בתחילת דצמבר 1947 הטילה הסתדרות עורכי הדין על 4 חברים בה ליזום צעדים ראשונים לקראת החקיקה במדינה העצמאית. ואלו בחרו "מועצה משפטית" בה 31 משפטנים בראשות דב יוסף שהתחלקה למחלקות רבות שאחת מהן נועדה להכין ולעבד את החומר המשפטי ולהתאימו למצב החדש. בינואר 1948 פעלה הלכה למעשה "מחלקת חקיקה" שהכינה את החומר התחיקתי לקראת הכרזת המדינה. המחלקה עסקה בהכנת חוקים שיזם משרד המשפטים וניהלה משא ומתן עם משרד הממשלה על חוקים אותם יזמו. המחלקה הייתה אחראית גם על הניסוח הסופי של כל הצעת חוק ושל כל חקיקת משנה ובכלל זה להשתתף בישיבות הוועדה של הגוף המחוקק. בנוסף הייתה המחלקה אחראית על הוצאת העיתון הרשמי "רשומות". בסוף 1949 הוגדרה אחריות מחלקת חקיקה בצורה פשוטה ורחבה "ליווי כל הצעת חוק מרגע שנולדה היוזמה ועד לכניסת החוק לתוקף". לאחריות המחלקה נוספה עריכת משפט משווה בכל הנוגע לחקיקת משנה. בשנתה הראשונה ניסחה המחלקה 97 פקודות של מועצת המדינה הזמנית ו-29 חוקים של הכנסת; השתתפה בניסוח 21 חוקי משנה וחוקי עזר בתקופת הממשלה הזמנית, ו-136 בתקופת הממשלה הנבחרת. אורי ידין מתאר ביומנו את ההתרגשות ששררה במחלקה באותם ימים: . משה זילברג ביקר את נוסח החוקים וכתיאורו של ידין: . ב-10 במאי (5 ימים לפני הכרזת העצמאות) הוגשה טיוטת מגילת העצמאות לביקורת המחלקה שהכניסה בה תיקונים ממשיים בהם השמטת גבולות החלוקה. ב-12 במאי כבר נודעה למחלקה חשיבות ציבורית, שבאה לידי ביטוי בבקשתו של מזכיר אגודת העיתונאים לערוך מסיבת עיתונאים בה תוסבר עבודת המחלקה. כבר ב-16 במאי השתתפו שנים מחברי המחלקה בישיבת מועצת המדינה הזמנית, במעמד של "עוזרי שר המשפטים".
בסוף מאי 1948, שבועיים בלבד לאחר הכרזת העצמאות, נקרא חיים כהן ששהה בירושלים הנצורה להופיע לפני שר המשפטים שפעל אז בתל אביב. כהן היה מהראשונים שנסעו בדרך בורמה, כשהגיע למשרד המשפטים הציע לו השר לנהל את "מחלקת חקיקה" שהייתה אחת מארבע המחלקות שהרכיבו את משרד המשפטים, וכהן קיבל את התפקיד בהתלהבות. ביוני הוקמה "מחלקת חקיקה" באופן פורמלי, תוך ויכוח בתוך משרד המשפטים האם מחלקת חקיקה תהיה תחת היועץ המשפטי לממשלה או שתהיה כפופה לשר עצמו. לאחר חודש בתפקיד, בו נתגלו כישוריו של כהן, הטיל עליו ראש הממשלה עצמו את תפקיד פרקליט המדינה ומנהל משרד המשפטים, ולמנהל מחלקת חקיקה מונה אורי ידין. במהלך יוני אישר פנחס רוזן חלוקה ראשונית של מחלקות משרד המשפטים שיזם חיים כה, לאחריה עמד ידין בראש מחלקת חקיקה שכללה מלבדו רק שני עוזרים ומזכירה. ידין נכנס לתפקידו באופן רשמי ב-1 ביולי. ידין תיאר באותו יום את ניהול מחלקת חקיקה: .
"התאחדות הנשים לשוויון זכויות" פנתה לשר המשפטים בדרישה "לתקן עוול היסטורי" ולמנות ב"מחלקת חקיקה" היוקרתית מספר ניכר של נשים. השר הביע את הסכמתו, אך בפועל נשים שולבו רק במחלקות אחרות (נחשבות פחות) של משרד המשפטים. מידי בוקר היה מנהל "מחלקת חקיקה" מגיע ללשכת שר המשפטים לדיון בעניינים השוטפים. בכל יום שישי הגיש מנהל "מחלקת חקיקה" לשר דו"ח שבועי מודפס. באמצע יולי נערכה במשרד המשפטים ישיבה של כלל היועצים המשפטיים של משרדי הממשלה, בה הנחה שר המשפטים שכל ענייני החקיקה ירוכזו אך ורק בידי מחלקת החקיקה של משרד המשפטים. בסוף יולי צורף למחלקה חיים יוסף צדוק ולאחר מכן גם משה לנדוי.
