Fatti:
A. A.a Con effetto dal 1° aprile 2007 B._, calciatore professionista, è stato registrato quale persona alla ricerca di impiego al 100% nel sistema informatico della disoccupazione COLSTA. Da giugno 2006 ad agosto 2007 egli ha percepito un guadagno intermedio.
Il 27 luglio 2007 l'Ufficio regionale di collocamento di Bellinzona (URC) ha confermato la registrazione dell'interessato quale persona alla ricerca di un impiego al 100% con effetto dal 2 settembre 2007.
In data 3 e 20 settembre 2007 il medico curante dell'assicurato, dott. M._, ha attestato un'inabilità lavorativa totale dal 18 agosto 2007 per la durata di circa sei mesi.
Da settembre 2007 a marzo 2008 l'assicurato ha percepito un guadagno intermedio in forma di indennità per infortunio.
A.b Il 9 aprile 2008 l'URC ha comunicato alla Cassa disoccupazione Cristiano Sociale (con copia alla Cassa stessa) l'annullamento dell'iscrizione di B._ alla banca dati COLSTA quale persona in cerca di impiego.
A.c Il 28 aprile 2008 il dott. M._ ha dichiarato l'assicurato nuovamente abile al lavoro al 100% dal 1° aprile 2008. Il certificato è stato consegnato all'URC il 2 maggio seguente.
Il 9 maggio 2008 l'URC ha quindi confermato la registrazione di B._ nel sistema informatico della disoccupazione con effetto dal 2 maggio 2008.
A.d Con scritto del 15 maggio 2008 B._, rappresentato dall'Organizzazione Cristiano-Sociale Ticinese (OCST), ha contestato l'avvenuta reiscrizione con effetto dal 2 maggio 2008, anziché dal 1° aprile 2008, e posto in evidenza di non essere mai stato informato dell'annullamento della precedente iscrizione. Egli ha quindi chiesto di annullare la decisione 9 aprile 2008, riattivando retroattivamente l'iscrizione, e di rilasciare il "Faut" di aprile, rispettivamente di pronunciare una decisione formale.
In data 29 maggio 2008 l'URC ha informato l'OCST di aver sottoposto il caso all'Ufficio giuridico della Sezione del lavoro per presa di posizione formale.
Con decisione su opposizione del 7 luglio 2008 l'URC ha confermato la decisione 9 maggio 2008, adducendo in via preliminare che la conferma di registrazione nel sistema COLSTA andava considerata una decisione formale, mentre lo scritto 15 maggio 2008 un'opposizione. L'Ufficio interpellato ha quindi ritenuto corretto l'annullamento della precedente iscrizione, in quanto l'assicurato da settembre 2007 a maggio 2008 non lo ha mai contattato, né ha trasmesso un certificato medico aggiornato, trascurando i propri obblighi di controllo e rendendo impossibile la verifica della sua idoneità al collocamento.
B. Avverso detto provvedimento, B._, ancora patrocinato dall'OCST, si è aggravato al Tribunale delle assicurazioni del Cantone Ticino, chiedendo di percepire le indennità di disoccupazione già dal 1° aprile e non solo dal 2 maggio 2008. A suo dire, egli ha sempre agito correttamente nei confronti dell'URC, non ha ricevuto alcuna notifica di annullamento dell'iscrizione e, pertanto, essendo abile al lavoro dal 1° aprile 2008, andava reiscritto da tale data.
Per pronuncia del 4 dicembre 2008 il Presidente del Tribunale cantonale delle assicurazioni ha accolto il ricorso ai sensi dei considerandi, accertando la nullità, per incompetenza, delle decisioni del 9 maggio e del 7 luglio 2008, emanate dall'URC, e ha trasmesso gli atti alla Sezione del lavoro, perché procedesse conformemente a quanto stabilito al consid. 2.8, e, meglio, stabilisse se l'annullamento dell'iscrizione alla disoccupazione dal mese di aprile 2008 era giustificata o meno.
C. La Sezione del lavoro interpone ricorso in materia di diritto pubblico al Tribunale federale, al quale chiede l'accoglimento del gravame con conseguente annullamento del giudizio impugnato, ritenuto che l'URC era competente per pronunciare la conferma di registrazione del 9 maggio 2008 e che la decorrenza indicata (1° maggio 2008) era corretta, avendo l'assicurato omesso di notificare la ritrovata abilità lavorativa.
