Бергкамп за прв пат заигра во националниот дрес на Холандија на 26 септември 1990 година против Италија. Прво големо меѓународно првенство на којшто тој заиграл е Европското Првенство во 1992 година каде што холанѓаните требаа да ја одбранат титулата. Бергкамп импресионираше со неговата игра, но холанѓаните во полуфиналето загубија на пенали од Данска, репрезенацијата која подоцна и ќе стане европски првак, и покрај тоа што Бергкамп постигна гол и во регуларниот период од натпреварот и при изведувањето на пеналите. Бергкамп исто така импресионираше со неговата игра и на Светското Првенство во 1994 година, настапувајќи на сите натпревари во репрезентативниот дрес, постигна погодок против Бразил, натпревар кој Холадија го загуби со 3-2. Холандија разочара со нивниот настап на Европското Првенство во 1996 година, но и поради внатрешните препирки и караници помеѓу самите играчи во репрезентацијата. И покрај тоа, Бергкамп постигна еден погодок и му намести на Патрик Клајверт да го постигне утешувачкиот погодок во поразот од Англија која што продолжи во четврт финалето. Бергкамп постигна три гола на Светското Првенство во 1998 година, вклучувајќи го и неговиот погодок за паметење во последните мигови во четврт финалниот натпревар против Аргентина. Бергкамп направи отскок за да ја исконтролира топката која Франк де Бур му ја испрати од повеќе од половина терен, тој ја спушти топката помеѓу нозете на аргентинскиот одбранбен играч Роберто Ајала, и на крајот со еден силен волеј да ја испрати топката во десниот горен агол за да заврши во мрежата. Со три интелигентни потези со топката за само неколку секунди, тој успеа да го сврти натпреварот во корис на својата репрезентација и да ја испрати во полуфиналето. Холандија беше заеднички домаќин со Белгија на Европското Првенство во 2000 година и беа еден од фаворитите на тоа првенство. По нивното квалификување од групата Х, односно “групата на смртта” во следната фаза, тие загубија во полуфиналето на пенали од Италија. Бергкамп не постигна ниту еден погодок за време на првенството, но сеуште носеше важна улога во репрезентацијата. По поразот, Бергкамп изјави дека се повлекува од играње во националната репрезентација, бидејќи следното Светско Првенство требало да се одржи во Јапонија и Јужна Кореа, а авиофобијата на Бергкамп ќе го спречи тој да допатува таму. Тој не играше ниту на квалификациските натпревари, бидејќи мислеше дека ако настапува нема да биде праведно. И покрај тоа, Холандија не успеа да се избори за место на тоа првенство. Тој ја заврши неговата кариера во репрезентацијата на првото место како најдобриот стрелец за холандската репрезентација на сите времиња, со 37 постигнати погодоци во 79 натпревари, иако овој рекорд беше надминат од Патрик Клајверт.