IRTフラッシング線
クイーンズボロ・プラザ駅では、BMTの60丁目トンネルからの路線とフラッシング線が出合い、またクイーンズボロ橋を渡る高架のIRT2番街線も合流していた。この駅から東側では、ニューヨーク市と結んだ「デュアルコントラクト(英語版)」(二重契約、IRTとBMTの双方がニューヨーク市と結んだ都市鉄道の建設・運営に関する契約)の一環としてフラッシング線とアストリア線が建設された。これらの路線は公式にはIRTの路線であり、BMTが取消不可能で平等な運行権を持っていた。BMTの車両は幅が広く、各プラットホームはIRT用に建設されていたため、通常のBMTの車両はクイーンズボロ・プラザ駅までの運行とされ、マンハッタン高架鉄道の車両を使ってアストリア-ディトマース・ブールバード駅およびフラッシング-メイン・ストリート駅まで交互に運行するシャトル列車に乗り換えとなっていた。IRT側の列車は、クイーンズボロ線およびクイーンズボロ橋からアストリア線およびフラッシング線に直通していた。ただしフラッシング線は、フラッシングまで完成するまではコロナ線あるいはウッドサイド・アンド・コロナ線と呼ばれていた。
クイーンズボロ・プラザ駅から103丁目-コロナ・プラザ駅までの区間は1917年4月21日に開通した。BMT側のフラッシング線およびアストリア線でのシャトル列車は、1923年4月8日に運行を開始した。
ここより東側では、出典によって各区間の開通日が異なっている。ニューヨーク・タイムズの1927年5月8日の記事では、現在のメッツ-ウィレッツ・ポイント駅までの区間が5月7日に運行を開始したとし、構造物の沈下の問題で遅れが出たことについて言及している。5月13日から5月15日までの一連の記事では、ウィレッツ・ポイント駅までの開通に伴う5月14日の祝賀行事について触れている。最終的に1928年1月22日の記事では、1月21日まで列車の運行は103丁目/コロナ・プラザ駅までであったとし、延長工事は1年以上前に完成していたものの構造上の問題により強化する必要があったと触れている。
フラッシング-メイン・ストリート駅までは1928年1月2日に開通した。しかし、フラッシング-メイン・ストリート駅は当初から路線の終点として意図されていたわけではなかった。1913年6月の公共事業委員会では、フラッシングより先までの路線の延長について活発に検討しており、後に大規模な地下鉄網拡大計画の一環として計画されたものの、こうした延長計画が実現することはなかった。当時は、フラッシング/メイン・ストリート駅より先まで線路が伸びて列車の留置線につながっていた。
西側への延長も行われ、一部は42丁目シャトルの下に建設された。
グランド・セントラル-42丁目駅から5番街駅 - 1926年3月23日開通。
フラッシング線は、ニューヨーク市地下鉄においてシャトル以外の路線では2本しかない、他の運行系統や路線と線路を共有せず1つの系統だけを運行している路線の1本である。もう1本はL系統だけを運行しているBMTカナーシー線である。このためカナーシー線と同様に、新しい車両を導入してCBTCを利用して自動運転を実現する計画がある。
フラッシング線を運行する7系統は、ニューヨーク市地下鉄の中で連結両数が最大である。7系統の列車は11両編成であるのに対して、他のほとんどの路線は10両または8両編成である。しかし編成長がもっとも長いわけではない。IND/BMTの車両は全長60フィート(約18メートル)で、10両編成の編成長は600フィート(約180メートル)であるのに対し、IRTの車両は全長51.4フィート(約15.7メートル)で、11両編成でも編成長565フィート(約172メートル)であり、IND/BMTの10両編成の方が35フィート(約11メートル)長い。