## JNTTIP
Jurnal Nutrisi Ternak Tropis dan Ilmu Pakan
Jurnal Nutrisi Ternak Tropis dan Ilmu Pakan
Tersedia online di : jurnal.unpad.ac.id/jnttip 5(1):12-22, Maret 2023

## EFEK LEVEL AFLATOXIN B1 DALAM PAKAN TERHADAP PERFORMA DAN KERUSAKAN ORGAN DALAM AYAM BROILER: KAJIAN META-ANALISIS
The Effect of Aflatoxin B1 Level in Feed on Performance and Internal Organs Defect of Broiler Chickens: A Meta-Analysis Study
Dwi Sudiyati Argarini 1 , Indah Wijayanti 2 , dan Sumiati 2 1 Sekolah Pascasarjana, Program Studi Ilmu Nutrisi dan Pakan, IPB University, Jl. Agatis Kampus IPB Dramaga, Bogor, Indonesia
2 Departemen Ilmu Nutrisi dan Teknologi Pakan, Fakultas Peternakan, IPB University, Jl. Agatis Kampus IPB Dramaga, Bogor, Indonesia

## ABSTRAK
Studi ini melaporkan meta-analisis dari 56 data perlakuan dari 27 artikel  ilmiah  dari  berbagai  sumber,  seperti Scopus , ScienceDirect ,  dan Google  Scholar ,  yang  mengevaluasi  efek aflatoxin  B1  (AFB1)  dalam  pakan  ayam  broiler  terhadap performa  dan  organ  internal.  Data  dianalisis  menggunakan prosedur  campuran  dengan  tingkat  aflatoxin  sebagai  variabel kontinu  dan  performa  serta  organ  internal  sebagai  variabel respons.  Studi  ini  melibatkan  populasi  ayam  broiler  sebanyak 9.390 dan rata-rata populasi ayam broiler sebanyak 348 dari studi yang berbeda. Strain ayam broiler yang dievaluasi meliputi Ross 308,  Cobb  500,  Arbor  Acres,  Hybro,  dan  strain  yang  tidak ditentukan. Dosis AFB1 berkisar antara 20 µg/kg hingga 2.000 µg/kg.  Meta-analisis  ini  menunjukkan  bahwa  AFB1  memiliki efek  yang  sangat  signifikan  (P≤0,01)  terhadap  konversi  pakan dan  efek  signifikan  (P≤0,05)  terhadap  pertambahan  berat  dan kematian sebagai parameter performa. Selain itu, AFB1 memiliki efek  yang  sangat  signifikan  (P≤0,01)  terhadap  hati,  limpa, pankreas,  ginjal,  dan  bursa  fabricius,  dan  efek  yang  cukup signifikan  (P≤0,10)  terhadap  gizzard  sebagai  parameter  organ internal.  Secara  keseluruhan,  studi  ini  menyimpulkan  bahwa kontaminasi AFB1 menyebabkan penurunan performa dan cacat organ  internal  pada  ayam  broiler.  Penelitian  lebih  lanjut disarankan untuk menginvestigasi efek strain ayam broiler dan periode produksi.
Kata  Kunci:  AFB1,  performans,  organ  internal,  broiler,  meta-
analisis
Dwi Sudiyati Argarini
Sekolah Pascasarjana,
Program Studi Ilmu Nutrisi dan Pakan, IPB University, Jl. Agatis Kampus IPB Dramaga, Bogor, Indonesia
email : dwisudiyatiargarini@gmail.com

## KORESPONDENSI

## ABSTRACT
This  study  reports  a  meta-analysis  of  56  treatment  data  from  27  scientific  articles  from  various sources, such as Scopus, ScienceDirect, and Google Scholar, evaluating the effect of aflatoxin B1 (AFB1) in broiler diets on performance and internal organs. The data were analyzed using a mixed procedure with aflatoxin level as the continuous variable and performance and internal organs as the response variables. The study involved a total broiler population of 9,390 and an average broiler population of 348 across the studies. The broiler strains evaluated included Ross 308, Cobb 500, Arbor Acres, Hybro, and unspecified strains. The AFB1 doses ranged from 20 µg/kg to 2,000 µg/kg. The  meta-analysis  demonstrated  that  AFB1  had  a  highly  significant  effect  (P≤0.01)  on  feed conversion  and  a  significant  effect  (P≤0.05)  on  weight  gain  and  mortality  as  performance parameters.  Additionally,  AFB1  had  a  highly  significant  effect  (P≤0.01)  on  the  liver,  lymph, pancreas, kidney, and bursa fabricius and a moderately significant effect (P≤0.10) on gizzard as internal organ parameters. Overall, this study concludes that AFB1 contamination causes reduced performance and internal organ defects in broilers. Further research is suggested to investigate the effect of broiler strains and production period.
Keywords: AFB1, performance, internal organs, broiler, meta-analysis

## PENDAHULUAN
Pakan  merupakan  komponen  biaya terbesar dalam industri perunggasan yaitu mencapai  77%  (Tumion  dkk.,  2017). Pakan  terdiri  dari  berbagai  macam campuran bahan organik yang digunakan untuk  memenuhi  kebutuhan  nutrisi  yang dibutuhkan dalam
pertumbuhan, perkembangan,  dan  reproduksi  (Thaha dkk. , 2021). Maka dari itu, penting untuk menjamin  mutu  dan  kualitas  pakan  dari berbagai  macam  ancaman  baik  secara fisik,  biologi  maupun  kimia  sehingga terhindar  dari  kerugian  ekonomi  yang ditimbulkan.  Salah  satu  ancaman  biologi yang dapat menurunkan mutu dan kualitas pakan  adalah  mikroorganisme  berjenis jamur  yang  dapat  menghasilkan  toksin berbahaya, yaitu aflatoksin.
