אשטון עיצב עוד יצירה בשביל דה ולואה ולהקתה, הבלט-דיברטיסמאן "הרנדוו", 1933. רוברט גרשקוביץ מתאר את היצירה כ"טיול מדויק מבחינה קלאסית אך קליל, המציג לראווה "נערות בלט" בחצאיות שופעות ובני זוגן המרהיבים." היצירה זכתה להצלחה מיידית, זכתה להפקות מחודשות למכביר וב-2013 עודנה ברפרטואר של הבלט המלכותי, שמונים שנה לאחר חיבורה. בשנת 1935 מינתה דה ולואה את אשטון לכוריאוגרף הבית של להקתה, שם עבד לצד קונסטן לאמבר, המנהל המוזיקלי מ-1931 עד 1947, ולהקה שכללה את מרקובה, אנטון דולין ורוברט הלפמן. "הטיימס" מתאר את שנותיו הראשונות של אשטון עם הוויק-ולס כתקופת יצירה עשירה: "רבים השוו לטובה את "רוחות רפאים" שלו מ-1936 ל"סימפוניה הפנטסטית" של מאסין על נושא דומה, ובאותה שנה הופיעו גם "נוקטורן" הנוגע ללב ל"פריז" של דיליוס. היצירות האלה נעלמו, אבל "זר כלולות" השנון ו-Les Patineurs מ-1937 עודם קיימים גם כיום.
בעונת 1936–1937, על אף ההומוסקסואליות שלו, ניהל אשטון פרשיית אהבים עם יורשת ואשת חברה אמריקאית, אליס פון הופמנסתאל. אהבתה אליו נמשכה גם לאחר תום הפרשייה, אם כי היא נישאה פעמיים, בשתיהן לגברים הומוסקסואלים אנגלים.
בהמשך שנות ה-30', החלה הקריירה של אשטון להסתעף למדינות העולם. ב-1934 יצר בניו יורק כוריאוגרפיה לאופרה "ארבעה קדושים בשלוש מערכות" של וירג'יל תומסון, וב-1939 יצר את הבלט הראשון שלו ללהקה זרה: "חופשת השטן" (Le Diable s'amuse) לבלט רוס דה מונטה קרלו. הוא המשיך ליצור מחולות לצורות אחרות של תיאטרון, החל בהצגות רביו כגון "שיחות העיר" ו"בית ויופי", והמשך באופרות, בהן הפקה של קלייב קארי לעטלף בסדלר'ס ולס ועד לקולנוע, "לעולם אל תברח ממני" מ-1935, עוד שיתוף פעולה עם ויליאם וולטון לאחר "פאסאד", ארבע שנים קודם לכן.
סדלר'ס ולס וקובנט גרדן.
זמן קצר לפני פרוץ מלחמת העולם השנייה הוצעה לאשטון משרה בניו יורק במה שנועד להיות תיאטרון הבלט האמריקאי. הוא סירב, וחזר ללהקה של ולואה, ששינתה את שמה ל"בלט סדלר'ס ולס". הוא יצר כמה בלטים בנימה רצינית יותר, בהם "סונאטת דנטה", המסמל את המאבק שאין לו קץ בין ילדי האופל לילדי האור. היצירה הוסרה מן הרפרטואר ונחשבה לאבודה עד שנת 2000, כאשר הבלט המלכותי של בירמינגהם העלה הפקה משוחזרת בידי ג'ין בדלס ופולין קליידן, בעזרת פמלה מיי.
ב-1941 גויס אשטון לשירות מלחמתי. הוא מונה לקצין בחיל האוויר המלכותי, תחילה כמנתח תצלומי אוויר ואחר כקצין ביון. בתקופת שירותי בחיל האוויר ניתנו לו מדי פעם חופשות להמשיך בעבודתו עם הבלט. שיתוף הפעולה של עם וולטון נמשך ב"החיפוש" (The Quest) (1943). הבלט נוצר ועלה על הבמה בחיפזון, ו-וולטון אמר לאחר זמן, שלא הייתה זו הצלחה משום נקודת ראות. הנושא היה מעשה גבורה אבירי, אך וולטון בעיר, שהלפמן בתפקיד הראשי דמה יותר לדרקון מאשר לג'ורג' הקדוש. כמו ביצירה המשותפת של אשטון-וולטון מ-1940, "הבתולות החכמות", המוזיקה שרדה אך לא כן הבלט.
