יום לאחר ההלוויה כל המשפחה, כולל אמו, חזרו לעבוד בשדה הכותנה.
זכרונותיו הראשונים של קאש מלווים במוזיקת גוספל והאזנה ממושכת לרדיו. הוא התחיל לנגן ולכתוב שירים מגיל צעיר כשאימו וחבר ילדות לימדו אותו מוזיקה. אחד מאלבומיו מוקדש למוזיקת גוספל מסורתית והיא נקראת My Mother's Hymn Book. המוזיקה האירית המסורתית שקאש שמע בתוכנית רדיו שבועית בילדותו השאירה עליו חותם חזק אף היא.
הוריו העניקו לו את השם ג'יי. אר. כיוון שלא הצליחו להחליט על שם, אלא רק על ראשי תיבות. כשהתגייס לצבא ארצות הברית לא הסכימו שירשם בראשי תיבות, ולכן אימץ את השם ג'ון. כשחתם חוזה עם חברת התקליטים סאן רקורדס אימץ את שם הבמה ג'וני.
תחילת הקריירה.
אחרי טירונות בבסיס חיל האוויר בלקלנד בסן אנטוניו ואימון טכני בבסיס חיל האוויר ברוקס בסן אנטוניו, נשלח קאש ליחידת האבטחה של חיל האוויר בשדה התעופה הצבאי בלנדסברג על הלך שבגרמניה. שם הקים את להקתו הראשונה.
בתום שירותו הצבאי התחתן קאש עם ויויאן לוברטו (Vivian Liberto (1934 - 2005)), אותה פגש בעת שהתאמן בבסיס ברוקס. ב־1954 עבר לממפיס, שבטנסי שם עבד כמוכר ובמקביל למד להיות קריין רדיו. בלילות היה מנגן עם הגיטריסט לות'ר פרקינס והבסיסט מרשל גרנט, שהיו ידועים אז בשם Tennessee Two. קאש פנה לחברת התקליטים סאן, בתקווה לחתום על חוזה הקלטה. אחרי שניגנו מול סם פיליפס בעיקר שירי גוספל, פיליפס אמר להם ללכת הביתה, לחטוא ולחזור עם שירים שאפשר למכור. לבסוף הצליח קאש לשכנע את פיליפס להקליט אותו. שיריו הראשונים שהוקלטו היו Cry Cry Cry ו־Hey Porter . השירים יצאו לאור ב־1955 וזכו להצלחה יחסית במצעדי הקאנטרי.
הקלטתו השלישית של קאש "Folsom Prison Blues" זכתה להגיע למקום החמישי במצעדי הקאנטרי ושירו I Walk the Line נכנס למקום הראשון במצעדי הקאנטרי וגם למצעד 20 להיטי הפופ. ב־1957 הפך קאש לאמן הראשון שהקליט אלבום מלא עם חברת ההקלטות סאן. אף שזכה להצלחה, הרגיש קאש שהוא מוגבל בגלל גודלה הקטן יחסית של חברת התקליטים. הוא עזב את סאן לטובת חברת קולומביה רקורדס. השיר הבא שהקליט, Don’t Take Your Guns to Town, הפך לאחד מלהיטיו הגדולים.
ב־4 בדצמבר 1956 אלביס פרסלי, ג'רי לי לואיס, קרל פרקינס וג'וני קאש אלתרו ביחד להנאתם באולפני חברת ההקלטות סאן. הלהקה המאולתרת הוקלטה במקרה וההקלטות יצאו על גבי אלבום בשם קוורטט מיליון הדולר ("The Million Dollar Quartet").
בתו הראשונה של קאש, רוזאן, נולדה ב־1955. ב־1956 נולדה לו בת נוספת, קייטלין, ב־1959 נולדה סינדי וב־1961 נולדה טארה. עם זאת, התמכרותו לסמים וסיבובי הופעתיו ברחבי ארצות הברית גרמו להתפרקות נישואיו לוויויאן, ולבסוף הם התגרשו ב־1966. קאש התחתן פעם נוספת, הפעם עם זמרת הקאנטרי ג'ון קארטר קאש ב־1968. לבני הזוג יש ילד משותף אחד, ג'וֹן קאש, פזמונאי ומפיק מוזיקלי.
שנות השישים: ההתמכרות לסמים, וההופעות בבתי הכלא.
