Apylinkė įkurta XX a. viduryje Senosios Žagarės vardu. 1954 m. gegužės 25 d. ji prijungta prie Žiurių apylinkės. Atkurta Žagarės vardu 1963 m. sausio 12 d. Lietuvos TSR Aukščiausiosios Tarybos Prezidiumo įsaku „Dėl Lietuvos TSR apylinkių sustambinimo“ iš buvusių Pabalių apylinkės, Žiūrių apylinkės, Dilbinų apylinkės ir dalies Pailių apylinkės. Septynių deputatų tarybai, renkamai kas pustrečių metų, vadovavo apylinkės vykdomojo komiteto pirmininkas.