ガメラ対大魔獣ジャイガー
『対バイラス』以来の慣行として、本作品公開前に『週刊ぼくらマガジン』誌でジャイガーのデザイン画が「怪獣X」と称されて公開され、名称が公募された。賞品は「特賞:1人に奨学金10万円」、「佳作A:50人にガメラのプラモデル」、「佳作B:100人に『大怪獣X対ガメラ』の劇場招待券」というものだった。
本作品の制作は日本万国博覧会とタイアップ関係には無かったが、開催後の万博会場では東宝のゴジラとガメラの「怪獣ショー」のアトラクションが行われ、「ゴジラ対ガメラ」の一幕もあったという。
ショーは博覧会場内の「お祭り広場」で開かれ、大村崑が司会を務めた。ガメラやゴジラは藤田まことの劇団の若手が当初演じていたが、「素人ばかりで立ち回りがうまくいかないから」と、当時ゴジラを演じていた中島春雄が呼ばれ、10日ほど出張してゴジラ役を演じることになった。ショーは舞台の左右からガメラとゴジラが出てきて中央で組み合うというもので、1日3回公演の予定だったが、結局夜1回の公演になったという。
大阪の町をマグネチューム光線で次々と焼き尽くし、通天閣までも破壊してしまうジャイガーの元へと飛来し、大阪城公園で二度目の挑戦を試みるが、一瞬の隙を突かれて卵を産み付けられて大阪港で仮死状態となってしまう。
対策本部ではジャイガーに対する有効策が立てられずに頭を痛めているが、訪れた弘とトミーが「悪魔の笛」の石像にジャイガーを倒す鍵があると進言。しかし、万博会場へと迫ってきたジャイガーは、運ばれていた石像を大阪湾へと投げ飛ばしてしまう。そこで最後の手段としてガメラを蘇らせる計画が練られる一方で、海洋研究所所長・松井博士の証言によりガメラの体内にジャイガーの幼虫がいると推測される。
弘とトミーは独自に持ち出したトランシーバーで連絡を行いつつ、良作が万博会場の遊戯用に試作した小型潜水艇を無断で借用し、ガメラの口から体内へと果敢に進入。肺に巣食っていたジャイガーの幼生を発見する。ところが、壊れて雑音を発するトランシーバーを近づけたところ、幼生は苦しみだし、遂には死んでしまう。このことから、「低周波の音波に弱い」というジャイガーの弱点が判明。ジャイガーを封印していたのが、悪魔の笛が発する低周波の音波であることも、船員たちの奇病も同じ原因だったことも判明する。そこで、大型スピーカーによる低周波音作戦が開始される。同時にガメラを復活させるために高圧電流が送電されるものの、あまりの出力のために回路が焼き切れ、同時にジャイガー撃退のためのスピーカーの電力までストップしてしまう。
しかし結果的にガメラは完全に復活し、万博会場で目覚めたジャイガーの元へと飛来。万博会場を舞台に、二大怪獣による三度目の、最後の決戦が繰り広げられる。