עם השגת הניסיון בספרד, ולמרות היותו חיל האוויר הגדול בעולם בזמנו חיל האוויר הסובייטי היה משותק ולא מוכן למלחמה ערב פרוץ מבצע ברברוסה (קיץ 1941). זאת הודות למחדל מודיעיני-מנהיגותי שלא הורה על הכנות טרם פתיחת המבצע, אף על פי שהיו עדויות להכנות גרמניות לפלישה. כמו כן חיל האוויר הרוסי היה בשלבי מעבר בין דורות של כלי טיס, ולכן הרבה מיחידותיו היו במצבה חלקית ומטוסיו המתקדמים ביותר סבלו מבעיות שמישות. עם זאת הגורם המשמעותי ביותר שתרם לחוסר הזמינות של החיל היה מסע הטיהורים בצבא הסובייטי שהחל בשנת 1937 ונמשך עד שנת 1939. כל אלה גרמו לאבדות גבוהות מאוד בשלבים הראשונים של הפלישה. עם זאת, עם גיוס התעשייה, החכירה בין בעלות הברית וההסתמכות של הסטאבקה על בנייה ושמירה על עתודות אסטרטגיות עזרו לחיל להתאושש ולחזור לפעילות מלאה נגד כוחות הורמאכט.
המלחמה הקרה.
בתום מלחמת העולם השנייה חיל האוויר הסובייטי הפך לזרוע האוויר השנייה בגודלה בעולם אחרי חיל האוויר של ארצות הברית. הרגימנטים האוויריים שלה הוצבו בכל רחבי מדינות ברית ורשה. עיקר היחידות הללו היו טייסות התעופה הטקטית. בשנת 1947 נוסד חיל ההגנה האווירית הסובייטי (PVO) שהיה אמור לעזור להגן על אדמות הגוש המזרחי נגד מפציצים אסטרגיים של ארצות הברית ובריטניה.
מטוסי החיל השתתפו במלחמת קוריאה, כחלק מהסכם ידידות בין ברית המועצות והרפובליקה העממית של סין. טייסיה גם השתתפו במהלך מלחמת וייטנאם, אם כי באופן הרבה יותר מוגבל. טייסיה ראו גם פעילות מוגבלת במהלך מלחמת ההתשה ואף במהלך מלחמת יום כיפור, בטיסת ביון שעה לפני כניסתה לתוקף של הפסקת האש, כל זאת לטובת מצרים.
בשנים 1964–1989 חיל האוויר הרוסי וחיל ההגנה האווירית גדל בצורה משמעותית זאת כחלק ממדיניות חוץ מופרזת ששאפה לשמור על היוקרה של ברית המועצות בין מדינות העולם השלישי.
המלחמה האחרונה בה השתתף חיל האוויר הסובייטי הייתה מלחמת אפגניסטן, בה חיל האוויר השתתף בעיקר ביכולות ההפצצה הטקטית והתובלה. בעקבות לקחי המלחמה הזאת רגימנטים של מסוקי קרב וסער הועברו לאחריות צבא היבשה.
בסוף שנות ה-80 של המאה ה-20 כלל חיל האוויר הסובייטי כ-10,000 כלי טיס מסוגים שונים.
המעבר לרפובליקה והברחת המטוסים.
בדצמבר 1991, עם התפרקותה של ברית המועצות ל-15 מדינות שונות, החל תהליך של ארגון הצבאות של המדינות הללו. רוסיה מצאה את עצמה במצב בו רק כ-40 אחוז ממטוסי חיל האוויר שלה נמצאו בשטחה, ולרוב היחידות הללו כללו את כלי הטיס הישנים יותר, כאשר כל היחידות המובחרות המטיסות את המטוסים המתקדמים ביותר הוצבו תמיד בקרבת הגבול עם המערב. רוסיה איפוא החלה בניסיונות דחייה והעברת כוחות בשביל להחזיר לעצמה את כלי הטיס והיחידות המובחרות לעיתים תוך הסכמים בין מדינות, ולעיתים תוך מבצעים דומים להברחה כאשר יחידות שלמות המריאו מבסיסן ללא כל תיאום או התראה ולא חזרו.
ארמיית האוויר ה-16 הוחזרה ממזרח גרמניה, ארמיית האוויר ה-4 הוחזרה מפולין ויחידות נוספות הוחזרו מהמדינות הבלטיות ומבלארוס. ממדינות הקווקז הוחזרו הרגימנטים של התעופה האסטרטגית המפעילות את המפציצים האסטרטגיים, כאשר הרגימנטים של התעופה הטקטית המפעילים מטוסי תקיפה וקרב הושארו בשטחן. רוסיה הצליחה, אם כן, לשים את ידיה על שלושה רבעים מכלל כלי הטיס של ברית המועצות לשעבר.
