ב-1936 נערכה לראשונה בתולדות ברית המועצות ורוסיה בכלל אליפות המדינה בין מועדוני הכדורגל. במקום אליפות בין נבחרות הוחלט לערוך אליפות ארצית בין כל קבוצות הכדורגל של אגודות הספורט שהוקמו במהלך שני העשורים שלפני פתיחת הליגה. אלא ששבירת המסורת העתיקה לא הייתה קלה, על מנת להכין את קבוצות הכדורגל של המדינה לתחרות ביניהן באופן ישיר במקום בין נבחרות ערים, חולקה האליפות לשניים מדי שנה - אליפות סתיו ואליפות אביב והליגה עצמה פולגה לשני בתים, בית א' ובית ב'. צדק"א בהיותה אלופת העיר מוסקבה לשנת 1935, חוברה לבית א' שנחשב לבית העליון.
ב-23 במאי 1936 נערך המשחק הרשמי הראשון של צדק"א במסגרת הליגה הסובייטית והוא נערך באצטדיון צדק"א שבסקולוניקי, במוסקבה והקבוצה שיחקה מול "קרסניה זאריה" מלנינגרד, בדיוק כפי שהביסה במשחק הראשון שלה באליפות המוסקבאית את יריבתה "וגה", גם הפעם לא טמנו השחקנים את ידם בצלחת והמשחק הסתיים בתבוסה מוחצת ליריבה הלנינגרדית - 6:2 לצדק"א.
אולם הייתה זו הצלחה בודדת. מבחינה מקצועית הקבוצה התחילה להתדרדר והיא סיימה במקום האחרון והייתה אמורה לרדת ליגה, אלא שבאותה עונה נוסף מקום בליגה והקבוצה ניצלה מהדחה (או יותר נכון, הצילה את עצמה מהדחה, מאחר שראשי צדק"א השפיעו על ראשי הליגה להוסיף מקום בליגה). עונה לאחר מכן, הקבוצה שוב לא הצליחה מבחינה משמעותית ועמדה בפני סכנת הדחה ושוב רתמו מנהלי הקבוצה את מלוא כוח השפעתם והביאו לכך שיתווספו קבוצות נוספות לליגה, מה שהשאיר את הקבוצה בליגה. אלא שכאן ראשי הקבוצה התחילו להבין, כי מבחינה מקצועית ללא שיפור משמעותי - לא יתרחש שינוי לטובה ולפני האליפות הרביעית של ברית המועצות ב-1938, מונה מיכאיל רושצ'ינסקי כדי לאמן את הקבוצה. הוא דרש ממנהלי הקבוצה חיזוק והקבוצה רכשה מספר שחקנים ורק אז ניכר השינוי; לקראת סוף עונת 1938 הקבוצה סיימה במקום השני, כאשר ההפרש מספרטק מוסקבה במקום הראשון עמד על שתי נקודות בלבד. בעונת 1939 הקבוצה שוב מצאה את עצמה באחד משלושת המקומות הגבוהים. בעונת 1939 הקבוצה החליפה מדים ואלה כללו חולצה אדומה עם כוכב ומכנסיים שחורות, לאחר שעד אז ומאז היותה OLLS לבשה הקבוצה מדים כהים, שאליהם היא חזרה לקראת המאה ה-21.
לקראת האליפות השישית של ברית המועצות ב-1940, מונה מאמן חדש: סרגיי בּוּכטייב. בעונה זו הקבוצה נאבקה על ראשות הליגה כמעט לאורך כל העונה, אלא שלקראת סופה היא הפסידה לשלוש הקבוצות החזקות ביותר - דינמו טביליסי, דינמו מוסקבה, וספרטק מוסקבה - וסיימה במקום הרביעי.
לקראת עונת 1941 קיבלה הקבוצה שם חדש - על שם הבעלים שלה - והיא נקראה "קבוצת הצבא האדום" («Команда Красной Армии»). נוסף לשם החדש, לקבוצה מונה שוב מאמן חדש, מי שהיה מאמן נבחרת לנינגרד בכדורגל: פיוטר ייז'וב, שהחליף את בוכטייב, לאחר שזה האחרון הסתכסך עם מנהל הקבוצה.
