בשנת 1950 בחר הממשל הקומוניסטי באויפשט כמועדון הרשמי של המשטרה ההונגרית, ושינתה את שם המועדון לבודפשטי דושה (בהונגרית: Budapesti Dózsa, על שמו של המצביא ההונגרי גיורגי דושה). שינוי מסוג זה היה נפוץ במדינות הגוש המזרחי באותן השנים. לאחר השינוי סבלה הקבוצה משני עשורים של חוסר הצלחה מקצועית. בשנת 1951 דן הממשל את מגן הקבוצה, שנדור סוקס, להוצאה להורג בטענה לבגידה חמורה, במשפט סודי ומאורגן מראש. סוקס הפך למרטיר עבור המועדון, ולסמל לאותה התקופה במדינה ובקבוצה. חוסר ההצלחה המקצועית הובילה לכך שרק שני שחקני הקבוצה ייצגו את הקבוצה במונדיאל 1954 המוצלח, ורק אחד מהם - מיחאלי טות' - שותף במשחק הגמר מול .
במהלך המרד ההונגרי בשנת 1956, החזיר המועדון את שמו לשם המועדון המקורי. עם זאת, לאחר דיכויו האלים של המרד על ידי הסובייטים, סירב הממשל ההונגרי לאפשר למועדון להשתמש בשמו הקודם. כתוצאה מכך, פעלה הקבוצה תחת השם אויפשטי דושה (בהונגרית: Újpesti Dózsa), שהתייחס הן לייחוס המועדון למשטרה והן לרובע ממנו הגיע.
בעונת , לאחר 13 שנים ללא תואר, שבה הקבוצה וזכתה באליפות התשיעית בתולדותיה. על אף שטורניר הגביע לא נערך באותן השנים, ייצגה אויפשט את הונגריה בגביע אירופה למחזיקות גביע בעונת . לאחר ניצחון קליל על פלוריאנה ממלטה בסיבוב הראשון (כולל ניצחון ביתי 2–10), הדיחה אויפשט את אייאקס ואת דאנפרמלין אתלטיק, והעפילה עד לחצי גמר הטורניר. בשלב חצי הגמר נעצרה אויפשט על ידי פיורנטינה וכוכבה הגדול קורט האמרין. היה זה הישגה הבינלאומי הגדול ביותר עד אז.
תור הזהב השני (1967 - 1980).
בשנת 1967, לאחר שנים של חוסר הצלחה רציפה, הגיע לקבוצה המאמן לאיוש בארוטי, שנחשב עד היום לאחד מגדולי המאמנים ההונגרים. לאחר שנתיים בהן הוביל את הקבוצה לסגנות, הוביל בארוטי את אויפשט בעונת לאחת מעונות השיא בתולדותיה. אויפשט החזירה לעצמה את תואר האליפות, השלימה זכייה בדאבל לאחר שהניפה את הגביע ההונגרי לראשונה בתולדותיה (גברה 1–3 בגמר על בודפשט הונבד), והעפילה לגמר גביע ערי הירידים שם נעצרה על ידי ניוקאסל יונייטד. עונה אחר כך השלימה הקבוצה זכייה שנייה ברציפות בדאבל המקומי, וביססה את שליטתה המוחלטת בכדורגל ההונגרי של סוף שנות ה-60 ותחילת שנות ה-70. בארוטי סיים את דרכו ב-1971 ועבר לאמן את , אך קבוצתו המשיכה את רצף השליטה בהונגריה.
בין השנים 1969 ל-1975 זכתה אויפשט בשבע אליפויות רצופות, מתוכן שלוש עונות הסתיימו בזכייה בדאבל. היא קבעה שיאים שטרם נשברו בעידן שאחרי מלחמת העולם השנייה, ובהם 500 שערי ליגה בדיוק בשבע עונות, וארבעה הפסדי בית בלבד בעשר עונות. מלבד העפלתה לגמר גביע ערי הירידים, הרשימה אויפשט גם בבמה המרכזית של הכדורגל האירופי, גביע אירופה לאלופות, כשהעפילה החל משנת 1972 שלוש פעמים ברציפות לשלב רבע הגמר. בעונת הגדילה הקבוצה לעשות והעפילה עד לחצי גמר גביע האלופות, אך שם נעצרה על ידי הזוכה בסיום הטורניר, באיירן מינכן. ברצף המרשים של הקבוצה באותן השנים פגשה הקבוצה והדיחה במסגרות האירופיות קבוצות בכירות כמו לידס יונייטד (1969), ולנסיה (1971), סלטיק (1972) ובנפיקה ליסבון (1973).