Chiamato a determinarsi, B._ ha dichiarato, sempre tramite l'OCST, di non aver nulla da aggiungere e rinviato ai precedenti scritti, mentre la Segreteria di Stato dell'economia (SECO) ha rinunciato a pronunciarsi.
Su espressa richiesta di questa Corte, in data 2 aprile 2009 la SECO ha fornito alcune informazioni circa le competenze attribuite agli URC del Cantone Ticino.
Diritto:
1. Interposto da un'autorità legittimata al ricorso in virtù di un'altra legge federale (art. 89 cpv. 2 lett. d LTF, art. 102 cpv. 2 LADI), il ricorso diretto contro una decisione finale (art. 90 LTF; la dichiarazione di nullità delle decisioni impugnate per incompetenza pone fine al procedimento) pronunciata in una causa di diritto pubblico (art. 82 lett. a LTF) da un'autorità cantonale di ultima istanza (art. 86 cpv. 1 lett. d LTF), è di principio ricevibile essendo stato depositato entro il termine (art. 100 cpv. 1 LTF) e nella forma (art. 42 LTF) di legge senza che si realizzi un'eccezione ai sensi dall'art. 83 LTF.
2. 2.1 Il ricorso può essere presentato per violazione del diritto, conformemente a quanto stabilito dagli art. 95 e 96 LTF. Per il resto, il Tribunale federale fonda la sua sentenza sui fatti accertati dall'autorità inferiore (art. 105 cpv. 1 LTF). Può scostarsi da questo accertamento solo qualora esso sia avvenuto in modo manifestamente inesatto o in violazione del diritto ai sensi dell'art. 95 LTF (art. 105 cpv. 2 LTF).
La parte ricorrente che intende scostarsi dai fatti stabiliti dall'autorità precedente deve spiegare in maniera circostanziata per quali motivi ritiene che le condizioni di una delle eccezioni previste dall'art. 105 cpv. 2 LTF sarebbero realizzate. In caso contrario, a meno di lacune manifeste da rettificare d'ufficio, non si può tener conto di uno stato di fatto diverso da quello posto a fondamento della decisione impugnata (DTF 133 II 249 consid. 1.4.3 pag. 254).
2.2 Il Tribunale federale applica d'ufficio il diritto (art. 106 cpv. 1 LTF). Esso non è vincolato né dagli argomenti sollevati nel ricorso né dai motivi addotti dall'autorità inferiore; può dunque accogliere un ricorso per motivi diversi da quelli invocati dalla parte insorgente e respingerlo adottando un'argomentazione differente da quella esposta nel giudizio impugnato (v. DTF 133 II 249 consid. 1.4.1 pag. 254 con riferimenti). Tenuto conto dell'esigenza di motivazione di cui all'art. 42 cpv. 1 e 2 LTF, sotto pena d'inammissibilità (art. 108 cpv. 1 lett. b LTF), il Tribunale federale esamina in linea di principio solo le censure sollevate, nella misura in cui le carenze giuridiche non risultano palesi (cfr. ancora DTF 133 II 249 consid. 1.4.1 pag. 254); esso non è tenuto a esaminare, come lo farebbe un'autorità di prima istanza, tutte le questioni giuridiche che si pongono se queste ultime non sono più oggetto di discussione in sede federale. Il Tribunale, infine, non può entrare nel merito sulla pretesa violazione di un diritto costituzionale o su questioni attinenti al diritto cantonale o intercantonale se la censura non è stata sollevata né motivata in modo preciso dalla parte ricorrente (art. 106 cpv. 2 LTF).
3. 3.1 Nel proprio ricorso la Sezione del lavoro contesta l'accertamento del Presidente del Tribunale cantonale delle assicurazioni, secondo cui la decisione del 9 maggio 2008 e il provvedimento su opposizione del 7 luglio 2008 sarebbero nulli, per incompetenza dell'URC ad esprimersi. Essa ritiene infatti che l'esecuzione della procedura di controllo è di competenza dell'URC e quindi anche la determinazione della decorrenza dell'iscrizione alla disoccupazione.
3.2 Per il Presidente del Tribunale cantonale delle assicurazioni, invece, l'URC si sarebbe da un lato espresso a torto su un tema di competenza della Cassa di disoccupazione e, meglio, su un presupposto del diritto all'assegnazione delle indennità di disoccupazione, rispettivamente dall'altro della Sezione del lavoro, cui aveva sottoposto il caso in data 29 maggio 2008.
