לינקולן לא נשאר שם זמן רב, ועד מהרה הוא שב לנורת'האמפטון, שם הוא התקבל ללשכת עורכי הדין. ב-1775 הוא פתח משרד עורכי דין בווסטר, שם עסקיו פרחו בשל העובדה שרוב עורכי הדין בעיר היו לויאליסטים ונמלטו לבוסטון. מאז ועד 1781 הוא שימש כפקיד בית המשפט וכשופט שלום במחוז ווסטר ושירת את העיר במגוון של תפקידים במהלך שנות ה-90. ב-1779 הוא נבחר לוועידה שניסחה את חוקת מדינת מסצ'וסטס. באותן שנים הוא היה לאחד מבעלי הקרקעות הבולטים ביותר בווסטר. ב-1780 היה לינקולן אחד החברים המייסדים של האקדמיה האמריקאית לאמנויות ולמדעים.
ב-1781 היה לינקולן אחד מעורכי הדין (אחד האחרים היה עורך הדין מנורת'האמפטון ולימים מושל מסצ'וסטס, קיילב סטרונג) שעבדו במסגרת סדרה של תיקים שנגעו לקווק ווקר , עבד לשעבר שביקש לקבל הכרה בחירותו. באחד התיקים, "קהילת מסצ'וסטס נגד נתניאל ג'ניסון" נקבע בתוקף שהעבדות הייתה מנוגדת לחוקה של המדינה החדשה. אף על פי שהחלטתו של נשיא בית המשפט העליון של מסצ'סטס ויליאם קושינג התבססה על לשון חוקת המדינה ש"כל בני האדם נולדו חופשיים ושווים", התבסס תחת זאת לינקולן בעתירתו על חוק הטבע וחוק האל. באותה שנה נבחר לינקולן לקונגרס הקונטיננטלי, אך סירב לכהן בו. ב-1796 הוא נבחר לבית הנבחרים של מסצוסטס ושנה לאחר מכן הוא נבחר לסנאט של המדינה, ובחר לאייש את מושבו בסנאט.
התובע הכללי של ארצות הברית.
כמי שהיה בעל קשר קלוש למפלגה הפדרליסטית, התקרב לינקולן יותר ויותר לדמוקרטים-רפובליקנים בהנהגתו של תומאס ג'פרסון. מספר פעמים במהלך שנות ה-90 הוא ניסה להתמודד על מושב בבית הנבחרים של ארצות הברית, אך הפסיד בכל מערכות הבחירות לפדרליסט דווייט פוסטר. פוסטר נבחר לסנאט בבחירות ביניים בראשית 1800 ומושבו בבית הנבחרים התפנה. לאחר סדרה של בחירות ביניים שבהם זכה לינקולן בקולות רבים אך לא ברוב הדרוש, הוא נבחר לבסוף לבית הנבחרים בדצמבר אותה שנה. שירותו בבית הנבחרים לא ארך זמן רב שכן ב-5 במרץ 1801 מינה אותו הנשיא ג'פרסון לתפקיד התובע הכללי של ארצות הברית, תפקיד בו הוא כיהן עד מרץ 1805. בחירתו של ג'פרסון בלינקולן נתמכה על ידי יועצו הקרוב ומי שכיהן בהמשך כמזכיר האוצר, אלברט גלטין, שתיאר את לינקולן כ"עורך דין טוב, חוקר מצוין, אדם בעל תבונה רבה ובעל שיקול דעת בריא" ו"רפובליקני החלטי ומבוסס".
בגלל היות התובע הכללי באותה תקופה תפקיד במשרה חלקית, בילה לינקולן את רוב זמנו במשרדו בווסטר, שם הוא קידם את ענייני המפלגה הדמוקרטית-רפובליקנית. בנוסף לדאגה לענייני המפלגה הוא דיווח באופן תדיר לג'פרסון על הלך הרוחות הפוליטי בניו אינגלנד וקידם את ענייני המפלגה בעיתונות. ב-1801 הוא הקים את National Aegis, עיתון שהוקדש לדיונים מתקדמים ברוח הרפובליקנית ותקף את העמדות של הפדרליסטים שפורסמו בעיתונים אחרים במסצ'וסטס. בשנותיו בתפקיד התובע הכללי, הצליחו הדמוקרטים-רפובליקנים לצבור כוח ברוב המוסדות הפוליטיים בווסטר, אף על פי שרוב מסצוסטס, כולל מחוז ווסטר, נותרה ברובה פדרליסטית. לינקולן היה למטרה קבועה לביקורת בעיתונות המתחרה, וכן בדרשות שנשאו כמרים בעלי השפעה. הטפה שלילית זו הובילה אותו לפרסם ב-1802 קונטרס שכותרתו הייתה "מכתב לעם מאת איש האדמה", שבו הוא תקף קשות את הפדרליסטים על הפוליטיזציה של הכמורה. הכומר ויליאם בנטלי ראה בביקורת של לינקולן מכה קשה: "מעולם לא ספגה הכמורה מצמצום כה נרחב בהשפעתה ובכוחה".
