מרגרט בופורט הייתה בתם היחידה של מרגרט ביושמפ (Beauchamp) וג'ון בופורט, דוכס סומרסט ונכדו של ג'ון מגאונט. משפחת בופורט הייתה תולדה של מערכת יחסיו של ג'ון מגאונט עם מאהבתו, קתרין סויינפורד , כאשר סבה של מרגרט מצד אביה היה בנו הבכור של ג'ון, אך מפני שנולדו מחוץ למסגרת הנישואים, לא יכלו ילדיהם של ג'ון וקתרין לשאת את שם משפחתו של אביהם ולכן ניתן להם השם "בופורט" (Beaufort), על שם אחת מטירותיו של ג'ון בצרפת.
לאחר מותה של אשתו, בשנת 1394, קיבל ג'ון אישור מהאפיפיור להתחתן עם קתרין, שהפכה לאשתו החוקית, כשנתיים לאחר מכך. מעשה זה הפך גם את ילדיהם לחוקיים וכך, הפכה משפחת בופורט למקורבת למלך ריצ'רד השני ולחצר המלוכה באופן רשמי.
בשנת 1397 אישר הפרלמנט האנגלי את הלגיטימציה של משפחת בופורט והם קיבלו אדמות ונכסים רבים, אך כאשר המלך הנרי הרביעי (בנו של ג'ון מגאונט ואשתו הראשונה) עלה לשלטון שנתיים לאחר מכן, הוא הוסיף סעיף שלא יאפשר למשפחת בופורט למלוך בעצמם. הייתה לכך השפעה גדולה על המשפחה, מכיוון שחוזי הנישואים נעשו בין משפחות ממעמד דומה וסעיף זה הגביל את יכולתם למצוא לילדיהם בני זוג הולמים, שיקדמו את מעמדם בחצר המלוכה ובאריסטוקרטיה האנגלית.
בריאותו של המלך הנרי השישי, נכדו של הנרי הרביעי, הייתה מעורערת. החשש מהתמוטטות שלטונו וחוסר יכולתו להביא יורש לעולם יצרו מצב מיוחד, שבו היה צורך לחפש את היורש לכתר, במקום להעבירו בירושה מאב לבן. משפחת בופורט היוותה אפשרות טובה לירושה. אחד האנשים החזקים בממלכה וקרוב משפחתם של משפחת בופורט, ויליאם דה לה פול , הדוכס מסאפוק, הבין את המצב. הוא שכנע את המלך הנרי השישי לשנות את הסעיף שהוסיף סבו לאישור החוקיות של משפחת בופורט ולתת לו את מרגרט בופורט, כבת חסותו. מטרתו של הדוכס מסאפוק הייתה להשיא את בנו למרגרט, במטרה לקרב את בנו לכתר ואולי אף להמליך אותו דרכה.
יורש אפשרי נוסף, היה ריצ'רד, הדוכס מיורק (אביו של המלך אדוארד הרביעי, שירש בסופו של דבר את מקומו של אביו בשושלת הירושה, לאחר שאביו נהרג בקרב). ריצ'רד היה מעשירי הממלכה ודמות פוליטית חשובה מאוד. הוא ודודה של מרגרט, אדמונד בופורט, דוכס סומרסט נלחמו על השפעה על המלך הנרי השישי והמדינה כולה סבלה מחוסר יציבות פוליטית ומרידות.
מלחמות הירושה האלו הפכו למה שאנחנו מכנים כיום כ"מלחמת השושנים", מלחמות אזרחים, שהתרחשה במאה ה-15 באנגליה, בשנים 1455-1487  ויש שאומרים 1450–1509. "מלחמת השושנים" מהווה את התקופה הארוכה והמורכבת ביותר של מלחמת אזרחים באנגליה עד היום. עד לשנת 1460 לא היה כל ניסיון להוריד מהשלטון את המלך הנרי השישי מבית לנקסטר, למרות מצבו הבריאותי. החל משנה זו החל ריצ'רד מיורק, אביו של אדוארד (אדוארד הרביעי לעתיד), לנסות לעלות לשלטון במקומו של המלך. כתוצאה מכך התחלף השלטון שבע פעמים בין משפחות לבית יורק ולנקסטר (במהלך מלחמות השושנים מלכו חמישה מלכים שונים, כאשר שניים מהם מלכו פעמיים: הנרי השישי ואדוארד הרביעי), עד לעלייתו לשלטון של הנרי טיודור (הנרי השביעי), בנה של מרגרט בופורט, בשנת 1485.