4. 4.1 Preliminarmente va rilevato che per l'art. 8 cpv. 1 lett. g LADI l'assicurato ha diritto all'indennità di disoccupazione, se, tra l'altro, soddisfa le prescrizioni sul controllo (art. 17).
Secondo l'art. 17 cpv. 2 LADI l'assicurato deve annunciarsi personalmente per il collocamento al suo Comune di domicilio o al servizio competente designato dal Cantone il più presto possibile, ma al più tardi il primo giorno per il quale pretende l'indennità di disoccupazione, e osservare da quel momento le prescrizioni di controllo emanate dal Consiglio federale (si confrontino al riguardo gli art. 18 segg. OADI e l'art. 29 cpv. 1 LPGA).
Secondo la giurisprudenza l'obbligo di sottoporsi personalmente a tale controllo configura una condizione del diritto all'indennità, perseguendo esso lo scopo di stabilire se l'assicurato è idoneo al collocamento. La mancata esecuzione di tale controllo ha per effetto il rifiuto dell'indennità (DTF 124 V 215 consid. 2 pag. 218).
Per l'art. 10 cpv. 3 LADI inoltre la persona che cerca lavoro è considerata totalmente o parzialmente disoccupata soltanto quando si è annunciata all'ufficio del lavoro del suo domicilio per essere collocata.
Giusta l'art. 20 cpv. 3 OADI il servizio competente inserisce i dati d'iscrizione nel sistema di informazione in materia di servizio di collocamento e di statistica del mercato del lavoro (COLSTA) e affida all'assicurato la copia per la cassa.
L'art. 23 OADI precisa poi che i dati di controllo sono registrati nello schedario "dati di controllo" o nel modulo "indicazioni dell'assicurato". Il Cantone sceglie il supporto di dati (cpv. 1). Per il capoverso 2, il supporto di dati fornisce informazioni su, tra l'altro, tutti i fatti importanti per valutare i diritti dell'assicurato, quali la malattia, il servizio militare, le assenze per vacanze, la partecipazione a un provvedimento inerente al mercato del lavoro, il guadagno intermedio e il grado d'idoneità al collocamento (lett. b).
4.2 In relazione alle competenze attribuite alle autorità in materia di assicurazione disoccupazione l'art. 85 cpv. 1 LADI prevede che i servizi cantonali, tra l'altro,
a) consigliano i disoccupati e si adoperano per collocarli, ...;
b) appurano il diritto alle prestazioni nella misura in cui tale compito è loro demandato dalla presente legge;
d) verificano l'idoneità al collocamento dei disoccupati;
f) eseguono le prescrizioni di controllo del Consiglio federale.
Per l'art. 85b cpv. 1 LADI inoltre i Cantoni istituiscono uffici regionali di collocamento. Affidano loro compiti del servizio cantonale. Possono affidare loro la procedura di annuncio per il collocamento prevista nell'articolo 17 capoverso 2. I Cantoni comunicano all'ufficio di compensazione i compiti e le competenze attribuite agli uffici di collocamento regionali (cpv. 3).
L'art. 2a cpv. 1 del Regolamento della legge sul rilancio dell'occupazione e sul sostegno ai disoccupati del Canton Ticino (R-rilocc) del 4 febbraio 1998 (RS 10.1.4.1.1) prevede in particolare che gli uffici regionali di collocamento (URC) sono competenti per:
a) la consulenza e il collocamento dei disoccupati (art. 85 cpv. 1 lett. a LADI);
b) decidere in merito all'attribuzione di provvedimenti di formazione, di occupazione e speciali ai sensi della LADI, non riservati per competenza ad altra autorità (art. 85 cpv. 1 lett. b LADI);
c) assegnare occupazioni adeguate e impartire istruzioni agli assicurati (art. 85 cpv. 1 lett. c LADI);
d) eseguire le prescrizioni di controllo della LADI (art. 85 cpv. 1 lett. f LADI);
e) sospendere gli assicurati dal diritto alle prestazioni in relazione alle ricerche di lavoro, al mancato rispetto di istruzioni e delle prescrizioni di controllo di loro competenza sino ad un massimo di 18 giorni (art. 85 cpv. 1 lett. g LADI).
