ב-1951 נוספו למצבת המטוסים של בית הספר מטוסי אימון מדגם פוקר S-11 אינסטרוקטור. מטוסים אלה שימשו להדרכה בשלב הראשוני אך לאחר תקופה קצרה הוצאו מהשירות עקב נטיית כן הנסע להישבר בנחיתות כבדות.
קורס טיס מס' 15 הסתיים ב-23 בדצמבר 1954 לאחר שנמשך שנה וחצי. בקורס הוסמכו חמישה עשר טייסים, ביניהם טייסת אחת; בין פרחי הטיס הרבים שהתחילו את הקורס היו גם ארבע נשים שאחת מהן סיימה כטייסת מטוסים קלים והשאר הודחו. בשלב הראשוני חולק הקורס לשתי קבוצות, שאחת מהן טסה על מטוסי סטירמן והשנייה על מטוסי פוקר. לאחר השלמת שלב זה המשיכו כל החניכים לשלב המתקדם שנערך על מטוסי הרוורד. מפקד שלב מתקדם היה זאב לירון, בוגר קורס טיס מס' 1. לאחר סיום הקורס נשלחו תשעה מתוך חמישה עשר המסיימים לקורס אימון מתקדם (קא"מ) במטוסי סופרמרין ספיטפייר וששת הטייסים הנוספים הועברו להכשרה על מטוסי קרב הפצצה מדגם דה הבילנד מוסקיטו. קורס 16 שלאחריו היה הקורס האחרון בבסיס סירקין.
במרץ 1955 הועבר בית הספר לטיסה מבסיס סירקין לבסיס תל נוף. ב-5 במאי סיים קורס 17 את הכשרתו בתל נוף וקיבל את כנפי הטיס. עם מעבר בית הספר מונה צחיק יבנה כמפקדו. הקורס המכין שבוצע עד אז בבית הספר הטכני בחיפה (ביס"ט 21) הועבר לתל נוף וקיבל צביון חדש – אימוני חי"ר ללא לימודי קרקע כפי שהיה עד אז.
קורס 19 היה הקורס הראשון בו עברו פרחי הטיס קורס צניחה במסגרת האימונים והבוגרים ענדו שני זוגות כנפיים, כנפי טיס וכנפי צניחה. זה היה קורס חדשני מאוד בכמה מובנים:
חניכי קורס 19 התגייסו ישירות לקורס טיס בסירקין ב-12 ביולי 1954. לאחר 4 שבועות של טירונות עשו קורס מכין, כולל אימונים ולימודי קרקע, ולאחר מכן ראשוני על סטירמן. מפקד בית הספר לטיסה בסירקין היה סידני קנטרידג' והמד"ר היה הוגו אלפרשטיין. המדריכים היו בוגרי קורס 15.
אחרי השלב הראשוני, עברו יחד עם כל בית הספר לטיסה מסירקין לתל-נוף, עברו קורס צניחה ואחר כך התחילו קורס בסיסי-מתקדם על הרוורדים. מפקד בית הספר אז היה צחיק יבנה. במסגרת קורס טיס בתל נוף עברו גם קורס קצינים חילי בתל-נוף, ולאחר סיום הטיסות בהרוורד קבלו דרגות סג"ם וכנפיים, והלכו לטוס על ספיטפייר.
באוגוסט 1955, הופיע במכין קורס 22, שנפתח בביס"ט 21 בחיפה, סמל צעיר, ג'ינג'י, נמוך קומה אך מלא מרץ, שמו – סמל שיקל גרינברג, לימים – שי יניב. הייתה זו תחילתה של קריירה מתמשכת, יחסי כבוד והערכה לדמות הצנומה שהשפיעה על המורל והמשמעת במשך עשרות קורסים בהמשך.
באוקטובר 1956 פרצה מלחמת סיני. תל נוף הפך לבסיס קרבי. פעילות בית הספר לטיסה הופסקה. חניכי קורס 22, שהיו לאחר סיום הראשוני, הוצבו לטוס במטוסי סטירמן, שהפכו לטייסת קישור וסיור. המטוסים פרסו לשדה רמלה, שדה עפר ששכן בפאתי רמלה ליד בית הקברות המוסלמי. חניכי קורס 21 וקורס 20 הטיסו מטוסי הרוורד במסגרת טייסת 140, וחלקם אף השתתפו בגיחות חמושות. הפציצו וריקטו.