ילדות ונעורים.
תקופת ילדותה של מרגרט הייתה שקטה ומאושרת, יחסית לאחת מהיורשות החשובות בממלכה. היא גדלה ביחד עם חמשת אחיה ואחיותיה מנישואיה הראשונים של אמה לסר אוליבר סנט ג'ון ונהנתה מחברתם של בני דודיה הרבים. מערכות יחסים אלו נשתמרו לאורך כל חייה ואפשרו לה להיות מקושרת מבחינה פוליטית וחברתית.
אך שני אירועים מרכזיים העיבו על ילדותה של מרגרט והשפיעו על חייה, אף על פי שקרו לפני שנולדה: האישור שהתקבל מהאפיפיור על חוקיותה של משפחת בופורט והתקבלותה של המשפחה לחצר המלוכה והאריסטוקרטיה, לא סייעו בהפחתת תפיסתם כ"ממזרים"; האירוע השני היה מותו של אביה. אביה של מרגרט היה איש צבא, המקורב למלך ולחצר המלוכה. לאחר מספר מהלכים צבאיים לא מוצלחים, שהובילו לנפילתו בשבי הצרפתי למספר שנים, ירד אביה של מרגרט מגדולתו. הוא חזר לביתו בבושת פנים והעדויות מצביעות על כך שהוא התאבד. המורשת הטראומטית הזו לא עזבה את מרגרט ואת משפחתה למשך שנים ארוכות.
בתור בתם היחידה של הוריה, הייתה מרגרט היורשת היחידה של אדמותיהם ונכסיהם הרבים. אף על פי שדודה נשאר בחיים לאחר מות אחיו (אביה של מרגרט) התואר דוכס סומרסט עבר אליו; אך האדמות והנכסים של אביה נשארו בידיה והיא הפכה לאחת הנשים העשירות בממלכה. מכיוון שאביה מת כשהייתה קטינה ובשל קרבתו הביולוגית לכתר, אדמותיו היו שייכות למלך וכך הפכה מרגרט לבעלת ערך פוליטי רב והשאלה עם מי היא תתחתן הייתה קריטית לעתידה של אנגליה. כתוצאה מכך, החסות שלה ונישואיה הוחלטו על ידי המלך.
כשהייתה מרגרט בת 7, התעוררה השאלה לגבי יורש למלך הנרי השישי (הנרי באותה עת היה נשוי מספר שנים, אך ללא יורש או יורשת). הדוכס מסאפוק, שקיבל מהמלך את החסות על מרגרט ניסה להשיא אותה לבנו, ככל הנראה במטרה לקרב את בנו ואת משפחתו לכתר. כשלוש שנים לאחר מכן, בשנת 1453, נקראה מרגרט לחצרו של הנרי השישי והוצגה בפניו. הוא ביטל את נישואיה לבנו של הדוכס מסאפוק והודיע לה שעליה להינשא לאחיו למחצה, אדמונד טיודור, רוזן ריצ'מונד. אדמונד היה בן 22 ומרגרט בת עשר בלבד.
לאחר אותו אירוע חזרה מרגרט לבית משפחתה, שם קיבלה יחס שונה מבעבר. החינוך שלה נעשה יותר אינטנסיבי והיא החלה ללמוד על חצר המלוכה ושאר הממלכה, כיאה ליורשת אפשרית למלוכה.
נישואים.
נישואים ראשונים.
נישואיה הראשונים של מרגרט, כאמור, היו לבנו של הדוכס מסאפוק, ג'ון דה לה פול. אף על פי שנישואים אלו לא מומשו, בגלל גילם הצעיר של הילדים, היחס אליהם היה כאל נשואים לכל דבר. בשנת 1453 ביטל הנרי השישי את חוזה הנישואים והודיע שמרגרט תתחתן עם אחיו למחצה, אדמונד טיודור, רוזן ריצ'מונד. מטרתו של המלך במהלך זה הייתה הענקת לגיטימציה לאחיו למחצה כיורש החוקי שלו, כל עוד לא היו למלך ילדים משלו. מרגרט הייתה זו שיכלה להעניק לאחיו את הלגיטימציה הזו והיא הייתה יקרה מפז במובן הזה.
נישואים שניים.
