מורו ושני גוריה מופיעים, ומנגד מגיע שבט חזירי הבר של אוקוטו. הללו אומרים למורו שבאו כדי להרוג את בני האדם ולהגן על היער של האייל האל, ודורשים לדעת מדוע יש כאן בני אדם. סאן מסבירה להם שהאייל האל החליט לעזור לאשיטאקה, ולכן חייבים להחזיר אותו לבני האדם מבלי להורגו. החזירים מתרעמים כנגד סאן ואימה על כך שהאייל האל הציל אדם אך לא הציל את אחיהם נאגו, וטוענים שהזאבים הם ששולטים באייל האל. לדבריהם, הזאבים בגדו בהם בכך שלא השפיעו עליו להציל את נאגו. מורו אומרת בקור-רוח שהאייל האל הוא המחליט לתת או לקחת חיים. נאגו, כך היא אומרת, פחד מהמוות, בדיוק כמוה עכשיו, שכן גם היא נושאת בתוכה קליע שבני האדם ירו בה; אך בעוד שנאגו בחר לברוח ממותו והפך לאל מקולל, היא מחכה למותה הקרב ובא ולא מנסה למנעו. סאן, שלא ידעה כי אימה פצועה, דורשת ממנה ללכת אל האייל האל כדי שירפאה, אך מורו אומרת לה שכבר חיה זמן רב מספיק, ולכן האייל האל לא ירפא אותה אלא ייקח ממנה את חייה. החזירים ממשיכים להאשים את הזאבים, ואז אשיטאקה אומר בחולשה כי הוא זה שירה בנאגו למוות. הוא מספר להם מדוע עשה זאת, ומראה להם את הקללה שעל זרועו. הוא אומר שהאייל האל גזר עליו לחיות בכאב עד שהקללה תגרום למותו. לפתע מופיע אוקוטו בעצמו ומתקרב אל אשיטאקה. הוא מודה לנער על שגאל את אחיהם מייסוריו. מורו אומרת לאוקוטו כי אסור לו לנסות ולתקוף את בני האדם עם כל שבטו, שכן זה בדיוק מה שבני האדם רוצים שיעשו כדי שיוכלו לטמון להם מלכודת. אוקוטו משיב ואומר שלא יבקש את עזרתם של הזאבים, אך אפילו אם הוא ובני שבטו ימותו עד האחרון שבהם, הם ינקמו בבני האדם.
הכנות לקרב.
למחרת, אבושי ואנשיה מצליחים להעביר מטען אורז נוסף והפעם גם להגן עליו מסמוראים שתוקפים אותם בדרך, וזאת בעזרת הרובים החדשים שבנו. ג'יקו מסתכל בכול מצלע ההר. עמו נמצאים רצי-הקרקע וחבורת אנשים הנושאים מטריות ענקיות כמו זו שלו. הוא הולך לבדו להיפגש עם אבושי בדרכה חזרה לעיר הברזל מהמשלוח. כאן מתברר הקשר בין השניים: ג'יקו משתייך ל"ארגון העליון", שמטיל עליו משימות. אותו ארגון הוא שהשאיל לאבושי את אנשי-הירי כדי שתוכל להקים את עיר הברזל. עתה בא ג'יקו לדרוש משהו בתמורה. הוא, אבושי וכול שאר האנשים נכנסים לעיר הברזל. אבושי אומרת לו שהסמוראים הללו נשלחו על ידי המצביא הראשי אסאנו, הדורש חצי מהברזל שלהם. ג'יקו מייעץ לה לתת לאסאנו את הברזל הפעם כדי שתוכל להתפנות לקרב נגד חזירי הבר הקרבים ובאים. הוא מראה לה את המסמך שנתן לו הקיסר ומאשר את הכנעתו של האייל האל, אך היא לא מתרשמת. היא מבינה שה"ארגון העליון" רוצה למעשה את ראשו של האייל האל, שמסופר כי הוא מעניק חיי נצח. היא אומרת לג'יקו שאם יחכה עוד זמן מה, היא ועיר הברזל יחלישו את היער עד כדי כך שהמונונוקי יהיו חסרי-כוח לחלוטין, ואז יהיה קל יותר לתפוס את האייל האל. ג'יקו מסרב לחכות ומזכיר לה שאנשי הירי כפופים לפיקודו של "הארגון העליון", ודורש ממנה שתעזור לו להשיג את ראשו של האייל האל לאחר שתביס את חזירי הבר. אבושי נאלצת להסכים, ואנשיו של ג'יקו - רצי-הקרקע ונושאי-המטריות - נכנסים לעיר הברזל.
