קנדה המשיכה, עם זאת, לשלוט בהוקי קרח העולמי באמצעות המועדונים שייצגו אותה, וזכתה שנה אחר שנה בכל אליפויות העולם עד לפרוץ מלחמת העולם השנייה. עם זאת, באולימפיאדת גרמיש-פרטנקירכן (1936) הופתעה קנדה הפתעה מרעישה כאשר נוצחה על ידי נבחרת בריטניה בשלב המוקדם, ומאחר והתוצאה בין השתיים נגררה איתן לשלב הגמר החלה אותו קנדה בנחיתות עליה לא יכלה להתגבר, והפסידה לראשונה את התואר האולימפי.
מלחמת העולם השנייה עצרה את הפעילות הבינלאומית בענף. קנדה ויתרה לראשונה על ההשתתפות באליפות העולם עם חידושה ב-1947, וחזרה לזירה הבינלאומית, מיוצגת על ידי קבוצה של חיל האוויר המלכותי הקנדי באוטווה, רק באולימפיאדת סנט מוריץ (1948), שם החזירה לעצמה את התואר האולימפי.
קנדה המשיכה לשלוט במפעלים הבינלאומיים כמעט ללא עוררין, אך לאחר שויתרה על אליפות העולם ב-1953 בעקבות מחלוקת כספית עם המארגנים, הגיעה קנדה לאליפות העולם ב-1954 ומצאה שם יריבה חדשה וראויה - ברית המועצות, שזו הייתה לה האליפות הראשונה.
1954 - 1963: מאבק מול ברית המועצות.
באליפות העולם ב-1954 השתתפה לראשונה ברית המועצות, ומשחק הגמר הפגיש לראשונה בין קנדה וברית המועצות במה שהפך ליריבות הגדולה ביותר בעולם ההוקי קרח למשך שנים רבות. במשחק הגמר ספגה קנדה את התבוסה הגדולה ביותר שלה במסגרת בינלאומית עד אז, 2:7, וגילתה שלפחות במסגרת הבינלאומית החובבנית צמחה לה יריבה ראויה.
בשנתיים שלאחר מכן התבסס המאבק בין השתיים כמאבק העיקרי בצמרת העולמית. קנדה ניצחה את ברית המועצות בגמר אליפות העולם ב-1955, אולם באולימפיאדת קורטינה ד'אמפצו (1956) ניצחה שוב ברית המועצות את קנדה, שיוצגה על ידי קבוצה מקיצ'נר שבאונטריו. קנדה הידרדרה לראשונה בתולדותיה באולימפיאדה למקום השלישי ולמדליית הארד לאחר שנוצחה גם על ידי ארצות הברית.
היריבות בין השתיים נקטעה לשנה אחת ב-1957, כאשר קנדה, יחד עם מדינות מערביות נוספות, החרימה את אליפות העולם שנערכה בברית המועצות כמחאה על פלישת הצבא האדום להונגריה.
הקבוצות שייצגו את קנדה המשיכו להצליח בזירה הבינלאומית המשתנה, וזכו באליפויות העולם ב-1958 ו-1959. גם באולימפיאדת סקוו ואלי (1960) הצליחה קנדה לנצח את ברית המועצות - אולם הופתעה על ידי נבחרת ארצות הברית. ארצות הברית זכתה במדליית הזהב, וקנדה נאלצה להסתפק במדליית הכסף. הנציגה הקנדית שנכשלה בהשגת מדליית הזהב הייתה הקבוצה מקיצ'נר, אונטריו, שכשלה גם באולימפיאדה ב-1956.
ב-1961 הופיעה בשם נבחרת קנדה באליפות העולם קבוצה מהעיירה טרייל שבקולומביה הבריטית. היא זכתה באליפות, והפכה לקבוצה האחרונה שזוכה בשם קנדה באליפות העולם.
הקבוצה מטרייל הופיעה כנבחרת קנדה גם באליפות העולם ב-1963, וסיימה במקום הרביעי - המקום הנמוך ביותר של קנדה עד אז באליפות בינלאומית רשמית, והפעם הראשונה בה סיימה קנדה אליפות בינלאומית רשמית ללא מדליה. זו הייתה האליפות האחרונה שבה ייצג מועדון את קנדה כנבחרת לאומית.
1963 - 1970: נבחרת לאומית ייעודית.
ב-1962 הוקמה לראשונה בקנדה נבחרת לאומית ייעודית, שתכליתה הוא ייצוגה של קנדה במסגרות הבינלאומיות. הנבחרת קמה ביוזמתו של האב דייוויד באוור - כומר שהיה בעברו שחקן הוקי קרח מצטיין, אחיו הצעיר של בובי באוור שכיכב במדי בוסטון ברואינס בשנות ה-40.
