日本社会党
旧総評系労組の組織内議員の大半が参加したことや党職員も社会党系が多いことから立憲民主党が日本社会党の系譜を継ぐ政党であるという見方もある。
この総選挙後時点で社会党所属経験のある国会議員は6人(衆院5人、参院1人)であった。衆院では佐々木隆博(社会党時代は北海道議)、赤松広隆および横光克彦の3人は立憲民主党、吉川元(社会党時代は党員として社青同勤務)は社会民主党、谷畑孝は日本維新の会に所属しており、参院では鉢呂吉雄が立憲民主党に所属していた。このうち、社会党での国会議員経験があるのは赤松、横光、谷畑、鉢呂の4名であったが、谷畑は2020年4月に辞職した。2019年12月には立憲民主党が社民党などに対し合流を打診し、55年体制の一翼を担った老舗政党がその歴史に幕を下ろすのかが注目されたが、最終的に合流賛成派と合流反対派で党が分裂することとなり、反対派の残留により社民党も存続することとなった。この過程で、吉川が社民党を離党し立憲民主党へ入党したことにより、社会党所属経験のある現職国会議員は全員が立憲民主党所属となっている。その後、2021年の総選挙で佐々木と赤松は引退、横光は落選して、社会党での国会議員経験がある現職議員は鉢呂ただ一人のみとなった。その鉢呂も、2022年の参院選には立候補しなかったたため、国会議員として社会党所属歴がある現職の議員は姿を消した。
民社党が分裂したものの野党第1党の地位を維持しながら、保守勢力に対する革新勢力の中心として存続した。浅沼稲次郎委員長刺殺事件直後の1960年第29回総選挙では、145議席を獲得。民社党参加者の分を18議席奪い返したが、民社との潰し合いもあり、自民は296議席と逆に議席を増やした。
1958年総選挙直後から、党内では党組織の改革運動が始まり、中心人物の江田三郎は、若手活動家の支持によって指導者の地位を確立した。江田は安保闘争と三池争議挫折の反省から、漸進的な改革の積み重ねによって社会主義を実現しようという構造改革論を提唱するが、江田の台頭に警戒心を抱いた佐々木更三との派閥対立を激化させる結果に終わった。また、佐々木と手を結んだ社会主義協会の発言力も上昇した。党の「大衆化」の掛け声とは裏腹に、指導者たちは派閥抗争に明け暮れ、社会党は専ら総評の組織力に依存する体質に陥った。1964年には、社会主義協会の影響が強い綱領的文書「日本における社会主義への道」(通称「道」)が決定され、事実上の綱領となった。「道」は1966年の補訂で、事実上プロレタリア独裁を肯定する表現が盛り込まれた。
社会党は社会民主主義政党による社会主義インターナショナルに加盟していたが(民社党も分裂後に別個に加盟)、社民主義については、資本主義体制を認めた上の「改良主義」に過ぎないと、左派を中心に非常に敵視した。
55年体制の成立当初は、社会党は政権獲得を目指したが、地域などへの利益誘導を武器とする自民党の一党優位体制が長く続くなかで、これに対抗するための地域の世話役活動が衰弱し、公明党や共産党に支持基盤を奪われることとなった。さらには中選挙区制のもとで、個々の選挙区の獲得議席を安定化させるために候補者絞り込みを行ってきたため、社会党は議席の現状維持を容認し長期低落傾向を示すようになった。社会党は「万年野党」と呼ばれ、支持者にも自民党政権の永続を前提とする認識が広がり始めた。
特に都市部での凋落はひどかった。東京都議会ではその傾向がひどく、1969年東京都議会議員選挙で、公明党に抜かれ第3党となり、1973年東京都議会議員選挙では共産党にも追い抜かれ、第4党に転落した。その一方、地方では自民党と社会党で議席を分け合う構図はほとんど変わらなかった。(ただし、圧倒的に自民党の議席が多く、北海道など一定の地盤のある県を除き、2:1以上に議席の格差があった)後述する革新自治体を都市部に誕生させる実績は残したものの、全体として社会党は都市型政党から次第に農村型政党に変貌していった。