バーチャルコンソール
使用するコントローラは、各プラットホームごとに対応・非対応が異なるが、
Wiiリモコン(横持ち)
Wiiリモコン + ヌンチャク
クラシックコントローラ(PRO含む)
ゲームキューブコントローラ(Wiiでのみ使用可能)
USBキーボード
が使用可能である。
いずれもオリジナルのコントローラとは形状が異なるため、当時の操作性が完全に再現されているわけではないが、2008年にスーパーファミコンコントローラの復刻版がクラブニンテンドーの景品として配布されたほか、エクサーからはネオジオコントローラの復刻版が発売されている。復刻コントローラを参照。
バーチャルコンソールアーケードでは新たにヌンチャクにも対応したほか、ポインティングや傾き感知といったWiiリモコンおよびヌンチャクの機能を用いてアーケード版に近い(もしくはアーケード版にすらなかった)操作に対応したソフトもある。
中断データをSDメモリーカード・SDHCメモリーカード(以下SDカード)にコピーできないことを利用した方法である。SDカードにセーブデータをコピー(または移動)すると、中断データを除いたセーブデータだけがSDカードに保存される。これをWii本体に戻せば、初回起動時は中断データのない状態で開始できる。ただし、コピー不可のセーブデータにはこの方法は使えない。また、そもそもセーブ機能がないゲームについては、中断データを削除するだけでよい。
中断データによる再スタート時は、HOMEボタンメニューが開かれた状態でゲーム再開されるが、ゲーム自体の「ポーズ」と比べて解除が遅く、ゲーム本編に戻るタイミングが分かりづらいため、再開直後のミスを防ぐためには中断前にあらかじめゲーム内でポーズをかけておくなどユーザー側での対策を取る必要がある。
なお、NINTENDO64・NEOGEO・一部バーチャルコンソールアーケードのソフトは中断機能に対応していないため、再開時の挙動は実機での電源投入時と同じである。
2人交代プレイのゲームは1台の3DSで1P・2Pをコントローラ切り替え機能で操作する仕様になっている。ゲームギア用ソフトは『コラムス』よりローカルプレイによる通信対戦に対応した。
ゲームボーイ用ソフトはすべてモノクロ画面、あるいは初代ゲームボーイ特有の液晶を再現した黄緑色の画面のみの表示となっており、スーパーゲームボーイやゲームボーイカラー・ゲームボーイアドバンスでプレイした際のカラー表示、および色の割り当てはできない。また、ポケットプリンタなどの周辺機器を用いた機能にも対応していない。
3DSのバーチャルコンソールソフトは1か月に数回程度で追加されており、主に水曜日に追加されていた。また、Wii版バーチャルコンソールとは違い、新しいソフトと配信予定日は基本的に水曜日に発表されるが、一部例外もある。
ホーム画面ではゲームボーイ、ゲームボーイカラー(ソフトは共通カートリッジに固定)、ゲームギア、ブラウン管テレビとファミコン(カセットは当時のソフトの色)、ディスクシステム本体、PCエンジン(初代)などが表示される。
2023年3月28日午前9時をもってニンテンドー3DSのニンテンドーeショップがサービス終了し、ソフトの新規購入ができなくなった。
プレイ中にWiiリモコンのHOMEボタンを押し、メニューから「Wiiメニューにもどる」を選択するとバーチャルコンソールのゲームを終了してWiiメニュー画面に戻るが、この際にプレイ中の状況が保存され、次回そのソフトを起動した時には中断した時点から再スタートすることができる。
バッテリーバックアップによるセーブ機能がないソフトやパスワード機能がある初期ファミコンソフトなど、長時間プレイしても電源を切ると最初からやり直しになるゲームも、この中断機能によって続きからプレイできるようになる。ただし、『ファイアーエムブレム』同様、中断データは各ゲームにつき1つだけ保持可能で、かつ次回起動時には必ず中断した状態から再スタートし、読み込まれた時点でデータは削除されるため、いわゆるセーブデータのように任意の状態から再スタートすることはできない。
中断機能を使用した後の起動時にはゲームタイトル画面以外の場面で復帰されることとなる。旧来のゲーム機のイメージからは違和感のあるこのような状況を回避するためには、次のいずれかの方法を用いる必要がある。
ゲームギア、PCエンジン用ソフトでのみ利用できる機能。VCメニューの画面設定から選択する。
ゲームギアでは画面解像度を変更できる「画面モード」、本体の絵柄の色を決められる「本体カラー」、残像を再現できる「残像」、処理落ちなどを再現できる「パフォーマンス」の4つが用意されている。
画面モードは通常表示のノーマル、ワイド表示のフル、ゲームボーイとゲームボーイカラーと同じようにオリジナル版の解像度を再現したドットバイドットの3種類から選べる。ドットバイドットでは3D表示対応で画面の奥行きが見えるようになる(ただし、ゲーム画面は3D表示にならない)が、ゲーム画面の比率が実機の長方形と異なり正方形に近い形となる。これはゲームギアの液晶表示の仕様によるものであり、ドットバイドットで表示しない場合は実機と同じくゲーム画面は長方形に準じた比率となる。
本体カラーはドットバイドットで表示される本体の絵柄の色を選べる機能で、ブラック・ブルー・イエロー・レッドの4色から選べる。
残像はオリジナル版にあった残像描写を再現することができる機能である。
パフォーマンスは処理落ちなどの有無の選択であり、スペシャルでは処理落ちなどを一部改善して快適にゲームを遊べるもので、オリジナルではオリジナル版で発生した処理落ちなどを忠実に再現したものである。
PCエンジンでは画面スクリーンをスクリーンタイプA(ノーマルサイズ/4:3)、スクリーンタイプB(フルサイズ/5:3)、スクリーンタイプC(スクエアサイズ/1:1)から設定できる。
ゲーム開始時に以前の中断データが削除されることを利用した方法である。中断データが保存されるのは、HOMEボタンメニューから「Wiiメニューへ」を選択してゲームを終了したときである。そのため、この方法であれば中断データを保存しないで終了できる。