מרבורי נגד מדיסון.
כאשר החל תומאס ג'פרסון לכהן כנשיא, הוא פעל כדי למנות אנשים מטעמו למשרות הקבינט מוקדם ככל האפשר. אף על פי שהוא ביקש מג'יימס מדיסון לכהן כמזכיר המדינה שלו, מדיסון לא הגיע לוושינגטון, אלא רק ב-1 במאי 1801 בשל מצב בריאותו. בתקופת ביניים זו, ביקש ג'פרסון מלינקולן למלא באופן זמני את תפקיד מזכיר המדינה בתקופה שבין 5 במרץ ועד 2 במאי. בזמן קצר זה היה לינקולן מעורב בצעדים שהובילו לפסק דין מרבורי נגד מדיסון המפורסם, שנגע לביקורת שיפוטית. בימים האחרונים לנשיאותו של ג'ון אדמס, הוא החליט על שורה ארוכה של מינויים, כשכמה מהם לא קיבלו את כתבי המינוי שלהם על ידי ג'ון מרשל, מזכיר המדינה של אדמס, כאשר ג'פרסון הושבע כנשיא. ג'פרסון הורה ללינקולן (בתוקף תפקידו כמזכיר המדינה) ולאחר מכן למדיסון (לאחר שנכנס לתפקידו) לא למסור את כתבי המינוי הללו.
כמה מאלו שהיו אמורים להתמנות לתפקידים אלו, ביניהם ויליאם מרבורי , הגישו תביעה בבית המשפט העליון של ארצות הברית כדי לכפות את מסירת כתבי המינוי. בתוקף תפקידו כתובע הכללי, לינקולן נכח בשימוע המקדים בתיק, וייצג בו את מדיסון. כאשר נשמעה העתירה (באופן אירוני בבית המשפט בנשיאותו של ג'ון מרשל שהיה זה שהכין מלכתחילה את כתבי המינוי), נדרש לינקולן להתייצב מול מי שייצג את מרבורי, התובע הכללי לשעבר צ'ארלס לי. במקום להשיב על שאלותיו של לי, הסתמך לינקולן הן על זכות החיסיון והן על התיקון החמישי לחוקת ארצות הברית, וביקש לנצל את זכותו לא לענות לשאלות. השופטים נתנו לו שהות, אך הבהירו לו כי עליו לענות על השאלות או להצדיק בכתב את התנגדותו לענות להן. כאשר שב לינקולן לבית המשפט ביום המחרת, הוא השיב על כל השאלות למעט אחת. השאלה הייתה "מה נעשה עם כתבי המינוי". לינקולן סירב להשיב לשאלה באופן ישיר, ורק ציין שלא ידוע לו אם מדיסון קיבל אותם כלל. עיתוני האופוזיציה מתחו ביקורת על הופעתו של לינקולן בבית המשפט, בכותבם שהוא "נשאל שאלה פשוטה, אך לא היה מסוגל להשיב לה עד שהיא הוגשה לו בכתב, ...ואז הוא נזכר שהוא שכח את כל הנוגע אליה".
שערוריית הקרקעות בג'ורג'יה.
בשנות ה-90 של המאה ה-19 ביצעו פוליטיקאים וסוחרי קרקעות בג'ורג'יה עסקאות מקרקעין שהיו מעורבים בהן מעשי הונאה ושחיתות באזור שכיום מהווה חלק ניכר משטחיהן של אלבמה ומיסיסיפי. כאשר נחשפו מעשים אלו ב-1795, הייתה להם תהודה ציבורית רחבה והאישור שנתן ובית המחוקקים של ג'ורג'יה לעסקאות בוטל. מהלך זה הוביל לשפע של תביעות ודיונים, שכן בכמה מהמקרים נמכרו הקרקעות שוב לצד שלישי שלא היה מעורב במעשי השחיתות. בסופו של דבר מינה הנשיא ג'פרסון ועדה בת שלושה חברים ליישב את המחלוקות שנבעו ממעשי ההונאה. לינקולן מונה לוועדה, שהכינה הצעת חוק לפתרון הבעיה. לאחר שאושרה על ידי הקונגרס, תביעותיה של ג'ורג'יה באזור הושבו ריקם והוקצו שטחים אחרים כדי לפתור תביעות שטרם הוסדרו אז. הוועדה הייתה גם אחראית על התיעוד והדיווח על טבען של מעשי המרמה והיקפם, פעילות שלינקולן היה מעורב בה באופן משמעותי.
