ジェイアールバス関東伊那支店
もともと建設計画が頓挫してしまった高遠電気軌道の代替として高遠線の運行を開始したのが始まりである。地域利用主体ながら、同時に長谷村(現在は伊那市に合併)などへの路線も開設され、支線区の廃止などはあるものの、伊那市 - 高遠町(現在は伊那市に合併)を結ぶ路線として利用されていた。春先の桜シーズン(「高遠さくら祭り」開催期間中)は臨時便の運行に必要な車両、乗務員が他支店から一時的に充当される。それ以外のシーズンは利用者が減少しており運行本数が減少し、車両も中型車がメインとなっている。伊那市などからのコミュニティバスの運行委託は路線数が増加している。
伊那支店は「南アルプス号」のほか中央道経由の高速バス運行に関わるようになり、乗務員基地としての役目を果たすようになっていた。近接した下諏訪支店と高速バスに関して同様の役目を果たしていること、また下諏訪支店の一般路線も少なくなっていたことから、この2支店が統合されることになり、2004年7月に中央道統括支店として再出発することになった(2010年、中央道支店に改名)。旧下諏訪支店エリアの路線が持っていた「鉄道線の培養」という使命は半ば失われてしまったものの、旧伊那支店の路線の「鉄道線の代行」という使命は失われていない。
2004年 - 2005年の間、1往復の八ヶ岳 - 京都駅間の1号車のみを担当(定期便で唯一全区間がJRバス関東の乗務員による運行便のみ担当。また当時は現在とは異なり、乗務員交代は小黒川PAではなく八ヶ岳PAであった)。 南アルプス号 スカイツリーシャトル(東京駅 - 東京スカイツリータウン) 中央道昼特急号 中央ライナー可児号・ドリーム可児号 2019年6月1日よりJRバス関東運行便も東濃鉄道に運行委託 中央道昼特急号・中央ドリーム号・青春中央エコドリーム号・プレミアム中央ドリーム号など(東京・新宿 - 中央道経由 - 京都・大阪) 2021年10月28日改正にて廃止された。
道の駅「南アルプスむら長谷」を拠点とした自動運転サービス実証実験
JR飯田線の鉄道代行バス(辰野 - 伊那新町) 2021年8月13日の大雨により、JR東海・飯田線の辰野 - 宮木間の横川橋梁が損傷したため、8月23日より岡谷 - 伊那新町間でバス代行輸送を実施する。8月26日からはバス代行区間を辰野 - 伊那新町間に短縮した。伊那バスとともに飯田線運行再開の前日の11月14日まで運行した。
中央道経由の高速バスの乗務員交代は小黒川PA(以前は駒ケ岳パーキングエリア)で行なわれており、支店との往復は連絡車を使用していた。名古屋便、福井便は両側とも中央道支店で乗務していた。長野県内 - 京阪神系統は小黒川以西を西日本ジェイアールバスが乗務する形で運行を分担している。東京 - 京阪神系統の中央道経由便は東名・新東名経由への変更で中央道経由は徐々に減少し、2021年10月28日改正で廃止された。伊那支店には高速バスの配置はなく、JRバス関東の担当便では東京支店車両を使用する。また、乗務員は東京到着後、新宿 - TDR線や東京 - 成田空港線などに乗務するネットワーク行路もある。
支店内にある車両整備工場では、自社内で唯一の車両塗装設備も備え、各支店の車両の塗装変更や車内のリニューアル、シートの変更、エンジン等重要部品のオーバーホールなども施工している。対応能力は年間24台程度。車両整備設備を持たない諏訪支店の車両の重整備、車検整備も当工場で実施している。
JR気仙沼線BRTの開業時の車両や、プレミアムドリーム号、プレミアムエコドリーム号、ドリームルリエ号などへの既存車を種車とした改造も当工場で施行した。中古購入車両の塗装や仕様の変更なども当工場で施工しており、構内に施工前後の車両がしばしば見受けられる。