בשנת 1963, לאחר שנים רבות בהן שיחקו בליגה 12 קבוצות, הוחלט על הקפאת הירידות והליגה גדלה בהדרגה ל-16 קבוצות. בשנת 1964 קבעה הפועל רמת גן היסטוריה והפכה לקבוצה הראשונה שזוכה באליפות מיד לאחר עלייתה מליגת המשנה (הישג ששוחזר על ידי בית"ר ירושלים בעונת 1992/1993), ובעונה שלאחר מכן גם הכח מכבי רמת גן זכתה לראשונה בתולדותיה בתואר. בשנים 1966–1968 שוחקה עונה כפולה עם 4 סיבובים ו-60 משחקים, בעקבות הקפאת הליגה במהלך תקופת ההמתנה לפני מלחמת ששת הימים.
בשנת 1971 זכתה מכבי נתניה לראשונה בתולדותיה באליפות, ובשנת 1975 הצטרפה גם הפועל באר שבע לרשימת הזוכות, והשיגה שתי אליפויות רצופות.
בשנת 1981 ירדה הפועל חיפה לליגת המשנה, והותירה את מכבי תל אביב והפועל תל אביב כקבוצות היחידות שמעולם לא ירדו ליגה. בשנת 1982 זכתה הפועל כפר סבא באליפות הראשונה בתולדותיה, אך בעונה שלאחר מכן ירדה לליגת המשנה (תקדים ששוחזר על ידי הפועל תל אביב לאחר שש שנים). בשנת 1984 נאבקו על האליפות שתי קבוצות שמעולם לא זכו בתואר - מכבי חיפה ובית"ר ירושלים, שהובילה את הטבלה בנקודות רבות לאורך העונה, אך בסופו של דבר הייתה זו מכבי חיפה שזכתה באליפות, ובית"ר ירושלים חיכתה עד שנת 1987, אז זכתה גם היא באליפות הראשונה בתולדותיה.
אחרי יותר מ-20 שנה כליגה של 16 קבוצות, בשנת 1987 הוקטנה הליגה ל-14 קבוצות, וכעבור שנתיים חזרה לפורמט של 12 קבוצות. בשנת 1989 ירדה הפועל תל אביב לראשונה בתולדותיה לליגת המשנה (עונה אחת לאחר שזכתה באליפות), והותירה את מכבי תל אביב כקבוצה היחידה שמשחקת בליגה הבכירה בישראל ברציפות מאז הקמתה. בשנת 1990 זכתה בני יהודה תל אביב באליפות הראשונה בתולדותיה, והפכה לקבוצה התל אביבית השלישית שזוכה בתואר. בשנת 1993 הוגדלה הליגה ל-14 קבוצות, ושנה לאחר מכן הוגדלה שוב ל-16 קבוצות.
ליגת העל.
ב-1999 זכתה הפועל חיפה באליפות הראשונה בתולדותיה, ובתום העונה נערכו שינויים נוספים במבנה הליגות בישראל. הליגה הלאומית הפכה לליגת המשנה, ואילו הליגה הבכירה הוקטנה ל-14 קבוצות, ומאז היא נקראת "ליגת העל". הפועל תל אביב הייתה האלופה הראשונה של ליגת העל, כשזכתה בדאבל בעונת 1999/2000, ובעונה שלאחר מכן הוקטנה הליגה ל-12 קבוצות.
בעונת 2009/2010 גדלה הליגה בחזרה ל-16 קבוצות, ובאותה שנה הונהגה שיטת הקיזוז. טענות רבות עלו כנגד שיטה זו שבה הישגי העונה הסדירה מאבדים מחשיבותם לעומת הישגי הקבוצות בפלייאוף, ואכן בעונה זו מכבי חיפה הובילה את הטבלה בתום הסיבוב השני, ולאחר שהופחת ממאזן הקבוצות חצי מכמות הנקודות שצברו עד אז, זכתה הפועל תל אביב בתום הפלייאוף באליפות דרמטית בדקה האחרונה של המחזור האחרון. לאחר שנתיים הוחלט על ביטול השיטה.
במהלך העשור הראשון של המאה ה-21 זכתה מכבי חיפה 6 פעמים באליפות, והפכה לקבוצה שזכתה בהכי הרבה אליפויות בעשור אחד.
לקראת עונת 2012/2013 הוקטנה הליגה ל-14 קבוצות. לקראת עונת 2014/2015 קיבלה מנהלת הליגות לכדורגל, אשר מורכבת מנציגי קבוצות ליגת העל והליגה הלאומית, את זכויות הניהול על שתי הליגות הבכירות בישראל.