Aflatoksin  (AF)  adalah  mikotoksin alami  yang  diproduksi  sebagai  metabolit sekunder  oleh  jamur Aspergillus  flavus , Aspergillus  parasiticus ,  dan Aspergillus nominus (Schoental  1967;  Rawal  dkk., 2010).  Pakan  yang  telah  terkontaminasi oleh  aflatoksin  menyebabkan  penurunan pada  tingkat  pertumbuhan,  konsumsi pakan,  rasio  konversi  pakan  (FCR), menekan sistem kekebalan dan meningkatkan  tingkat  mortalitas  pada
unggas  (Hussain  dkk.,  2010).  Hal  ini dikarenakan  aktivitas  aflatoksikosis  yang dilakukan  oleh  aflatoksin  mengganggu metabolisme  energi,  protein,  lipid,  dan asam nukleat (Ellis dkk., 1991). Badan Standardisasi Nasional (BSN)  Indonesia  telah  mengeluarkan syarat mutu (dua tingkatan mutu) standar pakan  ayam  broiler  dengan  kandungan aflatoksin  dalam  pakan  masing-masing tidak lebih dari 40 µg/kg (mutu I) dan 50 µg/kg  (mutu  II)  untuk pre-starter ,  50 µg/kg (mutu I dan II) untuk starter , dan 50 µg/kg  (mutu  I  dan  II)  untuk finisher (Badan  Standardisasi  Nasional,  2022). AFB1  memerlukan  proses  bioaktivasi  di hati  untuk  menjadi  toksik.  AFB1  pada awalnya  masuk  melalui  pakan  ke  organ pencernaan  unggas  yang  kemudian diserap di usus halus terutama duodenum (Gratz  dkk.,  2005).  Selanjutnya  AFB1 dikonversi oleh enzim hepatic cytochromes  P450 (CYP)  di  dalam  hati menjadi exo -AFB1-8,9- epoxide (AFBO) yang  reaktif  dan  elektrofilik.  AFBO bereaksi  dengan  DNA  atau  RNA  untuk membentuk  adisi-adisi  yang  dapat mengganggu metabolisme energi, protein, lipid dan asam nukleat (Ellis dkk., 1991).
Selain itu, AFB1 dapat menyebabkan  stres  oksidatif  di  ginjal
yang  menyebabkan  kerusakan  pada  sel dan  jaringan  ginjal.  Jantung  juga  dapat terpengaruh oleh toksisitas AFB1 dengan penurunan  kinerja  jantung  dan  sirkulasi yang mengakibatkan penurunan pengiriman oksigen ke jaringan tubuh dan mempengaruhi  sistem  kardiovaskular dengan  mengganggu  pembekuan  darah (Gratz  dkk.,  2005).  AFB1  juga  dapat menekan fungsi kekebalan, meningkatkan kerentanan terhadap infeksi dan penyakit.
Marchioro dkk., (2013) melaporkan bahwa  pakan  yang  terkontaminasi  AFB1 sebanyak  1,7  mg/kg  dan  2,8  mg/kg signifikan  menurunkan  bobot  badan, konsumsi pakan, dan FCR ayam broiler di umur 21, 35, dan 42 hari. Penelitian lain yang dilakukan oleh Khadem dkk. (2012) yang  menemukan  peningkatan  bobot organ  dalam  seperti  proventrikulus, gizzard , liver , spleen ,  dan  pankreas  pada ayam  broiler  yang  terkontaminasi  AFB1 0,2  mg/kg  dalam  pakan.  Di  samping  itu, pakan  yang  terkontaminasi  0,6  mg/kg AFB1  meningkatkan  tingkat  mortalitas ayam broiler dari umur 3 minggu sampai 6 minggu (Hedayati dkk., 2014).
Efek  negatif  aflatoksin  terhadap performa  dan  organ  dalam  ayam  broiler telah  banyak  dipublikasikan,  namun belum  ada  studi  yang  merangkumnya secara  kuantitatif.  Data  dari  penelitian- penelitian sebelumnya dapat diintegrasikan dan dikuantifikasi menggunakan metode meta-analisis. Metode ini mampu mengintegrasikan dan mengukur hasil keseluruhan di penelitian- penelitian  sebelumnya  (Sauvant  dkk.,
2008). Penelitian ini bertujuan mengevaluasi  level  aflatoksin  dalam pakan  terhadap  performa  dan  kerusakan organ  dalam  ayam  broiler  melalui pendekatan metode meta-analisis.

## METODE PENELITIAN
Kajian dilaksanakan selama 3 bulan mulai dari November 2022–Januari 2023. Alat  yang  digunakan hardware berupa laptop dan software Microsoft Excel 2016, Microsoft Word 2016, program SAS 9.4. Bahan  yang  digunakan  yaitu  data  dari beberapa artikel jurnal internasional yang telah  dipublikasi  yang  melaporkan  efek level  aflatoksin  dalam  pakan  terhadap performa dan organ dalam ayam broiler.
