NINTENDO64
筐体とは異なり、デザインは従来通りのアナログの手法も併用、左右と中央それぞれの下部に安定して保持するためのグリップを設けた三つ又の形状を採用し、3次元空間を体感するため、同社の前世代機までに使用された十字キーに加えて、コントローラ中央に「3Dスティック」という名称のアナログスティックを採用した。
スーパーファミコン用のコントローラーから発展したような形状となっており、LボタンとRボタンはそのまま継承されている。中央のSELECTボタンと右側のX・Yボタンが一旦廃止され、新たにコントローラー右側に上・下・左右の矢印が刻印された4つの「Cボタン」が新たに配置、A・Bボタンと合わせて6つのボタンで構成される。また、中央は前述の3Dスティックと背面に「Zボタン」が配置されており、トリガーを引くような感覚でZボタンを操作可能となっている。
コントローラーの背面には周辺機器を装着できる「拡張コネクタ」が存在する。こちらには本体ROMとは別に記録する個別データを持ち運ぶための媒体や、振動パックなど、ゲーム本体の体感や遊び方を拡張することが可能。
三つ又の棒部分を左右の手のいずれかで握ることで安定して保持できるほか、握る位置によって3つ操作体系持つ。