי הכנף זכו להצלחות מרובות, בתקופה זו החלו טייסות הכנף להחליף את מטוסי ה-Bf 109F ("פרידריך") שלהם במטוסי Bf 109G ("גוסטאב") המתקדמים יותר. לקראת סוף יולי החליט הפיקוד הגרמני בהוראת היטלר לפצל את ההתקפה לשני מאמצים; קבוצת ארמיות A תתקדם דרומה לאזור הקווקז, קבוצת ארמיות B תתקדם צפון-מזרחה לאזור נהר הדון וסטלינגרד. פיצול זה גרם גם לפיצול של יחידות הכנף, להק II ולהק III סייעו לקבוצת ארמיות A בעוד שלהק I סייע לקבוצת ארמיות B, יתרה מכך, הגזרה הייתה רחבה כל כך שגם הטייסות הוצבו במרחקים רבים אחת מהשנייה.
ב-27 באוגוסט הגיעו חיילי הצבא הגרמני לנהר הטרק וכבשו את העיר מוזדוק בקווקז, נהר הטרק היה לנקודה הכי רחוקה אליה הגיע הוורמאכט, במשך החודשים הבאים התנהלו קרבות קשים לאורך קו הנהר בין הצבא האדום והגרמנים, להק III הוצב בקרבת העיר מוזדוב בתקופה זו בסיוע לכוחות הקרקעיים. יום לאחר מכן גינטר ראל הגיע לחזית לאחר שהחלים מפגיעה קשה בגבו וחזר לפיקוד טייסת 8, הפעילות האווירית הרבה בתקופה זו ניכרת בכך שעם חזרתו לחזית במהלך שבוע הצליח להפיל ראל 29 מטוסי אויב מה שהביא את מספר ההפלות שלו לכדי 65 והוא עוטר על כך בצלב האבירים. מאמצע אוגוסט, טייסת 9 "קראיה" בפיקודו של הרמן גרף יחד עם טייסת 6 נשלחו לכוח המשימה האווירית בקרב סטלינגרד תחת פיקוד כנף קרב 3. כוח "סטלינגרד קומנדו" כפי שכונה, השתתף במאות משימות בסיוע לכוחות הקרקעיים בעיר וליווי מטוסי הפצצה ופעל ממנחת פיטומניק. גרף מפקד טייסת 9 הגיע לכדי 150 הפלות ב-4 בספטמבר ושבועיים לאחר מכן הפך לטייס בעל מספר ההפלות הרב ביותר עם 172 הפלות.
בסוף ספטמבר שתי הטייסות הוחלפו בלהק I שנותר בפיטומניק בסיוע קרב סטלינגרד עד נובמבר. טייסת 9 הועברה חזרה לחזית בנהר הטרק, שם בתחילת אוקטובר הרמן גרף הפך לטייס הראשון בהיסטוריה להשיג 200 הפלות, הוא הועלה לדרגת מיור, קיבל 'יהלומים' לצלב האבירים שלו ונאסר עליו להשתתף בקרבות אוויר (מחשש שפגיעה בו תהווה פגיעה במורל הטייסים האחרים). לאחר שגרף הוחזר לגרמניה לפקד על יחידות קרב-ירוט להגנה על שמי גרמניה הוא הוחלף בפיקוד הטייסת בארנסט ארנברג, ב-8 באוקטובר נקלט בטייסת 7 של כנף III טייס צעיר בשם אריך הרטמן שעתיד היה להפוך לטייס קרב מנוסה ולאלוף ההפלות המוצלח ביותר בכל הזמנים עם 352 הפלות.