Database disusun  dari  beberapa artikel  jurnal  internasional  yang  telah dipublikasi seperti Scopus , ScienceDirect , dan Google Scholar dengan menggunakan kata  kunci  ‘broiler’  dan  ‘aflatoxin’. Selanjutnya  ditabulasi  dalam  suatu database berbasis  Microsoft  Excel. Tabulasi dilakukan dengan menyeragamkan  satuan  dan  pembobotan data  berupa  level  penggunaan  aflatoksin dan peubah meliputi performa dan organ dalam. Sebanyak 111 data perlakuan dari 46  artikel  yang  meliputi  parameter performa  (konsumsi,  PBB,  FCR,  dan mortalitas)  dan  parameter  organ  dalam (hati,  empedu,  limpa, gizzard ,  pankreas, proventrikulus,  jantung,  ginjal,  bursa, timus  dan  seka).  Meta-analisis  dilakukan terhadap  artikel  yang  menggunakan aflatoksin  tanpa  perlakuan  atau  bahan tambahan,  seperti  perlakuan  panas  ( heat stress ),  penambahan  asam  amino,  dan campuran absorbent dan binder tertentu. Level  aflatoksin  digunakan  sebagai variabel  kontinyu,  sedangkan  performa dan organ dalam sebagai variabel respon.
Data  diolah  statistika  meta-analisis dengan taraf penggunaan level aflatoksin sebagai variabel kontinyu, serta performa dan organ dalam sebagai variabel respon. Selain itu, variabel eksperimen dinyatakan dalam  pernyataan  kelas  karena  tidak mengandung informasi kuantitatif. Model statistik  menggunakan The  Akaike Information Criterion (AIC ).
𝑌 𝑖𝑗 = 𝐵 0 + 𝐵 1 𝑋 𝑖𝑗 + 𝐵 2 𝑋 2 𝑖𝑗 + 𝑠 𝑖 + 𝑏 𝑖 𝑋 𝑖𝑗 + 𝑒 𝑖𝑗
Di mana Y ij = Variabel respons; B o = Keseluruhan intersep dari semua eksperimen; B 1 = Koefisien regresi linier Y di X; B 2 = Koefisien regresi kuadratik Y di X; X ij = Nilai variabel prediktor kontinu (level  AFB1); s i =  Efek  acak  dari eksperimen  ke-I; b i =  Efek  acak  dari eksperimen ke- i pada koefisien regresi Y di X di eksperimen ke- I ; e ij = Galat yang tidak  dijelaskan.  Selanjutnya,  data tersebut dianalisis menggunakan prosedur campuran  (PROC  MIXED)  di  program SAS versi 9.4 dengan pendekatan statistik meta-analisis  menurut  St-Pierre  (2001) dan Sauvant dkk. (2008).

## HASIL DAN PEMBAHASAN
Deskriptif Statistik Database
Dari  46  artikel  yang  terkumpul, memilih 27 artikel dengan menggunakan
aflatoksin  tanpa  perlakuan  atau  bahan tambahan  (Tabel  1). Database artikel yang  memuat  studi  pengaruh  aflatoksin dengan  perlakukan  dan  bahan  tambahan tidak  digunakan  dalam  meta-analisis untuk  mengurangi  keragaman  antara masing-masing  studi.  Dari  27  artikel terpilih,  jumlah  populasi  yang  dilibatkan sebanyak 9.390 ekor ayam broiler dengan rata-rata  per  penelitian  yaitu  348  ekor. Jenis  ayam  broiler  yang  paling  banyak digunakan yaitu strain Ross 308 dalam 14 artikel (51,9%), Cobb 500 dalam 3 artikel (11,11%),  Arbor  Acres  dalam  2  artikel (7,41%),  Hybro  dalam  1  artikel  (3,7%) dan  lainnya  tidak  disebutkan  secara spesifik  dalam  7  artikel  (25,9%).  Jenis kelamin  yang  digunakan  meliputi  jantan sebanyak  10  artikel  (35,71%),  betina  2 artikel  (7,41%)  dan  sisanya  tidak disebutkan sebanyak 15 artikel (55,55%). Semua  penelitian  menggunakan  pakan berbahan  dasar  jagung  dan  bungkil kedelai.