החל מהפלייאוף העליון של עונת 2018/2019 הוכנסה לשימוש טכנולוגיית ה-VAR בליגת העל.
במרץ 2020, לפני מחזור הפתיחה של משחקי הפלייאוף, נעצרה עונת 2019/2020 בעקבות מגפת הקורונה.
תחרות.
מבנה הליגה.
בליגה משתתפות 14 קבוצות. במהלך העונה כל קבוצה משחקת נגד כל אחת מהקבוצות האחרות בליגה, פעם אחת באצטדיונה הביתי ופעם אחת באצטדיון היריבה, ובסך הכל 26 מחזורים. לאחר שני הסיבובים הראשונים מתקיים פלייאוף אשר במסגרתו מחולקות הקבוצות לשני בתים. 6 הקבוצות אשר סיימו במקומות הראשונים ייקחו חלק בפלייאוף העליון, ו-8 הקבוצות אשר סיימו במקומות האחרונים ייקחו חלק בפלייאוף התחתון. קבוצה לא יכולה לרדת או לעלות מפלייאוף אחד לשני. במסגרת הפלייאוף העליון כל קבוצה משחקת מול שאר הקבוצות פעמיים, בבית ובחוץ, סך הכל 10 משחקים, ובמסגרת הפלייאוף התחתון כל קבוצה משחקת מול שאר הקבוצות פעם אחת, סך הכל 7 משחקים.
מיקומים.
הקבוצות מקבלות שלוש נקודות עבור כל ניצחון (עד עונת 1982/1983 הוענקו שתי נקודות לקבוצה המנצחת, כפי שהיה נהוג בכל העולם) ונקודה אחת עבור תוצאת תיקו. במקרה של הפסד הקבוצה המפסידה איננה מקבלת נקודות. מיקום הקבוצות נקבע לפי מספר הנקודות הכולל שכל קבוצה השיגה. במצב של שוויון נקודות המיקום ייקבע לפי הפרש השערים. במקרה של שוויון בהפרש ייקבע המיקום על פי מספר הניצחונות, ובמקרה של שוויון גם כאן המיקום הסופי ייקבע על פי מספר השערים אשר הובקעו לזכות כל קבוצה. במקרה של שוויון גם במספר שערי הזכות, ייקבע המיקום ע"פ אותו סדר קריטריונים אך ורק בהתייחס למשחקים בין הקבוצות המצויות בשוויון. במקרה של שוויון גם בין שתי הקבוצות ויש צורך לקבוע עולה, יורדת, מיקום סופי לצורך השתתפות במסגרת כלשהי (למשל מוקדמות ליגת האלופות) או אלופה, ייערך בין הקבוצות משחק אחד על מגרש שייקבע על ידי ועדת הליגה בשיטת משחק גביע - הארכה ובעיטות 11 במקרה הצורך.
בתום העונה הקבוצה אשר ממוקמת במקום הראשון בפלייאוף העליון מוכתרת כאלופה, ושתי הקבוצות האחרונות בפלייאוף התחתון יורדות לליגה הלאומית.
הקבוצות זוכות במענקי מיקום לפי מיקומן בסוף העונה. סכום המענקים משתנה בין עונה לעונה בהתאם לתקצוב ההתאחדות לכדורגל בישראל. בעונת 2009/2010 זכתה האלופה ב-2.4 מיליון שקל וסגניתה זכתה ב-2.25 מיליון שקל.
העפלה לתחרויות האירופיות.
הליגה הישראלית מסונפת להתאחדות הכדורגל האירופית (אופ"א), ולכן קבוצות אשר מסיימות במקומות הראשונים זוכות להשתתף בעונה שאחרי במסגרת הליגות האירופיות לפי מיקומן, בהתאם למיקום ליגת העל בדירוג הליגות של אופ"א. דירוג זה נקבע על פי הישגים משוקללים של הקבוצות הישראליות במפעלים האירופים. דירוג זה קובע את מספר המשתתפות במפעלים האירופיים: ליגת האלופות, הליגה האירופית והליגה האזורית, ואת מספר הסיבובים שעליהן לעבור על מנת להעפיל לטורניר העונתי. בדירוג 2022 (הקובע את המשתתפות בליגת האלופות, הליגה האירופית והליגה האזורית בעונת 2022/2023), מדורגת הליגה במקום ה-22 באירופה.
סרגל דירוג מאז 1999:
דירוג השיא של הליגה, נקבע בשנת 2003 והיה המקום ה-15 שמשמעותו הייתה 2 נציגות ישראליות במפעל ליגת האלופות בעונת 2004/2005 (מכבי תל אביב ומכבי חיפה), ודירוג השפל היה 27 בשנים 1999 ו-2019.