ייעוץ.
במהלך יוני 1948 אישר פנחס רוזן חלוקה ראשונית של מחלקות משרד המשפטים שיזם חיים כהן, לאחריה פעלה מחלקת ייעוץ, בראשה עמד בייקר. מאז הקמתה, מחלקת ייעוץ העניקה מענה לשאלות משפטיות של משרדי הממשלה ובמקביל בדקה אם משרדי הממשלה פועלים כדין. בנוסף המחלקה סייעה ליועצים המשפטיים של משרדי הממשלה השונים, והייתה אחראית לתיאום פעולותיהם. עד שנת תש"י הוכנו במחלקה מעל 300 חוו"ד שביססו את המשפט הישראלי המתהווה.
בשנת 1978, הועמד בראשות מחלקת ייעוץ משנה ליועץ המשפטי לממשלה. בשנת 1988 הייתה המחלקה אחראית גם למתן חוות דעת משפטית לתאגידים ציבוריים ולחברות ממשלתיות, ושמשה גורם מסייע ומדריך ליועצים המשפטיים בכל שירות המדינה. חילוקי דעות משפטיים בין משרדי ממשלה שונים, הובאו לפני משפטני המחלקה שלעיתים אף שמשו בהם בוררים. בנוסף המחלקה טיפלה בתלונות ציבור על פעולה של רשות שנעשתה בניגוד לחוק והשיבה לפניות ציבור בדבר ההיבטים המשפטיים של פעולות הרשויות.
משפט עברי.
המחלקה למשפט עברי הוקמה בתמוז תש"ח כמחלקה עצמאית במשרד המשפטים, אך ב-1950 כבר נכללה המחלקה בין מחלקות היועץ המשפטי לממשלה.
המחלקה נקראה "המכון לחקר החוק העברי" ותפקידה היה "להכין קודיפיקציה של משפט התורה" ובכלל זה "לבדוק את התחיקה השוטפת לאור המשפט העברי המקורי, ולעזור למשרד המשפטים לבנות את התחיקה של מדינת ישראל על יסודות המסורת" וכן "להכין הצעות שיטתיות של ספרי חוקים בשטח המשפטי והדיון האזרחי. בנוסף הוטל על המחלקה "לשמש מרכז לכל חוקרי החוק העברי ולהוציא כתב עת ייעודי. בשנותיה הראשונות השתתפה המחלקה בהוצאת כתב העת יבנה. עובדי המחלקה היו בעלי השכלה תורנית ואקדמאית.
בשנת 1980 מונה נחום רקובר למשנה ליועץ המשפטי לממשלה למשפט עברי. לאחר פרישתו של רקובר לא מונה משנה חדש לעניין משפט עברי.
נוסח החוק.
עם קום המדינה מחלקת חקיקה הייתה אחראית גם על נוסח החוקים. הדפסת העיתון הרשמי על ידי המחלקה נדחתה בשבועות הראשונים בשל האזעקות התכופות. עם הדפסת תרגום בערבית לעיתון הרשמי, התנהל ויכוח בין אורי ידין ראש מחלקת חקיקה שתבע לכתוב בראש הגיליון שזהו "תרגום מהמקור בערבית" לבין שר המשפטים שהתנגד לכך. העניין הועבר להכרעת ראש הממשלה שקיבל את הצעת ידין.
עקב העומס הרב שהוטל על מחלקת חקיקה, באוקטובר 1948 הוקמה מחלקה עצמאית "נוסח החוק", שכללה את "הועדה למונחי המשפט" בה היו חברים 23 שופטים עורכי דין וחברי וועד הלשון. באפריל 1949 הועברה אליה האחריות על רשומות. ב-1949, לבקשת שגרירים ישראלים בחו"ל ושגרירים זרים בישראל, החלה המחלקה לתרגם את החוקים לאנגלית ולצרפתית.
תכנון משפטי.
ב-1 ביולי 1949 הוקמה כמחלקה עצמאית "מחלקת התכנון המשפטי" במטרה לטפל בחוקים מרכזיים כדוגמת: סד"א, סד"פ, חוק העונשין וחוק הקרקעות. תפקיד המחלקה הוגדר "הכנת חקיקה מקיפה לטווח הארוך, שתחליף את החוקים העות'מאנים והמנדטורים בשיטה משפטית ישראלית, מקורית ועצמאית". בתשי"ב הועמד בראש המחלקה אורי ידין שניהל קודם לכן את מחלקת חקיקה.
