עם הגעתם לרומא נודע לאוקטביוס שקיסר אימץ אותו לבנו בצוואתו ומינה אותו ליורשו. אולם כדי להשיג את ירושתו, זקוק היה אוקטביוס לתמיכתו של כוח צבאי. אגריפה גייס למענו חיילים בקמפניה, והוא היה כנראה אחד המפקדים ששכנעו את הלגיונות הרומאים המוצבים במוקדון ונאמנים למרקוס אנטוניוס לערוק למחנה אוקטביוס. כשלרשותו כוח צבאי זה, הקים אוקטביוס יחד עם מרקוס אמיליוס לפידוס ומרקוס אנטוניוס את הטריאומווירט השני במטרה להילחם ברוצחי קיסר. אגריפה מונה לטריבון הפלבס בסוף שנת 43 לפנה"ס, ובמסגרת תפקידו תבע לדין באשמת עריצות את גאיוס קסיוס לונגינוס, אחד מרוצחי קיסר. צעד זה היה חלק ממסע מתוכנן שניהל אוקטביוס נגד רוצחי קיסר. למרות שמעשי אגריפה נבעו מנאמנותו לאוקטביוס, קרוב לוודאי שגם התעשר מרכוש הנאשמים שהופקע ונמסר לידי התובעים.
מדיניות אוקטביוס הביאה את אגריפה לעימות ישיר עם חבורת הקושרים. אלה גייסו בינתיים צבא במזרח, כדי להפיל את הטריאומווירט ולהשתלט על רומא. ככל הנראה נלחם אגריפה לצדם של אוקטביוס ומרקוס אנטוניוס בקרב פיליפי בשנת 42 לפנה"ס; בקרב הובסו מרקוס יוניוס ברוטוס וגאיוס קסיוס לונגינוס, ממנהיגי הקשר לרציחת קיסר.
בעקבות הניצחון על רוצחיו של קיסר, החלו לוקיוס אנטוניוס ופולביה אנטוניה, אחיו ואשתו של מרקוס אנטוניוס, לפעול כנגד אוקטביוס בניסיון לבסס את משפחתם כשליטים היחידים ברומא. פעילותם נגד אוקטביוס כללה ניסיון לשבש את הקצאת הקרקעות לווטרנים של צבא אוקטביוס.
אחרי ניסיון לכיבוש רומא שסוכל עם הגעתו של אוקטביוס מהיספניה (כיום ספרד) עם כוח צבאי, נסוג לוקיוס אל עבר גאליה, שם קיווה לחבור עם פקודי אחיו, אך גילה כי אגריפה, שנשלח על ידי אוקטביוס לרדוף אחריו מכיוון דרום, נושף בעורפו. אגריפה כבש את סוטריום (כיום סוטרי שבאיטליה) ובכך משך את תשומת לבו של לוקיוס בשעה שרופוס הגיע בראש כוח צבאי וכך לוקיוס נלכד בין שני כוחות עוינים ולא נותרה לו בררה והוא נסוג לפרוסיה (כיום פרוג'ה שבאיטליה). שם הטילו עליו מצור כוחותיו של רופוס, בשעה שאוקטביוס ואגריפה פנו לטהר את כוחותיה של פולביה ממאחזיהם באיטליה ואחר כך חזרו לסייע לרופוס במצור על לוקיוס. בראשית שנת 40 לפנה"ס קציניו של מרקוס אנטוניוס, גאיוס אסיניוס פוליו ופובליוס ונטידיוס בסוס, עשו ניסיון להעביר סיוע ללוקיוס הנצור אולם הניסיון סוכל על ידי אגריפה ורופוס שחסמו את דרכם ובסופו של דבר דחקו אותם לפולגיניום (כיום פוליגנו שבאיטליה), שם הם הטילו עליהם מצור. בערך בסוף פברואר לוקיוס נכנע לאוקטביוס ופרוסיה נכבשה. בעקבות זאת, קציניו של אנטוניוס התפזרו ונטשו את צבאותיהם ואגריפה הצליח לשכנע שני לגיונות בקמריה לעבור לצידו של אוקטביוס. בזמן המלחמה אגריפה הועלה למעמד של פרש.
המלחמה כנגד סקסטוס פומפיוס.
