התיאטרון הראשון באתר נבנה בפקודת תומאס קיליגרו בשנים הראשונות של תקופת הרסטורציה האנגלית. בין השחקנים שהופיעו ב"תיאטרון המלכותי ברחוב ברידג'ס" היו נל גווין וצ'ארלס הארט. הבניין נהרס בשרפה בשנת 1672. קיליגרו בנה תיאטרון גדול יותר באותו מקום, בתכנון האדריכל כריסטופר רן; התיאטרון החדש, שנקרא מעתה "התיאטרון המלכותי בדרורי ליין", נפתח ב-1674. בניין זה החזיק מעמד 120 שנה, בניהולם של קולי סיבר, דייוויד גריק וריצ'רד ברינסלי שרידאן. בשנת 1701, בניהולו של שרידאן, נהרס הבניין כדי לפנות מקום לתיאטרון גדול יותר, שנפתח בשנת 1794. דרורי ליין החדש, עצום הממדים, שרד רק 15 שנים, עד שעלה באש ב-1809. הבניין העומד במקום כיום נפתח בשנת 1812. מאז הוא משמש בית לשחקנים שונים מן הקצה אל הקצה, כמו אדמונד קין השייקספירי, הקומיקאי דן לנו, קבוצת מונטי פייתון (שהקליטו שם אלבום קונצרט) ומלחין מחזות הזמר והנגן איבור נובלו. כיום שייך התיאטרון למלחין אנדרו לויד ובר ומעלה בעיקר מחזות זמר פופולריים.
התיאטרון הראשון: 1663.
אחרי העשור של שלטון הביניים הפוריטני, שאסר על סוגי בידור ובילוי שנחשבו לקלי-דעת, כמו התיאטרון, הושבה על כנה המלוכה האנגלית עם שובו של צ'ארלס השני ב-1660. זמן קצר אחר כך, הנפיק צ'ארלס כתבי הרשאה לשני בעלי זיכיון, שהסמיכו אותם להקים להקות משחק חדשות. אחד מכתבי ההרשאה נמסר לתומס קיליגרו, שלהקתו נודעה בשם "להקת המלך", והוא בנה תיאטרון חדש בדרורי ליין. כתב ההרשאה גם העניק לשתי הלהקות מונופול משותף על הביצוע הפומבי של דרמה מורשית בלונדון; על המונופול הזה קמו חולקים במאה ה-18 מצד אתרים חדשים ובהסתמך על חמקמקות מסוימת בהגדרה של "דרמה מורשית", או "לגיטימית", אך הוא נשאר בתוקף על פי חוק עד 1843. בית התיאטרון החדש, שאדריכלו אינו ידוע, נפתח ב-7 במאי 1663 ונודע על פי מיקום הכניסה בשם "התיאטרון המלכותי ברחוב ברידג'ס." הוא נודע בעוד שמות, ביניהם "בית המשחק של המלך". הבניין היה מבנה עץ בן שלושה יציעים, כ-37 מטר אורכו וכ-18 מטר רוחבו; היה בו מקום ל-700 איש. הגישה אל הבניין, שהיה מרוחק מן הרחובות הרחבים יותר, הייתה דרך מעברים צרים בין הבניינים שסביבו.
המלך עצמו היה נוכח בלא מעט מהצגות התיאטרון וכמוהו סמיואל פיפס, שיומניו הפרטיים מספקים את רוב הידע שיש לנו על הרגלי הביקור בתיאטרון בשנות ה-60' של המאה ה-17. ביום שלאחר פתיחת התיאטרון המלכותי, נוכח פפיס בהצגת "הלייטננט ההיתולי" של פרנסיס בומון וג'ון פלצ'ר. וזה מה שמצא לכתוב ביומנו:
ההצגות התחילו בדרך כלל בשעה 3 אחר הצהריים, כדי לנצל את אור היום: לקומה הראשית לקהל, האולם, לא היה גג, כדי לאפשר כניסת אור טבעי. כיפה מזוגגת נבנתה מעל הפתח, אבל על פי רשימה אחרת מיומנו של פיפס, הכיפה לא סיפקה הגנה מלאה מכוחות הטבע: הוא ואשתו נאלצו לעזוב את התיאטרון ולמצוא מפלט מסופת ברד.