מעבר זה של כמות גדולה של כלי טיס יצר מספר בעיות, העיקרית שבהן היא מחסור בבסיסים, תשתיות, ומגורים לכלל היחידות ואנשיהן. בסיסים התמלאו בכלי טיס, יחידות שלמות פורקו ברגע שהן נחתו בבסיסיהן החדשים ומטוסיהן פוזרו בין היחידות שנשארו. שני בתי הספר לטיסה באורנבורג וייסק הפכו לבסיסים מבצעיים עם טייסות תובלה והפצצה.
1992–2000 – שנים של קשיים.
המבנה הארגוני שהצבא ירש מהעידן הסובייטי נשאר על כנו למשך מספר שנים. במבנה זה הכוח האווירי התחלק בין חיל האוויר, חיל ההגנה האווירית, צבא היבשה וחיל הים. בתקופה זו, עקב בעיות כלכליות של רוסיה, בלט המחסור התקציבי שהעיק על כלל הזרועות המזוינים, אם כי חיל האוויר חווה את מרבית הקיצוץ, שכן החלק שלו בתקציב הביטחון ירד מכ-20 אחוז בשנת 1992, ל-15–17 אחוז בשנת 1996 ולבסוף ל-10 אחוז בשנת 2000. עקב כך התעכבו תוכניות רכש, וכלי טיס מיושנים לא הוצאו משירות. בסוף שנות ה-90 כ-48 אחוז מכלי הטיס היו בני למעלה מ-15 שנים, 23 אחוז היו בין 10–15 שנים, 28 אחוז היו בין 5–10 שנים ואחוז אחד בני פחות מ-5 שנים, כאשר השאיפה הכללית היא שכמות כוללת של כלי טיס מיושנים – בני יותר מעשר שנים לא תעלה על מ-30 אחוז מהמצבה הכללית.
כלי הנשק ואמצעי הנחיה דוגמת פצצות ומערכות בקרת הירי, נשארו פרימיטיביים ברובם, ללא מלאי ויכולת להפעיל כלי נשק מונחים. בין השנים 1996–1999 חיל האוויר קיבל רק כ-30–40 אחוז מכלל הדלק שנדרש, וכתוצאה מכך רק 45 אחוז מכל שעות הטיסה המתוכננות בוצעו ורגימנטים מסוימים לא טסו בכלל.
טייסי חיל האוויר התקשו לשמור על כישוריהם עקב צמצום חד בשעות הטיסה. בשנת 1993 עמדו מספר שעות הטיסה לטייס בממוצע על 73, על 50 שעות בשנת 1995 ועל 29 שעות טיסה בשנת 2000, בעוד הסטנדרט בצבאות נאט"ו עמד על 150 שעות לטייס בממוצע. רק כ־30–40 אחוז מכלל הטייסים נחשבו לכשירים מבצעית. כשליש מכלל הטייסים שסיימו את בתי הספר לטיסה מאז שנת 1995 לא ביצעו אף טיסה מאז. בנוסף לכל אלה, חל צמצום חד בכמות יחידות הדיור הזמינות לקצינים, וכן במשכורתם. המצב החברתי כלכלי היה כה עגום עד שבשנים 1998–2000 התפטרו 32,000 קצינים.
מלחמת צ'צ'ניה הראשונה.
ב-11 בדצמבר 1994 פלש צבא רוסיה לצ'צ'ניה בסיוע של 140 מטוסים ו-55 מסוקים. הם לא נתקלו בהתנגדות, שכן בהכנות לפלישה הבסיסים האוויריים הצ'צ'נים הופצצו, וכלל הכוח האווירי שלהם שותק. עם זאת, חיל האוויר הרוסי שמר על סיורים אוויריים למשך המלחמה, בשביל למנוע ממטוסים ממדינות שכנות מלהתערב בנעשה במלחמה. המאמץ העיקרי של חיל האוויר רוכז בתקיפת שדות, מחנות, מפעלים, סדנאות ומוסכים.