Tabel 1. Deskripsi Database yang Digunakan dalam Meta-Analisis
No Strain Penulis Populasi (ekor) Periode (hari) Jenis Kelamin ♂ ♀ Unsex 1 Arbor Acres Liu dkk. (2018)a 480 1-42 ü 2 Liu dkk. (2018)b 480 1-21 ü 3 Ross 308 Khadem dkk. (2012) 630 1-49 ü 4 Tsiouris dkk. (2021) 160 1-42 ü 5 Ortatatli dkk. (2005) 576 1-42 ü 6 Oǧuz dkk. (2000) 576 1-42 ü 7 Malekinezhad dkk. (2021) 288 1-42 ü 8 Sadeghi dkk. (2014) 300 1-42 ü 9 Alharthi dkk. (2022) 360 1-30 ü 10 Fowler dkk. (2015) 336 1-21 ü 11 Arafat dkk. (2017) 200 1-42 ü 12 Khanian dkk. (2019) 360 1-42 ü 13 Chang dkk. (2020) 350 1-42 ü 14 Basmacioglu dkk. (2005) 240 1-21 ü 15 Chen dkk. (2014) 384 1-21 ü 16 Matur dkk. (2010) 48 1-21 ü 17 Hybro Maslić-Strižak dkk. (2013) 50 1-21 ü 18 Cobb 500 Raj dkk. (2021) 375 1-42 ü 19 Manafi dkk. (2012) 168 1-35 ü 20 Galarza-Seeber dkk. (2016) 240 1-21 ü 21 Tidak disebutkan  Modirsanei dkk. (2004) 600 1-35 ü 22 Silambarasan dkk. (2013) 384 1-42 ü 23 Silambarasan dkk. (2015) 384 1-42 ü 24 Verma dkk. (2004) 200 1-35 ü 25 Raju and Devegowda (2000) 960 1-35 ü 26 Shi dkk. (2009) 240 1-42 ü 27 Tedesco dkk. (2004) 21 14-35 ü
Kajian  ini  telah  menghimpun secara kuantitatif efek kontaminasi AFB1 dari  level  20–2.000  µg/kg  terhadap performa maupun organ dalam pada ayam broiler (Tabel 2). Bervariasinya data yang dikoleksi dapat disebabkan oleh perbedaan  lama  pemeliharaan  ayam
broiler  pada  masing-masing  penelitian yang  digunakan  dalam database .  Selain itu,  perbedaan  kondisi  strain  broiler, populasi,  dan  kondisi  lingkungan  yang berbeda  antar  studi  juga  menyebabkan adanya keragaman data.
Tabel 2. Deskriptif Statistik Data Level AFB1, Performa, dan Organ Dalam Broiler
Parameter Unit n Mean SD Min Maks Aflatoksin Level AFB1 µg/kg 29 384,14 520,14 20 2000 Performa Konsumsi g/ekor 39  1.953,73 673,32 864,97  3.786,00 Pertambahan Bobot Badan (selama periode penelitian) g/ekor 43 991,59 281,13 519,35  1.513,00 Konversi Pakan - 37 1,93 0,41 1,23 2,73 Mortalitas % 22 3,95 3,39 0,00 11,46 Organ Dalam Hati % 39 2,73 0,60 1,67 3,93 Limpa % 23 0,17 0,08 0,08 0,33 Gizzard % 7 2,52 0,53 1,74 3,48 Pankreas % 8 0,27 0,06 0,22 0,39 Ginjal % 17 0,70 0,23 0,27 1,09 Bursa Fabricius % 16 0,19 0,08 0,05 0.33
Keterangan: n: jumlah data penelitian, Mean: rata-rata, SD: Standar Deviasi, Min: Minimal, Maks: Maksimal.
Meta-Analisis Efek Level Aflatoksin Terhadap Performa dan Organ Dalam
Ayam Broiler
Hasil meta-analisis efek
kontaminasi  aflatoksin  dalam  pakan terhadap  performa  ayam  broiler  masing- masing disajikan pada Tabel 3. Pemberian AFB1  memberikan  pengaruh  sangat signifikan  (P≤0,01)  terhadap  konversi pakan,  signifikan  (P≤0,05)  terhadap pertambahan bobot badan dan mortalitas, sedangkan  pada  variabel  konsumsi  tidak ditemukan
pengaruh.
Hal ini menunjukkan  bahwa  AFB1  memberikan
pengaruh terhadap performa broiler dalam aspek  PBB,  konversi  pakan,  dan mortalitas. Meski demikian, bukan berarti bahwa AFB1 tidak memberikan pengaruh terhadap  konsumsi  pakan.  Apabila dicermati  secara  independen  terhadap studi tertentu, maka AFB1 juga dilaporkan memberikan  pengaruh  pada  jumlah konsumsi.  Selain  itu,  jumlah  studi  yang berbeda  antara  masing-masing  parameter performa  juga  dapat  mempengaruhi signifikansi  masing-masing  parameter performa terhadap perlakuan AFB1.

## Tabel 3. Meta-Analisis Efek Aflatoksin terhadap Performa Ayam Broiler
Response variables n Model Variable estimates Model estimates Intercept SE Intercept Slope SE Slope p-value AIC Konsumsi (g) 39 L 2.018,73 162,41 -1,9x10 -4 1,5x10 -4 0,23 588,50 PBB (g) 43 L 1.056,43 56,94 -3,1x10 -1 1,3x10 -1 0,02 ** 592,90 Konversi Pakan 37 Q 1,92 0,10 2,1x10 -4 1,1x10 -4 0,00 *** 51,90 -5,5x10 -8 0,0 Mortalitas (%)  22 L 3,08 1,03 2,4x10 -2 9,7x10 -3 0,04 ** 133.90
Keterangan: n:  Jumlah  data,  SE:  Standard  Error,  AIC:  Akaike  Information  Criterion,  L:  Linear,  Q:  Kuadratik,  PBB: Pertambahan  Bobot  Badan,  p-value; *** :  sangat  signifikan  (p £ 0,01), ** :  signifikan  (p £ 0,05), * :  cenderung  signifikan (p £ 0,10), ns: tidak signifikan (p>0,10).
Adapun  hasil  meta-analisis  efek AFB1 terhadap organ dalam ayam broiler masing-masing  disajikan  pada  Tabel  4. Berdasarkan 27 artikel terpilih, parameter organ dalam yang digunakan dalam meta- analisis  terdiri  dari  hati,  limpa, gizzard , pankreas,  ginjal,  dan bursa  fabricius .
