Роден во Амстердам, Бергкамп започнал да тренира во познатата младинска школа на „Ајакс“, кога наполнил дванаесет години. Тој ја добил својата прва шанса да заигра професионален фудбал од страна на Јохан Кројф на 14 декември 1986 година, во натпреварот против „Рода“, а во таа сезона играл на 14 средби. Тој играше како замена во 1987 година во Европскиот Куп на Победниците на Куповите против Локомотив Лајпциг, каде што Ајакс победи. Денис Бергкамп имаше и познат прекар каде што неговите соиграчи го нарекуваа Денис “комбето” Бергкамп. Следната сезона, Бергкамп постана стандарден член на првиот тим на Ајакс, освојувајќи го трофејот во Холандската Лига во 1990 година, УЕФA Купот во 1992 година и Холандскиот Куп во 1993 година. Од 1991 до 1993 година Бергкамп беше најдобар стрелец во Лигата и беше избран за фудбалер на годината во 1992 и 1993 година. Вкупно, Бергкамп постигна 122 гола во 239 натпревари за Ајакс.