באותה שנה, כאשר אוקטביוס שהה בגאליה נארבוננסיס (כיום בדרום צרפת), מונה אגריפה לפראיטור אורבנוס. בעודו עוסק, במסגרת תפקידו, בארגון המשחקים לכבוד האל אפולו, פתח סקסטוס פומפיוס, בנו של פומפיוס הגדול, בהתקפה על דרום איטליה כדי לבסס לעצמו בסיס ימי בסיציליה, תוך ניצול העובדה שכוחות הטריאומווירט היו עסוקים בהבסתם של רוצחי קיסר במזרח. ההתקפה נהדפה בהצלחה על ידי אגריפה, ואחת נוספת – אותה הנחית סקסטוס באוגוסט בשיתוף עם אנטוניוס, נהדפה גם היא. לאחר הניצחון היה אגריפה אחד מן המתווכים שעשו שלום בין אוקטביוס לאנטוניוס וחידשו את הברית ביניהם. במהלך המשא ומתן גילה אוקטביוס, כי רופוס, מצביאו הראשי, הציע את שירותיו לאנטוניוס. רופוס הובא למשפט לפני הסנאט והוצא להורג או אולי אולץ להתאבד, ואגריפה ירש את מקומו כמצביא הראשי של אוקטביוס.
בשנת 39 לפנה"ס מונה אגריפה למושל גאליה נארבוננסיס, שעברה לשליטתו של אוקטביוס אחרי המלחמה ונזקקה למישהו נאמן שיחזק את שליטתו של אוקטביוס בפרובינקיה. אגריפה חיזק את שליטת אוקטביוס בפרובינקיה על ידי בניית מערכת דרכים מסועפת ואמות מים, דיכא את מרידת שבט האקוויטאנים שפרצה בשנת 38 לפנה"ס, ואף היה הרומאי השני שחצה את נהר הריינוס במהלך מסע עונשין נגד השבטים הגרמאניים. עם שובו לרומא הוצע לערוך לכבודו טריומף, אולם הוא סרב. הסיבה לסירובו, לדברי ההיסטוריון דיו קסיוס, הייתה כי לא רצה לחגוג את ניצחונו בשעה שחברו ומטיבו, אוקטביוס, מלקק את פצעי תבוסתו בקרב נגד סקסטוס פומפיוס. עם זאת, הוא ניאות ליטול עליו את משרת הקונסול של שנת 37 לפנה"ס.
בעקבות הכישלון במערכה נגד סקסטוס פומפיוס והסכנה שנשקפה לאספקת המזון לעיר רומא עקב פשיטותיו על חופי איטליה, מינה אוקטביוס את אגריפה למפקד הצי. דאגתו הראשונה של אגריפה הייתה להקים נמל להגנת האוניות ולאימון המלחים והחותרים. הוא חיבר את אגם אוורנוס, שעל יד פוטיאולי, עם הים, והקים במקום את נמל פורטוס יוליוס. אחר כך פנה לבנייה מחדש של הצי עצמו. בין חידושיו היו בנייה של אוניות חמש-חתרית משופרות בגודלן ושיפור מתקן העורב שנועד ללכוד אוניות אויב. אגריפה ואוקטביוס יצאו למערכה בקיץ של שנת 36 לפנה"ס, אך הפלגתם הראשונית לסיציליה נכשלה בעקבות סערה שגרמה נזק לחלקו הארי של הצי. לאחר תיקון הספינות, אגריפה הפליג לאיים הליפריים שם הוא קבע את מפקדתו. אגריפה נלחם נגד סקסטוס במילאי ובנאולוכוס, תוך שהוא משמיד את רוב אוניותיו ולוקח בשבי את השאר. ניצחונו הושג הודות לכך שהצליח להתגבר על יכולת התמרון העליונה של סקסטוס על ידי אוניותיו הגדולות שסיפקו עמידות בפני התקפות ומתקן העורב המשופר שבעזרתו חייליו הצליחו ללכוד את ספינות האויב.
הניצחון של אגריפה על סקסטוס הבטיח את אספקת המזון לרומא, הגדיל את אהדת הציבור לאוקטביוס וסייע לו רבות בחיזוק מעמדו. אוקטביוס הצליח, כתוצאה מעליית יוקרתו, להדיח את לפידוס, שותפו לטריאומווירט, ולהשתלט על כוחותיו. על הצלחתו במיגורו של סקסטוס, עוטר אגריפה בכתר הימי, קיבל מספר אחוזות בסיציליה ומעמדו בשלטונו של אוקטביוס התחזק באופן משמעותי.
באותה שנה נשא אגריפה לאשה את קייקיליה אטיקה, בתו של טיטוס פומפוניוס אטיקוס שהיה בן למשפחה עתיקה ועשירה ממעמד הפרשים וחברו הקרוב של מרקוס טוליוס קיקרו. הנישואים אורגנו על ידי אנטוניוס.
אחרי הניצחון כנגד סקסטוס אגריפה יצא למספר מסעי מלחמה ברחבי האימפריה שנועדו להחזיר את הסדר לפרובינקיות. הוא פיקד על פעולות הצי בחופי דלמטיה בשנת 35 לפנה"ס ובשנה שאחר כך יחד עם אוקטביוס הצליח להכניע ולכבוש את רוב השבטים הדלמטים.