Parameter  organ  dalam  lainnya  seperti, jantung,  proventrikulus,  dan  timus,  tidak dijadikan  parameter  dalam  meta-analisis karena  keterbatasan  jumlah  studi  atau jumlah  studi  tidak  cukup  sebagai pembanding.
Tabel 4. Meta-Analisis Efek Pemberian Aflatoksin terhadap Organ Dalam Ayam Broiler
Response variables n Model Variable estimates Model estimates Intercept SE Intercept Slope SE Slope p-value AIC Hati (%) 39 Q 2,57 0,12 9,0x10 -4 3,3x10 -4 0,00 *** 101,00 -2,9x10 -7 0 Limpa (%) 23 Q 0,17 0,02 8,0x10 -5 6,7x10 -5 0,00 *** -9,20 -6,5x10 -8 0 Gizzard (%) 7 L 2,34 0,27 4,6x10 -3 6,5x10 -4 0,090 * 43,30 Pankreas (%)  8 Q 0,27 0,03 6,0x10 -5 2,7x10 -4 0,00 *** 26,00 -5,6x10 -8 0 Ginjal (%) 17 Q 0,64 0,08 7,9x10 -4 4,2x10 -4 0,00 *** 26,50 -6,8x10 -7 0 Bursa F, (%)  16 Q 0,19 0,02 -3,0x10 -5 6,3x10 -5 0,00 *** 8,20 5,0x10 -8 0
Keterangan: n: Jumlah data, SE: Standard Error, AIC: Akaike Information Criterion, L: Linier, Q: Kuadratik, p-value; *** : sangat signifikan (p £ 0,01), ** : signifikan (p £ 0,05), * : cenderung signifikan (p £ 0,10), ns: tidak signifikan (p>0,10).
Dari  hasil  meta-analisis  diketahui bahwa pemberian aflatoksin memberikan pengaruh  sangat  signifikan  (P≤0,05) terhadap hati, limpa, pankreas, ginjal, dan bursa  fabricius,  sedangkan  terhadap gizzard cenderung  signifikan  (P≤0,10). AFB1 merupakan mikotoksin alami yang diproduksi  sebagai  metabolit  sekunder oleh jamur Aspergillus flavus , Aspergillus parasiticus , dan Aspergillus nominus yang
menghasilkan  warna  biru  berdasarkan warna  fluoresensi.  AFB1  selama  ini dikenal  sebagai  mikotoksin  yang  paling toksik  dibandingkan  dengan  kelompok mikotoksin lainnya (Rawal dkk., 2010).
Aflatoksikosis menyebabkan
kerusakan pada organ dalam unggas yang ditandai  dengan  hati  yang  membesar, pucat, dan gembur (Monson dkk., 2015). Peningkatan  vakuolasi  hepatosit  yang
terpapar AFB1 memungkinkan terjadinya penumpukan lipid. Konsumsi AFB1 yang sudah akut dan kronis akan menyebabkan lesi  hati  dan  pendarahan  (Pandey  and Chauhan  2007).  Dilaporkan  oleh  Rawal dkk. (2010) bahwa paparan jangka pendek dengan  level  AFB1  sudah  dapat menyebabkan  morbiditas  dan  mortalitas.
Adisi AFB1 dengan biomolekul menyebabkan  kerusakan  pada  hepatosit yang  mengganggu  metabolisme  hati selama paparan AFB1 (Chen dkk., 2014). Ginjal  adalah  organ  yang  paling  rentan karena  kemampuannya  menyaring  darah dan berkontribusi pada homeostasis tubuh (Yu  dkk.,  2015).  AFB1  mengganggu fungsi  ginjal  melalui  peningkatan  bobot relatif  ginjal  dan  menginduksi  kongesti pada sinusoid ginjal (Quezada dkk., 2000; Hussain dkk., 2008).
Paparan  AFB1  mendorong  efek merusak pada jaringan limfoid primer dan sekunder  unggas  termasuk  timus, bursa fabricius ,  limpa,  dan  sumsum  tulang.
Konsumsi pakan yang mengandung AFB1 menurunkan  resistensi  penyakit  dan fungsi  antibodi  pada  unggas  (Grenier  &
Applegate, 2013). Pakan yang terkontaminasi  aflatoksin  menghasilkan serangkaian respon imun yang melibatkan efisiensi fagositik fagosit, reaksi hipersensitivitas  yang  tertunda  bersama dengan  involusi  bursal,  dan  penipisan populasi  sel  timus  (Bondy  &  Pestka,
2000). AFB1 secara negatif mempengaruhi bursa dan timus. Selanjutnya,  0,3  mg/kg  AFB1  dalam pakan  dapat  menginduksi  perubahan histopatologis, menurunkan limfosit matur,  dan  meningkatkan  persentase apoptosis limfosit pada broiler (Peng dkk.,
2015). Paparan AFB1 dapat menurunkan antibodi terhadap vaksin untuk Newcastle disease , infectious  bronchitis ,  dan infectious  bursal  disease (Azzam  & Gabal, 1998; Gabal & Azzam, 1998). Efek  level  AFB1  baik  terhadap organ pencernaan seperti gizzard ,
pankreas,  dan  proventrikulus  dalam penelitian ini berpengaruh sangat signifikan  secara  kuadratik  (P≤0,01).
