По цели две несреќни сезони во Интер, Бергкамп потпиша договор со тренерот на Арсенал, Брус Риоч во јуни 1995 година за 7.5 милиони фунти. Бергкамп го направи своето деби против Мидлсборо на 19 август 1995, но мораше да се навикне на англискиот стил на игра. Му требаа седум натпревари за конечно да го постигне својот прв погодок, против Саутемптон. Бавно но сигурно, Бергкамп постигнуваше играчки раст, играјќи на позицијата како поддршка во нападот за Јан Рајт. Тие наскоро формираа длабоко партнерство кое беше едно од најдобрите во Премиер Лигата. Бергкамп беше награден од многу фудбалски експерти, како што е Алан Хансен, прогласувајќи го дека е најдобриот странски фудбалер кој заиграл на островото. Пристигнувањето на Бергкамп во Арсенал беше од големо значење, не само што тој беше еден од најдобрите странски фудбалери кои заиграле за англиски клуб од укинувањето на Хејсел забраната во 1990 година, но исто така поради неговиот голем придонес кој по краткиот период на просечна игра во средината на 90-те го врати Арсенал меѓу најдобрите. Бергкамп ја постигна својата најдобра форма по доаѓањето на Арсен Венгер во септември 1996 година. Арсенал ги освои Премиер Лигата и ФА Купот, двојната круна, во сезоната 1997-1998 (и покрај тоа што Бергкамп го пропушти финалето во Купот поради повреда), каде што Бергкамп беше прогласен за фудбалер на годината. Во септември 1997 година тој стана првиот и единствениот кој бил на прво, второ и трето место во изборот на “Натпревар на денот - Гол на месецот”, со неговите два гола од хетрикот против Лестер Сити и гол постигнат против Саутемптон (но на голот против Саутемптон и не му се оддавало голема заслуга како што беше случајот со првиве два против Лестер Сити). Тој даде 16 гола таа сезона, како и беше заслужен со учеството во уште многу други постигнати голови. На крајот на таа сезона, тој и помогна на репрезентацијата на Холандија да заврши на четвртото место на Светското Првенство во 1998 година. Во тоа натпреварување, тој го постигна еден од најдобрите голови на сите времиња, во четврт финалето против Аргентина, по примената топка од Франк де Бур која беше додадена кон него од повеќе од половина терен. Во текот на сезоната 2001-2002, Бергкамп уште еднаш постигна гол што ќе се памети и ќе ја освои наградата за гол на сезоната во Лигата. На 3 март 2002 година, Арсенал се сретна во натпреварот со Њукасл Јунајтед. Со преостанати 10 минути до крајот на средбата, левото крило Роберт Пирес ја испрати топката по земја до Бергкамп кој стоеше на работ на шеснаесетникот свртен со грбот кон противничкиот гол. Со генијален потег на топката со внатрешната страна од левото стапалото го занеми дефанзивецот Никос Дабизас кој цврсто го чуваше. Тој ја сврте на другата страна, исфрлајќи го од колосек неговиот чувар и ладнокрвно сместувајќи ја топката во мрежата на голманот Шеј Гивен. Додека неговата последователна форма не го достигна тој спектакл на сезоната, Бергкамп продолжи да биде редовен играч на тимот. Тој повторно ја освои двојната круна во 2002 година, ФА Купот во 2003 година и по трет пат Премиер Лигата во 2004 година. Домашниот успех на клубот не беше олицетворен и на европска сцена, најблиску до освојување на медал беа во финалето во УЕФА Куп во 2000 година кој го загубија во изведувањето на пенали против Галатасарај и во 2006 година загубија од Барселона во финалето во Лигата на Шампионите, Бергкамп пропатува до Париз за неговиот проштален натпревар, само за да седи на клупата за резерви. Во 2005 година, поради неподготвеноста на Арсенал за обнова на неговиот договор, се шпекулираше дека Бергкамп ќе си замине од клубот и најверојатно и од фудбалот. Бергкамп изјави дека ќе се повлече од играње на професионален фудбал доколку Арсенал не му понуди нов договор за сезоната 2005-2006, и покрај интересот што го покажуваше Ајакс да го доведе во своите редови. По победата на Арсенал над Манчестер Јунајтед во финалето на ФА Куп во Кардиф кој се заврши на пенали, се откри информацијата дека тој ќе го продолжи договорот за уште една година, што исто така беше и обичај на менаџерот Арсен Венгер, за играчи постари од 30 години, да ги задржи во лондонскиот клуб да ја одиграат нивната последна сезона на стадионот на Арсенал, Хајбери. На 16 април 2006 година, домашниот натпревар против Вест Бромвич Албион, фановите на Арсенал му посветија оригинален “Ден за фановите” (еден од деновите назначени да ја одбележат преселбата од стариот стадион Хајбери на новиот Емирати) наречен “Денот за Денис Бергкамп” за да се одбележи кариерата на Бергкамп помината во клубот. Бергкамп влезе како замена во второто полувреме, местејќи му на Роберт Пирес да го постигне победничкиот гол, по израмнувачкиот погодок на Најџел Куаши постигнат пред нивното влегување на теренот. Тој постигна исто така погодок во 89. минута, со што Арсенал излегоа како победници со 3-1. Тој погодок покажа дека ќе му биде последниот погодок застапувајќи ги боите на овој клуб во неговата професионална кариера. На 14 јули 2008 година преку интернет гласање на интернет страната “Arsenal.com”, тој беше поставен на второто место на листата на најдобрите играчи кои настапувале за “Топчиите”, веднаш зад неговиот колега од нападот Тиери Анри.