Rekayasa , 2022; 15(2): 143-150 ISSN: 0216-9495 (Print) ISSN: 2502-5325 (Online)
Review Aktivitas Fotosintesis pada Tanaman Sorgum ( Sorghum bicolor ) dalam Kondisi Cekaman Kekeringan
Mukhamad Su’ udi 1* , Arsetyo Rahardianto 1 , Miatin Alvin Septianasari 1 , Veren Yuliana Saputri 1 Dwi Setyati 1 , Fuad Bahrul Ulum 1
1 Fakultas Matematika dan Ilmu Pengetahuan Alam (FMIPA) Universitas Jember Jl Kalimantan No 37 Krajan Timur Sumbersari Jember 68121 Jawa Timur
* msuudi52@gmail.com DOI: https://doi.org/10.21107/rekayasa.v15i2.9799

## ABSTRACT
Sorghum (Sorghum bicolor L. Moench) is a cereal crop that has the potential to be developed in Indonesia as a food, feed and industrial crop. Sorghum is a C4 plant that has the advantage of efficiency in hot and dry environments. Drought stress is one of the most limiting environmental factors for crop productivity worldwide, and can be caused by water deficits in the soil and in the atmosphere. On the decreasing leaf water status, the rate of CO2 assimilation and the conductance of stomata decreased rapidly. The CO2 concentration mechanism is able to saturate C4 photosynthesis under the relatively low intercellular CO2 concentration. In addition, CO2 photorespiration is likely to be repaired before it exits the bundle sheat cells. The effects of non-stomatal  factors  include  reduced  activity  of  photosynthetic  enzymes,  inhibition  of  nitrate  assimilation,  induction  of premature aging, and changes in leaf anatomy. Photosynthesis in C4 plants, including sorghum, involves, others, the PEPC and Rubisco enzymes. Drought can also trigger oxidative stress, which is an environmental condition that has increased Reactive Oxygen Species (ROS) due to an over reduction of the photosynthesis process.
Key words : C 4 plant, drought stress, enzyme, photosynthesis, Sorghum bicolor

## PENDAHULUAN
Kekeringan  merupakan  salah  satu  stres  abiotik yang  sangat  penting  untuk  dipahami  pada tanaman.  Hal  ini  dikarenakan  stres  abiotik kekeringan  berpengaruh  pada  pertumbuhan tanaman dan produktivitasnya (Ahuja et al. , 2010). Kekeringan juga menjadi penyebab umum banyak negara  kekurangan  bahan  makanan  akibat produktivitas  tanaman  yang  menurun  sehingga gagal  panen  (Kogan et  al., 2019).  Umumnya tanaman  mengalami tiga  strategi  dalam menghadapi  kekeringan  seperti drought  escape, drought    avoidance dan drought  tolerance (Osmolovskaya et  al., 2018).  Selama  menghadapi kekeringan,  tanaman  akan  mengalami  beberapa perubahan  sebagai  upaya  untuk  dapat  tetap bertahan  di  bawah  kondisi  kekeringan.  Stres tersebut  dapat  berupa  pada  tingkat  molekuler, biokimia  dan  fisiologi  (Panahi et  al., 2014).  Pada tingkat  molekuler,  respon  terhadap  cekaman
kekeringan  meliputi  mekanisme  regulasi  ekspresi gen  saat  transkripsi  dan  pasca  transkripsi  (Abdel- Ghany et al., 2020; Ahuja et al., 2010; Filichkin et al. , 2018;  Takahashi et  al., 2018).  Modulasi  transkripsi dapat memicu ekspresi gen berbeda yang berfungsi dalam sejumlah jalur metabolisme dan perubahan fisiologi untuk melindungi tanaman dari kerusakan seluler akibat cekaman kekeringan (Abdel-Ghany et al. , 2020).