Dijelaskan  bahwa  saluran  pencernaan ( The  gastrointestinal  tract =GIT)  adalah rute  masuk  utama  setelah  mengonsumsi pakan  yang  terkontaminasi  AFB1. Mikotoksin  ini  memengaruhi  GIT  dalam berbagai aspek seperti perubahan morfologi  usus,  kemampuan  pencernaan, aktivitas  enzim  pencernaan,  kekebalan bawaan usus, dan mikrobiota usus (Kana dkk.,  2010;  Yunus  dkk.,  2011).  AFB1 dapat menurunkan kemampuan pencernaan dengan memengaruhi transpor aktif nutrisi melintasi membran usus, dan efeknya bergantung pada dosis dan waktu. Selain itu, AFB1 dilaporkan telah terbukti meningkatkan  kedalaman crypt di jejunum  dan  menurunkan villi di duodenum  (Applegate  dkk.,  2009;  Yang dkk., 2012).

## KESIMPULAN DAN SARAN
Berdasarkan  hasil  kajian  meta analisis,  dapat  disimpulkan  bahwa kontaminasi AFB1 dalam pakan mengakibatkan penurunan performa pada aspek  PBB,  konversi  pakan,  dan mortalitas, serta mengakibatkan kerusakan  organ  dalam  ayam  broiler. Berdasarkan efek negatif yang ditimbulkan  oleh  kontaminasi  AFB1 dalam pakan terhadap performa dan organ dalam ayam broiler, pengaruh AFB1 tidak hanya tergantung pada level kontaminasi. Oleh karena itu, diperlukan kajian lanjutan dengan  mempertimbangkan  pengaruh strain dan umur pemeliharaan.
Untuk  mencegah  kontaminasi AFB1  dalam  pakan  diperlukan  (i) manajemen  pakan  yang  baik  dalam pemilihan, penyimpanan, dan pengolahan pakan;  (ii)  pemantauan  rutin  terhadap tingkat  kontaminasi  AFB1  dalam  pakan; (iii) pemberian suplemen atau pengobatan
yang dapat membantu melindungi hati dan organ lain;  (iv) penerapan budidaya yang baik  dalam  hal  kebersihan  kandang, ventilasi, pengelolaan limbah, pengendalian kelembaban dan pemantauan  kesehatan  ayam  secara teratur.

## DAFTAR PUSTAKA
Al-Waheeb  M  and  Al-Shukri  A.  2022. Effects of adding ginseng roots to diet on  productive  traits  of  Ross-308 broilers  exposed  to  heat  stress. International  Journal  of  Special Education . 37: 15898–15906.
Applegate  TJ,  Schatzmayr  G,  Pricket  K, Troche C and Jiang Z . 2009. Effect of aflatoxin  culture  on  intestinal function  and  nutrient  loss  in  laying hens.’, Poultry  Science. 88:  1235–
1241.
Arafat  RY,  Khan  SH  and  Saima.  2017. Evaluation  of  humic  acid  as  an aflatoxin  binder  in  broiler  chickens. Annals of Animal Science . 17: 241. Azzam  AH  and  Gabal  MA.  1998. Aflatoxin and immunity in layer hens.
Avian Pathology . 27: 570–577.
Badan  Standardisasi  Nasional  Indonesia.
2022.  Pakan  ayam  ras  pedaging (Broiler).
Bahri  S,  Maryam  R  and  Widiastuti  R.
2005. Cemaran aflatoksin pada bahan pakan dan pakan di beberapa daerah Propinsi  Lampung  dan  Jawa  Timur.
Jitv . 10: 236 – 241.
Bailey  RH,  Kubena  LF,  Harvey  RB, Buckley  SA  and  Rottinghaus  GE. 1998.  Efficacy  of  various  inorganic sorbents  to  reduce  the  toxicity  of aflatoxin  and  T-2  toxin  in  broiler chickens. Poultry Science . 77: 1623–
1630.
Edrington TS, Kubena LF, Harvey RB and
Rottinghaus GE. 1997. Influence of a superactivated  charcoal  on  the  toxic
effects  of  aflatoxin  or  T-2  toxin  in growing broilers. Poultry Science . 76: 1205–1211.
Ellis  WO,  Smith  JP,  Simpson  BK, Oldham  JH,  Scott  PM . 1991. Aflatoxins  in  food:  Occurrence, biosynthesis,  effects  on  organisms, detection,  and  methods  of  control. Critical Reviews in Food Science and
Nutrition . 30: 403–439.
Fowler  J,  Li  W  and  Bailey  C.  2015.
Effects of a calcium bentonite clay in diets  containing  aflatoxin  when measuring liver residues of aflatoxin B1 in starter broiler chicks. Toxins . 7: 3455–3464.
Gabal  MA  and  Azzam  AH.  1998.
Interaction of aflatoxin in the feed and immunization against selected infectious  diseases  in  poultry.  II. Effect  on  one-day-old  layer  chicks simultaneously  vaccinated  against newcastle disease, infectious bronchitis  and  infectious  bursal disease. Avian  Pathology .  27:  290– 295.
Genevieve  SB  and  James  JP.  2000.