מושבי הקהל באולם היו מכוסים אריג ירוק גס, ששימש גם לקישוט התאים, לצד עיטורי עור מוזהבים, ואפילו לקישוט הבמה עצמה. הספסלים הירוקים, חסרי המסעד, באולם עמדו בחצי גורן עגולה מול הבמה, על פי מכתב ממאי 1663 מאת אחד, מסיה דה מאונקוני: "כל הספסלים בקומת הקהל, שם יושבים גם אנשי מעלה, מוצבים בחצי מעגל, כל שורה גבוהה מזו שלפניה." שלושת היציעים יצרו חצי מעגל מסביב למושבי הרצפה; הן היציע הראשון והן השני חולקו לתאים.
להקת המלך אולצה, במידת מה בניגוד לרצונה, להתאים את בית התיאטרון המלכותי, המתקדם מבחינה טכנית והיקר, לתכתיבי ההצלחה של להקת הדוכס היריבה, שמשכה המונים אחוזי קסם בתפאורה ה"מתנועעת" או ה"מתחלפת" שלה ובהפקותיה מרהיבות העין בלינקולן'ס אין פילדס. התיאטרון המלכותי חיקה את חידושי לינקולן'ס אין פילדס בתפאורות נעות משלו, באמצעות קלעים או תריסים, שאפשר היה להחליף ללא קושי בין או אפילו תוך כדי מערכות. כשלא היו בשימוש, הונחו התריסים מחוץ לטווח ראייה מאחורי הדפנות של קמרון קדמת הבימה, ששימשו גם כמסגרת חזותית להתרחשויות על גבי הבימה. שיטת ההפרדה בין הקהל להצגה, על ידי הכנסתה אל מעין מסגרת של תמונה, הייתה תופעה חדשה בתיאטרון האנגלי, אם כי ביבשת יש עדויות לקיומה במועד מוקדם יותר. עם זאת, עיצוב הבימה בלונדון נשאר שנוי במחלוקת לגבי יתרונות הבימה כ"תיבת תמונה" ובמשך עשרות השנים הבאות הייתה בתיאטראות לונדון, כולל דרורי ליין, בימה קדמית בולטת מעבר לקמרון, שכללה במקרים רבים במות מזדקרות קדימה, כאלה שהיו בתיאטראות אליזבתניים. השחקנים יכלו עדיין לצעוד קדימה ולגשר על המרחק בין המבצע לקהל ונוסף לכך, לא היה זה יוצא דופן לאנשים מן הקהל לעלות על הבמה עצמה.
השקעתו של קיליגרו בתיאטרון החדש הציבה את שתי הלהקות על אותו מפלס ככל שדברים אמורים במשאבים טכניים, אבל תרומות התיאטרון המלכותי המשיכו לכלול בעיקר דרמת "דיבורים", שהשחקנים עומדים במרכזה, בניגוד למחזות הראווה והאופרות הבארוקיים של ויליאם דאווננט בלינקולן'ס אין פילדס. מבני כוח פנימיים היו הסיבה העיקרית להבדל הזה: בעוד שדאווננט פיקד במיומנות על להקה צעירה וצייתנית, סמכותו של קיליגרו על שחקניו הוותיקים הייתה רחוקה משלימות. שחקנים מנוסים כמו מייקל מוהון (שפפיס מגדיר אותו "השחקן הטוב ביותר בעולם") וצ'ארלס הארט תבעו חלק ברווחים וחוזים טובים בלהקת המלך, ותיעבו מחזות ראווה בארוקיים. חילוקי הדעות ומאבקי השליטה בין מחזיק כתב המינוי קיליגרו לבין שחקניו הראשיים הובילו לסכסוכים תכופים. אלה הזיקו לתיאטרון המלכותי כעסק פעיל; אך מצד שני, שחקניו החזקים והבטוחים בעצמם ועמידתם התקיפה על איכות גבוהה של דיאלוגים ותוכן ספרותי לעומת קישוטים ואפקטים חזותיים תרמו רבות להתחדשות הדרמה האנגלית. היה זה התיאטרון המלכותי עתיר המאבקים והבעיות, ולא לינקולן'ס אין פילדס המתנהל בשופי, שהעלה את המחזות, הנחשבים עד היום לקלאסיקה. הדבר נכון בעיקר לגבי הצורה החדשה של קומדיית רסטורציה, שהשליטה בה בשנות ה-60' של המאה ה-17 הייתה בידי ויליאם ויצ'ארלי ומחזאי הבית של התיאטרון המלכותי, ג'ון דריידן. שחקנים כמו הארט ופילגשו של צ'ארלס השני, נל גווין, פיתחו ועידנו את הסצינות המפורסמות של מענה לשון מתחכם, לצון ועוגבנות בקומדיות של דריידן וויצ'ארלי, ותרומתם היוצרת של שחקנים אלה עומדת, לדעת ג'ון הרינגטון סמית', כמעט על אותה רמה כזו של המחזאים עצמם. גורם נוסף בכיוון שאליו פנתה הדרמה בתקופה זו הייתה הופעתן לראשונה של שחקניות על הבימה הבריטית. נוכחותן עודדה מחזאים להתמקד בדמויות נשים גלויות-לב ומיישירות דיבור, סצינות אהבה נועזות ותפקידים פרובוקטיביים של נשים המגלמות גברים.
