ファンに人気のある魔族を主人公にするというネタがあったが、没案になった。また、企画当時は鳥山もマンネリ打開に陰のある主人公をデザインしたのだが没案になり、そのデザインはテリーに一部引き継がれたという。最初の設定では、バーバラとドラゴンと笛の三つのテーマのお話が一本裏にあったがなくなってしまったため、バーバラがドラゴンになるというのもなくなってしまった。バーバラがマスタードラゴンという話もあったが採用されていない。また2014年5月27日にニコニコ生放送「ドラゴンクエストXTV〜ドラゴンクエスト28周年記念スペシャル〜」でゲスト出演した堀井雄二が「バーバラは竜と言う設定は考えていた。だから、ある時バーバラはいなくなっちゃう」と明言した。
発売当時はスーパーファミコンの全盛期であり、他メーカーにライバル機がなかった。その中で「ドラクエ派か、エフエフ派か」と言われるほどの構図で人気があり、1万円近い販売価格であったが300万本という売り上げを誇った。これは累計ソフト本数売り上げランキングでは3位であり、ハードメーカー元である任天堂ソフトを除くと1位である。当時はインターネットが整備されておらず、雑誌等の媒体のみであるが物語、システム共に評価は軒並み高かった。上下巻に分かれた厚い攻略本の売り上げも多く、幅広い年代から人気があった作品である。
本作の音楽はサウンド面での劇的な向上が図られたのは概要でも述べたとおりである。その楽曲のうち、ダンジョンや戦闘向け等の曲では「悪のモチーフ」と名付けられたひとつのモチーフによる関連付けが成されている。また、同じ楽曲でも編成違いのバリエーションを作ったり、声のような音を使用したりと、これまでになかった試みもあった。エンディングテーマは本作品用の新曲が用意されず、『科学忍者隊ガッチャマン』のBGMである楽曲「時の子守唄」がメロディー、タイトル共にそのまま流用された。ただし本作向けの編曲（SFC音源の制約に合わせる、エンディング用に尺を調整する等）はされている。ニンテンドーDS版では大半の楽曲がオーケストラ版を基にしたアレンジとなったが、「勇気ある戦い」や「迷いの塔」などではオリジナル版の要素を残していた。その後のスマートフォン版や『XI』で使用されている音源ではこれらもオーケストラ版を基にしたアレンジになった。
この節では、ゲーム作品本編内で語られる設定を中心に記述する。なお以下の解説文中の呪文についてはドラゴンクエストシリーズの呪文体系、ステータスについてはドラゴンクエストシリーズ#ステータス（かっこよさについては本記事の解説）を参照。前作同様、ステータス画面には肩書きが存在しており、ストーリーの進行によって肩書きが変化する。説明文中の《》はそのキャラクターの肩書き（ゲーム中ではかな文字で表記される）。
本作は『ドラゴンクエストIV 導かれし者たち』『ドラゴンクエストV 天空の花嫁』に続く「天空シリーズ」の3作目として位置づけられている。SFC版では『IV』『V』と本作との繋がりについて特に明らかにされなかったが、DS版ではクリア後のとあるイベントによって『IV』『V』と同一世界の過去の物語であることが明らかになった。本作の夢の世界に登場する「クラウド城」は、『IV』『V』に登場した「天空城」と構造がほぼ同じであり、堀井雄二も「『VI』は天空城が出来たいわれの物語」と述べている。また、本作にはロトシリーズで登場した精霊と同名のルビスが登場するが、ロトシリーズのルビスと同一の精霊なのかどうかは明らかにされていない。
オープニングから魔王との対決が行われ、主人公たちは敗れて石にされてしまう夢を見るところから始まる。主人公は山奥の村ライフコッドで妹のターニアと2人暮らしをしている青年。ある日、村長の依頼で年に一度の村祭りに必要な道具を麓の町まで取りに行くことになるが、その道中で大地に開いた大穴に落ちてしまい別の世界へ行く。その世界では自分を認識してもらえない奇妙な体験をし、元の世界に戻りライフコッドで話を聞くと、その世界が「幻の大地」であると判明する。その後の村祭りで精霊のお告げがあり、主人公は旅立ちを決意する。旅の道中では主人公と同じ境遇の仲間と行動を共にし、それぞれ本当の自分自身を見つける、所謂「自分探しの旅」をする。大地に空いた大穴、もう一つの世界、大魔王の存在が次第に明らかになり、世界の平和を取り戻すために魔王の討伐のためにはざまの世界へ入っていく。
DS版以降では戦闘によってモンスターを仲間にするシステムは廃止され、「まものつかい」も異なる特性を持つ「まものマスター」に変更された。代わりに、ある条件を満たした状態で、マップ上にいるスライムに話しかけると仲間に出来るシステムに変更された。これについては後述。なお、原作にて戦闘以外で仲間になったドランゴとルーキーの2匹は引き続き同じ条件で仲間になる。DS版・スマートフォン版追加のシステム「スライムスカウト」によってゲーム中で仲間にできるスライムのことを指す。SFC版で仲間にできたルーキーもDS版においてはこの「仲間スライム」の分類に含まれる。会うだけなら早い段階でできるものもいるが、仲間にするためには様々な条件が必要。なお、DS版・スマートフォン版ではドランゴは「仲間スライム」の分類に含まれないが、仲間にすることはできる。
ベンワーをヘッドコーチに留任させたブロンコスは、ゴードン・ジェームスが高松ファイブアローズに移籍したのを皮切りに外国人を総入れ替え、ジェームズが移籍した高松からレジー・ウォーレンとスティーブ・ホーンを獲得、ドラフトではアーリーチャレンジ制度で前シーズン途中からプレイしていた北向由樹を指名し、新潟アルビレックスBBから寺下太基を獲得、育成指定選手2名と選手契約をするなど、新規選手の獲得に消極的だった例年とは違い積極的な補強を行った。初のプレーオフ進出を目指すべく始動した2008-09シーズン、bjリーグ創設時のチームで唯一開幕戦未勝利だったブロンコスは富山グラウジーズに勝利すると、北向、庄司、清水ら日本人選手の活躍で破竹の勢いで開幕5連勝と波に乗り、プレーオフ進出の悲願が叶うかに見えた。しかし、新規参入の浜松・東三河フェニックスに連勝を止められると、そこからあっけなく5連敗、そして相性の悪い仙台89ERSや東京アパッチ相手に歯が立たないどころか、開幕戦で連勝した富山グラウジーズにも連敗を喫するなど歯車がかみ合わず、結局新潟アルビレックスBBとの4位争いに敗れ、創設から4年連続でプレーオフ進出を逃す結果となった。