באוור שאף להקים נבחרת שתקבץ את מיטב השחקנים החובבנים של קנדה, מתוך הבנה שקבוצות המועדונים התקשו יותר ויותר מול הנבחרות האירופיות. הרעיון התגבש סופית לאחר אליפות העולם של 1962, כאשר הקבוצה שייצגה את קנדה לא הצליחה לזכות באליפות, אף על פי שנבחרות ברית המועצות וצ'כוסלובקיה נעדרו ממנה. הוא הגיע למסקנה כי נבחרת לאומית קנדית, שתורכב בעיקר משחקנים צעירים, תוכל לייצג את קנדה טוב יותר משחקנים בוגרים של מועדון כלשהו. בנוסף, כמי שוויתר על קריירת הוקי קרח מקצוענית על מנת ללמוד, ייחס באוור חשיבות רבה לחינוך, ושאף לתת לשחקנים צעירים אלטרנטיבה טובה יותר, לדעתו, על פני קריירה במסגרת מקצוענית.
הצעתו התקבלה על ידי איגוד ההוקי החובבני של קנדה, ותוכנית הנבחרת הלאומית הפכה למציאות. באוור ריכז את שחקניו באוניברסיטת קולומביה הבריטית שבונקובר, והשחקנים התאמנו במקביל ללימודיהם.
באולימפיאדת אינסברוק (1964) יצגה לראשונה את קנדה נבחרת לאומית ייעודית, כאשר באוור שימש כמנהל המקצועי שלה. היא סיימה בשוויון נקודות עם הזוכות במדליות הכסף והארד, אולם יחס שערים נחות דחק אותה למקום הרביעי ואל מחוץ לזוכות במדליות. כוכבי הנבחרת היה בראיין קונאקר, חלוץ שהפך מאוחר יותר למקצוען ב-NHL, וזכה בגביע סטנלי במדי טורונטו מייפל ליפס ב-1967, והשוער סת' מרטין, שכבר היה מוכר בזירה הבינלאומית ממשחקו בקבוצת "טרייל סמוק איטרס" שזכתה עבור קנדה באליפות העולם ב-1961, וייצגה אותה גם ב-1963.
באוור המשיך לנהל מקצועית את נבחרת קנדה לאורך שנות ה-60, אולם יחסית לתקופה בה יוצגה קנדה על ידי מועדונים התגלתה נבחרת קנדה הייעודית ככישלון מקצועי יחסי. על פי ספר שכתב עליה קונאקר ב-1970, הייתה הנבחרת חזקה בשער ובהגנה. חולשתה העיקרית הייתה בחלק ההתקפי - היעדרו של חלוץ שיבלוט מעל האחרים, והיעדרו של מגן שיידע להעביר את כובד המשחק במהירות מהגנה להתקפה. הישגיה היו מדליות ארד באליפויות העולם של 1966 ו-1967, ומדליית ארד אולימפית באולימפיאדת גרנובל (1968). ביתר שנות העשור מאז הקמתה סיימה נבחרת קנדה במקום הרביעי את אליפויות העולם ולא זכתה במדליה.
ב-1968, בעקבות עלייתו לשלטון של פייר טרודו במקומו של לסטר פירסון, הושם דגש יתר על יכולותיה של קנדה בספורט הבינלאומי, ובהוקי קרח בפרט. טרודו הקים כוח משימה כדי להעצים את הצלחתה של קנדה בספורט הבינלאומי, ואחת מתוצאותיו - למעשה, עוד לפני פרסומן הסופי של מסקנותיו - היה הקמת איגוד ההוקי הקנדי, "הוקי קנדה", ב-1969. "הוקי קנדה" כללה נציגים של איגוד ההוקי החובבני של קנדה, שייצג את קנדה במוסדות פדרציית ההוקי קרח הבינלאומית, אך גם נציגים של ממשלת קנדה ושל ה-NHL. ל"הוקי קנדה" היו משאבים גדולים יותר מאיגוד ההוקי החובבני, ומנדט ממשלתי להעמיק את תשתית ההוקי קרח ולפקח על ייצוגה של קנדה בטורנירים בינלאומיים.