מאוחר יותר, אבושי מדברת עם כל נשות העיר, שמבקשות להצטרף למשימה. היא מסרבת ואומרת להן שהן חייבות לשמור על עיר הברזל בעת היעדרה, וכי בני האדם מהווים להם יותר סיכון מהמונונוקי. ייתכן שאנשי הירי יבגדו בהם אם יורה להם ג'יקו לעשות כן, ולפיכך חייבים כולם להיזהר. היא והגברים ילכו עם ג'יקו ואנשיו כדי לצוד את האייל האל.
באחד הלילות, אשיטאקה מתעורר סוף סוף משנתו (שככל הנראה נמשכה מספר ימים), ומוצא את עצמו במערה של מורו, כשסאן ישנה לצידו. הוא יוצא ועומד על שפת המערה המשקיפה אל היער. הוא שואל את מורו, השוכבת בקרבת מקום, אם אין דרך אחרת לסיים את המאבק בין היער ועיר הברזל פרט למאבק. מורו אומרת לו שבני האדם רק הולכים ומתרבים, ועתידים גם לכלות את היער. כשאשיטאקה שואל אותה מה תעשה עם סאן והאם תניח לה למות, היא אומרת לו שסאן היננה אחת מבני שבטה, ותמות יחד עם היער. אשיטאקה דורש ממנה שתשחרר את הנערה מפני שבת אדם היא, אך מורו עונה בכעס שהוא כלל לא יכול להבין את מצבה של סאן: פעם, בני אדם שמורו תפסה אותם בעודם מכלים את היער, זרקו תינוקת לרגליה כדי שיוכלו להימלט ממנה; אותה תינוקת הייתה סאן. מורו גידלה אותה כבתה שלה, אף כי כעת היא איננה זאבה ואיננה בת אדם. אחר היא מטיחה באשיטאקה את השאלה אם נראה לו שיוכל להציל את סאן. הוא אומר שאינו יודע, אך בטוח כי יוכלו לחיות ביחד. מורו מגחכת למשמע הרעיון, ושואלת אותו אם הוא מתכוון להילחם לצדה של סאן. כשאשיטאקה אומר לה שהדבר יוביל רק לשנאה נוספת, היא משיבה לו כי הוא כבר אבוד, שכן ככל שילך ויתחזק, הקללה תוסיף לכלות את גופו עד שתהרוג אותו. היא דורשת ממנו שיעזוב עם זריחת השמש. אשיטאקה חוזר למערה, שם סאן מתעוררת. סאן שואלת אותו אם הצליח ללכת, והוא מודה לה ולאייל האל. היא מחייכת ונרדמת.
למחרת הבוקר, אשיטאקה רואה שסאן ושבטה נעלמו, והותירו לו את חפציו כדי שיוכל לעזוב. יאקול מחכה לו מחוץ למערה, ואחד מאחיה הזאבים של סאן מוביל את השניים אל מחוץ ליער עד שהם יכולים להמשיך בעצמם אל עיר הברזל. אשיטאקה מודה לו, מוסר לו את פגיון היהלומים שנתנה לו קאיה ומבקש שייתן אותו לסאן.
על אחד ההרים, מורו וסאן מסתכלות בהכנות של ג'יקו ואבושי לקראת הקרב נגד חזירי הבר. האנשים מציבים מלכודות על ההר שעליו הם מתבצרים, כורתים עצים כדי להתגרות בחזירי הבר, ואף מבעירים אש שהעשן שלה מטשטש את חוש הריח של חזירי הבר ושל הזאבים. סאן נפרדת מאימה ואומרת לה שהיא מתכוונת לעזור לאוקוטו בקרב עם שנייה אחיה, שכן עקב העשן גם חוש הריח של החזיר העיוור כבר לא פעיל. מורו אומרת לה שהיא מסכימה, אך מצד שני גם תוכל לבחור ולחיות עם אשיטאקה. אחיה השני של סאן, שהדריך את אשיטאקה ויאקול, מגיע, ומוסר לסאן את הפגיון של אשיטאקה. סאן קושרת אותו לצווארה, ועם שני אחיה מצטרפת לקרב עם חזירי הבר נגד בני האדם.
קרב.