Sorgum  (Gambar  1)  merupakan  tumbuhan  C 4 dengan  subtype  NADP-ME  dikenal  dapat beradaptasi pada kondisi kekeringan dan suhu yang tinggi  (Ghannoum,  2009).  Hal  tersebut  didukung oleh  karakter  morfologi  dan  anatomi  (seperti daunnya yang mengandung lapisan lilin yang tebal dan  mempunyai  sistem  perakaran  yang  dalam), respon  fisiologi  (seperti  penyesuaian  tekanan osmotik)  serta  sejumlah  mekanisme  yang mendukung  sorgum  di  bawah  kondisi  kekeringan

## REKAYASA
Journal of Science and Technology https://journal.trunojoyo.ac.id/rekayasa
Article History:
Received : Jan, 29 th 2021; Accepted : July, 8 th 2022 Rekayasa ISSN: 2502-5325 has been Accredited by Ristekdikti (Arjuna)  Decree:  No.  23/E/KPT/2019  August  8th,  2019 effective until 2023
Cite this as: Su’udi,  M.,  Rahardianto,  A.,  Septianasari.  M.A,  Saputri,  V.Y, Setyawati, D  & Ulum, F.B. (2022 ). Review Aktivitas Fotosintesis pada  Tanaman  Sorgum  (Sorghum  bicolor)  dalam  Kondisi Cekaman Kekeringan . Rekayasa 15 (2). 143-150 pp. doi: https://doi.org/10.21107/rekayasa.v15i2.9799 © 2022 Su’udi

## 2 | Su’udi et al Waktu Henti Antibiotik
ekstrim (Tari et al. , 2013).  Produksi sorgum sekitar 70  juta  ton  dimanfaatkan  oleh  500  juta  orang  di kurang  dari  30  negara  (Damardjati et.al., 2013). Selain  menjadi  sumber  penting  pangan,  sorgum juga  dimanfaatkan  untuk  diversifikasi  bahan pangan,  dan  biofuel  (Efendi et  al. ,  2013;  Suarni, 2009).  Oleh  karena  itu,  diharapkan  sorgum memainkan  peran  yang  semakin  penting  dalam memenuhi tantangan bahan pangan bagi populasi dunia  yang  terus  berkembang  di  bawah  ancaman perubahan iklim global (Tao et al. , 2020)
Gambar 1. Tanaman Sorghum bicolor Usia 4 Bulan Faktor  perubahan  iklim  (pemanasan  global) mempengaruhi  tumbuhan  melalui  beberapa  cara yaitu  pengaruh  dari  pemanasan  global  yang menyebabkan  perubahan  pola  presipitasi  yang cenderung mengekspos  banyak ekosistem, termasuk  didominasi  tumbuhan  C 4 ,  untuk meningkatkan  cekaman  air  di  tanah  dan  atmosfer (Reay et  al., 2007).  Faktor  lain  yaitu  dampak kenaikan  atmosfer  (konsentrasi  CO 2 )  terhadap produktivitas tanaman C 4 sangat dipengaruhi oleh ketersediaan  air  tanah  (Ghannoum,  2009). Pemanasan global dapat menyebabkan peningkatan proporsi luas lahan yang ditutupi oleh tanaman  C 4 ,  terutama  di  padang  rumput  (Crimp et.al .,  2002).  Oleh  karena  itu,  penting  untuk memahami bagaimana tekanan air mempengaruhi proses utama fiksasi CO 2 pada sistem tanaman C 4 . Tanaman yang mengalami cekaman kekeringan akan menutup
stomata
daunnya yang mengakibatkan  CO 2 tidak  dapat  masuk,  sehingga
aktivitas  fotosintesis  tanaman  terganggu  atau terhambat.    Ketika  tercekam  kekeringan, fotosintesis  lebih  dikendalikan  oleh  kapasitas kloroplas  untuk  memfiksasi  CO 2 (Ashraf  &  Harris, 2013). Penurunan laju fotosintesis juga disebabkan oleh  penurunan  berbagai  aktivitas  enzim  terkait. Fotosintesis  pada  tanaman  C 4 ,  termasuk  sorgum, melibatkan antara lain enzim Phosphoenolpyruvate Carboxylase (PEPC)  dan Ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase oxygenase (Rubisco) dalam konsentrasi rendah (Galyuon et al., 2019) serta aktivitas enzim kunci jalur asimilasi nitrogen yaitu nitrate reductase (NR)  termodulasi  selama  adanya  cekaman kekeringan (Fresneau et al., 2007).
Dalam  artikel  ini,  diulas  kondisi  terkait  dengan respon  fotosintesis  tanaman  sorgum  terhadap cekaman  kekeringan  baik  dari  morfologi  yakni aktivitas  stomata  dan  fisiologi  yaitu  yang berhubungan dengan enzim-enzim terkait fotosintesis  antara  lain Phosphoenol  pyruvate carboxylase (PEPC)  dan Ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase/oxygenase (Rubisco).  Selain  itu,  dalam tinjauan  ini  dibahas  interaksi  peningkatan konsentrasi  CO 2 dengan  efek  tekanan  air  pada fotosintesis tanaman C 4 .

## METODE PENELITIAN
Metode  yang  digunakan  adalah  dengan mengoleksi  sumber  referensi  yang  berasal  dari artikel dan buku (10 tahun terakhir), serta situs resmi dari pemerintah. Artikel
tersebut dapat berupa  artikel  nasional  maupun  internasional dengan kata kunci: photosynthesis , photosynthesis of C 4 plant , drought  stress ,  translokasi  asimilat, Sorghum bicolor dan kata kunci terkait lainnya.