בגיל תשע עברה מרגרט טקס נישואים עם אדמונד טיודור ועברה לגור בטירתו בפמברוקשייר שלוש שנים מאוחר יותר, בשנת 1455 והיא בת 12. היא נכנסה להריון מיד, דבר שלא היה מקובל אז, שכן היה נהוג לחכות עד גיל ארבע עשרה. ככל הנראה אדמונד רצה ליהנות מאדמותיה ונכסיה הרבים, דבר שלפי החוק, היה מתאפשר לו רק לאחר לידת יורש. נראה שמרגרט הבינה שנעשה לה עוול והטראומה שעברה בלידה הייתה קשה מאוד (נראה שמסיבה זו, שנים לאחר מכן, היא דרשה לדחות את נישואיה של אחת מנכדותיה למלך ג'יימס הרביעי מסקוטלנד, בשל גילה הצעיר של הנערה והפחד שהמלך לא יחכה כדי לממש את הנישואים).
כחודשיים לפני שילדה את בנם, בשנת 1456, מת אדמונד ממגפה, לאחר שבריאותו התדרדרה בעקבות שבי אצל הדוכס ריצ'רד מיורק. מותו של בעלה השאיר את מרגרט מבודדת ופגיעה באזור ללא חוק והיא חיפשה מקלט אצל אחיו של אדמונד, ג'ספר טיודור (Jasper Tudor) וילדה את בנה הנרי, לימים הנרי השביעי, בטירת פמברוק בוויילס בתאריך 28 בינואר 1457. לאחר הלידה הקשה מרגרט ותינוקה היו בסכנת חיים; ככל הנראה סבלה מרגרט מנזק פיזי בלתי הפיך ומעולם לא הרתה שוב. היא קראה לבנה הנרי, על שם המלך הנרי השישי ולא על שם אביו או סבו, כפי שהיה נהוג באותה העת.
נישואים שלישיים.
חודשיים לאחר שילדה את בנה והיא בת 13 בלבד, נסעה מרגרט ביוזמתה עם גיסה, ג'ספר טיודור לדוכס מבקינגהאם כדי לבדוק אפשרות של נישואים עם בנו השני, הנרי סטאפורד. מטרתה הייתה לשמור עליה ועל בנה, כמו גם על האינטרסים שלו, שכן הוא היה יורש פוטנציאלי לבית לנקסטר ובנוסף לתכנן בעצמה את חייה ואת עתידה ועתידו של בנה.
נישואים כאלו סיפקו לה לא רק הגנה, אלא גם את היכולת לבחור בעצמה את בן זוגה. היא הביאה עמה כסף ועושר, אדמות ואחוזות ואת קרבת משפחתה למלך.
אף על פי שהייתה יורשת לבית לנקסטר והתחתנה עם גבר נאמן לביתה, הצליחו מרגרט והנרי סטאפורד לשמר את מעמדם, גם כאשר אדוארד הרביעי, לבית יורק, עלה לשלטון. בשנים 1469–1471 הצליח הרוזן מווריק, הידוע בכינויו "ממליך המלכים", שתמך בעבר בבית יורק, לקחת את המלך בשבי. בשנים האלו, שראו מאבקים ושינויים במלוכה, אירעו מספר מקרים שבהם מרגרט ומשפחתה עשו דברים שהיו מנוגדים למלך ולחצרו ובעד שושלת לנקסטר. כדי להימנע מפגיעה ונישול מנכסיהם, נאלץ בעלה להפגין נאמנות לחצר המלוכה של יורק, כשנלחם למען המלך אדוארד ואף נפצע באחד הקרבות. מרגרט השתמשה בכך כדי להראות את נאמנותם לכתר וכך הם הצליחו לשרוד מבחינה פוליטית.
מרגרט שילמה מחיר כבד על נאמנותה לכתר. כדי לשמור על זכויותיו של בנה, היה נאלצה להיפרד ממנו למספר שנים, כשהיה בן ארבע בלבד. הנרי עבר לגור עם לורד ויליאם הרברט והפך לבן חסותו. הוא גדל בביתו של הרברט בצורה מכובדת ונוחה וקיבל חינוך שמתאים לילד במעמדו. הרברט ואשתו אף חשבו להשיא אותו לבתם הבכורה. מרגרט שמרה על קשר עם בנה לאורך שנות ילדותו ואף הצליחה לבקר אותו מדי פעם, אצל לורד הרברט. ככל הנראה הפרידה ממנו הייתה קשה, במיוחד לאור העובדה שלא היו לה ילדים נוספים. היא שמרה איתו על קשר בכל תקופת ילדותו ועל האינטרסים שלו באנגליה ועל תאריה ונכסיה שלה, כדי להבטיח שתהיה לו ירושה טובה.