שרינגהאם החל את הקריירה המקצוענית שלו בקבוצת מילוול בשנת 1982. שרינגהאם, שהיה אז בן 16, הרשים את צוות הסקאוטים של הקבוצה, במשחק ידידות של קבוצת הנוער בה שיחק. שרינגהאם כבש כבר בהופעתו השנייה במדי הקבוצה, במשחק חוץ מול בורנמות' בינואר 1984. במהלך שנת 1985 הושאל לשתי קבוצות שונות, ביניהן יורגודן השוודית, וכשחזר הפך במהרה לשחקן הרכב פותח בשורות מילוול. בעונת השיגה מילוול את העלייה לליגה הבכירה לראשונה בתולדותיה, לאחר שזכתה באליפות ליגת המשנה. בעונה שאחריה היה שרינגהאם לראשון שכובש שער ביתי לזכות מילוול בליגה הבכירה. מילוול, שהובילה את הטבלה במשך מספר מחזורים בסיבוב הראשון, סיימה את העונה במקום העשירי, ובעונה שאחריה סיימה אחרונה בטבלה נשרה לליגת המשנה. הקבוצה השיגה הזדמנות לעלות בחזרה לליגה הבכירה עונה לאחר מכן, עונת , אך הפסידה בחצי גמר פלייאוף העלייה לברייטון. שרינגהאם סיים את העונה עם 37 שערים וזכה בתואר מלך השערים של ליגת המשנה, כשהוא כובש שלושער בארבעה משחקים שונים. יכולתו הגבוהה של שרינגהאם, בנוסף לעובדה כי המועדון לא הצליח להעפיל בחזרה לליגה הבכירה, סללו את דרכו לעבר קבוצה בכירה יותר, ושרינגהאם עזב עם סיום העונה. בתקופתו במילוול היה שרינגהאם למלך שערי הקבוצה בארבע עונות שונות, מתוכן שלוש ברציפות וביניהן בשתי העונות בליגה הבכירה. שרינגהאם שותף בכל אחד ממשחקי הליגה של הקבוצה בשתי עונות מלאות שונות, כולל עונתו האחרונה במועדון. עם עזיבתו, הוביל את טבלת המבקיעים של מילוול בכל הזמנים עם 111 שערים בכל המסגרות, הישג שהחזיק מעמד קרוב לשני עשורים. כיום הוא ממוקם שני בטבלה זו.
לקראת עונת , נמכר שרינגהאם בשני מיליון ליש"ט לקבוצת נוטינגהאם פורסט. שרינגהאם הוביל את טבלת הכובשים של קבוצתו באותה עונה עם 14 שערי ליגה ו-22 שערים בסך הכל, והקבוצה סיימה את העונה במקום השמיני בליגה, והגיעה עד לגמר גביע הליגה שם הפסידה למנצ'סטר יונייטד. עונה אחר כך, עם היווסדה של הפרמייר ליג, היה שרינגהאם לשחקן נוטינגהאם פורסט הראשון שכובש לזכותה בליגה הבכירה החדשה, במשחק מול ליברפול. היה זה השער הראשון אי פעם ששודר בשידור חי ברשת סקיי ספורטס. שבוע אחר כך נמכר שרינגהאם לקבוצת טוטנהאם הוטספר.
טוטנהאם.
שרינגהאם, בעונתו הראשונה בטוטנהאם, היה למלך שערי הפרמייר ליג הראשון, כשסיים את העונה עם 22 שערים, מתוכם 21 במדי טוטנהאם. עונה אחר כך, ב-, שרינגהאם הוביל את טבלת הכובשים של קבוצתו עם 14 שערים, אך שיחק במהלך העונה 19 משחקים בלבד עקב פציעה, ובלעדיו הקבוצה הצליחה לסיים רק במקום ה-15 בטבלה. עונה אחר כך הקבוצה התאוששה והגיעה עד למקום החמישי. שרינגהאם הוסיף לשחק בקבוצה עד לסיום עונת . יכולת כיבוש השערים הגבוהה של החלוץ, ביחד עם הפופולריות שלו בקרב אוהדי טוטנהאם, הפכו אותו לאחד החלוצים המוערכים והטובים באנגליה. עם זאת, בגיל 31, שרינגהאם עדיין לא זכה בתואר משמעותי בקריירה.
מנצ'סטר יונייטד.