בתחילת שנות ה־60, בעוד הקריירה שלו מזנקת, התחיל קאש לשתות בכבדות ולהשתמש בסמים אמפטמין וברביטורטים. הוא התגורר תקופה קצרה עם זמר הקאנטרי ויילון ג'נינגס שהיה מכור לאמפטמין. קאש התחיל להשתמש בסם המעורר על מנת להישאר ער בסיבובי ההופעות הארוכים. חבריו התבדחו על התנהגותו "הדאגנית", ורבים התעלמו מן ההתמכרות שהלכה והחמירה.
למרות התמכרותו המשיך קאש להיות יוצר נלהב. Ring of Fire הפך לאחד משיריו המפורסמים והגיע למקום הראשון במצעדי הקאנטרי. השיר, אשר נכתב על ידי ג'ון קארטר עוד לפני שהיא וג'וני התחתנו, מדבר על האהבה האסורה ביניהם (שכן שניהם היו נשואים לאנשים אחרים) ועל ההתמודדות שלה עם האלכוהוליזם שלו ועם התמכרותו לסמים.
ביוני 1965 נשרפה המשאית של ג'וני קאש בגלל מפלט מקולקל. התקלה גרמה לשריפת מחצית מן היער הלאומי לוס פדרוס שבקליפורניה. כשנשאל על ידי השופט מדוע עשה זאת, ענה קאש שלא הוא שרף את היערות, אלא הייתה זו המשאית שלו, ואותה כבר אי אפשר לתחקר, כי היא מתה. הממשלה האמריקאית הפדרלית תבעה את ג'וני קאש וזכתה ב־$125,000. לבסוף, לאחר פשרה, שילם כ־$82,000. באוטוביוגרפיה שלו מציין קאש שהוא האדם היחיד שנתבע אי פעם בגין שריפת יערות.
ב־1965, בזמן סיבוב הופעות, נתפס באל־פאסו שבטקסס בחשד שניסה להבריח הרואין ממקסיקו. אולם, לבסוף הסתבר שהחביא בתיק הגיטרה שלו רק תרופות הניתנות במרשם ואמפטמין, ולכן קיבל רק מאסר על תנאי.
באמצע שנות השישים הוציא קאש כמה אלבומים, ביניהם Ballads of the True West ב־1964 ו־Bitter Tears באותה שנה. התמכרותו לסמים בתקופה זו הובילה לגירושיו ב־1966 ולביטולן של הופעות רבות.
ג'וני קאש ידוע גם בשל חיבתו לאסירים, אף שמעולם לא ישב בכלא בעצמו. בסוף שנות השישים ערך מספר הופעות בבתי כלא ברחבי ארצות הברית. ההופעות מבית הכלא פולסום ומבית הכלא סן קווינטן הפיקו שניים מאלבומיו המפורסמים ביותר: "Johnny Cash Live At Folsom Prison" ב־1968 ואת "Johnny Cash Live at San Quentin " ב־1969. הגרסה החיה של שירו המפורסם "Folsom Prison Blues" מתוך בית הכלא שעליו נכתב הפך ללהיט, כמו גם הגרסה החיה ל־"A Boy Named Sue" מאלבום ההופעה החיה מבית הכלא סן קוונטין. בין השירים ניתן לשמוע את קאש מדבר ומקלל. הגרסאות החדשות שיצאו לאחרונה על גבי תקליטור הן לא מצונזרות, ולכן גם ארוכות יותר.
באמצע שנות השישים פגש קאש את בוב דילן, הם נעשו חברים קרובים וגרו בשכנות בוודסטוק שבניו יורק. קאש היה נחוש להציג את דילן מחדש לקהל שלו. ג'וני קאש אפילו שר איתו באלבום הקאנטרי זוכה גראמי של דילן Nashville Skyline.
שנות השבעים: "האיש בשחור".
מ־1969 ועד 1971 כיכב ג'וני קאש בתוכנית טלוויזיה שאירחה זמרים מפורסמים, ביניהם ניל יאנג, ג'יימס טיילור ובוב דילן. קאש עלה לכותרות העיתונים כשסירב לשנות מילים של שיר העוסק במריחואנה לבקשת מנהלי רשת הטלוויזיה. במהלך העשור המשיך קאש להופיע בטלוויזיה, ובין השאר הופיע בפרק של "בית קטן בערבה" ושל המיני־סדרה "צפון ודרום".
בשנת 1971, צילם בישראל סרט עלילתי שכתב הפיק וגם כיכב בו, , על חייו של ישו. בשנת 1977 שוב צילם בישראל סרט לטלוויזיה לכבוד חג המולד (זה היה ביקורו הרביעי בישראל לאחר שביקר לראשונה ב-1968 לצורך הקלטת אלבום ).
