בשנת 1919 מינה דה ואלירה את קולינס לשר האוצר. המינוי היה בנסיבות בהן הייתה ה"ממשלה" ארגון מורד, וחבריה צפויים היו להיעצר מדי רגע על ידי המשטרה, הצבא האנגלי, או כל אחד מן הארגונים המתחרים, ששאפו להשאיר את אירלנד בשליטה בריטית. קולינס היה אדם בעל כושר ארגוני מפותח ביותר והביא לפיתוח בכל תחום, ארגון או מוסד בו טמן את ידו. בעצם פיתוחיו הרבים של האחרון בתפיסות ובדרכי-הפעולה של המוסדות האירים השונים סייע קולינס, באופן עמוק, לתנועה הלאומית האירית בכלל ולהקמת המדינה האירית בפרט. כנשיא ה-IRB הקים קולינס את הצבא האירי וזאת מכלום. קולינס אימן את החיילים, פיתח צורת לחימה חדשה בדמות גרילה שתמקסם את הנזק לאויב ותוריד בנזקים לצד האירי התוקף. קולינס הקים את "היחידה" (The Squad), שנועדה ליצור פחד בצד החפרפרות הבריטיות בקרב האירים, וכן לחסל סוכנים בריטים ואויבי אירלנד. ייחודה של יחידה זו היה בכך שהתבססה על מודיעין ופעולות קצרות וממוקדות. בנוסף, קולינס היה זו שהפעיל את זרועות פעולות הברחות הנשק לאירלנד. כמנהל-המודיעין, קולינס פעל לפיתוח המודיעין האירי כך שיוכל להתמודד מול המודיעין-הבריטי, שהיה מבין המפותחים בעולם.
קולינס הבין שעל-מנת לנצח במלחמה מול הבריטים עליו לשחק באותו המשחק כבריטים ופעל רבות כדי לסכל ולהביא לחשיפתם של המרגלים-הבריטים בארגונים-האירים. בנוסף, פעל קולינס לגיוס מרגלים לטובת האירים מבין עובדי-המשטרה והמודיעין הבריטים. כשר-אוצר, פיתח קולינס את הכלכלה-האירית, והשיג מימון-ממשלתי דרך הנפקות אגרות-חוב גדולות בצורת הלוואה-לאומית. בנסיבות קשות אלו הצליח קולינס לארגן "מלווה לאומי" אשר מימן את הרפובליקה החדשה. המוניטין של קולינס הגיעו לכך שאפילו לנין שלח נציג, ולווה כסף מן הממשלה האירית החדשה, כשהוא מציע את יהלומי הכתר הרוסי כעירבון.
כשעזב דה-ולרה, ראש-הממשלה, את אירלנד לארצות הברית במטרה לנסות לשכנע את האמריקאים לתמיכה במאבק האירים בבריטניה, מונה קולינס לממלא מקומו בממשלה וקיבל את השליטה בממשלה. בפרק זמן זה פעל קולינס לאיסוף מודיעין ב-IRA, תכנון הפעולה על ידי "היחידה" והוצאתם לפועל של מבצעי-החיסול שהחלו את אירועי 'יום ראשון העקוב-מדם'. בעקבות כל אלה קולניס הפך למבוקש מספר אחד בקרב הבריטים, בהקשר-האירי, ואף הוצע על ידי האנגלים פרס מכובד בן עשרת אלפים פאונד (סכום עתק באותם הימים) על ראשו של קולינס.
באמצע שנת 1921 עמד ה-IRA במשבר צבאי. התחמושת אזלה, וכתמיד, היו הלוחמים מעטים במספרם אל מול אויביהם הרבים. הצעת הפסקת האש הבריטית וההצעה לפתיחת דיונים בנושא האירי ביולי הפתיעה את קולינס, שכן הוא סבר שהאירים נמצאים מרחק ימים אחדים מהתמוטטות כללית ולא היה שורד יותר משבוע-שבועיים. ממועד קבלת ההצעה בעקבות הפסקת האש החלו מגעים בין הממשלה הבריטית לבין מנהיגי הרפובליקה האירית (כאשר פרט לרוסיה הבולשביקית, בעצמה מדינה בעלת לגיטימיות מוטלת בספק בתחילת שנות העשרים, איש לא הכיר במדינה החדשה). בצעד מוזר הכריז דה ואלירה אשר שינה את החוקה האירית, כך שמשרת יו"ר הדאל בה נשא תקביל לתפקיד נשיא ולמעשה ראש המדינה, כי אם לא יהיה המלך ג'ורג' החמישי נוכח בעת הדיונים, אף הוא, דה ואלירה, לא יהיה נוכח. דה ואלירה הרכיב קבוצת נציגים ונתן להם ייפוי כוח בלתי מוגבל לחתום הסכם ללא אישור נוסף של הממשלה האירית. ראש הנציגים היה ארתור גריפית' (מייסדה של מפלגת השין פיין) וסגנו מייקל קולינס.