מדיניות חוץ.
בשנים שלפני תחילת נשיאותו של ג'פרסון, שילמה ארצות הברית דמי חסות למספר מדינות ערביות בים התיכון כדי למנוע התקפות על תנועת הספנות שלה. עם תחילת נשיאותו של ג'פרסון, היה צי ארצות הברית ברמת התפתחות כזאת שהוא היה מסוגל להגן על האינטרסים הימיים של ארצות הברית. בשל כך סירב ג'פרסון ב-1801 לשלם דמי חסות ליוסוף קרמנלי, שליט טריפוליטניה, זאת לאחר שהטריפוליטאים החלו לתקוף ולשבות ספינות סוחר אמריקאיות. בדיוני הקבינט שהתקיימו בראשית אותה שנה בנוגע לאופי התגובה, הוצע שהנשיא יכריז מלחמה על טריפולי. לינקולן ציין שרק לקונגרס מוקנת הסמכות להכריז מלחמה, אך שאר חברי הקבינט עמדו על כך שיש לנקוט בצעד כלשהו. הדיון בעניין נמשך עד מאי, כאשר הקבינט הצביע על החלטה לשלוח פלגה ימית לאזור כדי להגן על האינטרסים המסחריים של ארצות הברית שם. ג'פרסון מעולם לא ביקש ולא קיבל מהקונגרס אישור להכרזת מלחמה נגד המדינות הברבריות.
ב-1802 כאשר ביקש נפוליאון בונפרטה למכור את שטחי לואיזיאנה הצרפתית לארצות הברית, היה ג'פרסון מודאג בנוגע להשלכות הפוליטיות של רכישת שטח אדמה כה גדול מתוך מה שנתפש כטריטוריה דרומית בעיקרה, וכן בשל האפשרות של חוסר סמכות חוקתית לבצע את הרכישה. כדי להפיג את החששות הללו, הציע לינקולן שיתאפשר לרכוש את הטריטוריה באמצעות הרחבת הגבולות הקיימים של המדינות, וכך לא יהיה צורך בתיקון לחוקה כדי שהרכישה תצא אל הפועל. הצעה זו נדחתה על ידי ג'פרסון ויועציו האחרים, ובסופו של דבר בוצעה רכישת לואיזיאנה על אף השאלה החוקתית שעמדה על הפרק.
פעילות פוליטית במסצ'וסטס.
ב-1804 הודיע לינקולן לג'פרסון שהוא לא מעוניין להמשיך לשמש כתובע הכללי בתקופת נשיאותו השנייה ושהתפטרותו תכנס לתוקפה ב-3 במרץ 1805.
לאחר פרישתו מהממשל הפדרלי שב לינקולן להיות פעיל בחיים הפוליטיים של מסצ'וסטס. ב-1806 הוא היה לחבר במועצת המושל. ב-1807 הוצגה מועמדותו לתפקיד סגן מושל המדינה. המפלגה הדמוקרטית-רפובליקנית הציבה את מועמדותו של ג'יימס סאליבן לתפקיד המושל, אך אופיו המתון של סאליבן גרם לרדיקלים במפלגה לאבד את האמון בו והם הצליחו להבטיח את מועמדותו של לינקולן. הפדרליסטים טענו שסאליבן היה כלי שרת בידי המפלגה ושעד מהרה הוא יוחלף על ידי "לינקולן 'היעקוביני' - אדם שידוע עליו כה מעט, בלתי פופולרי במקומות בהם הוא כן מוכר, עד שהם לא יסתכנו ויציגו את מועמדותו למשרה אליה הוא שואף". מפלגתו של לינקולן זכתה בבחירות אלו בניצחון סוחף והשיגה את השליטה המוחלטת על ממשלת המדינה. ב-1808 נבחרו סאליבן ולינקולן לכהונה נוספת, אך בדצמבר אותה שנה הלך סאליבן לעולמו ולינקולן היה למושל בפועל. כאשר הוא כיהן בשתי משרות אלו הוא המשיך לתמוך פוליטית בנשיא ג'פרסון, על אף הירידה בתמיכה בו במסצ'וסטס שרוב אוכלוסייתה הייתה תומכת של הפדרליסטים.