鴨江寺
その後、鴨江寺には周辺地域を支配する勢力から安堵状や禁制が出ていることから、寺院として継続したことは確かであるが、当時どの程度の規模・勢力であったかは定かではない。1590年(天正18年)、豊臣秀吉によって寺領を215石寄進する書状が出されているが、これによると鴨江寺は学頭・真言院と15の僧坊によって構成されていたことが確認できる。1603年(慶長8年)、徳川家康も寺領を寄進している。この時期に信海、源昌、尭遍、尭勢といった僧侶が高野山から来ていることが確認できることから、当時は既に真言宗寺院となっているものと認められる。
1608年(慶長13年)、室町時代の伽藍は焼失するが、記録によれば、1616年(元和2年)に家康の寄進により浜名湖の北にある富幕山(かつての三ケ日町、現在の北区 (浜松市)三ヶ日地区付近)から切り出された建築用材により本堂が再建されたとされており、その棟札も残されている。江戸時代初期から中期には本堂のほかに仁王門、弘法大師を安置した御影堂、薬師如来を祀る護摩堂、聖徳太子を祀る太子堂などが再建され、江戸後期には七堂もの伽藍の並ぶ大寺となっていたことが、嘉永年間に描かれた『浜松御城下細見絵図』に見てとれる。老朽化により、元禄年間に仁王門の大規模修理、享保年間に本堂再建が行われている。
明治維新後の1876年(明治9年)、新政府の布達により学頭真言院の名称を廃止して鴨江寺とし、他の僧坊は鴨江寺に付属する形とした。
鴨江寺は現在の浜松市街地西部の谷間の小盆地に立地する。
この地に寺院が初めて建立された時期は明らかではないが、地元に残る伝説によれば、奈良時代に鴨江の長者であった芋堀長者が僧・行基に願って観音堂を建立したことが始まりであるという。 また、地元の随筆である『曳駒拾遺』によれば、平安時代の長暦年間(1037年~1040年)に当時天台宗の寺院であった鴨江寺が戒壇を独自に設置しようとしたところ、これを阻止しようとした比叡山延暦寺の僧兵と合戦になり、鴨江寺は敗北した。比叡山の僧兵により、戒壇に使う品々は仁王門の西側に埋められたが、その場所に戒壇塚と名付けられた塚があったという。ただし、以上のことは同時代の資料からは確認できない。
鴨江寺の名前が同時代の資料から初めて確認できるのは、1333年(元弘3年)に後醍醐天皇が同寺の衆徒に、領地(知行)を与える綸旨からである。鎌倉幕府と戦う後醍醐天皇が、各地に存在する山岳寺院を中心に仏教勢力を取り込む中で、鴨江寺もその対象に含まれたと考えられる。また、建武の新政崩壊後の1339年(暦応2年)7月26日、南北朝の争いの中、北朝方の武将・高師泰・高師冬らの攻撃によって鴨江城が落城したことが『瑠璃山年録残編』の裏書に記されている。鴨江寺が城塞化したとも考えられるが、ここでいう「城」の正確な位置は定かではない。