Immunomodulation By Fungal Toxins. Journal  of  Toxicology  and Environmental  Health,  Part  B:
Critical Reviews , 12: 2004–2007. Gowda NKS, Swamy HVLN, Mahajan P. 2013.  Recent  advances  for  control, counteraction  and  amelioration  of potential  aflatoxins  in  animal  feeds. In Aflatoxins-Recent  Advances  and Future  Prospects .  Rijeka-Croatia:  In Tech Publishing, pp. 129–140. Grant D, Mendicino M and Levy G. 2001. Xenotransplantation:  Just  around  the corner?. Surgery . 129: 0243–0247. Grenier  B  and  Applegate  TJ.  2013.
Modulation  of  intestinal  functions following mycotoxin ingestion: Meta-analysis of published experiments  in  animals. Toxins. 5: 396–430.
Harvey  RB,  Kubena  LF,  Elissalde  MH and  Phillips  TD . 1993.  Efficacy  of zeolitic  ore  compounds  on  the toxicity  of  aflatoxin  to  growing broiler chickens. Avian diseases. 37: 67–73.
Hedayati  M,  Manafi  M,  Yari  M, Mousavipour SV . 2014. Commercial broilers  exposed  to  aflatoxin  B1 : efficacy  of  a  commercial  mycotoxin binder  on  internal  organ  weights, biochemical  traits  and  mortality.
International  Journal  of  Agriculture and Forestry . 4: 351–358.
Hussain Z, Khan MZ, Saleemi MK, Khan A and Rafique S . 2016. Clinicopathological effects of prolonged  intoxication  of  Aflatoxin B1  in  broiler  chicken. Pakistan Veterinary Journal . 36: 477–481. Hussain  Z,  Zargham  KM  and  Hassan  Z.
2008.  Production  of  aflatoxins  from aspergillus flavus and acute aflatoxicosis in young broiler chicks. Pakistan Journal Agriculture Science. 45: 95–102. Kana  JR,  Teguia  A  and  Tchoumboue  J.
2010. Effect of dietary plant charcoal from Canarium  schweinfurthii Engl.
and  maize  cob  on  aflatoxin  B1 toxicosis in broiler chickens. Livestock Research for Rural Development. 22: 462–463. Kececi T, Oguz H, Kurtoglu V, Demet O . 1998. Effects of polyvinylpolypyrrolidone,  synthetic zeolite  and  bentonite  on  serum biochemical  and  haematological characters of broiler chickens during aflatoxicosis. British Poultry Science . 39: 452–458.
Kubena  LF,  Harvey  RB,  Buckley  SA,
Edrington  TS  and  Rottinghaus  GE. 1997.  Individual  and  combined effects  of  moniliformin  present  in fusarium  fujikuroi  culture  material and  aflatoxin  in  broiler  chicks. Poultry Science. 76: 265–270.
Kubena  LF,  Harvey  RB,  Bailey  RH, Buckley  SA  and  Rottinghaus  GE. 1998.  Effects  of  a  hydrated  sodium calcium aluminosilicate (T-bind tm ) on mycotoxicosis  in  young  broiler chickens. Poultry Science . 77: 1502– 1509.
Ledoux  DR,  Rottinghaus  GE,  Bermudez AJ  and  Alonso-Debolt  M.  1999. Efficacy  of  a  hydrated  sodium calcium aluminosilicate to ameliorate the toxic effects of aflatoxin in broiler chicks. Poultry Science . 78: 204–210. Manafi M. 2010. Effect of Aflatoxicosis in Hatching  Eggs  Quality  and  Immune Status  in  Broiler  Breeders. World’s Poultry  Science  Journal  (Spp.) .  66:
704–705.
Marchioro  A,  Mallmann  AO,  Diel  A, Dilkin P, Rauber RH, Blazquez FJH, Oliveira MGA, Mallmann CA . 2013. Effects of aflatoxins on performance and  exocrine  pancreas  of  broiler chickens. Avian  Diseases .  57:  280– 284.
Miazzo  R,  Rosa  CAR,  De  Queiroz Carvalho EC, Magnoli C, Chiacchiera SM,  Palacio  G,  Saenz  M,  Kikot  A, Basaldella  E  and  Dalcero  A.  2000. Efficacy of synthetic zeolite to reduce the  toxicity  of  aflatoxin  in  broiler chicks. Poultry Science . 79: 1–6. Nazarizadeh  H  and  Pourreza  J.  2019. Evaluation  of  three  mycotoxin binders to prevent the adverse effects of aflatoxin B 1 in growing broilers. Journal of Applied Animal Research . 47: 135–139.
Neeff DV, Ledoux DR, Rottinghaus GE, Bermudez AJ, Dakovic A, Murarolli RA and Oliveira CAF. 2013. In vitro and  in  vivo  efficacy  of  a  hydrated sodium  calcium  aluminosilicate  to bind and reduce aflatoxin residues in tissues of broiler chicks fed aflatoxin B1. Poultry Science . 92: 131–137. Ortatatli  M  and  Oǧuz  H.  2001. Ameliorative  effects  of  dietary
clinoptilolite on pathological changes in broiler chickens during aflatoxins. Research  in  Veterinary  Science .  71: 59–66. Pandey I and Chauhan SS. 2007. Studies on production performance and toxin residues  in  tissues  and  eggs  of  layer chickens  fed  on  diets  with  various concentrations  of  aflatoxin  AFB1. British Poultry Science . 48: 713–723. Peng X, Chen K, Chen J, Fang J, Cui H, Zuo Z, Deng J, Chen Z, Geng Y, and Lai  W . 2015.  Aflatoxin  B1  Affects Apoptosis  and  Expression  of  Bax, Bcl-2, and Caspase-3 in Thymus and Bursa  of  Fabricius  in  Broiler Chickens. Environment  Toxicol .  31:
1113–1120.