ביוני 1997 שרינגהאם נמכר לקבוצת מנצ'סטר יונייטד תמורת 3.5 מיליון ליש"ט. הוא הוחתם כמחליפו של אריק קנטונה שפרש מכדורגל. משחק הליגה הראשון שלו בקבוצתו החדשה היה באצטדיון ווייט הארט ליין, במשחק חוץ מול קבוצתו הקודמת טוטנהאם. במהלך המשחק זכה שרינגהאם לקריאות בוז והקנטות מצד הקהל הביתי, שכעס על הצהרותיו של שרינגהאם בעת מעברו על חוסר הישגיות מצד טוטנהאם. בדקה ה-60, במצב של 0-0, החמיץ שרינגהאם פנדל, אך קבוצתו ניצחה לבסוף בתוצאה 0-2. שרינגהאם כבש 14 שערים בעונה זו, אך מנצ'סטר סיימה את העונה ללא אף תואר משמעותי.
עם פתיחת עונת , עלו שמועות על שחרורו הצפוי של שרינגהאם מהקבוצה, וזאת עקב החתמתו של דווייט יורק מאסטון וילה. שרינגהאם נשאר לבסוף בקבוצה, אך מיעט לקבל דקות משחק בעקבות שיתוף הפעולה הפורה של יורק עם אנדי קול בהתקפת יונייטד. שרינגהאם צבר 17 הופעות ליגה, מתוכן עשר בהרכב הפותח, בהן כבש שני שערים בלבד, אך קבוצתו זכתה באליפות ושרינגהאם זכה בתואר משמעותי ראשון בקריירה, בגיל 33. אמנם, לשרינגהאם היה תפקיד מכריע בסיום העונה. שבוע לאחר הזכייה באליפות, עלה שרינגהאם מהספסל במשחק גמר גביע ה-FA, וכבש את שערה הראשון של קבוצתו בדרך לניצחון 0-2 על ניוקאסל יונייטד וזכייה בגביע האנגלי. ארבעה ימים בלבד אחר כך, בגמר ליגת האלופות 1999 מול באיירן מינכן, שוב עלה מהספסל, ובזמן הפציעות, כשבאיירן מובילה 0-1, כבש את שער השוויון של קבוצתו. דקה אחר כך, בישל שרינגהאם בנגיחה לאולה גונאר סולשיאר את שער הניצחון של קבוצתו, שהשלימה זכייה בטרבל.
עונה אחר כך שוב זכתה יונייטד באליפות, ושוב זכה שרינגהאם להזדמנויות מועטות בלבד. למרות זאת, עונה אחר כך, ב-, חזר שרינגהאם להיות שחקן מוביל בקבוצתו, הוביל את טבלת המבקיעים שלה באותה עונה עם 15 שערי ליגה ו-22 שערים בכל המסגרות, הוביל אותה לזכייה שלישית ברצף באליפות וזכה בשני תוארי כדורגלן השנה בליגה האנגלית, גם על ידי התאחדות שחקני הכדורגל וגם על ידי התאחדות עיתונאי הכדורגל.
שלהי הקריירה.
עם סיום העונה, תם חוזהו בן ארבע השנים של שרינגהאם בקבוצה. בקיץ חתם החלוץ רוד ואן ניסטלרוי במנצ'סטר, מה שהגביר את התחרות על המקום בהרכב. שרינגהאם סירב להצעת יונייטד להארכת החוזה בשנה, וחזר לטוטנהאם בהעברה חופשית, שהייתה לאחת ההחתמות הראשונות של המאמן גלן הודל. עם חזרתו מונה שרינגהאם לקפטן הקבוצה. בעונת החזרה שלו טוטנהאם סיימה במקום התשיעי, הגבוה שלה מזה שש שנים, והגיעה לגמר גביע הליגה שם נוצחה על ידי בלקברן רוברס בתוצאה 1-2. הוא הוסיף לשחק בקבוצה עונה אחת נוספת עד לתום חוזהו, ובסך הכל בקדנציה השנייה בקבוצה ערך שרינגהאם 80 הופעות בכל המסגרות, בהן כבש 26 שערים.
שרינגהאם לא שב לשחק עוד בטוטנהאם, אך על תרומתו לקבוצה הוא נכנס ב-8 במאי 2008 להיכל התהילה של טוטנהאם הוטספר.