המלחמה כנגד מרקוס אנטוניוס.
בשנת 34 לפנה"ס הסכם הטריאומווירט השני עמד לפוג והיה ברור לכל שהדבר יביא לעימות בין אוקטביוס לאנטוניוס. כהכנה לעימות אוקטביוס ביקש לזכות בתמיכתו העם הרומאי ולכן אגריפה התנדב לכהן כאידיל, למרות שהמשרה הייתה נחותה ממשרת הקונסול בה כיהן בעבר. במסגרת תפקידו הוא החל בבנייה מסיבית מחדש של רומא שהוזנחה כתוצאה ממלחמות האזרחים. אגריפה בנה ושיפץ מבני ציבור, אמות מים, שתל גנים, בנה מרחצאות ושיפץ את מערכת הביוב של העיר, ערך משחקים במשך 55 ימים רצופים וחילק לציבור מתנות בדמות מלח ושמן בחינם. מכיוון שיחס את כל הישגיו לאוקטביוס מפעליו נוצלו כדי להעלות את הפופולריות של אוקטביוס בקרב העם והודות לפעולותיו אוגוסטוס יכול היה להתרברב בסוף שלטונו שהוא "מצא עיר הבנויה לבנים ובנה אותה משיש". כמו כן במסגרת תפקידו גירש אגריפה את כל האסטרולוגים מרומא משום שהיו נאמנים לאנטוניוס ונהגו להתסיס את האוכלוסייה.
אגריפה סיים את כהונתו כאידיל ב-1 בינואר 32 לפנה"ס וחזר לתפקידיו הצבאיים וכמצביאו הראשי של אוקטביוס הופקדו בידיו ההכנות של הצבא לעימות עם כוחותיו של אנטוניוס. קלאופטרה השביעית ומרקוס אנטוניוס התחילו לאסוף צבא ביוון בשנת 31 לפנה"ס מתוך כוונה לפלוש לאיטליה. בתגובה לכך אגריפה פיקד על כוח צבאי שיצא ליוון, שבדרכו הוא הצליח ללכוד את רוב אוניות האספקה של אנטוניוס מהמזרח, אגריפה נחת בדרום-מערב הפלופונסוס שם הוא נלחם והביס את מלך מאוריטניה בוגוד שהיה בן בריתו של אנטוניוס, מכאן הוא שט צפונה תוך שהוא מבצע פשיטות על כוחותיו של אנטוניוס עד שלבסוף נחת בקרקירה וכבש אותה. שאוקטביוס התקדם לעבר מפרץ אקטיום במטרה להטיל מצור על כוחותיו של אנטוניוס שחנו שם אגריפה סייע לו על ידי כיבוש האי לאוקס ומפרץ דוקטו. יעדו הבא של אגריפה היה פטרס שם הוא הביס את מפקדו של אנטוניוס קווינטוס נסידיוס וכבש את העיר, עם חזרתו לבסיסו ליד אקטיום הוא נקלע לקרב ימי עם גאיוס סוסיוס, אחד ממפקדיו של אנטוניוס, שהסתיים בניצחונו.
בשעה שהעימות הגדול עם כוחותיו של אנטוניוס התקרב אוקטביוס כינס מועצמת מלחמה שבה הביע את דעתו שיש לאפשר לאנטוניוס ולקלאופטרה לברוח מן המצור מתוך ביטחון שכוחותיהם יערקו לצידו. אגריפה התנגד לכך בציינו שאין כל ביטחון שחייליו של אנטוניוס יערקו לצידם כל עוד אנטוניוס וקלאופטרה חיים. בסופו של דבר אוקטביוס קיבל את דעתו של אגריפה. אגריפה המשיך לכהן כמפקד כוחותיו של אוקטביוס בקרב אקטיום, בקרב עצמו הוא פיקד על האגף השמאלי, במהלך הקרב הצי של אגריפה, בעל ספינות הליבורניות המהירות יותר, נמנע מהתקפותיו של ספינות החמש-חתרית הכבדות של אנטוניוס שניסו לנגח את אוניותיו וכך לשבור את המצור. אחרי כישלון תוכניתו של אנטוניוס הוא וקלאופטרה נמלטו משדה הקרב תוך שהם נוטשים את שאר כוחותיהם לרחמי כוחותיו של אוקטביוס. הניצחון בקרב, שלו היה אחראי אגריפה, הוביל לעריקת כוחותיו של אנטוניוס והפך את אוקטביוס לשליט היחיד באימפריה הרומית.