L'art. 2c R-rilocc elenca invece le competenze attribuite all'Ufficio giuridico; in particolare si legge che esso è competente tra l'altro per:
a) decidere in merito all'idoneità al collocamento e in genere i casi sottoposti per esame dagli Uffici regionali di collocamento (art. 85 cpv. 1 lett. d LADI);
b) decidere i casi sottoposti per esame dalle casse di disoccupazione (art. 85 cpv. 1 lett. e LADI);
c) sospendere gli assicurati dal diritto alle prestazioni in relazione alle ricerche di lavoro, al mancato rispetto di istruzioni e delle prescrizioni di controllo oltre la durata di 18 giorni (art. 85 cpv. 1 lett. g LADI);
d) sospendere gli assicurati dal diritto alle prestazioni in relazione alle ricerche di lavoro, al mancato rispetto di istruzioni e delle prescrizioni di controllo per i casi sottoposti per decisione dagli Uffici regionali di collocamento (art. 85 cpv. 1 lett. g LADI);
Per l'art. 81 cpv. 1 lett. a LADI, infine, le casse, tra l'altro, appurano il diritto alle prestazioni, nella misura in cui questo compito non è espressamente riservato ad un altro ente.
5. 5.1 La legge è da interpretare in primo luogo procedendo dalla sua lettera. Se il testo di un disposto legale è chiaro e non sia pertanto necessario far capo ad altri metodi d'interpretazione ai fini di appurarne la portata, è lecito scostarsi dal senso letterale soltanto qualora conduca a soluzioni manifestamente insostenibili, contrarie alla volontà del legislatore. Tuttavia, se il testo non è perfettamente chiaro, se più interpretazioni del medesimo sono possibili, dev'essere ricercato quale sia la vera portata della norma, prendendo in considerazione tutti gli elementi d'interpretazione, in particolare lo scopo della disposizione, il suo spirito, nonché i valori su cui essa prende fondamento. Pure di rilievo è il senso che essa assume nel suo contesto (DTF 131 I 394 consid. 3.2 pag. 396; 131 II 361 consid. 4.2 pag. 368; 131 V 90 consid. 4.1 pag. 93, 292 consid. 5.2; 130 V 229 consid. 2.2 pag. 232 con riferimenti). In tale contesto va ricordato che disposizioni d'eccezione non vanno interpretate restrittivamente o estensivamente, bensì secondo il senso e lo scopo perseguito nei limiti della regola generale (DTF 130 V 229 consid. 2.2 pag. 233 e i riferimenti ivi citati).
5.2 Alla luce della normativa federale e cantonale suesposta, in particolare del tenore chiaro degli art. 85 cpv. 1 lett. f LADI, cui rinvia espressamente l'art. 2a cpv. 1 lett. d R-rilocc, e 85b cpv. 1 seconda e terza frase LADI, risulta che il Canton Ticino ha delegato all'URC, tra l'altro, la competenza di eseguire le prescrizioni di controllo sia del Consiglio federale (art. 18 segg. OADI) che della LADI (art. 85b cpv. 1 terza frase e art. 17 cpv. 2 LADI). In effetti la norma cantonale si esprime in termini di "prescrizioni di controllo della LADI", le quali comprendono quindi non soltanto le disposizioni di cui agli art. 18 segg. OADI (cui fa riferimento l'art. 85 cpv. 1 lett. f LADI), bensì anche la procedura di annuncio di cui all'art. 17 cpv. 2 LADI (si veda in proposito Thomas Nussbaumer, Arbeitslosenversicherung, in: Ulrich Meyer [editore], Schweizerisches Bundesverwaltungsrecht [SBVR], Band XIV, Soziale Sicherheit, 2a ed., Basilea 2007, pag. 2457 seg. cifre marg. 916, 918 e 919; FF 2001 2019; cfr. anche DTF 131 V 472 consid. 2 pag. 474).
Ne consegue che alla luce, tra l'altro, degli art. 17 cpv. 2 LADI e 20 cpv. 3 OADI, succitati, l'URC è competente per pronunciarsi sulla decorrenza dell'iscrizione all'assicurazione contro la disoccupazione.
Del resto, l'Ufficio interessato ha unicamente confermato la data di iscrizione all'assicurazione disoccupazione, senza statuire anche sui presupposti del diritto a percepire indennità di disoccupazione, in particolare sulla questione se le prescrizioni sul controllo fossero state rispettate (art. 8 cpv. 1 lett. g LADI). Adducendo l'impossibilità di verificare l'idoneità al collocamento, esso ha solo inteso motivare la mancata iscrizione retroattiva, rispettivamente indicare lo scopo perseguito dalle disposizioni sul controllo, non anche respingere la richiesta di indennità di disoccupazione (cfr. DTF 124 V 215 consid. 2 pag. 218).