עד תחילת שנות ה-70 כבר ביסס קאש את כינויו "האיש בשחור". הוא היה מופיע בשחור באופן קבוע, בלבוש מעיל שחור ארוך. ב-1971 כתב קאש את השיר "The Man in Black" שבו הוא מסביר למה הוא מתמיד בלבוש שחור. לאחר מכן, בביוגרפיה שלו, כתב קאש מהי הסיבה האמיתית - בתחילת דרכם לבשו קאש והלהקה שלו שחור מכיוון שהיה זה הלבוש התואם היחיד שמצאו.
באמצע שנות השבעים צנחה הפופולריות של קאש והוא כתב את האוטוביוגרפיה הראשונה שלו "The Man in Black". הספר מכר 1.3 מיליון עותקים.
באותן שנים התקרב במידה מסוימת לדת. בזכות חברותו עם בילי גראהם, עזר קאש לכתוב ואף דובב בסרט The Gospel Road, סרט על חייו של ישו. הוא הופיע גם רבות מול קהל אוונגליסטי.
ב־1972 הוזמן קאש להופיע בבית הלבן מול נשיא ארצות הברית, ריצ'רד ניקסון. הוא התבקש לנגן שירי עם ידועים, אבל סירב וניגן לבסוף מספר שירים פוליטיים שמאלנים. קאש טען שסירב לנגן את השירים שהתבקש מכיוון שלא היה לו זמן להתכונן אליהם, ולא משום סיבה פוליטית. על ביקור זה יצא לאור בשנת 2018 סרט תיעודי "טריקי דיקי והאיש בשחור", המתאר את ביקורו אצל הנשיא. מאז התיידד קאש עם כל נשיאי ארצות הברית מניקסון והלאה. חברויות אלה מעולם לא נסובו סביב פוליטיקה.
שנות השמונים: שפל בקריירה.
ב־1980 נכנס ג'וני קאש ל"היכל התהילה של מוזיקת הקאנטרי". למרות כניסתו הצעירה והמרשימה בגיל 48, במשך רוב שנות ה־80 התקשה ג'וני קאש למכור תקליטים. עם זאת הוא המשיך בסיבובי הופעות מוצלחים. באמצע שנות ה־80 הקליט והופיע עם ויילון ג'נינגס, וילי נלסון, וכריס כריסטופרסון. ביחד הם נקראו "The Highwaymen". בשנות ה-80 שיחק קאש במספר סרטים לטלוויזיה, בהם הרימייק למערבון הקלאסי "מרכבת הדואר", לצידם של וילי נלסון וכריס כריסטופרסון.
ב־1983 נפגע קאש בתאונה שדירדרה אותו שוב להתמכרות לסמים. יען שהחזיק בחוותו בעט בו ופצע אותו אנושות. כחלק מתהליך ההחלמה, לקח קאש משככי כאבים שדרדרו אותו שוב להתמכרות. בזמן שעבר טיפול גמילה במרכז בטי פורד, פגש והתיידד עם אוזי אוסבורן, הזמר האהוב על בנו.
ב־1988 נכנס קאש לניתוח מעקפים כפול, אם כי הפעם סירב לקחת משככי כאבים מהחשש להתמכרות נוספת. קאש טען מאוחר יותר שבזמן הניתוח חווה חוויה קרובה למוות, ושראה מראות מגן-עדן, שהיו כל כך יפים עד שהוא התאכזב להתעורר חי.
שנות השמונים היו השפל של הקריירה המוקלטת של קאש. הוא הבין שהחברה שהקליטה אותו כמעט 30 שנה, קולומביה רקורדס, הפכה לאדישה כלפיו. באוטוביוגרפיה שלו העיד שבאותו תקופה היה "בלתי נראה". בגלל חוסר ההתייחסות החליט קאש להקליט בכוונה שיר מגוחך, Chicken in Black, ולמרבה האירוניה השיר אכן הצליח יותר מרוב שיריו בתקופה.
ב־1986 קאש חזר לחברת ההקלטות סאן בממפיס כדי לחבור לרוי אורביסון, ג'רי לי לואיס וקרל פרקינס, ולהקליט את האלבום "Class of 55"'. באותה שנה כתב ג'וני קאש רומן דתי בשם The Man in White.
שנות התשעים והאלפיים: מאמריקן למותו.
בשנות ה־90 חווה קאש זינוק מפתיע בפופולריות שלו בקרב מאזינים צעירים שלא היו לרוב מעריצי קאנטרי. צעירים אלו ראו בג'וני קאש אגדה חיה.