ב-21 ביוני 1941 נערך משחק ליגה בין ספרטק מוסקבה לצדס"א שבמהלכו נחלו "אנשי הצבא" כישלון חרוץ, כאשר הובסו 3:2, למחרת בשעות הבוקר המוקדמות פרצה מלחמת המולדת הגדולה, כאשר מיליוני חיילים נאצים בשירות היטלר פלשו למדינה. כדורגלני צסק"א וכל ספורטאי האגודה קיבלו צו עליון מפיקוד הצבא האדום להישלח לחזית והליגה הוקפאה - כאשר מרבית שחקני הכדורגל גויסו לצבא.רק שנתיים לאחר מכן הוחלט להשיב לסדרה את פעילות הליגה ושחקני הכדורגל של צסק"א שבו להתאמן. מאמן הקבוצה החדש, יבגני ניקישין החל לארגן את הקבוצה ושחקניה לקראת משחקי גביע מוסקבה וחידוש הליגה הסובייטית. המשחק הראשון של צסק"א לאחר פרוץ המלחמה נערך באוקטובר 1943 מול דינמו מוסקבה באצטדיון "סטאלינץ" בצ'רקיזובו, מוסקבה. צסק"א גברה על יריבתה המושבעת באותו משחק בתוצאה 1:3.
עם שכוך הרוחות וסיום המלחמה החלה צסק"א להתייצב על הרגליים, ב-1944 למאמנה החדש מונה בוריס ארקדייב, שהיה מאמן הקבוצה יותר מכל שאר קודמיו - כמעט עשור. עשור שהיה ליריית הפתיחה בשאר ההצלחות של צסק"א מוסקבה. הטורניר הראשון שחודש לאחר סיום המלחמה היה הגביע הסובייטי כשבגמר הטורניר נפגשו צדק"א וזניט לנינגרד שקטפו את התואר מידי המוסקבאים. שנה לאחר מכן חודשה האליפות השביעית של הליגה הסובייטית כאשר היריבות החזקה ביותר הייתה בין צסק"א לדינמו, כאשר צסק"א סיימה את העונה כסגנית האלופה.
באותה עת שיחק בשורות הקבוצה וסבולוד בוברוב, שהיה גם שחקן ההוקי קרח של צסק"א מוסקבה. הוא היה ממלכי השערים של הקבוצה ובמהלך השנים 1945–1949 הוא הבקיע עבור צסק"א 82 שערים מ-79 משחקים בליגה הסובייטית.
עונת 1945 הייתה מתוחה מאוד כאשר במרבית העונה התחרו צסק"א ודינמו כששניהן בראש טבלת הליגה עם כמעט אותו מספר נקודות כשהמאבק ביו שתי הקבוצות הגיע למאבק איתנים גם במסגרת הגביע, שם צסק"א גברה על דינמו וזכתה בגביע הסובייטי הראשון שלה והחל מאותה עת כונתה הקבוצה בשם "קבוצת הלויטננטים".
לקראת עונת 1946 הקבוצה יצאה למחנה אימונים ביוגוסלביה, שם שיחקה מול פרטיזן בלגרד אותה ניצחה 3:4, והכוכב האדום בלגרד (שגם עליה גברה, בתוצאה 1:3) והתמודדה מול היידוק ספליט וגברה עליה 0:2. במשחק מול דינמו זאגרב צסק"א סיימה בתיקו 2:2.
עונת 1946 הייתה לסנסציונית כבר בפתיחתה כאשר דינמו מוסקבה האלופה ספגה 3 הפסדים רצופים וליריבתה של צסק"א הפכה דינמו טביליסי, באותה עונה צסק"א הפסידה שני משחקים בלבד בתוצאה 2:1, לטורפדו מוסקבה ולזניט סמרה וכך סיימה הקבוצה במקום הראשון וזכתה באליפות הסובייטית הראשונה בתולדותיה, כאשר היא בהפרש של 4 נקודות מדינמו מוסקבה ודינמו טביליסי, כאשר קבוצת הנוער של צסק"א זכתה בטורניר מועצת השרים הסובייטית לנערים. עונה לאחר מכן, ב-1947 הקבוצה זכתה באליפות שנייה ברציפות.
בשנות ה-50 קטפה הקבוצה תארים נוספים וב-1960 החלה להיקרא צסק"א. שנות ה-60 היוו שנות בצורת עבור הקבוצה (למעט ההעפלה לגמר הגביע ב-1967) והיא הצליחה לזכות באליפות הסובייטית רק ב-1970 וב-1991, האליפות הסובייטית האחרונה.
לאחר התפרקות ברית המועצות.
הקבוצה הייתה לאחת ממייסדות ליגת העל הרוסית, שהוקמה על בסיס אליפות רוסיה הסובייטית, והחל מ-1992 הייתה צסק"א לאחת ממועדוני הכדורגל הבודדים שלא הודחו לליגת המשנה מעולם. אולם שנות ה-90 היו שנים נטולות כל תואר והקבוצה לא הצליחה לזכות בגביע או באליפות, אף שב-1993 וב-1994 העפילה לגמר הגביע ובשנים 1997–1998 הייתה לסגנית האלופה או סיימה במקום השלישי.
