明応4年（1495年）に元服して、室町幕府第11代将軍・足利義高（後の義澄）の偏諱を受けて高氏（たかうじ）と名乗るが、初代将軍足利尊氏の初名と被ってしまうため、後に初代鎌倉公方・足利基氏（尊氏の子）の一字により高基または義基と改名した。上杉氏の方針などをめぐって、父と叔父（兄弟とも）の上杉顕実と不和になって対立した（永正の乱）。一時、宇都宮氏の宇都宮成綱のもとに身を寄せたこともある（ちなみに、この高基と政氏の争いのさなかに、高基の弟・足利義明は謀反を起こして独立し、小弓公方となる）。その後、古河公方擁立を企む岳父・宇都宮成綱を中心とした高基方（宇都宮成綱、結城政朝、小田政治など）の支援によって、永正9年（1512年）に古河公方として後を継ぎ、扇谷上杉家や山内上杉家と対抗して、勢力拡大に奔走した。永正13年（1516年）の縄釣の戦いで宇都宮成綱が政氏方の佐竹義舜を破ったことによって名実ともに古河公方となった。後に山内上杉家とは和解して次男の晴直（上杉憲寛）を同家の養子としている。宇都宮成綱没後も嫡子の忠綱との関係も良好であったことが忠綱に宛てた書状から確認できる。晩年には嫡男の晴氏とも対立している（関東享禄の内乱）。
2007年の総選挙を受け、アハーンはフィアナ・フォイル、緑の党、進歩民主党による連立政権の首班として、3党以外にも無所属議員からの支持を受けて首相3期目に入ることとなった。フィアナ・フォイルが連立の相手として複数の政党と組むのは今回が初めてのことである。政権を獲得するにあたりアハーンの総選挙後の選択肢としては、進歩民主党との連携に加えてフィアナ・フォイルに近い無所属議員2人と残る3人の無所属議員のなかの1人以上の支持をまとめることが一つ、もう一つの選択肢として緑の党か労働党のいずれかとの連携があった。結局、フィアナ・フォイルは緑の党との連携を協議し、無所属議員のジャッキー・ヒーリー＝レイ、ビヴァリー・フリン、フィニアン・マグラスの支持を受けて3党による連立政権を発足させた。しかしながら、いったんは献金として受け取ったものののちに借入金とされた資金問題が取りざたされると、2006年9月まで不正な行動によって政治家として傷つくこともなく、テフロン宰相とまで評されたアハーンの名声は損なわれていった。アハーンは国内外のメディアから批判を受けた。ところがこのような批判がなされてもなお、世論調査でアハーン政権に対する支持率が急上昇し、野党の支持率は下がっていった。世論の55から64%が、アハーンがそのような資金を受け取ったことを間違いとする一方で、フィアナ・フォイルへの支持率は 39-42% と上昇し、フィナ・ゲールが 20-26%、労働党が 10-11% となったのとは対照的な結果となった。また世論の3分の2は、アハーンは辞任するべきではないと考えていた。この世論調査はメディアの槍玉に挙げられ、『アイリッシュ・タイムズ』紙は「われわれ国民の意見を十分に反映したものではない」と評した。2007年5月22日にアハーンは『ヴィレッジ』誌でのインタビューで、60歳で政界を引退する意思を明らかにし、長くて2012年まで続くことになっている当時のドイルの任期満了を待たずに首相から退くとした。2007年7月4日、アハーンはドニゴール州での集会において、経済情勢を傍観したり、あるいは不平を漏らしたりしている人がなぜ自殺しないのか理解できないと発言した。この失言はアイルランド経済が低迷し、バブル状態だった不動産価格が最大で 10% 下落したころになされたものであった。アハーンが政治資金の問題を追及するマーン法廷に出廷した直後の2007年9月の世論調査では、アハーンの会計処理を信用していると答えた有権者の割合は3分の1を下回った。それまで野党はアハーンの資金問題で沈黙してきたが、2007年9月に労働党党首のエイモン・ギルモアはマーン法廷に出廷するにまで至ったアハーンに辞任を要求した。フィナ・ゲール党首のエンダ・ケニーはマーン法廷でのアハーンの「だらだらとまとまりのない」答弁を強く批判した。ケニーは宣誓をしたはずのアハーンの法廷での証言が「だんだん変わってきている」と指摘し、「信頼性に難があり、首相の資質が問われるものとなっている」と糾弾した。9月26日のドイル再開にあたり、ケニーはマーン法廷での発言からアハーン政権に対する不信任動議を提出した。これに対して緑の党、進歩民主党、政権寄りの無所属議員はこの動議に反対した。3時間にわたる議場での激しいやり取りで、アハーンは「虚偽」発言を追及され、辞任を求められた。不信任動議はフィアナ・フォイル議員のほか、緑の党6人、進歩民主党2人、無所属議員4人が政権支持にまわったことで、81対76で否決された。しかしながら2007年11月の世論調査では、有権者の4分の3がアハーンはマーン法廷で資金源について十分な説明をしなかったと考えていた。またこの調査では有権者の半数以上が、資金に関する一連の疑惑がアハーンの重大な政治問題と考えていた。2008年1月22日の世論調査では、78% の回答者がアハーンの資金源と納税に関する問題で真相が明らかになっていないとし、明らかになったと回答した割合はわずか 14% にとどまった。2008年2月22日に環境相のジョン・ゴームリーは、マーン法廷で首相について明らかになった事実のために政府の仕事が難しくなっていると発言した。またこれと同じ日に野党各党は首相の資金問題を「国の恥」という烙印を押し、早期に辞任に追い込もうとした。1990年代にアイリッシュ住宅金融組合のドラムコンドラ支店にあるアハーンの預金口座にポンド・スターリングを預金していたことを元秘書のグレイン・カルースが認めたことで、フィアナ・フォイルに衝撃が走った。2008年3月27日、マーン法廷でのアハーンとカルースの証言が食い違うことに困惑が広がり、かつてフィアナ・フォイルに所属していた進歩民主党党首のメアリー・ハーニーはアハーンに釈明を求めた。連立政権内の動揺はさらに拡大し、緑の党党首のゴームリーもアハーンに対して元秘書との証言の矛盾について説明するべきだと発言した。2007年11月25日に発表された世論調査の結果では、経済の不確実さが続く状況に反して政府や高級官僚の俸給が大幅に増額することが発表され、また公共医療の機能不全といったことを受けてフィアナ・フォイルに対する支持率が7%下がった。2008年4月2日、アハーンは翌月6日に首相と党首を辞任する意思を明らかにした。2008年4月30日、ワシントンD.C.でアハーンはアメリカ合衆国議会で演説を行なった。アイルランドの指導者として同国議会で演説したのはアハーンで6人目であった。またイギリス議会とアメリカ合衆国議会の両方で演説を行なった人物としても、アハーンは6人目となった。2008年5月6日、アハーンは首相最後の公務として、北アイルランド首相のイアン・ペイズリーとともにボイン川の戦い観光センターの開館式典に出席した。