נכון לעונת המשחקים 2022/2023, דירוג זה קובע כי לישראל תהיה נציגה אחת בטורניר ליגת האלופות ו-3 נציגות בטורניר הליגה האזורית על פי המתכונת הבאה:
זכויות שידור.
טלוויזיה.
המשחק המרכזי משודר בכל מחזור בערוץ "5SPORT" שמפעיל ערוץ הספורט, אשר משדר שני משחקים נוספים בערוצים "5PLUS" ו-"5LIVE". ארבעה משחקים נוספים בכל מחזור משודרים בערוצים "ספורט 1 HD", "ספורט 2 HD", "ספורט 3 HD" ו-"ספורט 4 HD" שמפעילה חברת צ'רלטון. החל משנת 2018 חלק ממשחקי המחזור משודרים באיכות 4K בערוץ "5SPORT 4K" (תלוי באצטדיון, נכון לשנת 2022 רק באצטדיונים נתניה, בלומפילד והמושבה השידור ב-4K אפשרי).
תוכנית סיכום המחזור "שער השבת" משודרת מאז שנת 2009 בערוץ "5SPORT" שמפעיל ערוץ הספורט, בהנחייתו של יהונתן כהן. החל משנת 2012 שודרה לאחר תוכנית זו גם תוכנית "שבת ביציע" של יציע העיתונות המוקדשת לליגת העל, בהנחייתו של עמיחי שפיגלר, אך היא הוחלפה בשנת 2017 בתוכנית חדשות הספורט עם עמיחי שפיגלר ומאיה רונן.
ב-24 במאי 1986 שודר לראשונה משחק ליגה בשידור ישיר בטלוויזיה הישראלית, כאשר הערוץ הראשון שידר את המשחק המרכזי במחזור ה-30 והאחרון של עונת 1985/1986, בו ניצחה הפועל תל אביב את מכבי חיפה באצטדיון בלומפילד וזכתה באליפות. עד עונת 1993/1994 שידר הערוץ הראשון את המשחק המרכזי ואת תוכנית סיכום המחזור שנקראה "משחק השבת". בעונת 1994/1995 הועברו זכויות השידור של הליגה לערוץ 2 המסחרי שהוקם שנה לפני כן, כשחלק מזכויות השידור היו בידי ערוץ הספורט. תוכנית סיכום המחזור של ערוץ 2, בהנחייתו של יורם ארבל, נקראה "הדקה ה-91", והמשחק המרכזי שודר בערוץ 2 עד שנת 2004. החל מעונת 2002/2003 ועד לעונת 2008/2009 שידר הערוץ הראשון את תוכנית סיכום המחזור, בשם "הראשון בשער", מלבד עונת 2005/2006, אז שודרה התוכנית בערוץ 10, בהפקת ערוץ הספורט, ונקראה "סיפור המחזור". המשחק המרכזי שודר בערוץ 10 בין השנים 2004 - 2009, ולאחר מכן עברו זכויות השידור לערוץ הראשון, במקביל להעברת זכויות השידור של תוכנית סיכום המחזור לערוץ הספורט. הערוץ הראשון שידר את המשחק המרכזי עד תום עונת 2015/2016, עת עברו הזכויות לערוץ הספורט וצ'רלטון.
המשחק המרכזי בליגת העל משודר גם בערוץ הישראלי בחו"ל בשפה העברית.
רדיו.
בזכויות שידורי הרדיו של ליגת העל החזיקה עד שנת 2016 רשות השידור ששידרה את התוכנית המיתולוגית שירים ושערים ברשת ב' של קול ישראל. התוכנית שודרה משנת 1970 והופסקה לסירוגין בשנת 2003 עם עלית ה"שלם וצפה", דבר שעורר מחאה ציבורית שבעקבותיה הוחזרה התוכנית בשנת 2005 במתכונת שונה בה אין שידור רציף של המשחקים. בשנת 2009 הופסקו שוב שידורי התוכנית. בשנים 2011–2012 רכש רדיו תל אביב את זכויות שידורי הרדיו ושידר ביחד תחנות אזוריות נוספות את התוכנית "שבת של כדורגל", ששודרה גם בטלוויזיה בערוץ ONE. בשנים 2009–2011 רכש גם רדיו ירושלים את זכויות השידור ברדיו, ובשנת 2011 חזרה רשת ב' לשדר את משחקי הליגה ישירות מהמגרשים בתוכנית "שירים ושערים". בשנת 2016 הופסקה התוכנית בעקבות סגירת רשות השידור.