松永久秀
また同年、家臣の楠木正虎(楠木正成の子孫)が、北朝から朝敵として扱われているが、これを赦免して欲しいと前から願っており、久秀はこれを聞き入れて、正親町天皇に赦免を許可して欲しいと交渉している。正虎は赦免された上に河内守にも任官された。この交渉とそれにおける楠木氏の朝敵赦免には足利義輝も関与しており、彼も赦免に同意し許可した。しかし、義輝にとって足利家の仇敵であり敵対した南朝の中心人物である楠木氏を赦免することは内心とても不愉快であったろうし、強い危機感を抱いたに違いないという指摘もある。
久秀は同年5月の河内国遠征に従軍し、戦後は長慶の命令を受けて残党狩りを口実に8月6日大和国へ入り、1日で筒井順慶の本拠筒井城を陥落させ追い払った。次に平群谷を焼き、筒井方の十市氏を破った。 同年8月8日には信貴山城を修築しここに入る
永禄3年(1560年)には興福寺を破って大和一国を統一する一方、長慶の嫡男・三好義興と共に将軍・義輝から御供衆に任じられ、1月20日に弾正少弼に任官。6月から10月までの長慶の再度の河内遠征では大和国に残り、7月から11月にかけて大和北部を平定し、三好家中の有力部将として台頭していった。 そして同年11月に滝山城から大和北西の信貴山城に移って居城とする。やがて信貴山城に天守を造営した。
永禄4年(1561年)2月4日に従四位下に昇叙されると、それまで称していた藤原氏から源氏を称するようになった。
当時の畿内の日蓮宗(法華宗)の教義からすると、キリスト教のみならず他宗一般に対する彼の態度が否定的なものであったことは容易に推定される。そして、こうした推定を裏付ける傍証として、永禄8年(1565年)7月5日に正親町天皇より三好義継に宛てて下されたキリスト教宣教師の洛外追放を命ずる女房奉書が、久秀自身による朝廷への要請と、彼と信仰を同じくしていた公家の竹内季治の進言に応じて発せられたものであったという事実も近年の研究で明らかとなっている。
久秀本人が永禄8年や9年の時点で「クリスマス休戦」なるものに関与したとの通説は、今のところ何ひとつ明確な証拠が確認されていない話であると言うことができよう。なお、久秀の甥である内藤如安や、当時配下の武将であった結城忠正・高山友照などは永禄8年ごろには既にキリシタンに改宗しており、彼らの率いる軍勢の中には多少のキリシタンが存在していた。よって、久秀がキリスト教排撃論者であったという事実は、フロイス日本史において記録されている“松永方の少数の兵による降誕祭ミサ参加”という逸話それ自体の信憑性までをも妨げるものではない。
俳人の松永貞徳の父・永種は高槻城主・入江氏の出身で、祖母・妙精の松永姓を名乗ったとされ、妙精は久秀の伯祖母という。貞徳の子に儒学者の松永尺五がいる。
松永久秀の抜擢は、三好政権における人事の特殊さを表していると指摘される。低い身分、外様からの重臣への抜擢自体は他の大名家でも見られるが、上杉家は樋口兼続に直江家の後を継がせ直江の城と家臣団を継承させ、北条家は福島(櫛間)綱成に北条の名字を与え一門に列席させるなど、抜擢するに応じて相応の家格・地位・領地・家臣団を与えている。滝川一益や明智光秀を外様から抜擢した織田信長も、家格という観点から秩序維持の為に、光秀や丹羽長秀に惟任氏、惟住氏の名跡を継がせている。 信長の場合、彼らの出世が従来の織田家譜代を中心とする家格秩序と齟齬をきたすであろうと信長が予測し、その齟齬を未然に防ぐための措置と指摘される。
これらと比較して、三好長慶は久秀や岩成友通を登用し、彼らは三好政権で枢要な地位につくほどの重臣となったが、彼らが阿波時代からの三好譜代の名跡と家格を継承した形跡はない。これは三好家の人事登用が従来の家格秩序にとらわれないものであったことの証左と言われる。天野忠幸は、この抜擢について、摂津の土豪など元々は低い身分で独自の領地や家臣衆を持っていない者を取り立てて、その基盤が三好長慶自らの信頼だけの、自分に忠誠を尽くす家臣団を作ろうとしたと指摘している。
天文18年(1549年)、三好長慶が細川晴元、室町幕府の13代将軍・足利義輝らを近江国へ追放して京都を支配すると、公家や寺社が三好家と折衝する際にその仲介をする役割を、三好長逸と共に果たすようになった。例えば、同年、公家の山科言継が今村慶満から所領の利益を押領されたため、これを回復する為に長慶らと交渉を開始するが、その際に度々交渉先の相手として久秀が登場している。同年12月には久秀は本願寺の証如から贈り物を受けている。
久秀は長慶に従って上洛し三好家の家宰となり、弾正忠に任官し、弾正忠の唐名である「霜台」(そうだい)を称する(霜台を称したのは永禄3年(1560年)からともされる)。
上洛後しばらくは他の有力部将と共に京都防衛と外敵掃討の役目を任され、天文20年(1551年)7月14日には等持院に攻め込んできた細川晴元方の三好政勝(宗渭)、香西元成らを弟の長頼と共に攻めて打ち破っている(相国寺の戦い)。しかし、この戦で両軍の放火の為に相国寺の塔頭、伽藍などが灰燼に帰してしまう。
長慶に従い、幕政にも関与するようになり、長慶が畿内を平定した天文22年(1553年)に摂津滝山城主に任ぜられる(弘治2年(1556年)7月とも)。同年9月には長頼と共に丹波国の波多野秀親の籠る数掛山城を攻めるが、波多野氏の援軍に訪れた三好政勝、香西元成に背後から奇襲を受け惨敗を喫する。