סימן ההיכר של הקבוצה באותן השנים היה הדגש על משחק התקפי ורב שערים. המאמן בארוטי הרכיב חוליית התקפה שכללה את לאסלו פזקאס, יאנוש גרץ', פרנץ בנה, אנטל דונאי ושנדור זאמבו. יחד כבשה החמישייה מאות שערים עבור הקבוצה, ומשכו קהל אוהדים רחב למועדון בתוך הונגריה ומחוצה לה. שחקני ההתקפה זכו להכרה כשבנה זכה חמש פעמים בתואר מלך השערים של הליגה, בעוד דונאי ופזקאס סיימו במקום השני בתחרות נעל הזהב האירופית.
לאחר עזיבתם של גרץ', בנה ודונאי, הצטרפו לקבוצה אנדראס טרצ'יק ולאסלו פקטה, ותחת המאמן ושחקן העבר פאל ורהידי הובילו את הקבוצה לשתי אליפויות רצופות החל מעונת . טרצ'יק נחשב לשחקן טכני ומוכשר מאוד והוביל את הקבוצה ביכולת הכדרור ובישול השערים שלו, בעוד חברו להתקפה פקטה היה כובש שערים מוכשר שסיים אף הוא במקום השני בתחרות נעל הזהב האירופית.
סוף המאה העשרים (1981 - 1998).
תחילת שנות ה-80 עמדו בסימן ירידת ערכו של הכדורגל ההונגרי באירופה. במקביל, סבלה אויפשט מפגיעה משמעותית בתוצאותיה בליגה. היא כשלה לזכות בתואר במשך מספר שנים, אך גמלה על כך עם הצלחות בגביע ההונגרי (זכתה בגביע ב-1982, 1983 ו-1987) ועם תוצאות מרשימות במפעלים האירופים. בעונת הדיחה את מחזיקת גביע אופ"א המכהנת, גטבורג, במסגרת גביע אירופה למחזיקות גביע. עונה אחר כך הדיחה אויפשט את א.א.ק. אתונה ואת פ.צ. קלן בדרך לרבע גמר גביע המחזיקות. בשלב רבע הגמר ניצחה אויפשט את מחזיקת התואר המכהנת אברדין בתוצאה 0–2, אך הודחה לאחר הפסד 0–3 בגומלין.
עם נפילת המשטר הקומוניסטי חזרה הקבוצה לשמה המקורי, אויפשטי TE (בהונגרית: Újpesti TE). בעונת חתמה הקבוצה את העשור עם זכייה באליפות ראשונה לאחר 11 שנים, ושנתיים אחר כך הוסיפה זכייה נוספת בגביע. בעקבות הזכייה בגביע, השתתפה אויפשט בשנת 1992 במהדורה הראשונה בהיסטוריה של הסופר קאפ ההונגרי, והייתה לזוכה הראשונה בתואר לאחר שגברה 1–3 על האלופה פרנצווארוש. עם זאת, התוצאות בליגה הוסיפו להיות חלשות ובסיום עונת ניצבה הקבוצה במקום ה-14 בלבד ושרדה בליגה רק בזכות משחקי המבחן.
באמצע שנות ה-90 חזרה הקבוצה לצמרת הכדורגל ההונגרי לזמן קצר, כשבין 1995 ל-1997 סיימה פעמיים כסגנית האלופה ופעם נוספת במקום השלישי, ובעונת חגגה את האליפות העשרים בתולדותיה. בכך, הייתה למועדון השלישי בהונגריה שזוכה בעשרים אליפויות לפחות (אחרי פרנצווארוש ומ.ט.ק. בודפשט).
העידן הנוכחי (1998 - ).
עם נפילת המשטר הקומוניסטי, הפסיקו גם התקציבים מהממשל, ובעיות כלכליות כבדות פגעו בכדורגל ההונגרי. ב-1998 חזר המעמד המקצועני לכדורגל בהונגריה, ובמקביל חזר שמו של המועדון לשמו הנוכחי והמוכר, מועדון הכדורגל אויפשט (בהונגרית: Újpest FC). עם זאת, סבלה הקבוצה ממשבר מקצועי מתמשך. שחקני מפתח עזבו את המועדון עקב בעיותיו הכלכליות, וההישגים פסקו בהתאם. דניס אשני ששיחק בקבוצה בעבר וזכה איתה באליפויות חזר למועדון לאחר ששיחק מספר עונות בישראל, אך עזב את הקבוצה תוך זמן קצר.
