ジェイアールバス東北久慈営業所
これらの路線は、営業所廃止後二戸営業所および盛岡支店(「白樺号」の一部)に移管された。
うみねこ号(八戸 - 仙台、車両は仙台支店所属)
スワロー号(久慈 - <折爪トンネル> - 二戸)
運行開始と同時に当営業所に導入された専用塗装車は、現行のJRバス東北高速・貸切色に東北新幹線E2系と同じ桃色の帯があり、前面および側面にはE2系車両と「はやてに“すわろー”」というキャッチコピーが書かれたステッカーが貼られていた。久慈営業所廃止までは平庭高原線や久慈営業所管内の貸切スクールバスなどにも使用されていた(現在は廃車または二戸営業所に転属→一般色<高速・貸切色>に塗り替え)。
平庭高原線(「白樺号」、久慈 - 葛巻 - いわて沼宮内 - 盛岡)
1943年(昭和18年)11月20日 - 沼宮内自動車区久慈支区設置。
1947年(昭和22年)3月31日 - 久慈自動車区に格上げ。
19xx年 - 久慈自動車営業所となる。
1987年(昭和62年)4月1日 - 東日本旅客鉄道発足、東日本旅客鉄道東北自動車部久慈自動車営業所に改組。
1988年(昭和63年)4月1日 - ジェイアールバス東北営業開始、ジェイアールバス東北久慈営業所に改組。
1990年(平成2年)2月20日 - 久慈支店に格上げ。
2004年(平成16年)4月1日 - 久慈営業所に格下げ。
2008年(平成20年) 3月25日 - 久慈駅バス乗車券うりばを閉鎖。 4月1日 - スワロー号・平庭高原線(白樺号)・スーパー久慈号を除く久慈地区の路線バスを全線廃止(のるねっとKUJI・洋野町営バスに転換)。
2009年(平成21年)3月31日 - 廃止。以後、二戸営業所久慈宿泊所として使用される。