דקסטר מתקשה להתמודד עם מותה של ריטה. הוא שוקל לברוח, הורג אדם חף מפשע, ולבסוף חוזר לילדיו. אסטור, ביתה של ריטה, מאשימה אותו במוות של אימה, והיא וקודי עוברים לאורלנדו לגור עם סבא וסבתא שלהם. דקסטר עובר לגור עם דברה ושוכר בייביסיטר עבור האריסון. דברה מתחילה לצאת עם קווין.
דקסטר נתקל בחבורת רוצחים שאונסים נשים, מתעללים בהן, ולאחר מכן מחשמלים אותן למוות ומשליכים אותן בחביות לאגם. הוא מצליח להציל את הקורבן ה-13 של אותה חבורת רוצחים, לומן פירס (ג'וליה סטיילס). היא רואה אותו רוצח את בויד, האדם שנפטר מהגופות של הנשים, ודקסטר נאלץ לשמור עליה כדי שלא תספר את סודו. הוא רוכש את אמונה והיא מבקשת ממנו שיעזור לה לנקום במי שאנס והתעלל בה. דקסטר מסכים והיא הופכת לשותפתו. הם מתחקים אחר אנשי החבורה ורוצחים אותם אחד אחרי השני. דקסטר ולומן מתקרבים והופכים לזוג.
בינתיים חשדותיו של קווין בדקסטר מתגברים, והוא מנסה להוציא מידע ממשפחתו של רוצח השילוש - אשר הוא סבור שהכירה את דקסטר בתור קייל באטלר (כפי שאכן קרה). הוא לא מצליח להשיג הוכחה לכך, ושוכר את לידי, שוטר לשעבר, שגם לאחר שקווין מפטר אותו - ממשיך לחקור ולעקוב אחר דקסטר. לידי מגלה שדקסטר ולומן רוצחים את כל מי שהיה מעורב בפרשיית האונס והרצח. דקסטר ולומן מגלים שעוקבים אחריהם וחושדים בקווין. לידי חוטף את דקסטר ומנסה לחלץ ממנו הודאה במעשים. בין השניים מתפתח מאבק, לידי מנסה לדקור את דקסטר, ובסופו של דבר דקסטר הורג את לידי. רצח לידי נחקר על ידי מחלקתו של דקסטר, וקווין נחשד ברצח לאחר שטיפת דם נמצאת על נעליו וקשריו עם לידי מתגלים. דקסטר מזייף את תוצאת בדיקת הדם מהנעל של קווין ומנקה את קווין מאשמה.
לומן נחטפת על ידי ג'ורדון צ'ייס, מנהיג חבורת הרוצחים. דקסטר מנסה להצילה אך נופל במלכודת שצ'ייס טמן לו. לאחר מאבק דקסטר ולומן מצליחים להכניעו ודקסטר מאפשר ללומן להרוג את צ'ייס. דברה מגיעה למקום, רואה את גופתו של צ'ייס בזמן שדקסטר ולומן נמצאים מאחורי יריעת ניילון החוצצת בינם לבינה. היא מזהירה אותם, מבלי שהיא יודעת את זהותם, שבקרוב הבניין יהיה מלא שוטרים. דקסטר ולומן מנקים את המקום ומסתלקים. לאחר שהרגו את כל אנשי החבורה שאנסו אותה, לומן מספרת לדקסטר שהיא לא יכולה להמשיך בחיים האלה, ועליה לעזוב.
מספר הצופים לפרק בעונה זו בארצות הברית עמד על 1,993,000 בממוצע.
עונה 6.
בעקבות המלצה מבטיסטה, דקסטר רושם את בנו לגן דתי. הדבר מעלה אצלו תהיות על הדת והאמונה. הוא שוכר את אחותו של בטיסטה כאומנת לבנו.
קווין מציע נישואים לדברה אך היא מסרבת. לגווארטה מקבלת קידום, ודברה מקבלת את משרת הסגן שלה, למרות שלפי הוותק בטיסטה היה אמור לקבל את התפקיד. וינס מעסיק מתמחים. לאחר שהבחור הראשון מתעלף בזירת רצח הוא מחליפו בבחורה בשם רייאן. רייאן גונבת את היד התותבת מתיק "רוצח משאית הקרח" ומציעה אותה למכירה באינטרנט. וינס מגלה זאת ומחליף אותה במתמחה אחר, לואיס, שעובד שם כתחקיר למשחק מחשב שהוא עובד עליו. לואיס שמבין במחשבים עוזר לווינס להסתיר את המכירה כך שמחלקת הרצח לא תקושר לגנבה. לואיס יוצא עם אחותו של אנג'ל ובהמשך מתגלה כי הוא מחזיק את היד התותבת בביתו.