בפברואר 1957 הוחל בביצוע הקורס המתקדם על מטוסי מטאור ברמת דוד. טייסת 117 הפכה לטייסת הדרכה. בטייסת היו 3 מטוסי מטאור דו-מושביים (דגם 7) להדרכה, ומטוסי מטאור חד-מושביים (דגם 8) לאימונים. המעבר ממטוס הרוורד למטוס מטאור היה מהפך לא קטן. החניכים שצברו כ-110 שעות טיסה על מטוסי סטירמן והרוורד, עברו לטוס על מטוסי מטאור, בהם כל תפעול המטוס היה שונה.
קורס 23 שסיים את אימוני המכין בבית הספר הטכני בחיפה, החל את טיסותיו בראשוני בתל נוף, לאחר מלחמת סיני בסוף שנת 1956. את המתקדם ביצעו החניכים ברמת דוד, בטייסת 117 על מטוסי מטאור דגמי 7, 8, 9. רק לאחר סיום הקורס ברמת דוד, חזרו חניכי קורס 23 לקבלת כנפיים בתל נוף. ב-23 אוקטובר 1957 ענדו 9 טייסים חדשים מקורס 23 את כנפי הטיס.
שנות ה-60 והמעבר לבסיס חצרים.
סא"ל יעקב אגסי פיקד על בית הספר אחרי סא"ל אהרן יואלי ממסדר הכנפיים ביולי 1964 ועד אוקטובר 1966. בתקופה זו גם הוקם כעין גף ללימוד טיסה במסוקים. היו אלה מסוקי בל-47 שהיו שייכים לטייסת 123 שהייתה טייסת להסבת טייסים למסוקים ונמצאה ליד בית הספר. בתקופה זו נכנסו להדרכה, בהדרגה, מטוסי הפוגה-מגיסטר מתוצרת צרפת שהורכבו בארץ ולאחר תקופה קצרה יוצרו במפעלי התעשייה האווירית.
בשנת 1962 נקלטו בבית הספר לטיסה מטוסי פייפר וותיקים, שהיו למודי קרבות מלחמת העצמאות ומלחמת סיני. הפייפרים נועדו לטיסות מיון פרחי הטיס בשלב המיון. בשנת 2002, עם סיום שירותם בחיל האוויר, הוחלפו הפייפרים בבית הספר לטיסה במטוסי "גרוב G-120A", בשמם העברי "סנונית". זהו המטוס הראשון שלא נרכש על ידי חיל האוויר, כ-20 מטוסי סנונית נמצאים בבעלות חברת "אלביט" שאחראית גם על תחזוקתם, וחיל האוויר רוכש ממנה את שעות הטיסה.
באוקטובר 1966 קיבל את הפיקוד על בית הספר לטיסה – סא"ל דוד עברי, שפיקד על בית הספר עד אוקטובר 1968. בתקופתו של דוד עברי עבר בית הספר לבסיס חצרים. עוד בתחילת שנות ה-60 התחיל להתבשל בחיל האוויר הרעיון כי לבית הספר לטיסה טוב שיהיה בסיס משלו. הדבר נבע מגורמים שונים. ביניהם, הרצון לפנות שטחי טיסה לאימונים במרכז הארץ. כל התכנונים הופנו באופן טבעי לאזור הנגב, מקום בו היו שטחי טיסה פנויים, מזג האוויר ברוב ימות השנה נוח, והוחלט להקים את השדה בחצרים.
השדה תוכנן כולו עבור טייסות בית הספר לטיסה, ורק מאוחר יותר צורפו אליו טייסות מבצעיות. בגלל הלחץ בתל-נוף, הוחלט להעביר את בית הספר לחצרים מוקדם ככל האפשר אפילו בחלקים, ולשדה שאינו גמור לגמרי. אל"ם ג'ו אלון שמונה כמפקד צוות ההקמה של השדה בחצרים, והיה גם מפקדו הראשון של הבסיס, קיבל את הטייסות הראשונות של בית הספר לטיסה באוגוסט 1966.
מפקד בית הספר סא"ל דוד עברי ירד לחצרים ב-3 באוקטובר 1966 עם חלק מבית הספר – טייסת מדר"ט, טייסת מתקדם פוגות, וחלק מבי"ס קרקע.
רס"ן עודד מרום, מד"ר בית הספר בתל-נוף, מונה לפקד על היחידה (טייסת 140) שנשארה בתל-נוף, וכללה את טייסת ראשוני, טייסת בסיסי, טייסת האחזקה של בית הספר וחלק מבית הספר ללימודי קרקע.
ב-10 בנובמבר 1966 התקיים מסדר הכנפיים הראשון בחצרים, לבוגרי קורס מס' 51. באפריל 1967 סגר רס"ן עודד מרום את השלוחה בתל-נוף ועבר עם טייסות הראשוני והבסיסי לחצרים. קורס טיס מס' 50 היה האחרון שסיים את אימוניו בתל-נוף. בתקופת פעילותו בתל-נוף הכשיר בית הספר לטיסה למעלה מ-390 אנשי צוות אוויר.
