ジョン・ヘンリー・タワーズ
しかし、この段階ではタワーズは航空局とはあまり関わっておらず、「アローストック」や「マグフォード」での勤務、ペンサコーラの海軍飛行学校副校長を経て1923年3月から1925年9月にかけて、ロンドン、パリ、ローマ、ハーグおよびベルリンのアメリカ大使館付駐在武官を歴任する。この二度目の駐在武官時代、タワーズはセンピル教育団の一人と話す機会があったが、その者曰く、「日本人の練習生は皆下手だ。とてもいいパイロットにはなれない」。駐在武官の勤めを終えて帰国したタワーズは、ここで航空局に配属される。配属早々、1925年9月3日に墜落した海軍飛行船「シェナンドー」の事故調査委員会メンバーとなった。
翌1926年、中佐となっていたタワーズは空母「ラングレー」の副長に就任。モフェットの腹積もりでは、タワーズを本来は艦長に据えたかったが、中佐は大型艦艦長の役職ではなかった。またこの年、モフェットは潜水艦部門から一人の大佐を航空に引っ張ってくる。この大佐がアーネスト・キング(アナポリス1901年組)で、巡洋艦艦長を希望していたが空きがなかったことと、当時の海軍航空部門でもっとも高位の士官だったのが中佐のタワーズだったこともあり、モフェットの勧めで水上機母艦「ライト(英語版)」 (USS Wright, AV-1) 艦長に就任し、ペンサコーラに赴いて航空免許の取得を行った。
1942年10月6日、タワーズは中将に昇進。これと前後して太平洋艦隊内に太平洋航空部隊が創設された。太平洋航空部隊は前線担当ではなく後方部門をもっぱら担当し、フィッチや、皮膚病の療養から戻ってきたハルゼーが部隊を一時的に指揮していた。フィッチが南太平洋戦線に赴くことになって司令官ポストに空きができると、キングはこれ幸いとばかりにタワーズをフィッチの後任に据えて、体よくワシントンからつまみ出すことに成功した。タワーズの後任には、マケインが就いた。タワーズは、1942年9月15日に伊号第一九潜水艦(伊19)の雷撃で、艦長を務めていた空母「ワスプ」を失って待命状態だったシャーマンを参謀長にして太平洋航空部隊司令官としての任務を始める。航空戦に必要不可欠な空母、航空機、パイロットおよび関連物資を絶えず調達し、パイロット育成を監督。また、最終的に日本を降伏させ、アメリカを勝利に導く戦略の考案を手伝った。一連の働きが評価され、タワーズは殊勲章とレジオン・オブ・メリットを受章した。
しかし、タワーズは後方で黙々と任務を遂行するような人物ではなかった。1943年に入り太平洋艦隊では部隊の再編成が行われ、ハルゼーの南太平洋部隊は第3艦隊と呼称されるようになり、中部太平洋方面にいた艦艇を集めた部隊は第5艦隊と呼ばれるようになった。第5艦隊は、将来的には空母を主力とした大部隊となり、中部太平洋方面で日本軍を打ち負かすための艦隊に位置づけられていた。このような部隊の性格から、海軍将官の間では、新しい部隊を指揮するのは航空出身者ではないかという噂が流れるようになったが、詳細はキングや、キングへの進言者となるだろう太平洋艦隊司令長官のニミッツが握っていた。
1939年9月1日の第二次世界大戦勃発を経て、翌1940年8月22日、海軍長官の下に新たに航空担当次官が設けられ、ジェームズ・フォレスタルが就任する。もっとも、自身もかつてはパイロットだったフォレスタルは、航空に関する事項のほとんどをタワーズに一任させた。新しい後援者を得たタワーズはこうして海軍航空隊の規模拡大を推し進めたが、一方で新たな軋轢と遺恨を生み出すことにもなった。
モフェット以来、航空局では人材育成の理想像として「アナポリス卒業後はすぐにペンサコーラ(飛行学校)入りさせ、卒業後は航空関連のポジションに就かせるべきだ」という考えを持っていた。パイロットは水上艦乗員とは「育て方」が違うから、というのが理屈であったが、人事担当の航海局としては人員を根こそぎ航空に持っていかれたり、訓練を別扱いするわけにもいかなかった。当時の航海局長はチェスター・ニミッツ少将(アナポリス1905年組)であったが、しばしばタワーズのメディアや議員を使った攻撃に悩まされており、タワーズを敬遠するようになっていった。また、キングとの軋轢と遺恨も再燃する。航空を含めた海軍行政部門は海軍省の仕事であって海軍作戦部の仕事ではなかったが、大将昇進を経て、真珠湾攻撃によるアメリカ参戦後に合衆国艦隊司令長官兼作戦部長となっていたキングはこれが気に入らなかった。キングはルーズベルトに、海軍作戦部に行政部門への指揮権限を与えるよう要請したが、法律上の問題があって実現しなかった。しかし、代わりに「キングに非協力的な局長は更迭する」という言質をもらった。キングは、今まで以上にフォレスタルを初めとする政治家連中と親しくしているタワーズを、理由をつけてワシントンから放り出すことを画策する。