## HASIL DAN PEMBAHASAN Stomata dan Regulasinya
Tanaman  dapat  mengurangi  kehilangan  air dengan penutupan stomata yang cepat, penggulungan  daun,  peningkatan  akumulasi  lilin pada  permukaan  daun  dan  batang  pada  padi, sorgum  dan  jagung,  serta  meningkatkan penyerapan  air  dengan  sistem  akar  yang  banyak (Badigannavar et  al. ,  2018).  Stomata  adalah  pori- pori  yang  ditemukan  di  epidermis  daun  yang dibentuk  oleh  pasangan  sel  pelindung  untuk mengontrol pertukaran gas dengan atmosfer. CO 2 , O 2 ,  dan  uap  air  adalah  gas  utama  yang  mengalir secara  fisiologis  ke  dalam  atau  ke  luar  stomata (Badigannavar et al. , 2018).
Celah stomata berubah sebagai respon terhadap ketersediaan air, cahaya, suhu, dan CO 2. Perubahan ini  sangat  penting  untuk  adaptasi  tanaman terhadap  lingkungannya  (Damour et  al. ,  2010). Proses  pengendalian  stomata  meliputi:  efisiensi penggunaan air (menyeimbangkan air yang hilang di tanaman terhadap karbon yang diperoleh), suhu daun  dan  serapan  hara  (Daszkowska-Golec  & Szarejko,  2013;  Pirasteh-Anosheh et  al., 2016). Penyesuaian celah stomata dicapai dengan transpor terkontrol  ion  osmoregulator  melalui  beberapa jenis saluran ion (Agurla et al. , 2018; Hetherington &  Woodward,  2003;  Kim,  2011).  Cahaya  biru mengaktifkan  H + ATPase  yang  menginduksi hiperpolarisasi membran plasma untuk mendorong serapan K + melalui salurannya, yang menyebabkan pembukaan  stomata  (Kinoshita  &  Hayashi,  2011). Sedangkan  penutupan  stomata  terjadi  karena adanya  konsentrasi    CO 2 yang  tinggi  di  udara, sehingga menginisiasi tanaman untuk memproduksi  Asam  Absisat  (ABA)  endogen  serta mengaktifkan saluran anion (Osakabe et al. , 2014). Pengeluaran  anion  ini  nantinya  akan  menginduksi depolarisasi  membran  plasma  yang  akan mengaktifkan  saluran  K + ke  luar  sehingga menyebabkan stomata menutup (Kim, 2011; Kollist et al. , 2011; Negi et al ., 2014).

## Pengaruh Kekeringan pada Fotosintesis Sorgum
Tanaman yang mengalami cekaman kekeringan akan  menutup  stomata  pada  daunnya  untuk mengurangi  penguapan  (Damour et  al .,  2010). Cekaman  kekeringan  pada  sorgum  akan menimbulkan  sejumlah  dampak  pada  fisiologi tanaman  sorgum,  seperti  fungsi  metabolisme  dan pertumbuhan  tanaman  sorgum.  Dampak  yang nantinya  ditimbulkan  akibat  cekaman  kekeringan bergantung  pada  fase  pertumbuhan  tanaman sorgum  yang  mengalami  cekaman  dan  lama cekaman  berlangsung  (Zegada-Lizarazu  &  Monti, 2013). Cekaman kekeringan pada tanaman sorgum dapat  menghambat  difusi  CO 2 oleh  kloroplas melalui stomata yang menutup (Pinheiro & Chaves, 2011;  Pons et  al. ,  2009;  von  Caemmerer  &  Evans, 2010; Zegada-Lizarazu & Monti, 2013). Menutupnya stomata  daun  sorgum  diakibatkan  kandungan  air tanah  yang  terlalu  rendah  pada  tanaman  atau respon  yang  ditimbulkan  karena  adanya  peristiwa evaporasi yang tinggi (Pandey et al., 2017). Menutupnya stomata daun juga menyebabkan sejumlah  hambatan  seperti  ketidakmampuan
kloroplas  dalam  memanfaatkan  energi  matahari yang  terserap,  sehingga  menghambat  peristiwa transport  elektron  dalam  membran  tilakoid  pada proses  fotosistesis,  sehingga  laju  fotosintesisnya akan  menurun  (Zegada-Lizarazu  &  Monti,  2013). Menurunnya difusi CO 2 pada saat stomata menutup juga  menurunkan  kemampuan  daun  untuk menghilangkan  energi  berlebih  yang  tergolong dalam heat  latent (Agurla et  al. ,  2018).  Namun, dalam  kasus  cekaman  kekeringan  pada  tanaman sorgum,  menutupnya  stomata  yang  berpengaruh pada  terhambatnya  difusi  CO 2 bukan  penyebab utama  laju  fotosintesis  yang  menurun  selama cekaman kekeringan. Hal ini dikarenakan cekaman kekeringan  tidak  mempengaruhi  konsentrasi  CO 2 pada  tanaman  C4  termasuk  sorgum.  Respon tanaman  sorgum  saat  cekaman  kekeringan  lebih menitikberatkan pada kemampuan Rubisco dalam fiksasi  CO 2 yang  mengalami  penurunan,  sehingga laju  fotosintesisnya  juga  akan  mengalami penurunan.  Namun,  hal  ini  tidak  berlaku  pada varietas sweet sorghum. Cekaman kekeringan tidak berpengaruh  terhadap  aktivitas  fotosintesis sweet sorghum ,  sehingga  peneliti  beranggapan  bahwa adanya  proses  sintesis  gula  berkorelasi  positif terhadap  mekanisme  resistensi  terhadap  cekaman kekeringan pada sorgum, walaupun mekanismenya belum diketahui (Massacci et al. , 1996).