Petri A, Bertuzzi T, Piva G, Binder EM, Schatzmayr  D,  Rodrigues  I . 2009. Aflatoxin  transfer  from  naturally contaminated  feed  to  milk  of  dairy cows and the efficacy of a mycotoxin deactivating  product. International Journal of Dairy Science . 4: 34–42.
Purnamasari L, Agus A and Noviandi CT.
2019. Effects of methionine-cysteine amino  acid  supplementations  in  the aflatoxin  b1  contaminated  diet  on broiler production performance.
Buletin Peternakan . 43: 231–236.
Purnamasari L, Agus A and Noviandi CT. 2020.  Angka  kebuntingan  kerbau rawa ( Bubalus bubalis ) pada hormon sinkronisasi  yang  berbeda. Jurnal Ilmu Ternak . 20: 46–55.
Quezada T, Cuéllar H, Jaramillo-Juárez F, Valdivia  AG  and  Reyes  JL . 2000.
Effects  of  aflatoxin  B1  on  the  liver and kidney of broiler chickens during development. Comparative Biochemistry  and  Physiology  -  C Pharmacology Toxicology and Endocrinology . 125: 265–272. Rawal S, Kim JE and Coulombe R. 2010.
Aflatoxin B1 in poultry: Toxicology, metabolism and prevention. Research in Veterinary Science . 89: 325–331.
Sauvant  D,  Schmidely  P,  Daudin  JJ,  St- Pierre  NR . 2008.  Meta-analyses  of experimental data in animal nutrition. Anima. 2: 1203–1214.
Schoental  R.  1967.  Alatoxins. Annual Review  of  Pharmacology .  7:  343– 356.
Śliżewska K, Cukrowska B, Smulikowska S and Cielecka-Kuszyk J . 2019. The Effect  of  Probiotic  Supplementation on Performance and the Histopathological  Changes  in  Liver and Kidneys in Broiler Chickens Fed Diets with Aflatoxin B1. Toxins . 11: 1–15.
Sova  Z,  Pohunkova  H,  Slamova  A  and Haisl  K . 1991.  Hematological  and histological  response  to  the  diet containing aflatoxin b1 and zeolite in broilers  of  domestic  fowl. Acta Veterinaria Brno . 60: 31–40. Sridhar M, Suganthi RU and Thammiaha V. 2015. Effect of dietary resveratrol in ameliorating aflatoxin B1-induced changes  in  broiler  birds. Journal  of Animal  Physiology  and  Animal Nutrition . 99: 1094–1104.
St-Pierre  NR.  2001.  Invited  Review : Integrating  Quantitative  Findings from  Multiple  Studies  Using  Mixed Model  Methodology  1. Journal  of Dairy Science . 84: 741–755. Sumantri I, Agus A, Irawan B, Habibah H, Faizah  N,  Wulandari  KJ . 2017. Aflatoxins contamination in feed and products  of  alabio  duck  ( Anas platyrinchos  borneo )  collected  from South Kalimantan, Indonesia. Buletin Peternakan . 41: 163–168.
Sumantri I, Purwanti F and Agus A. 2015.
Survei  cemaran  Aflatoksin  B1  pada pakan sapi perah dan residunya dalam susu di Daerah Istimewa Yogyakarta. In Seminar Nasional Forum Komunikasi Perguruan Tinggi Pertanian Indonesia . Fakultas Pertanian-Universitas Lambung Mangkurat. pp. 249–252.
Thaha  AH,    Hidayat  MN,  Kiramang  K,
Mustopo  A,  Saputra  A,  Syamsiah, Yafi  MV,  Marmansari  D,  Purwanto E, Idris F . 2021. Aflatoxin contamination  in  broiler  feed  from small-scale  farms  in  Sidenreng Rappang  Regency,  South  Sulawesi, Indonesia. IOP  Conference  Series: Earth  and  Environmental  Science .
870: 012006.
Tumion B, Panelewen VVJ, Makalew A, Rorimpandey  B . 2017.  Pengaruh biaya pakan dan tenaga kerja terhadap keuntungan  usaha  ayam  ras  petelur milik  vony  kanaga  di  kelurahan tawaan  kota  bitung  (study  kasus). Zootec . 37: 207–215.
Yang J, Bai F, Zhang K, Lv X, Bai S, Zhao L, Peng X, Ding X, Li Y and Zhang J. 2012.  Effects  of  feeding  corn
naturally  contaminated  with  AFB1 and  AFB2  on  performance  and aflatoxin  residues  in  broilers. Czech Journal of Animal Science . 57: 506– 515.
Yu Z, Wang F, Liang N, Wang C, Peng X,
Fang J, Cui H, Jameel M and Lai W . 2015. Effect of selenium supplementation on apoptosis and cell cycle  blockage  of  renal  cells  in broilers fed a diet containing aflatoxin
B1. Biological  Trace  Element Research . 168: 242–251.
Yunus  AW,  Ghareeb  K,  Abd-El-Fattah AAM,  Twaruzek  M  and  Böhm  J . 2011.  Gross  intestinal  adaptations  in relation to broiler performance during chronic  aflatoxin  exposure. Poultry Science . 90: 1683–1689.