ב-2002 צסק"א זכתה לראשונה בגביע הרוסי ושנה לאחר מכן (ב-2003), זכתה לראשונה באליפות הרוסית. ב-2005 וב-2006 זכתה שוב באליפות, ואף זכתה בגביע אופ"א בעונת 2004/05, מה שציין את עונת 2005 בתור העונה המוצלחת ביותר בתולדות הקבוצה מאז הקמתה. לאורך השנים ביססה הקבוצה את עצמה, כאחת מקבוצות הכדורגל הבכירות במדינה כאשר זכתה במירב תוארי הגביע.
ב-2005 קיבל המועדון תמיכה כספית נרחבת מהספונסר סיבנפט, חברת נפט שהייתה בבעלות האוליגרך הרוסי, רומן אברמוביץ'. אברמוביץ' תכנן לנהל את צסק"א מוסקבה במקביל לתפקידו כיו"ר צ'לסי מהפרמייר ליג, אך לפי חוקי אופ"א נאסר עליו לנהל שתי קבוצות. סיבנפט הפכה לבסוף לגזפרום בנק ובינתיים צסק"א חתמה על חוזה חסות עם ונשטורגבנק ולבסוף חתמה עם בשנפט - חברת הנפט הלאומית של בשקיריה, רוסיה. צסק"א מוסקבה זכתה בגביע אופ"א בשנת 2005 לאחר ניצחון במשחק הגמר על ספורטינג ליסבון 1-3 בליסבון והייתה לקבוצה הרוסית הראשונה שזכתה בתואר אירופי בכיר. לאחר הזכייה בתואר האירופי, צסק"א הפכה למועדון הכדורגל הרוסי הראשון לזכות בטרבל, אחרי שזכתה באותה עונה באליפות, בגביע ובגביע אופ"א.
ב-2008 הוחל בבניית אצטדיון חדש עבור הקבוצה, ארנה צסק"א, אשר נבנה על חורבותיו של אצטדיונה הקודם של הקבוצה, אצטדיון צסק"א פסצ'אנויה ע"ש גריגורי פדוטוב. ב-2010 היא העפילה לראשונה בתולדותיה לשלב רבע הגמר של ליגת האלופות, לאחר ניצחון 2–3 על סביליה בסיכום מפגשי שמינית הגמר, ובכך הייתה לקבוצה הרוסית הראשונה שעושה זאת מאז 1996.
בעונת 2011/2012 נחלה מפלה קשה כאשר הייתה למועדון הרוסי הבכיר שהודח כבר בשלב שמינית גמר הגביע הרוסי בכדורגל, לאחר שהודחה בבושת פנים על ידי וולגר גזפרום אסטרחן מליגת המשנה, בתוצאה 0:1. תחת תחושה קשה של חוסר מוכנות, הוגרלה צסק"א באותה עונה לשלב הבתים של ליגת האלופות מול אינטר מילאנו, ליל, טרבזונספור, היא העפילה לבסוף מהמקום השני בבית לשלב שמינית גמר ליגת האלופות והתמודדה מול ריאל מדריד; במשחק הראשון במוסקבה צסק"א סחטה שוויון 1:1 ובמשחק השני הובסה וסיימה את שלב הבתים במקום השלישי.
בעונת 2012/13 זכתה באליפות הליגה הרוסית, מחזור אחד לפני סיום העונה. בתום אותה עונה זכתה הקבוצה גם בתואר הגביע הרוסי ובסופר קאפ הרוסי ובכך זכתה בדאבל השלישי בתולדותיה. בעונת 2013/14 הצליחה לזכות באליפות הליגה הרוסית במחזור הסיום וחזרה על ההישג גם בעונת 2015/16.
בעונת 2017/2018 הקבוצה העפילה עד לשלב רבע גמר הליגה האירופית, לאחר שגברה במפתיע על אולימפיק ליון וסיימה כסגנית אלופת הליגה. בעונת 2018/2019 השתתפה בפעם ה-17 ברציפות בשלב הבתים במפעלים האירופיים, במה שמהווה הישג שיא לקבוצה רוסית. ברם התקשתה להיצמד לצמרת טבלת האליפות בעיקר בעקבות עזיבת שחקנים רבים בקבוצה וצירוף סגל צעיר מאוד להרכב הקבוצה הבוגרת, ביניהם פיודור צ'אלוב (שהוביל ברוב העונה את טבלת מלכי השערים), איליה פומאזון, ויקטור ואסין, קיריל נבאבקין, אילזאט אחמטוב ואיוואן אובליאקוב.