## Aktivitas Enzim PEPC dan Rubisco
Penelitian  sebelumnya  telah  membuktikan bahwa  kekeringan  menyebabkan  terhambatnya fotosintesis. Namun, mekanisme penghambatan ini masih belum diketahui secara detail. Terdapat dua kemungkinan  fotosintesis  terhambat  karena cekaman kekeringan, yaitu melibatkan stomata atau non-stomata  (Chaves et  al., 2009).  Non-stomata yang  dimaksud  yaitu  aktivitas  enzim  intrasel. Fotosintesis  pada  tanaman  C 4 ,  termasuk  sorgum, melibatkan  antara  lain  enzim  PEPC  dan  Rubisco. PEPC berperan dalam memompakan CO 2 ke bundle sheath cell sehingga konsentrasi CO 2 menjadi jenuh. Sedangkan  Rubisco  berfungsi  mengikat  CO 2 hasil dekarboksilasi dalam bundle sheath cell (Ghannoum, 2009).
Siklus  asimilasi  karbon  pada  tanaman  C 4 (Gambar 2) terdiri dari empat tahap yaitu asimilasi CO 2 , termasuk proses karboksilasi phosphoenolpyruvate dalam sel-sel mesofil membentuk  asam  C 4 (malat  atau  aspartat), kemudian transport asam C 4 menuju bundle sheath
cell .  Selanjutnya  dekarboksilasi  asam  C 4 dalam bundle sheat cells dan  re-asimilasi CO 2 oleh Rubisco melalui  siklus Calvin. Terakhir,  regenerasi  C 3 yang terbentuk  melalui  dekarboksilasi  kembali  menuju sel  mesofil  dan  pelepasan phosphoenolpyruvate sebagai aseptor CO 2 (Michelet et al., 2013).
Gambar 2. Proses Asimilasi Karbon pada Tanaman C 4 (Michelet . et.al., 2013)
Pasokan CO 2 pada tanaman C 4 melalui aktivitas PEPC  akan  membentuk  oksaloasetat,  dan dilanjutkan pembentukan malate yang berdifusi ke dalam bundle  sheath  cell untuk  dekarboksilasi, kemudian  melepaskan  CO 2 untuk  difiksasi  oleh Rubisco  dan  akhirnya  memasuki  siklus  Calvin. Adanya  laju  fotosintesis  yang  mengalami penurunan  disebabkan  oleh  perubahan  berbagai aktivitas  enzim-enzim  terkait.  Laju  pasokan  CO 2 yang  menurun  akan  menurunkan  laju  asimilasinya (Galyuon et al., 2019). Dalam penelitian Caburatan &  Park  (2021)  tanaman  C4  memiliki  enzim  PEPC yang lebih peka terhadap pengikatan CO 2 walaupun dalam  kondisi  CO 2 yang  rendah,  maka dimungkinkan  aktivitas  enzim  PEPC  tetap  selama cekaman  kekeringan  agar  asimilasi  karbon  terus berjalan. Peningkatan aktivitas PEPC dimungkinkan untuk menghasilkan gula yang lebih banyak selama terjadi cekaman kekeringan melalui asimilasi karbon oleh  Rubisco.  Gula  yang  dihasilkan  dari  asimilasi karbon akan membantu tanaman untuk lebih tahan terhadap  kekeringan.  Terhambatnya  fotosintesis menyebabkan  daun  mengalami  penuaan  dan penurunan konsentrasi ATP  (Tezara et.al., 1999). Daun yang terganggu akibat terhambatnya laju fotosintesis  menyebabkan  kloroplas,  tilakoid  dan stroma  rentan  terhadap  kerusakan.  Secara  umum, kekeringan  ringan  sampai  parah  merusak fotosistem  II  (PSII)  tetapi  tidak  pada  fotosistem  I
(Golding & Johnson, 2003). Fresneau et  al. , (2007) menghubungkan kerusakan parah pada PSII selama kekeringan  sebagai  efek  langsung  dari  penurunan CO 2 dengan penutupan stomata. Aktivitas di dalam stroma,  seperti  penurunan  serapan  CO 2 dari kloroplas menyebabkan penurunan aktivitas enzim yang  terlibat  dalam  siklus Calvin kecuali  enzim Ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase/oxygenase . Kekeringan mengakibatkan menurunnya konsentrasi CO 2 intraseluler (Ci) yang berefek pada berkurangnya  asimilasi  CO 2 (Cousins  &  Bloom, 2003)  dan  juga  mengakibatkan  perubahan morfologi  daun.  Hal  ini  juga  menyebabkan akumulasi  ATP  dan  NADPH  pada  akumulasi plastoquinol  tereduksi,  sehingga  mendorong pembentukan  spesies  oksigen  reaktif  -  oksigen tereksitasi dalam PSII (Golding & Johnson, 2003).