6. 6.1 Da quanto emerge dal tenore dei consid. 2.5 in fine e 2.7 del giudizio impugnato la Corte cantonale sembra tuttavia giustificare l'incompetenza dell'URC ad esprimersi sulla data di iscrizione alla disoccupazione alla luce della lett. a di cui all'art. 2c R-rilocc, secondo cui "l'Ufficio giuridico è competente per decidere .... in genere i casi sottoposti per esame dagli Uffici regionali di collocamento".
In concreto il caso è stato sottoposto "per presa di posizione formale" alla Sezione del lavoro in data 29 maggio 2008.
6.2 Va quindi esaminato se la citata norma configura una base legale sufficiente per ammettere la competenza della Sezione del lavoro.
Al riguardo va rilevato che le disposizioni del regolamento cantonale che determinano da un lato i compiti delegati agli URC (art. 2a R-rilocc) e dall'altro quelli attribuiti all'Ufficio giuridico (art. 2c R-rilocc), fanno espresso riferimento alla corrispondente lettera dell'art. 85 LADI in cui compare l'elenco dei compiti che il legislatore federale ha attribuito in origine al Servizio cantonale.
L'art. 2c lett. a R-rilocc fa in particolare riferimento all'art. 85 cpv. 1 lett. d LADI, il quale tuttavia attribuisce ai Servizi cantonali soltanto la competenza di decidere in merito all'idoneità al collocamento, non anche quella di statuire nei casi sottoposti loro dall'URC. Non vi è neppure traccia della possibilità per gli URC di sottoporre casi per decisione al Servizio cantonale (contrariamente a quanto risulta per le casse di disoccupazione: art. 85 cpv. 1 lett. e LADI e art. 2c lett. b R-rilocc).
L'art. 2c lett. a R-rilocc attribuisce quindi alla Sezione cantonale una competenza che non trova alcun riscontro nella LADI, rispettivamente gli URC vengono autorizzati a delegare la propria competenza decisionale, vanificando l'attribuzione statuita conformemente al diritto federale (art. 2a R-rilocc e art. 85 LADI).
Se da un punto di vista dello scopo presumibilmente perseguito dal legislatore cantonale, ossia quello dell'esame e della decisione di casi complessi da parte di un servizio più competente, il tenore della norma risulta comprensibile, alla luce del chiaro tenore della delega, del principio della preminenza del diritto federale (art. 49 cpv. 1 Cost., René Rhinow, Die Bundesverfassung 2000, Basilea-Ginevra-Monaco 2000, pag. 81; Blaise Knapp, La répartition des compétences et la coopération de la Confédération et des cantons, in: Verfassungsrecht der Schweiz, edito da Daniel Thürer/Jean-François Aubert/Jörg Paul Müller, Zurigo 2001, n. 42 pag. 464), e, quindi, di un'interpretazione del diritto cantonale conforme al diritto federale (René Rhinow, op. cit., pag. 82), segnatamente alla norma in cui è prevista la delega (Blaise Knapp, Précis de droit administratif, 4a ed., Basilea/Francoforte 1991, n. 340 segg.; a proposito dell'interpretazione Ulrich Meyer, Allgemeine Einführung, in: Ulrich Meyer [editore], SBVR, Band XIV, Soziale Sicherheit, 2a ed., Basilea 2007, pag. 55 cifra marg. 69), la disposizione è tuttavia priva di qualsiasi fondamento giuridico.
Come detto, il tenore della delega è chiaro e non necessita quindi di interpretazione alcuna. L'art. 85b cpv. 1 seconda frase LADI dichiara in particolare che i Cantoni affidano agli URC compiti del servizio cantonale (si veda Thomas Nussbaumer, op. cit., pag. 2457 cifra marg. 916; DTF 131 V 472 consid. 2 pag. 474). L'elenco di tali compiti, previsti all'art. 85 cpv. 1 LADI, è esaustivo (sentenza del Tribunale federale delle assicurazioni C 144/00 del 21 febbraio 2001, consid. 3a). Di conseguenza all'URC e alla Sezione cantonale possono essere attribuite solo le competenze previste nella citata norma di diritto federale.