מחלקות האגף.
ניהול ותפקידים מיוחדים.
בשנת 1995, הוקמה מחלקת "תפקידים מיוחדים". במהלך ארגון מחדש של ייעוץ וחקיקה שהושלם בשנת 2017, נקרא שם המחלקה "המחלקה לניהול ותפקידים מיוחדים" החל מ-22 במאי 2016 ועד 30 ביוני 2018, עמד בראשות המחלקה ליועצת המשפטית לממשלה לניהול ותפקידים מיוחדים, אבי ליכט. החל מיום 1 ביולי 2018 ועד היום עומד בראשות המחלקה המשנה ליועץ המשפטי לממשלה לניהול ותפקידים מיוחדים, רז נזרי.
מחלקת ניהול ותפקידים מיוחדים עוסקת בשני תחומים נפרדים; תחום "עניינים מיוחדים" כולל את כלל הנושאים המורכבים והרגישים ביותר בהם נדרשת הכרעת היועץ המשפטי לממשלה. תחום "הניהול" כולל אחריות כללית על תפקוד המחלקות, הבניית תהליכי עבודה, תוכניות עבודה, תוכניות רוחב ממשלתיות ועוד. המחלקה כוללת את היחידה למשפט עברי והיחידה להבניית החקיקה.
משפט אזרחי.
כבר בשנת 1950 מונה רפרנט ייעודי שתפקידו לעסוק בייעוץ במשפט אזרחי. בשנת 1984 מונתה איילה פרוקצ'יה לממונה על ייעוץ ל"עניינים אזרחיים" ובמקביל הוקמה מחלקה לחקיקה בענייני חוזים". החל מ-27 באוקטובר 2013, עומד בראשות המחלקה המשנה ליועצת המשפטית לממשלה למשפט אזרחי, ארז קמיניץ.
המחלקה כוללת שלושה אשכולות: "אשכול אזרחי" העוסק בתחומי המשפט האזרחי ובהם דיני חוזים, תחום האשראי, שוק ההלוואות, תובענות ייצוגיות, נזיקין, ירושה ועוד. "אשכול נדל"ן", העוסק בתחומי הנדל"ן והמקרקעין; ואשכול "קניין רוחני" העוסק בכלל היבטי הקניין הרוחני.
משפט ציבורי-חוקתי.
מחלקת "חקיקה" ההיסטורית עברה גלגולים רבים. במהלך ארגון מחדש של ייעוץ וחקיקה שהושלם בשנת 2017, נקרא שם המחלקה "המחלקה למשפט ציבורי-חוקתי". החל מ-1 בינואר 2017, עומד בראשות המחלקה ליועצת המשפטית לממשלה למשפט ציבורי-חוקתי, רז נזרי.
המחלקה עוסקת במשפט חוקתי ובכלל זה בדיני שעת חירום וחוקים המסדירים את רשויות השלטון בישראל. בנושא המחלקה אחראית על תחום חופש המידע, סדרי דין ודיני משפחה.
משפט כלכלי.
המחלקה הכלכלית-פיסקלית הוקמה בשנות ה-2000. במהלך ארגון מחדש של ייעוץ וחקיקה שהושלם בשנת 2017, נקרא שם המחלקה "המחלקה למשפט כלכלי". החל מ-1 בינואר 2017, עומד בראשות המחלקה המשנה ליועצת המשפטית לממשלה למשפט כלכלי, מאיר לוין.
מדי שנה המחלקה מלווה את תקציב המדינה וחוק ההסדרים. בעבר המחלקה הכלכלית הייתה שותפה לחקיקה "רפורמת התחרות בסלולר", חוק הריכוזיות, חוק המזון, פירוק רשות השידור, שכר הבכירים בחברות ציבוריות והסדרת המיסוי על חברות הגז. כיום המחלקה מקדמת את "חוק התאגידים הציבוריים" ואת "חוק העמותות". לפי המשנה הקודם שעמד בראשות המחלקה, המחלקה הכלכלית משתדלת מאוד "להצניע את המעורבות כדי לא לקחת את הקרדיט מהיוזמים."
משפט פלילי.
בשנת 1978, הוקמה מחלקת "משפט פלילי". החל מ-1 ביוני 2017, עומדת בראשות המחלקה המשנה ליועצת המשפטית לממשלה למשפט פלילי, עמית מררי.