למרות השגת העליונות האווירית באופן מהיר ויעיל יחסית, הפעילות האווירית במהלך המלחמה הייתה כושלת. מזג אוויר בעייתי הקשה על פעילות מטוסי התקיפה מדגם Su-25 ו-Su-24, ופגע ביעילות שלהם. המסוקים לא הורשו להתקרב לאזורים האורבניים מחשש שיפגעו מירי נ"מ, אך מטוסי חיל האוויר ביצעו מספר רב של גיחות תקיפה, שנועדו לתמוך בפעילות כוחות היבשה בלחימה בתוך הערים, במיוחד בגרוזני. חוסר התיאום בין חיל האוויר לכוחות היבשה, גרם למספר רב של מקרי אש ידידותית, בהם פגעו מטוסי התקיפה בכוחות רוסיים. זה קרה בגלל חוסר ניסיון בלוחמה בשטח בנוי, חוסר מקצועיות של הטייסים, שימוש בכלי נשק ואמצעי נחייה מיושנים על ידי כלי הטיס, וכן בשל חוסר נכונותם של קציני היבשה לדווח על מיקומם בקשר, בגלל החשד שהכוחות המורדים יכלו להאזין לאמצעי הקשר המיושנים. עם זאת, חיל האוויר לעיתים ביצע הפצצות שטיח ואלה זרעו, גם באוכלוסייה אזרחית, הרס וקטל רב, שקיבל תשומת לב מהתקשורת ברוסיה ותגובות נזעמות בעולם. בגלל השפעה שלילית בדעת הקהל, נשיא רוסיה בוריס ילצין התערב בפעילות האווירית מספר פעמים והורה על הפסקת התקיפות. לבסוף לאחר כיבוש גרוזני, בירת צ'צ'ניה והישוב העיקרי במדינה, עיקר הלחימה עבר לאזורים הפחות מאוכלסים.
בתום שבעת החודשים הראשונים של המלחמה, הכוח האווירי של רוסיה ביצע 9,000 גיחות, מתוכן 5,000 גיחות תקיפה, 600 גיחות צילום. בסוף המלחמה באוגוסט 1996 היה מספר הגיחות של חיל האוויר כ־14,000–17,000 גיחות של מטוסי התקיפה והקרב, מעל 170 גיחות של המפציצים האסטרטגיים ו-3,000 גיחות על ידי מטוסי התובלה. עם המספרים המשמעותיים הללו יש לזכור כי בשל הבעיות התקציביות הקשות של חיל האוויר, זה פגע ישירות ביכולת הכללית של החיל, שכן החימוש והדלק שבוזבזו במלחמה על ידי היחידות של שפעלו במלחמה, באו מהמלאי הכללי של החיל ובשל שלא היה כסף לרכש של דלק וחימוש, כמות הטיסות בכלל היחידות שלא השתתפו במלחמה ירד ומלאי החימוש והדלק שהיה זמין להם היה חלקי. האבדות של הרוסים במלחמה הסתכמו ב-2 מטוסי Su-25, מטוס Su-24 אחד ונזק ל-50 מטוסים, האבדות של המסוקים היו יותר משמעותיות והסתכמו ב-14 מסוקים.
איחוד עם כוחות ההגנה האווירית.
בשנת 1998 נקלטו בחיל האוויר מרבית חיל ההגנה האווירית של הדיוויזיות והרגימנטים של מטוסי היירוט, סוללות הנ"מ מערכת המכ"מים לגילוי, זיהוי, ובקרה. הכל פרט למערכת ההתראה מפני טילים בליסטיים, קורפוס ההגנה מפני טילים של מוסקבה, ומערכת בקרת החלל, שנקלטו בכוחות הטילים האסטרטגיים. במהלך איחוד זה, הוחלפה מרבית הצמרת של החיל, ומפקדתו עברה ממרכז מוסקבה לתוך מה שהיה מפקדת כוחות הנ"מ הרוסית, ושדרת הפיקוד הזוטרה עברה גם היא למתקני חיל ההגנה האווירית, כדי לנצל את אמצעי השליטה והבקרה המתקדמים שהיו בחסר בחיל האוויר עצמו.
עם זאת, המטרה העיקרית של מיזוג זה הייתה הורדת מחיר התפעול של החיל. מ-95 רגימנטים של חיל האוויר ו-25 רגימנטים של הגנה אווירית, מצבת חיל האוויר כללה, החל מינואר 1999, 70 רגימנטים של מטוסים - 7 רגימנטים של מפציצים כבדים, רגימנט אחד של מטוסי תדלוק, 10 רגימנטים של מטוסי תובלה, 24 רגימנטים של מטוסי קרב, 11 רגימנטים של מטוסי הפצצה, 5 רגימנטים של מטוסי ביון, 7 רגימנטים של מטוסי תקיפה, ו-30 רגימנטים של טילי נ"מ. חיל האוויר נטש 32 שדות תעופה ו-310 קומפלקסים של יחידות דיור לאנשי צבא. מצבת כוח האדם של החיל נקבעה על 184,594 אנשים, כאשר לפני המיזוג שני הכוחות כללו יחדיו בערך 230,000 חיילים.