לקראת עונת החליטה טוטנהאם שלא לחדש את חוזהו של שרינגהאם, והוא עבר בהעברה חופשית לקבוצת פורטסמות', בעונתה הראשונה אי פעם בפרמייר ליג. ב-26 באוגוסט 2003 שרינגהאם הפך למשחקן המבוגר בהיסטוריית הפרמייר ליג שכובש שלושער, לאחר שעשה זאת במשחק מול בולטון וונדררס. פורטסמות' הצליחה לשרוד בליגה בעונתה הראשונה, ובסיום העונה שרינגהאם שוחרר מהקבוצה שהחליטה שלא לחדש את חוזהו. שרינגהאם שותף ב-38 משחקים במדי פורטסמות' בכל המסגרות, בהן כבש עשרה שערים.
לקראת עונת ירד שרינגהאם לליגת המשנה כשחתם על חוזה לעונה אחת בקבוצת ווסטהאם יונייטד. כבר בעונתו הראשונה כבש שרינגהאם 20 שערי ליגה, ובזכות יכולתו נבחר לשחקן העונה של ליגת המשנה. הוא נחל גם הצלחה קבוצתית, כשווסטהאם ניצחה בגמר פלייאוף ההעפלה את פרסטון נורת' אנד וחזרה לליגה הבכירה. בסיום העונה שרינגהאם האריך את חוזהו בקבוצה, והוסיף לשחק בה שתי עונות נוספות, עד שהיה בן 41, ובכך היה לרביעי בלבד בהיסטוריה של הפרמייר ליג שממשיך לשחק בה אחרי גיל 40. בעונות אלו צבר מספר הישגים שנגעו לגילו המבוגר, כשהיה לשחקן השדה המבוגר ביותר שמשחק בליגה הבכירה ולמבוגר ביותר שכובש בה. בנוסף, הוא היה למבוגר ביותר שמשחק בגמר הגביע האנגלי, בו הפסידה קבוצתו לליברפול לאחר בעיטות הכרעה. שרינגהאם היה היחיד שכבש בבעיטות ההכרעה לזכות קבוצתו, שהפסידה 1-3 בדו-קרב.
לקראת עונת , עם שחרורו מווסטהאם, עבר שרינגהאם לעונת פרישה במדי קולצ'סטר יונייטד מליגת המשנה, במדיה ערך 19 הופעות ליגה וכבש שלושה שערים. בכל שנת 2008 הוא ערך שלוש הופעות ליגה בלבד, וקבוצתו ירדה בסיום העונה לליגה השלישית. בסיום העונה, בגיל 42, שרינגהאם פרש ממשחק פעיל.
נבחרת אנגליה.
שרינגהאם זכה להופעת בכורה בנבחרת אנגליה בגיל מאוחר יחסית. היה זה בשנת 1993, ושרינגהאם היה אז בן 27. בתקופתו של המאמן טרי ונבלס, שרינגהאם היה החלוץ המועדף לצידו של אלן שירר. שיתוף הפעולה ביניהם ברמה הבינלאומית היה בולט, והגיע לשיאו בטורניר יורו 1996, שנערך באנגליה. במשחק הסיום של שלב הבתים בטורניר גברה אנגליה על בתוצאה 1-4, מצמדים של שרינגהאם ושירר. אנגליה הגיעה עד לחצי גמר הטורניר, שם הודחה בדו-קרב בעיטות הכרעה מול . שרינגהאם פתח בהרכב הנבחרת בכל חמשת משחקיה וכבש שני שערים. למרות שבאנגליה הנבחרת הייתה מוערכת מאוד על הישגיה במגרש, שרינגהאם יחד עם מספר שחקני נבחרת נוספים היו נתונים לביקורת ציבורית עוד לפני הטורניר, לאחר שצולמו שיכורים, משחקים משחקי שתייה ומתפרעים בטיסה תוך שהם גורמים נזק לרכוש.
שרינגהאם הוסיף להיות שחקן הרכב פותח גם בתקופתו של גלן הודל כמאמן, אך במהלך שנת 1998, עם פריצתו של מייקל אואן, איבד לו את המקום בהרכב. למרות זאת, שרינגהאם היה בסגל הנבחרת למונדיאל 1998 בצרפת, ופתח בשני המשחקים הראשונים של אנגליה בשלב הבתים. הוא לא שותף במשחק השלישי ובשמינית הגמר, אז הודחה נבחרתו בפנדלים על ידי .