TWAフライトセンター
1962年竣工のサーリネン設計ターミナル (ヘッドハウス)
2008年竣工のゲンスラー設計ターミナル
2005年12月、ニューヨーク・ニュージャージー港湾公社はジェットブルー航空用の新ターミナルの建設を開始した。ジェットブルー航空は隣接する第6ターミナルを占有し始めていた当時空港内で最も成長していた航空会社で、新ターミナルは第5ターミナルのヘッドハウス後方の搭乗口部分を取り壊し新築することとなった。新ターミナルはゲンスラーが設計した625,000-平方フート (58,100 m)の施設で、搭乗ゲートが26個あり1日250便の発着に対応している。初期の工事計画では"The Trumpet"とも呼ばれるフライト・ウィング・ツーの出発ラウンジは取り壊さず改修工事を行う予定であった。出発ラウンジは新ターミナル建設の支障となるため一時的に895,000ドルの費用をかけて1,500フィート (460m) ほど移動されたが、後に工事の予算がヘッドハウスの保存・改修に優先的に投じられることが決定されると取り壊された。
第5ターミナルは2008年10月22日にリニューアルオープンした。これに併せてジェットブルー航空は第5ターミナルのヘッドハウスを抽象化したリニューアル記念ロゴの作成やTwitterでのリニューアルオープンカウントダウンを行った。
新ターミナルには搭乗口のほか22の食料品店と35の専門小売店がある55,000-平方フート (5,100 m)のショッピングエリアや子供用のプレイエリア、無料のフリーWi-Fi、1,500台の駐車可能な駐車場が完備された。また、アメリカ同時多発テロ後に初めて建設されたジョン・F・ケネディ国際空港のターミナルということで、新ターミナルには20のセキュリティレーンが存在し、アメリカ合衆国の空港において最も大規模なセキュリティチェックポイントとなっている。新ターミナルの入口はサーリネンのヘッドハウスを三日月形に囲んでおり、ヘッドハウスから搭乗口への開業当初の象徴的な2本の連絡通路(1962年のサーリネン設計のチューブ1と1969年のローチ-ディンクルー設計のチューブ2)を残している。著名な建築家のロバート・A・M・スターンはサーリネンの設計したターミナルを「ジェット機時代のグランド・セントラル」と評しており、実用的な新ターミナルは「超効率的」な「人間のスループットの記念碑」であると評している。
第5ターミナルが再開業した時点で、ジェットブルー航空とニューヨーク・ニュージャージー港湾公社はヘッドハウスの改修工事を完了できておらず、また改修後の用途も決まっていなかったため用途が決定されるまでヘッドハウス内は何もなく空の状態であった。初期の計画における用途としては会議センター、航空博物館、レストラン、チェックインカウンターなどが候補となっていた。