半妖の夜叉姫
四魂の玉の消滅から3年半後、犬夜叉達は妖怪根の首の討伐に携わっていた。根の首は退治されたものの、その残骸は時代樹と一体化してしまう。
さらに数年の時は流れ、殺生丸はりんとの間に双子の娘・とわとせつなを、犬夜叉も日暮かごめとの間に一人娘のもろはを儲けていた。
とわとせつなは森で2人仲良く暮らしていたが、4歳のある日森の火事に巻き込まれて離れ離れとなってしまう。時代樹の時空を超えるトンネルを潜り抜けたとわは戦国時代から現代にタイムスリップし、かごめの弟である日暮草太の家で育てられる。一方、せつなは半妖の隠れ里や楓の村で成長し、琥珀が頭領を務める妖怪退治屋に加わった。
姉妹が生き別れてから10年後、虹色真珠の力を欲した根の首により、時代樹のトンネルが再度開く。せつなともろはが現代に現れたことにより、姉妹は10年ぶりに再会するも、せつなは夢の胡蝶に夢を食われ、眠りを奪われたことが原因で幼い頃の記憶を失っており、とわを姉と認めようとしなかった。それを知ったとわは、せつなの夢を取り戻すため戦国時代への帰還を決意する。もろはと根の首の交渉によって再び時空のトンネルが開くが、3人の前に時代樹の精霊が現れ、彼女らの祖父・犬の大将と並ぶ大妖怪である麒麟丸と、麒麟丸に加担する殺生丸の討伐を依頼される。とわとせつなは問答の末に依頼を突っぱねたが、どうにか3人は戦国時代に帰還する。
かくして、とわとせつな、そしてもろはの妖怪の血を引く夜叉姫たちは、妖怪退治の依頼を受けながらそれぞれの目的のために戦っていくが、その先には麒麟丸とその配下である四凶が待ち構えていた。
声 - 興津和幸 / 大須賀純
前作『犬夜叉』に登場した兄弟とは別個体(容姿および声優がそれぞれ異なる)。
女禍に唆され、とわとせつなの虹色真珠を奪うため、彼女たちを乗っ取って争わせる。虹色真珠の奪取には成功したが、女禍から利用されていたことを告げられる。銀禍を取り込まれそうになり、金禍はせつなと銀禍の救出を図るが、銀禍が絶命してしまったことに伴い、金禍も息を引き取り、2人揃って消滅した。
声 - 緒方賢一
蚕妖怪の長老。とわ・せつな・もろはの祖父である犬の大将に仕えていた縁から3人にも敬意を払う。もろはとは親しい間柄にある一方で、とわとせつなの存在については認知していなかった。
470年周期で接近する禍々しい彗星。地球に接近すると邪気のようなものを内包した巨大な破片を地上へ落下させる。約500年前に飛来した際は犬の大将と麒麟丸によって破片は破壊されたが、約14年前に再度飛来。犬夜叉と殺生丸の力で破片は再び破壊された。
令和の時代にも飛来が迫っており、希林がその存在を知覚している。 妖霊蝶(ようれいちょう) 蝶に似た形状をした妖霊星の真の姿。大量の妖気を妖霊星内部に注入することにより誕生する。 本編では縁を結んだりおんの意向を組んで戦国時代の全ての妖怪たちを滅ぼそうとした。
adieuによる第2クールエンディングテーマ。作詞・作曲はクボタカイ、編曲はYaffle。
声 - 後藤光祐
山の邪神。炎を操る能力を持ち、雪山の上に環境を春同然に整えた屋敷を構えている。
とわとせつなの幼少期、是露の依頼を受けで彼女たちを殺すため森ごと焼き払い、2人の離別の原因を作った。
その後、山の麓に住む美貌の村娘・玉乃(声 - 水瀬いのり)を見初めて屋敷に連れ去り共に暮らしていたが、彼女の顔を見る自分以外の男たちを過剰な嫉妬から焼き殺し続け、さらには玉乃を座敷牢に閉じ込めるという行為に出る。逃げ出した玉乃を保護した理玖の依頼で退治に来た夜叉姫たちと対峙し、とわとせつながかつて殺し損ねた娘であることに気付き交戦するが、理玖と共に様子を見に来た玉乃に強く拒絶されたショックにより妖力を暴走させ、自分や屋敷もろとも焼け死んだ。
声 - ファイルーズあい
屍屋で働く子狸妖怪。一人称は「俺」。語尾に「ぞ」「だぞ」と付けて喋る。普段は狸の耳と尻尾が生えたボブカットの子供の姿をしているが、巨大な狸の姿となって笠を亀の甲羅状にして他者を乗せることも可能。獣兵衛と遠距離で連絡を取る際、巻き貝を携帯電話のように使って連絡を取っている。もろはの監視役であり、彼女とは時として馬が合わない。とわに菓子で手懐けられるなど子供っぽい面もある。
元々は狸妖怪の名家「狸平家(まみだいらけ)」の跡取りだったが、お家騒動により暗殺されかけたため、弥勒の手配により生家を出て屍屋に潜伏していた。