המצב קיבל תפנית חיובית בשנת 2001, עם השלמת חידושו של אצטדיון הקבוצה. שינויי בעלות הביאו עמם תזרים מזומנים למועדון, שסייע לשיקומו. בסיום עונת , זכתה הקבוצה בגביע ההונגרי השמיני בתולדותיה לאחר עשור, והשלימה זכייה נוספת בסופר קאפ המקומי. הקבוצה חזרה להתמודד בצמרת למשך מספר עונות, ובין 2004 ל-2009 חוותה שלוש עונות כסגנית האלופה, אך עם זאת לא הצליחה לשחזר את הצלחתה באירופה ולא הצליחה לזכות בתואר.
באוגוסט 2006 הלך לעולמו פרנץ סוסה, מגדולי שחקני הקבוצה בכל הזמנים. לאחר פטירתו הוחלף שמו של אצטדיון הקבוצה לאצטדיון פרנץ סוסה, לזכרו של הכוכב המנוח.
בעונת , לאחר 12 עונות ללא תואר, זכתה הקבוצה בגביע ההונגרי התשיעי בתולדותיה. היא שבה למעמד הגמר שנתיים אחר כך, אך הפסידה לפרנצווארוש.
אצטדיון הקבוצה.
אצטדיון הבית של אויפשט הוא אצטדיון פרנץ סוסה בעיר הבירה בודפשט. לאחר שנה של בנייה, נפתח האצטדיון באופן רשמי ב-17 בספטמבר 1922. תכולת האצטדיון היא כ-13,500 מקומות ישיבה. המשחק שחנך את האצטדיון הוא משחק הדרבי של בודפשט, בו גברה אויפשט על פרנצווארוש בתוצאה 1–2.
ב-1945, בעקבות שיטפון שפקד את העיר, הוצפו ונהרסו יציעי האצטדיון, אך הוא חודש והורחב לכ-45,000 מקומות. באותן שנים אירח האצטדיון מספר משחקים בינלאומיים, ואף שימש למספר שנים כאצטדיון הבית של נבחרת הונגריה. המשחק הבינלאומי הראשון באצטדיון נערך ב-1948, ובו הביסה הונגריה את בתוצאה 0–9.
עד לשנת 2000 לא חודש האצטדיון משמעותית, אך בין 2000 ל-2001 עבר האצטדיון חידוש כולל ומקיף. בין היתר הפכו כל יציעי האצטדיון ליציעי ישיבה, וכמות המושבים עמדה על 13,500. כמו כן, מאז השיפוץ כל היציעים באצטדיון מקורים.
בשנת 2006 נקרא האצטדיון על שם אחד מגדולי שחקני הקבוצה בכל הזמנים, פרנץ סוסה, שהלך לעולמו.
קהל ויריבויות.
במהלך שנות ה-70, בעקבות הצלחת הקבוצה במפעלים האירופים, זכתה אויפשט להרחבה משמעותית של קהל אוהדיה בתוך בודפשט ובהונגריה בכלל. עם זאת, עיקר קהל אוהדי הקבוצה מגיע מרובע אויפשט שבבודפשט, שאותו מייצגת הקבוצה.
בעונת , במהלך משחק ליגה מול דברצן, נהם קהל אוהדי אויפשט כלפי שחקנה שחום העור של דברצן, מה שהוביל להפחתת שלוש נקודות ליגה ממאזנה של הקבוצה.
הדרבי של בודפשט.
יריבותיה של אויפשט הן בעיקר קבוצות העיר בודפשט, ובהן מ.ט.ק. בודפשט ובודפשט הונבד. עם זאת, היריבות הגדולה ביותר של אויפשט היא מול פרנצווארוש. היריבות בין המועדון החלה עוד בשנות ה-30, ובזכייתה הראשונה של אויפשט באליפות. מאז, משחקי הליגה בין הקבוצות הם מושכי הקהל הגדולים ביותר בליגה. לעיתים קרובות, משחקים אלו גוררים אלימות בין קהלי שתי הקבוצות, ואף להתערבות משטרתית נרחבת.
היריבות ההיסטורית בין הקבוצות, במקביל ליריבות הספורטיבית, הייתה קשורה גם ליריבות בין עירונית בתחילה, כאשר אויפשט הייתה עיר נפרדת מבודפשט השוכנת בצמוד לה. בנוסף, נוצרה יריבות פוליטית כאשר הגרמנים בהונגריה נמנו בעיקרם עם הקהל של פרנצווארוש בעוד היהודים בהונגריה תמכו בעיקר באויפשט. לאחר מלחמת העולם השנייה נמשכה החלוקה הפוליטית בין הקבוצות, כאשר אוהדי פרנצווארוש נמנו בעיקרם עם האופוזיציה לשלטון, בעוד אויפשט אולצה להיות הקבוצה של הממשל. בעקבות המרד ההונגרי, ובעקבות השיוך של אויפשט לממשל, התייחסו אוהדי פרנצווארוש לאלה של אויפשט כפולשים הסובייטים.