ההסכם.
תוצאות הדיונים התבטאו ב'אמנה האנגלו-אירית', שנחתמה ב-6 בדצמבר 1921 ולפיה אירלנד תהפוך למדינת-דומיניון. המשא ומתן הסתיים בהסכם האנגלו-אירי אשר יצר את "מדינת אירלנד החופשית", ששטחה ישתרע על פני כל האי, אך לששת המחוזות הצפוניים (שרוב אוכלוסייתם פרוטסטנטית) יש את הזכות לפרוש מן המדינה (זכות שניצלו מחוזות אלו ללא כל שיהוי). קולינס האמין כי במקרה זה המדינה האירית הצפונית שתיווצר תהיה מדינה מלאכותית ותקרוס במהרה תחת הנטל הכלכלי והחברתי. בעת שחתם קולינס על האמנה, אמר קולינס בתגובה לדבריו של בירקנהרד הבריטי "ייתכן ואני עצמי חתמתי על צו גזר דין מותי בפועל". קולינס היה מוכן להוות קורבן לטובת התנועה הלאומית האירית בכלל ולשם קיומה של המדינה האירית העצמאית בפרט. בעקבות החתימה על האמנה התפצלה אירלנד לשני מחנות, פרו-אמנה ואנטי-אמנה. הממשלה-הזמנית החדשה שהוקמה בהמשך לאמנה האנגלו-אירית קמה תחת קולינס כראש-הממשלה. במקביל המשיך קולינס בתפקידו כשר-האוצר בממשלתו הרפובליקנית של ארתור גריפית'.
המדינה האירית החופשית הייתה דומיניון בריטי בעל שני בתי פרלמנט, מערכת בתי משפט עצמאית, וסמכות ביצועית הניתנת למלך, המסמיך את הממשלה האירית הנבחרת על ידי הבית התחתון הנקרא דאל. על אף שהייתה זו עצמאות מרחיקת לכת, ראו בכך רבים בגידה בעקרונות הרפובליקנים, ובמיוחד בכפיפותה של המדינה לכתר הבריטי, דבר שחייב את עובדי המדינה וחברי הפרלמנט והממשלה בשבועת נאמנות לכתר. ההסכם פילג את מפלגת השין פיין, כאשר דה ואלירה עומד בראש הפורשים. מבקריו של דה ואלירה טענו כי הוא ידע שהמשך המלחמה אינו ריאלי בשל התמוטטותו הצבאית הקרובה של הצבא האירי. אלה האשימו אותו כי שלח את גריפית' וקולינס ללונדון תוך שהוא נשאר באירלנד, מתוך שידע כי אלה יהיו התוצאות ולא רצה לשאת באחריות להן.
בשנים שקדמו למלחמת האזרחים באירלנד ניסה קולינס לגשר על פערי האידאולוגיות של תומכי-האמנה ואלו שהיו נגדה, וביקש שדרך הלחימה שבאמצעותה יגיעו להכרעה בעניין, יהיה דרך ההצבעה בבחירות הראשונות ובהרכבת הקואליציה ולא דרך לחימה-מעשית של אחים נגד אחים. כחלק ממאמצו להביא לסוף מלחמת האזרחים נסע קולינס לעיר-הולדתו שבדרום, קורק, במטרה לשוחח עם אנשי האנטי-אמנה, אשר התמקמו באזור, ולנהל דיונים שיביאו לסוף מלחמת-האזרחים. בעת שעשתה שיירתו של קולינס את דרכה חזרה לקורק, נקלעה השיירה למארב. ובעקבות חילופי-יריות נהרג קולינס, זאת בגיל 31.