Produksi Reactive Oxygen Species (ROS) Selama cekaman kekeringan, tanaman mengalami  difusi  CO 2 ke  lokasi  karboksilasi  yang disebabkan  oleh  penutupan  stomata  dan peningkatan resistensi mesofil. Hal tersebut dapat meningkatkan  mekanisme  hilangnya  energi, sehingga  menghambat  transpor  elektron  yang dapat menyebabkan ketidakseimbangan antara laju transpor  elektron  dan  laju  fiksasi  CO 2 (Zegada- Lizarazu & Monti, 2013). Pada tumbuhan C 4 seperti sorgum  dilaporkan  bahwa  fotorespirasi  memiliki kapasitas  terbatas  untuk  bertindak  sebagai penyerap  elektron  (Ghannoum,  2009).  Kebocoran CO 2 dari bundle  sheath  cell dapat  berkontribusi untuk  memodulasi  transpor  elektron  (Zegada- Lizarazu & Monti, 2013).
Zegada-Lizarazu  &  Monti,  (2013)  mengamati bahwa kebocoran CO 2 di sorgum cukup konstan di bawah  kondisi  air  yang  baik,  tetapi  meningkat selama  mengalami  kekeringan.  Oleh  karena  itu, peningkatan  kebocoran  CO 2 dapat  menjadi  salah satu  faktor  yang  diamati  dalam  transpor  elektron, karena  lebih  banyak  energi  yang  harus  diberikan untuk  mengatasi  kebocoran  CO 2 dan  produksi fotosintat  yang  diperlukan.  Kaitannya  dengan mekanisme  lain  seperti  reorganisasi  metabolik, penyesuaian osmotik, pembentukan ROS, akumulasi  zat  terlarut  yang  sesuai  mungkin memainkan peran penting dalam regulasi transpor elektron fotosintetik (Chaves et al., 2009; Muller et al ., 2011).
Radikal  bebas  atau  ROS  adalah  hasil  dari berbagai  reaksi  degeneratif  di  dalam  tubuh tanaman  yang  akan  mempengaruhi  metabolisme
normal  tanaman  dengan  merusak  komponen  sel tanaman  (Christine  H.  &  Graham,  2000).  Radikal bebas  merupakan  suatu  senyawa  kimia  yang mempunyai  satu  atau  lebih  elektron  yang  tidak berpasangan. Senyawa ini memiliki sifat yang tidak stabil  dan  sangat  reaktif.  Untuk  mencapai kestabilan,  maka  senyawa  tersebut  memerlukan pasangan yang berupa senyawa elektron yang lain, sehingga dalam proses bereaksinya dapat optimal. Reaksi  tersebut  nantinya  akan  membentuk  radikal bebas  pada  tanaman,  sehingga  diperlukan  suatu senyawa yang berperan dalam menangkap senyawa radikal bebas (Lestario et al ., 2018).
Pertumbuhan  yang  menurun  pada  tanaman dalam  kondisi  cekaman  kekeringan  dikaitkan dengan  peningkatan  sintesis  ROS  (Wang et  al., 2009).  Produksi  ROS  yang  berlebihan  dapat menyebabkan  stres  oksidatif  yang  berpengaruh terhadap kerusakan tanaman dengan mengoksidasi pigmen  fotosintesis,  membran  lipid,  protein  dan asam nukleat (Pinheiro & Chaves, 2011).

## KESIMPULAN
Tanaman  sorgum  yang  mengalami  cekaman kekeringan  akan  memproduksi  ABA  untuk menginisiasi penutupan stomata daun. Tertutupnya stomata  daun  akan  menghambat  difusi  CO 2 oleh stomata  sehingga  laju  fotosintesis  akan  menurun. Namun  menurunnya  laju  fotosintesis  tidak  serta merta karena stomata yang menutup, pemicu lain yang menyebabkan laju fotosintesis yang menurun yaitu kemampuan enzim Rubisco yang mengalami penurunan,  sehingga  CO 2 tidak  terfiksasi  oleh Rubisco dengan baik. Pada tanaman C4, termasuk sorgum, juga melibatkan enzim PEPC dalam fiksasi CO 2 untuk  menghindari  terjadinya  fotorespirasi. Namun  dalam  cekaman  kekeringan  yang  parah konsentrasi CO 2 intraseluler akan rendah sehingga proses asimilasi CO 2 akan terganggu yang memicu terbentuknya ROS dan menyebabkan pertumbuhan tanaman sorgum menurun.