לאחר תום המלחמה, הזמין מנהל האופרה דייוויד ובסטר את דה ולואה להעביר את להקתה מסדלר'ס ולס לבית האופרה המלכותית, קובנט גארדן, כלהקת הבית של האופרה, לצד להקת האופרה החדשה שבהקמתה עמד אותו זמן. דה ולואה קיבלה חופש-פעולה רב בניהול הלהקה, אבל נדרשה לתת דין וחשבון לוועד המנהל, שאת תמיכתו הייתה צריכה למעבר, וקיבלה אותה. אשטון, שהכיר את ובסטר וראה אותו בחיוב, צידד בכל לבו במעבר, ותמך בו במידת ההשפעה שהייתה לו אותו זמן. אף כי לא הייתה עוד להקת הבית של תיאטרון סדלר'ס ולס, המשיכה הלהקה להיקרא סדלר'ס ולס בלט עד 1957. הבלט הראשון של אשטון ללהקה בביתה החדש היה "וריאציות סימפוניות" (1946). ההיסטוריון מונטגיו הלטרכט כותב על הבלט, "זו יצירת מופת שנוצרה למען בית האופרה ולמען רקדני הלהקה ומהווה כמעט בפני עצמה את סגנון הריקוד האנגלי." אף כי הבמה בקובנט גארדן הייתה גדולה בהרבה מזו של סדלר'ס ולס, אשטון הגביל את עצמו לשישה רקדנים, שבראשם מרגוט פונטיין ומייקל סומס. היצירה, שנשארה ברפרטואר עד 2013, נחלה הצלחה מן ההופעה הראשונה.
עוד בלט נטול-עלילה היה "תמונות בלט" (1947) של אשטון, שנשאר ברפרטואר. תחילה יצר "תמונות בלט" מחלוקת בדעת הביקורת. הטיימס ציין, כי "מעלתו האחת היא הקיצור".ריצ'רד באקל מן האובזרבר כתב, "החיסרון היחיד _ הוא שזו איננה המערכה האחרונה של בלט קלאסי ארוך. תצוגה כזאת של תנועה אצילה צריכה להוות את שיאו של מחזה ראווה: אלא שלפני שאנחנו עומדים על יופיה, פנינה יקרת-ערך זו מתפוגגת לאין - תוך שמונה-עשרה דקות." אשטון עצמו תיאר את הבלט במילים: "יש בו יופי מרוחק, בלתי-מתפשר, האומר: אני כאן, יפהפייה, אבל לא אעשה שום מאמץ להקסימך." בשנת 2004 הגדירה דברה קריין את היצירה "קלאסיציזם טהור, מרענן במידה שאין למעלה ממנה". ב-1948, בהמרצת דה ולואה, יצר אשטון את הבלט הראשון הגדול שלו בשלוש מערכות ללהקה בריטית, הגרסה שלו ל"סינדרלה" של סרגיי פרוקופייב. הצוות המקורי כלל את מוירה שירר כסינדרלה, סומס כנסיך, אלכסנדר גרנט כליצן, ואשטון והלפמן כאחיותיה החורגות של סינדרלה. היו מבקרים שחיוו את דעתם, כי אשטון לא השיג עדיין שליטה מלאה בבלט באורך מלא, והיו לו נקודות תורפה פה ושם בכוריאוגרפיה, אבל הצד הקומי של האחיות החורגות היה, ועודנו, חביב הקהל. מבקרת הבלט לורה ג'ייקובס כינתה אותו "סלפסטיק בסדר גודל שמיימי" וציינה, שהיא ועמיתיה הניו-יורקיים הוכו באלם לנוכח הבלט המזהיר הזה.
בשלהי שנות ה-40' וראשית ה-50', עבד אשטון לעיתים קרובות יותר בשביל להקות בלט אחרות; הוא יצר כוריאוגרפיות לבלט של פריז ("Le Rêve de Léonor" 1949, לווריאציות על נושא של פרנק ברידג' מאת בנג'מין בריטן) ולניו יורק סיטי בלט ("Illuminations", 1950, ל"Les Illuminations" של בריטן, ו"Picnic at Tintagel", 1952, ל"The Garden of Fand" מאת ארנולד באקס. הוא יצר ריקודים לסרטי קולנוע, בהם הסרט סיפורי הופמן (1951), שבו הופיעו הלפמן, מאסין ואשטון. מאסין, בתפקיד ספאלאנצאני, יצר בעצמו את הכוריאוגרפיה לתפקידו הוא. ו"סיפור שלוש אהבות" (1953), וביים אופרות בפסטיבל גליינדבורן,
הבלט השני באורך מלא של אשטון ללהקה של דה ולואה היה "סילביה" (1952). הביוגרפית של אשטון, קתרין סורלי ווקר, סבורה, שהוא הצליח "אפילו פחות" מ"סינדרלה", אבל ביקורות מאותו זמן שיבחו אותו במעט מאוד הסתייגויות, אם בכלל. בשנת 2005, בביקורת של הפקה מחחודשת בניו יורק, כינתה אותו המבקרת ג'ני שולמן "שובר קופות", "קורן" ב"שפעה כוריאוגרפית שתרצה גם את אנין הטעם ביותר בין האלים ואת התובעני ביותר בחסידי הבלט."