דקסטר פוגש את האח סם, פושע שאחרי ישיבה בכלא חזר בתשובה והחל להעסיק פושעים לשעבר במוסך שלו. דקסטר לא מאמין שניתן לחזור בתשובה אך בהמשך הוא משתכנע שסם שינה את דרכיו והשניים הופכים חברים. האח סם נרצח על ידי אחד העובדים שלו, ודקסטר נוקם את מותו למרות שסם ביקש שדקסטר ימחל לרוצחו.
רוצח סדרתי חדש ממחיש את חזון יוחנן תוך כדי הריגת אנשים. דקסטר מגלה את זהות רוצחי יום הדין לפני המשטרה: פרופסור גלר, מומחה לחזון יוחנן ותלמידו טרוויס מרשל. דקסטר מנסה לרצוח את טרוויס אבל טרוויס מביע חרטה ומספר לדקסטר שפרופסור גלר מוביל את הרציחות. דקסטר נותן לו הזדמנות להשתנות ומשכנע את טרוויס לשתף איתו פעולה כדי לתפוס את גלר. דקסטר מגלה שפרופסור גלר נהרג לפני שנים על ידי טרוויס שהוזה וממשיך לראותו. כדי להסיט את המשטרה מלהבין שגלר מת והרוצח הוא טרוויס, הוא משאיר את טביעות האצבעות של גלר בכנסייה עתיקה שמשמשת כבסיס עבור טרוויס.
דב נפגשת עם פסיכולוגית ומבינה שהיא מאוהבת בדקסטר. טרוויס מצליח ללכוד את דקסטר ומנסה להרוג אותו בלב ים אך דקסטר ניצל. מקום המסתור של טרוויס נחשף על ידי מחלק הרצח. טרוויס מוצא בארנק של דקסטר את כתובתו והולך לדירתו. טרוויס חוטף את הבן של דקסטר ורוצה להקריב אותו כ"כבשה" שבחזון יוחנן. דקסטר מגלה שבנו נחטף, מוצא את טרוויס המופתע, ומצליח להציל את בנו ולהרדים את טרוויס. דקסטר מכין "חדר הריגה" בכנסייה והורג את טרוויס. באותו הזמן מגיעה דב לכנסייה ורואה את דקסטר הורג את טרוויס. דקסטר רואה אותה ושניהם מסתכלים אחד בשני.
בישראל שודרה העונה ב-yes מספר ימים לאחר שידורה בארצות הברית. עונה זו היא העונה השנייה הכי נצפית מבין כל העונות ובכל פרק צפו כ-1.8 מיליון איש בארצות הברית בממוצע.
עונה 7.
לאחר שדברה עדה לרצח טרוויס מרשל בכנסייה, היא עוזרת לו לשרוף את הכנסייה ולהציג זאת כהתאבדות של טרוויס. לגווארטה מגלה בכנסייה דוגמית דם הנראית דומה לאלו בהן השתמש "הקצב מביי-הארבור" אשר מעוררת את חשדה והיא חוקרת את המעשה בצורה פרטית.
דברה מגלה שדקסטר הוא רוצח סדרתי ומערכת היחסים בין השניים חווה עליות ומורדות. בהמשך דברה אף מתוודה בפניו כי היא מאוהבת בו.
דקסטר הורג חבר במאפיה האוקראינית כנקמה על רצח הבלש מייק אנדרסון, דבר שמסבך אותו עם ראש המאפייה, אייזק סירקו. סירקו היה בן זוגו של החבר המאפייה המנוח, והוא נעזר בדקסטר כדי להימלט מחברי המאפייה המנסים להתנקש בו. דקסטר עוזר לו בחיסולם, אך סירקו נורה ומבקש מדקסטר שלא לטפל בו ולהשליך אותו לים באותו המקום בו השליך את בן זוגו.