## DAFTAR PUSTAKA
Abdel-Ghany, S. E., F. Ullah, A. Ben-Hur, & A. S. N. Reddy. 2020. Transcriptome analysis of drought- resistant  and  drought-sensitive  sorghum (Sorghum  bicolor)  genotypes  in  response  to peg-induced  drought  stress. International Journal  of  Molecular  Sciences , 21 (3),  1 – 26.
https://doi.org/10.3390/ijms21030772
Agurla, S., S. Gahir, S. Munemasa, Y. Murata, & A. S. Raghavendra.  2018.  Mechanism  of  stomatal closure in plants  exposed to drought and  cold stress. Advances  in  Experimental  Medicine  and Biology , 1081 , 215 – 232. https://doi.org/10.1007/978-981-13-1244-1_12
Ahuja, I., R. C. H. de Vos, A. M. Bones, & R. D. Hall. 2010.  Plant  molecular  stress  responses  face climate change. Trends in Plant Science , 15 (12),
664 – 674. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2010.08.002
Ashraf,  M.,  &  P.  J.  C.  Harris.  2013.  Photosynthesis under  stressful  environments:  An  overview.
Photosynthetica , 51 (2), 163 – 190.
https://doi.org/10.1007/s11099-013-0021-6
Badigannavar, A., N. Teme, A. C. de Oliveira, G. Li, M. Vaksmann,  V.  E.  Viana,  T.  R.  Ganapathi,  &  F. Sarsu.  2018.  Physiological,  genetic  and molecular basis of drought resilience in sorghum [Sorghum bicolor (L.) Moench]. Indian Journal of Plant Physiology , 23 (4), 670 – 688. https://doi.org/10.1007/s40502-018-0416-2
Caburatan,  L.,  &  J.  Park.  2021. Differential Expression,  Tissue-Specific  Distribution,  and Posttranslational Controls of Phosphoenolpyruvate Carboxylase. Plants (Basel, Switzerland) , 10 (9), 1887.
https://doi.org/10.3390/plants10091887
Chaves,  M.  M.,  J.  Flexas,  &  C.  Pinheiro.  2009.
Photosynthesis  under  drought  and  salt  stress: Regulation mechanisms from whole plant to cell.
Annals of Botany , 103 (4), 551 – 560. https://doi.org/10.1093/aob/mcn125
Christine H., F., & N. Graham. 2000. Tansley Review No . 112 Oxygen processing in photosynthesis : regulation  and  signalling. New  Phytologist ,
146 (112), 359 – 388.
Cousins,  A.  B.,  &  A.  J.  Bloom.  2003.  Influence  of elevated  CO2  and  nitrogen  nutrition  on photosynthesis and nitrate photo-assimilation in maize (Zea mays L.). Plant, Cell and Environment , 26 (9), 1525 – 1530. https://doi.org/10.1046/j.1365-
3040.2003.01075.x
Crimp, S. J., Flood, N. R., Carter, J. O., Conroy, J. P., & McKeon, G. M. (2002). Evaluation of the potential
impacts  of  climate  change  on  native  pasture production:  implications  for  livestock  carrying capacity.
Damour, G., T. Simonneau, H. Cochard, & L. Urban. 2010.  An  overview  of  models  of  stomatal conductance  at  the  leaf  level. Plant,  Cell  and Environment , 33 (9), 1419 – 1438.
https://doi.org/10.1111/j.1365- 3040.2010.02181.x
Daszkowska-Golec, A., & I. Szarejko. 2013. Open or close  the  gate  -  Stomata  action  under  the control  of  phytohormones  in  drought  stress conditions. Frontiers in Plant Science , 4 (MAY), 1 – 16. https://doi.org/10.3389/fpls.2013.00138
Efendi, R., M. Aqil, & M. Pabendon. 2013. Evaluasi Genotipe  Sorgum  Manis  (Sorgum  bicolor  (L.) Moench)  Produksi  Biomas  Dan  Daya  Ratun Tinggi. Jurnal  Penelitian  Pertanian  Tanaman Pangan , 32 (2), 116 – 125.