אחת ממשימותיו הראשונות של "הוקי קנדה" הייתה להעלות בפני פדרציית ההוקי קרח הבינלאומית את טענתה של קנדה, כי בעוד קנדה מסתמכת על שחקנים חובבנים - הרי שהנבחרות האירופיות, בעיקר ממזרח אירופה, הפכו למורכבות משחקנים מקצוענים הלכה למעשה על אף שהם חובבנים באופן רשמי. טענה זו הייתה בסיס לדרישתה של קנדה מפדרציית ההוקי קרח הבינלאומית לפתוח את אליפות העולם לשחקנים מקצוענים, מה-NHL ומליגות מקצועניות משניות. נבחרת קנדה, מחוזקת לראשונה בשחקנים מקצוענים, יצאה לקראת סוף 1969 למסע משחקי ידידות בברית המועצות והרשימה ביכולתה.
לאחר הסכמה ראשונית על שיתוף שחקנים מקצוענים מליגות משניות למשך שנה אחת, על מנת לבחון את הנושא, חזרה בה הפדרציה הבינלאומית מהסכמתה, וסירבה קטגורית לפתיחת המפעלים הבינלאומיים לשחקנים מקצוענים. הפדרציה נימקה את החלטתה בחשש - בלתי מבוסס כפי הנראה - ששחקנים שישחקו נגד נבחרת מקצוענית האליפות העולם ייפסלו מהשתתפות באולימפיאדת החורף, שם הייתה עדיין נשמרת ההקפדה הרשמית על חובבנות. בתגובה קיבלה קנדה החלטה דרמטית, וב-4 בינואר 1970 הודיעה על פרישתה מהמפעלים הבינלאומיים. אליפות העולם של 1970 שנועדה להיערך בויניפג - אליפות ראשונה אי פעם בקנדה - בוטלה על ידי "הוקי קנדה", והפדרציה הבינלאומית העבירה אותה בבהילות לסטוקהולם.
1970 - 1976: הפרישה מהמפעלים הבינלאומיים וסדרת הפסגה.
עם ההודעה על פרישתה של קנדה מהמפעלים הבינלאומיים לא נותר עוד טעם בקיומה של נבחרת לאומית ייעודית בקנדה, והנבחרת שהגה דייוויד באוור פורקה. חלק מהשחקנים בחרו להמשיך את לימודיהם האקדמיים במימון "הוקי קנדה", וחלקם פנו לקריירה מקצוענית. קנדה לא השתתפה באליפויות העולם עד 1977, וגם לא בטורנירי ההוקי קרח בשתי האולימפיאדות שהתקיימו באותה תקופה - אולימפיאדת סאפורו (1972) ואולימפיאדת אינסברוק (1976).
למרות זאת, תקופת הפרישה מהמפעלים הבינלאומיים הרשמיים לא הייתה חפה מפעילות בינלאומית - למעשה, באותה תקופה השתתפה קנדה במפעלים בלתי רשמיים ששינו את נוף ההוקי קרח העולמי.
בצל המחלוקת על שיתופם של שחקנים מקצוענים במפעלים הבינלאומיים, התעוררה גם השאלה מי נחשבת למדינה החזקה ביותר בהוקי קרח העולמי. ברית המועצות טענה לבכורה מתוקף הצלחותיה בזירה הבינלאומית, ואילו קנדה טענה שטובי שחקניה הם מקצוענים שלא רשאים לשחק במפעלים הבינלאומיים, ומולם התוצאות היו ודאי אחרות.
בהתבססו על המחלוקת הזו, יזם אלן איגלסון, יו"ר איגוד שחקני ה-NHL, את קיומה של סדרת הפסגה - סדרה של שמונה משחקים בין נבחרות קנדה וברית המועצות, כאשר נבחרת קנדה תורכב, לראשונה אי פעם, על טהרת שחקנים מקצוענים מליגת ה-NHL.
ההוקי קרח המקצועני בצפון אמריקה באותה התקופה היה מפוצל בין שתי ליגות עיקריות, כאשר באותו הקיץ החלה לפעול ליגת ה-WHA שניסתה להתחרות ב-NHL. ה-NHL לא איפשר לשחקנים שערקו לליגה המתחרה לשחק בנבחרת בסדרת הפסגה, ונבחרת קנדה נאלצה לוותר עליהם, כולל כוכבי על כבובי האל וגורדי האו. בובי אור, כוכבה של בוסטון ברואינס ומי שנחשב לכוכב ה-NHL הגדול ביותר של תקופתו, נכלל בסגל הנבחרת אך בפועל נעדר מהסדרה בשל פציעות ברכיים כרוניות מהן סבל. אף על פי כן, קנדה הציבה לראשונה בתולדותיה נבחרת על טהרת כוכבי NHL מהשורה הראשונה - גם אם לא במפעל בינלאומי רשמי.