フランシス・ウォルシンガム
外交官として能力を発揮したウォルシンガムを側近に使うことを決めた女王は、彼に帰国命令を出した。1573年4月に帰国したウォルシンガムは、枢密顧問官に列するとともにサー・トマス・スミス(英語版)と共同で国王秘書長官に就任した。主に外交問題を担当した。
また議会においてもこれまで議会運営を主導してきたセシルがバーリー男爵に叙せられて貴族院に移籍したのに伴い、ウォルシンガムらが議会運営の主導権を握るようになった。当時の政府と議会は基本的に協力関係だったが、1580年代になると特許権に関する問題などでしばしば激しい政府批判が行われるようになり、議会対策には苦労させられた。
そしてスロックモートンの自白に基づき、駐英スペイン大使ベルナルディノ・デ・メンドーサ(スペイン語版)も陰謀関係者として国外退去処分にした(以降エリザベス朝を通じてスペイン大使は置かれなかった)。
スペイン王フェリペ2世がいよいよイングランド侵攻を計画するようになった1586年にはバビントン事件(英語版)を摘発した。これは大陸旅行中に反エリザベス陰謀に加わったアンソニー・バビントン(英語版)がイングランドに帰国した後、パリで立案されている反エリザベス陰謀についてメアリーに手紙で報告した際、メアリーがエリザベス暗殺を歓迎する返事を出した事件である。ウィルシンガムはメアリー周辺に忍び込ませているスパイからこの手紙のやり取りの報告を受けており、メアリーが反逆的な手紙を出すまで待ってから、1586年8月から9月にかけてバビントンをはじめとする関係者を一斉に摘発して裁判にかけて死刑に処した。さらにメアリーも逮捕して裁判の末に1587年2月8日に死刑に処した。典型的な「泳がせ捜査」であった。
バビントン事件ではフランシス・ベーコンがウォルシンガムの下で諜報活動に尽力、ウォルシンガムが属していたレスター伯ロバート・ダドリーの派閥に入っていたベーコンはイングランド国内のカトリックの動向の探索、容疑者の尋問準備と尋問の報告書作成に取り組んだ。ウォルシンガムもベーコンに目をかけ、たびたび彼の庶民院議員選出を後押ししている(1586年・1589年)。
エリザベス1世即位後の1558年に帰国。エリザベス女王の国王秘書長官ウィリアム・セシルの支援を受けてバンベリー選挙区(英語版)選出の庶民院議員となる(1563年から1567年にかけてはライム・レジス選挙区(英語版)、1574年から1590年までサリー選挙区(英語版)から選出される)。
1570年、リドルフィ事件(英語版)の解決に尽力した(当時イングランドで軟禁されていたスコットランド女王メアリー・ステュアートやノーフォーク公トマス・ハワードらカトリックが、エリザベス暗殺を企んだ陰謀)。この事件の頃からセシルの命令でウォルシンガムのもとに情報組織が作られるようになった。