http://ejurnal.litbang.pertanian.go.id/index.php/ jpptp/article/view/2887/2514
Filichkin, S. A., M. Hamilton, P. D. Dharmawardhana,
S. K. Singh, C. Sullivan, A. Ben-Hur, A. S. N. Reddy, &  P.  Jaiswal.  2018.  Abiotic  stresses  modulate landscape  of  poplar  transcriptome  via alternative splicing, differential intron retention, and  isoform  ratio  switching. Frontiers  in  Plant Science , 9 (February), 1 – 17. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00005
Fresneau,  C.,  J.  Ghashghaie,  &  G.  Cornic.  2007a. Drought effect on nitrate reductase and sucrose- phosphate synthase activities in wheat ( Triticum durum  L  .):  role  of  leaf  internal  CO  2 . 58 (11), 2983 – 2992. https://doi.org/10.1093/jxb/erm150
Fresneau,  C.,  J.  Ghashghaie,  &  G.  Cornic.  2007b. Drought effect on nitrate reductase and sucrose- phosphate synthase activities in wheat (Triticum durum L.): Role of leaf internal CO2. Journal  of Experimental  Botany , 58 (11),  2983 – 2992. https://doi.org/10.1093/jxb/erm150
Galyuon, I. K., A. P. Gay, C. T. Hash, F. R. Bidinger, & C. J. Howarth. 2019. Full Length Research Paper A comparative assessment of the performance of a stay-green  sorghum  (  Sorghum  bicolor  (  L  ) Moench ) introgression line developed by marker- assisted  selection  and  its  parental  lines . 18 (26), 548 – 563.
https://doi.org/10.5897/AJB2019.16826
Ghannoum, O. 2009. C4 photosynthesis and water stress. Annals  of  Botany , 103 (4),  635 – 644. https://doi.org/10.1093/aob/mcn093
Golding,  A.  J.,  &  G.  N.  Johnson.  2003.  Down- regulation  of  linear  and  activation  of  cyclic electron  transport  during  drought. Planta ,
218 (1), 107 – 114.
https://doi.org/10.1007/s00425-003-1077-5
Hetherington,  A.  M.,  &  F.  I.  Woodward.  2003.  The role  of  stomata  in  sensing  and  driving environmental change. Nature , 424 (6951), 901 – 908. https://doi.org/10.1038/nature01843
Kim. 2011. Guard Cell Signal Transduction Network .
561 – 591. https://doi.org/10.1146/annurev- arplant-042809-112226.Guard
Kinoshita, T., & Y. Hayashi. 2011. New insights into the regulation of stomatal opening by blue light and  plasma  membrane  H  +  -ATPase.  In International  Review  of  Cell  and  Molecular Biology (1st  ed.,  Vol.  289).  Elsevier  Inc. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-386039- 2.00003-1
Kogan, F., W. Guo, & W. Yang. 2019. Drought and food  security  prediction  from  NOAA  new generation  of  operational  satellites. Geomatics, Natural  Hazards  and  Risk , 10 (1),  651 – 666. https://doi.org/10.1080/19475705.2018.154125
7
Kollist, H., M. Jossier, K. Laanemets, & S. Thomine. 2011. Anion channels in plant cells. FEBS Journal ,
278 (22), 4277 – 4292.
https://doi.org/10.1111/j.1742-
4658.2011.08370.x
Lestario, L. N., S. Sugiarto, K. H. Timotius, P. S. Kimia,
F. Sains, U. Kristen, S. Wacana, & J. Diponegoro. 2018.  AKTIVITAS  ANTIOKSIDAN  DAN  KADAR FENOLIK  TOTAL  DARI  GANGGANG  MERAH  ( Gracilaria verrucosa L .) [ Antioxidant Activity and Total  Phenolic  Content  of  Red  Sea  Weed  ( Gracilaria verrucosa L . ) ]. Jurnal Teknologi Dan Industri Pangan , 19 (2), 131 – 139.
Massacci, A., A. Battistelli, & F. Loreto. 1996. Effect of drought stress on photosynthetic characteristics, growth and sugar accumulation of  field-grown  sweet  sorghum. Australian Journal  of  Plant  Physiology , 23 (3),  331 – 340. https://doi.org/10.1071/PP9960331
Michelet, L., M. Zaffagnini, S. Morisse, F. Sparla, M.
E.  Pérez-Pérez,  F.  Francia,  A.  Danon,  C.  H. Marchand, S. Fermani, P. Trost, & S. D. Lemaire. 2013.  Redox  regulation  of  the  Calvin-Benson cycle: Something old, something new. Frontiers in Plant Science , 4 (NOV), 1 – 21. https://doi.org/10.3389/fpls.2013.00470
Muller, B., F. Pantin, M. Génard, O. Turc, S. Freixes, M.  Piques,  &  Y.  Gibon.  2011.  Water  deficits uncouple growth from photosynthesis, increase C content, and modify the relationships between C  and  growth  in  sink  organs. Journal  of Experimental Botany , 62 (6), 1715 – 1729.