מגפת הדבר הגדולה פגעה בלונדון בקיץ 1665 והתיאטרון המלכותי, יחד עם כל סוגי הבידור הציבורי האחרים, נסגר בפקודת ראש העיר לונדון ומועצת העיר ב-5 ביוני. הוא נשאר סגור למשך 18 חודש, עד סתיו 1666, ובמשך הזמן הזה התבצעו בו לפחות אי-אילו שיפוצים פנימיים, כולל הרחבת הבימה. אף כי התיאטרון שרד בשרפה הגדולה של לונדון, שהשתוללה בעיר בספטמבר 1666, הוא נשרף כעבור שש שנים, ב-25 בינואר 1672.
התיאטרון השני: 1674.
להקת המלך לא התאוששה כספית מאובדן התיאטרון ברחוב ברידג'ס. לחץ התחרות מלהקת הדוכס אילץ אותם, מכל מקום, להמשיך להשקיע ועבודות הבנייה החלו מיד להקמת תיאטרון גדול ומפואר עוד יותר, שיכיל קהל בן 2000 איש. זה היה, לאחר השלמתו, התיאטרון המלכותי בדרורי ליין, שתכנן סר כריסטופר רן. התיאטרון נפתח ב-26 במרץ 1674. לצורך מימון הבניין החדש נמכרו עוד מניות של הלהקה ופירושו של דבר, שעכשיו היה הכרח להרוויח עוד יותר כסף במכירת כרטיסים.
קומפלקס התיאטרון השני היה מורכב מן האולם הגדול של רן יחד עם עשרה מבנים שהתחברו אליו, אשר נוספו בתקופת כהונתו של דייוויד גריק כמנהל. המבנים הללו הכילו מבוך צפוף ועקלקל של משרדים, חדרי חזרות, מחסן וחדרי הלבשה לשימוש ההנהלה וחברי הסגל, כמעט שבעים איש בסך הכול, ועוד כחמישים עובדים טכניים. שלושה חדרים נוספים הוקצו לכתבי יד, כולל ספרייה לאחסונם, חדר נפרד להעתקת תפקידי שחקנים וספרייה מיוחדת לספרי החשבונות של התיאטרון, יומנים ופרטיטורות. ערבוביית חדרים זו הקשתה לא פעם על התקשורת בין מחלקות שונות, בעיה שדייוויד גריק תיקן בתקופת כהונתו כמנהל. הקומפלקס השלם תפס 1,246 מ"ר בין הרחובות דרורי ליין ממזרח, רחוב ברידג'ס ממערב, רחוב גרייט ראסל מצפון ורחוב ליטל ראסל מדרום.
בכניסתם אל התיאטרון מדרורי ליין, ניווטו באי התיאטרון דרך מסדרונות צרים, שהובילו תחת אגפים בולטים מעל אל כניסות לאכסדרות השונות, כניסה לכל אחד משלושת החלקים העיקריים של התיאטרון: האולם, היציע והתאים. פנים התיאטרון החדש שימר את האריג הירוק של קודמו, אבל נבנה כנראה על פי תוכנית, שקוויה ישרים יותר. אנרי מיסו, מבקר מצרפת, מציע תיאור של התיאטרון משנת 1698:
התמונה משמאל מראה חתך רוחב של בית תיאטרון בשרטוט של רן, הנחשב לתוכנית לתיאטרון המלכותי של 1674. האמפיתיאטרון השני שמיסו מזכיר, מאחור, הוא היציע התחתון.