האישור המשולש.
על פי תנאי ההסכם היו צריכים שלושה פרלמנטים נפרדים לאשר את ההסכם. הפרלמנט הבריטי (אשר אישר את ההסכם ללא דחייה), הדאל (על אף שלא היה לו כל מעמד חוקי בינלאומי) ו"בית הנבחרים" האירי החדש, אשר הוקם על פי ההסכם החדש, אך עם התכנסותו הכריז כי הוא הדאל השני, ובשם זה אישר את ההסכם בדצמבר 1921.
הממשלה הזמנית.
על פי החוקה שאימץ הדאל בשנת 1919 המשיך הדאל המקורי להתקיים בד בבד עם בית הנבחרים החדש. דה ואלירה פרש מן הנשיאות וביקש להיבחר מחדש במאמץ לטרפד את ההסכם, אך הוא הובס על ידי ארתור גריפית' שנבחר להיות נשיא הדאל. לממשלה זו לא היה כל מעמד על פי חוקי אנגליה, ולפיכך הוקמה במקביל ממשלה אחרת, אשר הייתה תחת פיקוחו של "בית הנבחרים של אירלנד" הממשלה הזמנית החדשה נוצרה על ידי קולינס, אשר הפך לראש הממשלה, וזאת במקביל לתפקידו כשר האוצר תחת ראש הממשלה גריפית'.
במקביל הקים דה ואלירה "ממשלה רפובליקנית", והחלה מלחמת האזרחים האירית. במהלך שנת 1922 הפך קולינס למפקד עליון של הצבא הלאומי, צבא סדיר לבוש מדים שנוצר משרידי ה-IRA. ב-22 באוגוסט 1922 כאשר ביקר במחוז הולדתו קורק, הוא נורה מן המארב ונהרג בטרם מלאו לו 32 שנים.
נקבר בבית הקברות גלאסנווין בדבלין.
מורשתו של קולינס.
בעצם פעולות בוקר 'יום ראשון העקוב-מדם' ה-IRA הכריזה רשמית מלחמת גרילה נגד הצבא הבריטי. הפעולה הובילה לתחושת תקווה וניצחון מסוים בקרב האירים על הבריטים. האירוע גם יצר הרתעה מסוימת בקרב השוטרים הבריטים בכלל ובקרב החפרפרות הבריטיות-איריות בפרט, בנוסף סייע הדבר בדבר העלאת מורל ה-IRA. אירועי בוקר 'יום ראשון העקוב-מדם' היוו כגורמים ראשונים שהובילו את הבריטים להצעת הפסקת-האש והישיבה לדיונים, שכן לפניו הבריטים לא ראו בתנועה-הלאומית-האירית כתנועה רצינית. הישג זה ניתן ליחס במידה רבה לקולינס, שכן היה זה הוא שהגה את התוכנית לפעולה. בנוסף, השימוש בלחימת הגרילה והמודיעין שפיתח קולינס, לצורך ביצוע מבצעי החיסול המדוברים, שימשו את ה-IRA ודבר זה ילווה את התנועה-הלאומית שנים לאחר-מכן, גם לתקופת מלחמת האזרחים.
דמותו של קולינס ליוותה והשפיעה על התנועה-הלאומית-האירית עוד מראשיתה. קולינס ליווה את התנועה עוד בתור חייל בעל חזון במרד חג-הפסחא, אחר-כך בתור אדריכל ופועל לחיזוק מוסדות התנועה-הלאומית-האירית, מתכנן אירועי בוקר 'יום ראשון העקוב-מדם', לוחם ומקים הממשלה הזמנית בתקופת מלחמת-האזרחים, שם מצא את מותו. קולינס עזר בעיצוב דמותה של המדינה האירית, בין אם בפיתוח שיטות לחימה, איסוף מודיעין ומימון, אשר סייעו בביצוע חיסולי 'יום ראשון העקוב-מדם' או בעצם הקמתו ועיצובו את רוב מוסדות המדינה האירית בראשיתה ובתקופת הממשלה הזמנית. מוסדות שבלעדיהן כל המאבק-האירי לא היה מעלה תוצאות מפאת חוסר התיאום, הארגון והתכנון, מרכיבים הכרחיים לקיום התנגדות איתנה בכלל, ולהקמת מדינה בפרט.