https://doi.org/10.1093/jxb/erq438
Negi, J., M. Hashimoto-Sugimoto, K. Kusumi, &  K. Iba.  2014.  New  approaches  to  the  biology  of stomatal guard cells. Plant and Cell Physiology ,
55 (2), 241 – 250. https://doi.org/10.1093/pcp/pct145
Osakabe, Y., K. Osakabe, K. Shinozaki, & L. S. P. Tran. 2014.  Response  of  plants  to  water  stress. Frontiers  in  Plant  Science , 5 (MAR),  1 – 8. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00086
Osmolovskaya, N., J. Shumilina, A. Kim, A. Didio, T. Grishina, T. Bilova, O. A. Keltsieva, V. Zhukov, I. Tikhonovich, E. Tarakhovskaya, A. Frolov, & L. A. Wessjohann.  2018.  Methodology  of  drought stress  research:  Experimental  setup  and physiological  characterization. International Journal of Molecular Sciences , 19 (12). https://doi.org/10.3390/ijms19124089
Panahi, B., B. Abbaszadeh, M. Taghizadeghan, & E. Ebrahimie.  2014.  Genome-wide  survey  of Alternative  Splicing  in  Sorghum  Bicolor. Physiology and Molecular Biology of Plants , 20 (3),
323 – 329.  https://doi.org/10.1007/s12298-014- 0245-3
Pandey, P., V. Irulappan, M. V. Bagavathiannan, & M. Senthil-Kumar.  2017.  Impact  of  combined abiotic and biotic stresses on plant growth and avenues  for  crop  improvement  by  exploiting physio-morphological  traits. Frontiers  in  Plant Science , 8 (April), 1 – 15. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00537
Pinheiro, C., & M. M. Chaves. 2011. Photosynthesis and  drought:  Can  we  make  metabolic connections  from  available  data? Journal  of Experimental Botany , 62 (3), 869 – 882.
https://doi.org/10.1093/jxb/erq340
Pirasteh-Anosheh,  H.,  A.  Saed-Moucheshi,  H. Pakniyat,  &  M.  Pessarakli.  2016.  Stomatal responses  to  drought  stress. Water  Stress  and Crop Plants: A Sustainable Approach , 1 – 2 (June), 24 – 40. https://doi.org/10.1002/9781119054450.ch3
Pons, T. L., J. Flexas, S. Von Caemmerer, J. R. Evans, B.  Genty,  M.  Ribas-Carbo,  &  E.  Brugnoli.  2009. Estimating  mesophyll  conductance  to  CO2: Methodology,
potential errors, and recommendations. Journal  of  Experimental Botany , 60 (8), 2217 – 2234.
https://doi.org/10.1093/jxb/erp081
Reay,  D.,  C.  Sabine,  P.  Smith,  &  G.  Hymus.  2007. Intergovernmental  Panel  on  Climate  Change. Fourth Assessment Report. Geneva, Switzerland: Inter-gov- ernmental Panel on Climate Change. Cambridge;  UK:  Cambridge  University  Press; 2007.  Available  from:  www.  ipcc.ch.  In Intergovernmental  Panel  on  Climate  Change. https://doi.org/10.1038/446727a
Suarni. 2009. Potential of corn flour and sorghum as wheat substitution in processed products. Iptek. Tan. Pang. , 4 (2), 181 – 193.
Takahashi, F., T. Kuromori, H. Sato, & K. Shinozaki. 2018.  Regulatory  gene  networks  in  drought stress  responses  and  resistance  in  plants. Advances in Experimental Medicine and Biology , 1081 ,  189 – 214.  https://doi.org/10.1007/978- 981-13-1244-1_11
Tao, Y., B. George-Jaeggli, M. Bouteillé-Pallas, S. Tai, A.  Cruickshank,  D.  Jordan,  &  E.  Mace.  2020. Genetic diversity of C4 photosynthesis pathway genes in sorghum bicolor (L.). Genes , 11 (7), 1 – 15. https://doi.org/10.3390/genes11070806
Tari,  I.,  G.  Laskay,  Z.  Takács,  &  P.  Poór.  2013. Response  of  sorghum  to  abiotic  stresses:  A review. Journal  of  Agronomy  and  Crop  Science ,
199 (4), 264 – 274.
https://doi.org/10.1111/jac.12017
Tezara, W. M. V. J., Mitchell, V. J., Driscoll, S. D., & Lawlor, D. W. (1999). Water stress inhibits plant photosynthesis  by  decreasing  coupling  factor and ATP. Nature , 401 (6756), 914-917.
von Caemmerer, S., & J. R. Evans. 2010. Enhancing C3  Photosynthesis. Plant  Physiology , 154 (2), 589 – 592.
https://doi.org/10.1104/pp.110.160952
Wang, W. Bin, Y. H. Kim, H. S. Lee, K. Y. Kim, X. P. Deng, & S. S. Kwak. 2009. Analysis of antioxidant enzyme  activity  during  germination  of  alfalfa under salt and drought stresses. Plant Physiology and Biochemistry , 47 (7), 570 – 577. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2009.02.009
Zegada-Lizarazu,  W.,  &  A.  Monti.  2013. Photosynthetic  response  of  sweet  sorghum  to drought  and  re-watering  at  different  growth stages. Physiologia  Plantarum , 149 (1),  56 – 66.
https://doi.org/10.1111/ppl.12016