הבלט השלישי באורך מלא של אשטון היה "רומיאו ויוליה" בשביל הבלט המלכותי הדני ב-1955. הבלט קצר הצלחה בלתי מבוטלת, אבל אשטון דחה ניסיונות להציג אותו בקובנט גארדן, שנראה לו גדול מדי, הן כאולם והן כבמה, לטיפול האינטימי שלו בסיפור. הבלט לא הוצג בלונדון עד 1985, בהפקת לונדון פסטיבל בלט, ולא בקובנט גארדן.
הבלט המלכותי.
באוקטובר 1956 העניקה אליזבט השנייה לבלט סדלר'ס ולס זיכיון, שהקנה לו את התואר הבלט המלכותי החל ב-15 בינואר 1957. תואר זה הכיר במעמד המכובד שהשיגה הלהקה: בארצות העולם הכירו בה כ"הלהקה הראשונה במעלה מחוץ לרוסיה". דה ולואה נשארה מנהלת הלהקה, עם אשטון ככוריאוגרף הראשי.
אחד הבלטים המהוללים ביותר של אשטון נוצר בשביל הבלט המלכותי ב-1960: "הנערה הסוררת" (La fille mal gardée). הבלט הראשון בשם זה הוצג בצרפת ב-1789, וכמה גרסאות מאוחרות יותר הוצגו במאה ה-19, למוזיקה מאת מלחינים שונים. אשטון ערך מחקר קפדני, כדרכו, והחליט להשתמש במוזיקה של פרדיננד ארול מ-1828, בעריכתו של ג'ון לנצ'ברי, בתוספת מגרסאות אחרות. ווקר אומרת על היצירה, "הוא נשאר צמוד לתרחיש המקורי, אבל יצר כוריאוגרפיה מענגת בעושר ההמצאה שלה, המהווה היתוך מרנין לב ביותר של בלט קלאסי ומחול עממי אנגלי, ואילו התפאורות המלבבות של אוסבר לנקסטר משכנעות בהצגתן את חיי הכפר הצרפתי." הצלחת הבלט הייתה מיידית, והוא מוצג שוב ושוב מאז, לא רק בבלט המלכותי, אלא גם על ידי להקות בלט בעשר ארצות אירופאיות אחרות, וכן באוסטרליה, קנדה, הונג קונג, ניו זילנד, דרום אפריקה וארצות הברית.
עם פרישתה של דה ולואה ב-1963, תפס אשטון את מקומה כמנהל. תקופת ניהולו נתפסת כמעין תור הזהב. בהנהגתו, הוכרה להקת הבלט כעומדת בתחרות ואף עולה על הלקות הטובות ביותר בכל מקום אחר בעולם. הוא המשיך להרחיב את הרפרטואר בהפקות חדשות משלו, שיכנע את מורתו משכבר הימים, ברוניסלבה ניז'ינסקה, להשיב לבמה את "האיילות" וכלולות שלה, והציג את "מדמואזל אנגו" של מורו השני, מאסין. כמו כן הביא ללהקה את אנטוני טיודור, בן זמנו האנגלי, שהיה מוכר יותר בארצות הברית, לביים יצירות חדשות וישנות גם יחד. מבקר הבלט ג'ון פרסיבל חיווה את דעתו, שעל אף שלל הצלחותיה המזהירות של הלהקה בהנהגת אשטון, הוא איננו מתאים לניהול ואיננו מעוניין בו, וחסר לו הכישרון המיוחד של דה ולוראה לתכנון אסטרטגי (אף כי עלה משתי הבחינות הללו על מחליפו בניהול, קנת מקמילן). פרסיבל סבר, שעובדה זו מחלישה את הלהקה לטווח הארוך. יצירותיו של אשטון ללהקה בתקופת ניהולו כללו את "החלום" (1964) (לאנתוני דואל ואנטואנט סיבלי), מחולת השלושה "מונוטונים II" (1965), "לוח שנה של ג'אז" (1968) ו"וריאציות אניגמה (תמונות חברי בפנים)" (1968).