Detta conclusione trova conferma anche nello scritto della SECO del 2 aprile 2009, secondo cui la lista delle competenze attribuite agli URC ticinesi figura all'art. 2a del citato regolamento, non anche all'art. 2c.
Del resto, secondo l'art. 46 cpv. 1 Cost., i Cantoni attuano il diritto federale secondo quanto previsto dalla Costituzione e dalla legge, mentre giusta l'art. 164 cpv. 1 Cost. tutte le disposizioni importanti che contengono norme di diritto sono emanate sotto forma di legge federale. Vi rientrano in particolare le disposizioni fondamentali in materia di obblighi dei Cantoni nell'attuazione e esecuzione del diritto federale (lett. f).
La competenza dei Cantoni in relazione all'esecuzione del diritto federale non esclude quindi che la legislazione federale contenga disposizioni che possono limitare tale attuazione e ciò malgrado l'art. 46 cpv. 2 Cost., giusta il quale la Confederazione lascia ai Cantoni la massima libertà d'azione possibile e tiene conto delle loro particolarità (Regula Kägi-Diener, in: St. Galler Kommentar, n. 19 ad art. 46 Cost.; René Rhinow, op. cit., pag. 85; sentenza 1A.12/2001 del 14 marzo 2001).
Infine va aggiunto che neppure il fatto che all'Ufficio giuridico compete la sorveglianza degli URC (art. 119a cpv. 2 OADI; Thomas Nussbaumer, op. cit., pag. 2458 cifra marg. 917), giustifica il tenore della disposizione. In effetti, tale autorità può senz'altro dare delle direttive (e quindi anche rifiutare di esprimersi, per incompetenza, su un caso sottopostole a tal scopo) e altresì decidere, se lo ritiene opportuno (in caso di ritardo o di rifiuto a statuire per esempio). Questo non significa tuttavia che lo deve fare in tutti i casi (Alfred Kölz/Isabelle Häner, Verwaltungsverfahren und Verwaltungsrechtspflege des Bundes, 2a ed., pag. 34 n. 95).
6.3 Visto quanto sopra, competente per esprimersi nel caso in esame è l'URC ai sensi degli art. 85b cpv. 1, 85 cpv. 1 lett. f LADI e 2a cpv. 1 lett. d R-rilocc.
Ne consegue che il ricorso in materia di diritto pubblico dev'essere accolto, mentre il giudizio impugnato va annullato e l'incarto rinviato al Tribunale delle assicurazioni del Canton Ticino, affinché si pronunci nel merito del gravame, nella misura in cui esso è ricevibile. L'assicurato ha infatti chiesto indennità di disoccupazione dal 1° aprile 2008, mentre tema del contendere è la decorrenza dell'iscrizione alla disoccupazione.
In particolare andrà esaminata la possibilità di una reiscrizione retroattiva, alla luce del principio della buona fede e meglio di un'eventuale violazione dell'obbligo di informare da parte dell'URC (art. 27 LPGA; art. 19a OADI; art. 21 cpv. 1-3, 22 e 23 OADI; DTF 131 V 472 consid. 4 e 5 pag. 476 segg.). A proposito dell'obbligo di consulenza da parte degli assicuratori, il Tribunale federale delle assicurazioni ha già avuto modo di statuire che essi devono rendere attenta la persona assicurata del fatto che il suo comportamento potrebbe pregiudicare la realizzazione di una delle condizioni del diritto alle prestazioni (DTF 131 V 472 consid. 4 pag. 476, precitata; si confronti ad. es. l'art. 28 cpv. 5 LADI).
7. Pur essendo la procedura di per sé onerosa, viste le circostanze, si prescinde dal prelevare spese giudiziarie (art. 66 cpv. 1 LTF). Non si assegnano ripetibili (art. 68 cpv. 3 LTF).
Il Tribunale federale pronuncia:
1. Il ricorso è accolto. Il giudizio del Tribunale delle assicurazioni del Cantone Ticino del 4 dicembre 2008 è annullato. Gli atti sono rinviati all'istanza di primo grado perché entri nel merito della causa, conformemente a quanto esposto al consid. 6.3.
2. Non si prelevano spese giudiziarie e non si assegnano ripetibili.
3. Comunicazione alle parti, al Tribunale delle assicurazioni del Cantone Ticino e alla Segreteria di Stato dell'economia.