אשיטאקה עושה את דרכו לעיר הברזל, ושומע מרחוק את פיצוצי הקרב של בני האדם נגד חזירי הבר. בהתקרבו לעיר הברזל הוא מגלה שהסמוראים צרו עליה. הוא מצליח לעבור את ההגנות שלהם ומגיע לחומות העיר. הסמוראים כבשו את מרביתה, ורק המתחם הפנימי עדיין עומד על תילו. הנשים, קורוקו (שזרועו שבורה) והמצורעים הם היחידים שנשארו שם; כל השאר הלכו לצוד את האייל האל. אסאנו החליט לתקוף את עיר הברזל ברגע שהגברים יצאו, ולכן הנשים לא יכולות להודיע לאבושי ולאנשיה על הצרה בעיר הברזל. אשיטאקה דוהר משם על יאקול ומבטיח להביא את אבושי כדי שתעזור בקרב, כשארבעה סמוראים רודפים אחריו. אשיטאקה מצליח לבסוף להיפטר מהם בעזרת חרבו וקשתו (תוך שהקללה ממשיכה להתפשט על גופו), אך יאקול נפגע מחץ ברגלו האחורית. הוא ממשיך לעקוב אחרי אשיטאקה בצליעה, והשניים מגיעים למקום שבו התחולל הקרב של בני האדם והחזירים. גופות של אנשים וחזירים מוטלות בכול מקום, אך הקרב כשלעצמו נגמר. אנשי עיר הברזל ששרדו אומרים לאשיטאקה כי נושאי-המטריות השתמשו בהם בתור פתיון כדי למשוך את חזירי הבר, ואז זרקו עליהם פצצות כדי להרגם, תוך שהם הורגים גם חלק מבני האדם. החזירים הפסידו, אך בני האדם יצאו בשן ועין. אשיטאקה אומר לגברים שהסמוראים צרים על עיר הברזל וכי הם חייבים לשוב ולעזור לנשים. הם עונים לו שאבושי המשיכה עם ג'יקו ואנשיו כדי לצוד את האייל האל ביער, ומבקשים ממנו להשיב אותה. אשיטאקה מגלה שאחד מבניה הזאבים של מורו עדיין חי ותקוע מתחת לגופתו של חזיר בר מת, ומצליח, בעזרת הגברים, לחלצו משם. אשיטאקה אומר לגברים שירדו ויחכו לאבושי ליד האגם, וכי הוא ילך עם הזאב להשיבה. יאקול נשאר עם הגברים, והזאב רץ יחד עם אשיטאקה כדי למצוא את סאן.
מרדף.
ביער, עושים את דרכם אבושי, גונזה, ג'יקו ואנשיו כדי למצוא את האייל האל. סאן, אוקוטו וזאב נוסף נמצאים קדימה מהם, והולכים לבקש את עזרתו של האייל האל כדי שירפא את אוקוטו, הפצוע קשות. לפתע, מופיעים רצי-קרקע הלבושים בעורות של חזירי הבר שהרגו. אוקוטו, שקולט את ריח העורות, חושב שחזיריו חזרו לחיים, ושועט קדימה לכיוון האגם של האייל האל. סאן מנסה לומר לו שזו תחבולה של בני האדם, אך הוא איננו מקשיב וממשיך להתקדם, בעודו הורס כל מה שעומד בדרכו. סאן מורה לאחיה ללכת ולבקש את עזרת אימם, ונשארת עם אוקוטו לבדה. החזיר הגדול מאבד את כוחו ונופל, והציידים הלבושים עורות חזירים מקיפים אותו ואת סאן. היא מנסה להרחיק אותם, אך הם רבים מדי. "תולעים" אדומות מתחילות לבקוע מבשרו של אוקוטו, וסאן יודעת שהוא מתחיל להפוך לאל מקולל. בעודה מנסה לסלק את התולעים ממנו, אחד הציידים מיידה לעברה אבן, שפוגעת ברקתה וגורמת לה לאבד את הכרתה וליפול על אוקוטו. החזיר, שמרבית גופו מכוסה בתולעי הקללה, קם וממשיך לצעוד לעבר האגם של האייל האל, כשהוא נושא את סאן על אחד מחטיו. כשהיא מתעוררת, היא רואה שה"תולעים" בוקעות גם מגופה שלה, והיא נבלעת בתוכן.
אשיטאקה והזאב ממשיכים לרוץ לעבר סאן. בדרך הם מוצאים את אבושי ושאר האנשים. הזאב ממשיך לרוץ, ואילו אשיטאקה צועק לאבושי שעיר הברזל נמצאת תחת מצור, וכי היא חייבת לחזור ולהצטרף לגברים המחכים לה ליד האגם. הוא ממשיך לרוץ ומשאיר בידיה את ההחלטה. אבושי אומרת לגונזה שהנשים יכולות עתה רק להגן על עצמן, ואילו הם חייבים להמשיך במסע הציד. נושאי-המטריות מייעצים לג'יקו בסתר להיפטר מאבושי, אך הוא אומר שכדאי לתת לה לחסל את האייל האל בשבילם.