דקסטר עולה על עקבותיה של האנה מק'קיי (איבון סטרזובסקי), שלקחה חלק במסע רציחות מתוקשר בהיותה נערה. הוא מגלה כי היא ממשיכה לרצוח את כל מי שעומד בדרכה דרך הרעלתם ותופס אותה, אך הוא לא מסוגל להרוג אותה. השניים מתאהבים, למורת רוחה של אחותו דברה, שמנסה להביא למעצרה של מק'קיי. בשני הפרקים האחרונים, דברה מתקרבת להשיג הוכחות על רצח שביצעה בעבר, ומק'קיי מנסה להרעיל אותה באמצעות מנת יתר. דקסטר בוחר להסגיר את מק'קיי, אך היא מצליחה לברוח ומשאירה פרח בפתח ביתו.
לגווארטה מאמינה כי דוקס חף מפשע וחשדה נופל על דקסטר. היא מביאה לשחרורו של אחד מרוצחי אימו של דקסטר. דקסטר תופס אותו כדי להורגו, מבין כי שלווארטה טמנה לו פח, ובורח. לגווארטה עוצרת את דקסטר, אך מגלה כי הוא שיבש את הראיות כך שיראה שלגווארטה שתלה ראיות כדי להפלילו בכל מחיר. לגווארטה מגלה צילומים של דברה ממלאת מכלי הדלק סמוך לכנסייה בליל השריפה, ומשיגה צו משפטי לקבלת נתוני ה-GPS של דקסטר ודברה מיום הרצח. דקסטר פורץ לביתה ומגלה את הצו.
דקסטר מחליט להרוג את לגווארטה, בניגוד לקוד בו דבק במשך כל חייו. היעדרותם של דקסטר ולגווארטה ממסיבת הפרישה מהמשטרה של אנג'ל בטיסטה מעלה את חשדה של דברה, שיוצאת לחפש אחריהם. היא מגיעה למכולה בה עמד דקסטר לרצוח את לגווארטה. לגווארטה אומרת לה לירות בדקסטר, ודקסטר אומר לדברה לירות בו. דברה יורה בלגווארטה למוות.
עונה 8.
עלילת העונה מתחילה כשישה חודשים לאחר סוף העונה השביעית. דברה עובדת בחברת חקירות פרטית לאחר שפרשה מתפקידה במשטרת מיאמי. בעקבות הטראומה היא שרויה בדיכאון קשה ומשתמשת בסמים ובאלכוהול. היא מנתקת קשר עם דקסטר ומתעלמת ממנו. אנג'ל קודם לסגן במקומה, וטום מת'יוס חוזר לתפקידו הקודם במשטרה. במקביל מגיעה למשטרה ד"ר אוולין ווגל (שרלוט רמפלינג), חוקרת מדעי המוח בעלת התמחות בפסיכוזה שחוזרת לגור במיאמי, על מנת לעזור ללכוד רוצח שפותח את הקרקפת של קורבנותיו ומוציא חתיכה ממוחותיהם. הרוצח זוכה לכינוי "מנתח המוח" בקרב המשטרה.
דקסטר מגלה כי אוולין מודעת לסודו וכי הארי התייעץ איתה בעבר בקשר אליו, ללא ידיעתו. אוולין מספרת לדקסטר שהיא הגתה את ה"קוד" ביחד עם הארי. היא מספרת שחלקי המוח החסרים של הקורבנות נשלחים לביתה, ושהיא מאמינה שמנתח המוח הוא אחד ממטופליה בעבר. היא מבקשת מדקסטר שיעזור לה ויתפוס את הרוצח. דקסטר חושד שמנתח המוח הוא אלברט ייטס, שאכן היה מטופל של ווגל בעבר וסבל מהתעללות קשה מצד אימו. ייטס פורץ לביתה של ווגל וחוטף אותה. דקסטר ודברה, שבינתיים הצליח לתקן חלקית את יחסיהם, מאתרים יחד את ייטס וווגל. כשדברה ודקסטר מגיעים לבית הנטוש הם מוצאים את ווגל, ודקסטר מערים על ייטס והורג אותו.
בהנחייתה של ווגל מתחיל דקסטר לשמש מעין מורה רוחני לזאק המילטון (סאם אנדרווד), נער מתבגר שווגל מזהה בו מאפיינים דומים לאלה שהיו לדקסטר בילדותו. דקסטר מתחיל ללמד את זאק על הקוד ואיך ליישם אותו. קווין מנסה להפליל את זאק בכמה מקרי רצח, אחד מהם של קאסי, שכנה של דקסטר.