בית הספר בחצרים חזר והיה לגוף אחד והעבודה נכנסה לתלם, אך עדיין נותרו הרבה קשיים פיזיים הנובעים מחוסר אמצעים. את מעט מבני המגורים שהועמדו לרשות בית הספר החליט דוד עברי להקצות למרפאה ולמבני ציבור והחניכים המשיכו להתגורר באוהלים עוד תקופה ארוכה. המעבר לשדה חצרים דרש עיצוב וארגון כל נוהלי הטיסה ונוהלי בית הספר מחדש. נוהלי המראה ונחיתה, נוהלי פיקוח טיסה ונוהלי פיקוד על הקרקע. מה שהיה נכון ומתאים בתל-נוף, לא בהכרח התאים לחצרים. חלוקת החדרים למגורים וללימודים נעשתה בהדרגה ובאיטיות. החניכים קיבלו מגורים בבנין גדול שנבנה אז, וכיתות הלימוד המשיכו לפעול בשיטת "המיטה החמה". קורס יוצא וקורס נכנס במשך כל היום. מאז החל להתגבש ההווי המיוחד של בית הספר, כפי שהוא קיים היום במקום. מפקדת החניכים קיבלה משנה חשיבות, מפני שפעלה בבסיס חדש בלי מסורת ונהלים קבועים. מטוסי הפייפר טסו במשך השנה הראשונה בשדה תימן הסמוך, ורק לאחר סלילת שדה קדם עברו לטוס בחצרים. על המסלולים לא הייתה אז תאורת חשמל וטיסות לילה בוצעו לאור לפידים. לאחר מלחמת ששת הימים הוכנסו מספר שינויים במבנה קורס טיס. עד אז העבירו את אימוני המכין - אנשי הצנחנים, תפקיד זה הועבר במשך הזמן לאנשי צוות אוויר.
עידן הפוגה בבית הספר לטיסה.
בשנות ה-50 של המאה ה-20, עם כניסתם של מטוסי סילון (מטאור, אורגן, מיסטר, ווטור) למערך מטוסי הקרב של חיל האוויר הישראלי, הוחלט לרכוש גם מטוסי הדרכה סילוניים שיחליפו את מטוסי הבוכנה 'סטירמן' ו-'הרוורד' המיושנים ששירתו שנים רבות בבית הספר לטיסה של החיל.
לאחר שנבחנו דגמים אחדים של מטוסי הדרכה סילוניים, הומלץ לרכוש בצרפת את מטוסי ה-'פוגה מגיסטר' שנכנסו לשימוש גם בחיל האוויר הצרפתי. מערכת הביטחון הישראלית התנתה את הרכש בקבלת רישיון לייצר את המטוסים בארץ. לאחר חתימת חוזה הגיעו למפעל 'בדק מטוסים' בלוד (כיום התעשייה האווירית) מספר מטוסי 'פוגה' מפורקים ולאחר מכן החל מפעל הבדק להרכיב מטוסים מתוצרת ישראל.
הראשון למטוסי הפוגה שנקראו "סנונית" סופק לחיל האוויר ב-6 ביולי 1960, ואחריו החלו להגיע מטוסים נוספים. מטוסי הפוגה הראשונים מס' 15, 16 שהיו צבועים בצהוב שימשו לטיסות אימונים לארבעה הטייסים הראשונים שקלטו את הפוגה בבית הספר לטיסה בתל-נוף: רס"ן נפתלי אלטמן, סרן מתי כספית, סגן עודד מרום וסגן חיים ניב. מטוס נוסף שימש לטיסות סולו בלבד, היה זה פוגה מס' 101, מטוס שנועד לטיסות ניסוי וחקר ביצועים והיה מצויד במכשירי רישום בתא האחורי ובכבלים רבים בין התאים. המטוס טס תקופה קצרה וחזר לתע"א, ובמקומו הגיע מטוס הפוגה השלישי (מס' 17) שהיה צבוע בקצות כנפיים ובזנב בצבע אדום זוהר.
ב-15 בנובמבר 1960 טסו מתי כספית, עודד מרום, חיים ניב במבנה אווירובטי ראשון מעל מסדר כנפיים של קורס מס' 32 בתל נוף.
ב-15 בדצמבר 1960 החל קורס ראשון למדריכי טיסה – תנאי ראשון במעלה לשילוב הפוגה במערכת ההדרכה. בקורס השתתפו: עודד שגיא, אילן רון, יאיר ברק, דן סבר ומשה סער.