Kokkelsterfte in de Oosterschelde,
juni 2010

Anneke van den Brink1, Karin Troost1, Marc Engelsma2, Tom Ysebaert1
1

IMARES, 2 CVI

Rapport C101/10

IMARES Wageningen UR
(IMARES - institute for Marine Resources & Ecosystem Studies)

Opdrachtgever:

Mevr. Gieta Mahabir
Ministerie LNV, Directie Agroketens en Visserij
Postbus 20401
2500 EK Den Haag
BO-12.04-001-005 gunning "H-AKV-090 Kokkelsterfte"

Publicatiedatum:

Rapportnummer C101/10

20 september 2010

1 van 42

IMARES is:
• een onafhankelijk, objectief en gezaghebbend instituut dat kennis levert die noodzakelijk is voor integrale
duurzame bescherming, exploitatie en ruimtelijk gebruik van de zee en kustzones;
• een instituut dat de benodigde kennis levert voor een geïntegreerde duurzame bescherming, exploitatie
en ruimtelijk gebruik van zee en kustzones;
• een belangrijke, proactieve speler in nationale en internationale mariene onderzoeksnetwerken (zoals
ICES en EFARO).

© 2010 IMARES Wageningen UR

IMARES is onderdeel van Stichting DLO,

De Directie van IMARES is niet aansprakelijk voor gevolgschade, noch voor schade

geregistreerd in het Handelsregister

welke voortvloeit uit toepassingen van de resultaten van werkzaamheden of andere

nr. 09098104,

gegevens verkregen van IMARES; opdrachtgever vrijwaart IMARES van aanspraken

IMARES BTW nr. NL 8113.83.696.B16

van derden in verband met deze toepassing.
Dit rapport is vervaardigd op verzoek van de opdrachtgever hierboven aangegeven
en is zijn eigendom. Niets uit dit rapport mag weergegeven en/of gepubliceerd
worden, gefotokopieerd of op enige andere manier gebruikt worden zonder
schriftelijke toestemming van de opdrachtgever.

A_4_3_1-V10.0

2 van 42

Rapportnummer C101/10

Inhoudsopgave
Inhoudsopgave ................................................................................................................... 3
Samenvatting ..................................................................................................................... 5
1.

Inleiding................................................................................................ 7

2.

Kennisvraag.......................................................................................... 7

3.

Methoden ............................................................................................. 8
Omvang van de sterfte .............................................................................................. 8
Aanwezigheid van Parasieten ................................................................................... 10
Vers preparaat.............................................................................................. 10
Histologisch preparaat .................................................................................. 10
Leeftijd

11

Ingraafsnelheid ....................................................................................................... 11
Toestand van de gonaden ....................................................................................... 12
Conditie van de Kokkels .......................................................................................... 12
Bemonstering Waddenzee ....................................................................................... 12
4.

Resultaten .......................................................................................... 13
Omvang van de sterfte ............................................................................................ 13
Aanwezigheid van Parasieten ................................................................................... 14
Leeftijd en lengte .................................................................................................... 17
Ingraafsnelheid ....................................................................................................... 18
Toestand van de gonaden ....................................................................................... 21
Kokkel Conditie....................................................................................................... 22
Bemonstering Waddenzee ....................................................................................... 23

5.

Discussie............................................................................................ 24
Omvang van de sterfte ............................................................................................ 24
Aanwezigheid van Parasieten ................................................................................... 25
Aanwijzingen voor fysieke verzwakking ..................................................................... 26
Ingraafsnelheden........................................................................................... 26
Lengte en leeftijd .......................................................................................... 26
Toestand van de gonaden.............................................................................. 27
Conditie27
Temperatuur effect ................................................................................................. 27

Rapportnummer C101/10

3 van 42

Voedselaanbod ....................................................................................................... 28
Kokkelsterfte in het buitenland ................................................................................. 28
Vergelijking met de Waddenzee ............................................................................... 29
6.

Conclusies.......................................................................................... 30
Omvang van de sterfte ............................................................................................ 30
Oorzaak van de sterfte............................................................................................ 30
Beantwoording van de kennisvragen......................................................................... 30
Hoe uitzonderlijk is de waargenomen sterfte?............................................................ 31
Aanbevelingen ........................................................................................................ 31

7.

Dankwoord ......................................................................................... 32

8.

Kwaliteitsborging ................................................................................ 33

9.

Referenties ......................................................................................... 34

Verantwoording ................................................................................................................ 36
Appendix.......................................................................................................................... 37

4 van 42

Rapportnummer C101/10

Samenvatting
De kokkel (Cerastoderma edule) is één van de meest voorkomende schelpdiersoorten in de Nederlandse
kustwateren. Kokkels leven ingegraven in het sediment en vormen een belangrijke voedselbron voor
doortrekkende en overwinterende vogels (bijv. Scholekster) en een gezond kokkelbestand is van belang voor de
kokkelvisserij.
Op 15 juni 2010 is door medewerkers van Rijkswaterstaat grote kokkelsterfte (Cerastoderma edule) gemeld bij
de Slikken van de Dortsman (Stavenisse) in de Oosterschelde. Een veldbezoek op 17 juni 2010 door
medewerkers van IMARES bevestigde deze sterfte. Verspreid over een groot gebied werden tienduizenden
kokkels dood aangetroffen op het sediment oppervlak met het vlees nog aanwezig in de schelp. Een eerste
onderzoek door het CVI gaf aan dat kokkels van de locatie Slikken van de Dortsman zwaar geïnfecteerd waren
met een aantal soorten trematoden, zowel qua prevalentie (aantallen kokkels in de partij) als intensiteit (aantallen
parasieten per kokkel). In hoofdzaak konden vier soorten trematoden worden onderscheiden: Bucephalus
minimus en Gymnophallus choledochus in de ingewanden, Himasthla species in mantel en voet, en Parvatrema
minutus in een cyste nabij het slot van de kokkel.
In overleg met LNV werd besloten tot het opstarten van een verkennend onderzoek (Helpdesk vraag) of (1)
kokkelsterfte op meerdere plaatsen in de Oosterschelde voorkwam en (2) in hoeverre parasitaire infecties de
oorzaken waren van de kokkelsterfte Voor B. minimus en G. choledochus is de kokkel de eerste tussengastheer
en een infectie met deze parasieten kan resulteren in sterfte op populatie niveau. Hoewel de prevalentie en
intensiteit van infectie van trematoden met de kokkel als tweede tussengastheer (Himastla species en P. minutus)
zeer hoog kan zijn worden over het algemeen infecties met deze soorten minder gezien als een probleem voor
de kokkels.
Eind juni 2010 werden in het kader van dit onderzoek acht locaties bezocht in de Oosterschelde. Op alle locaties
werden meerdere kokkels op het sedimentoppervlak aangetroffen, maar de omvang van de sterfte was duidelijk
lager dan tijdens de eerste waarneming. Op een aantal locaties (Slikken van de Dortsman, Viane, Kats,
Krabbenkreek en Vondelingenplaat) werden naast levende ook dode kokkels aangetroffen, terwijl op de
Roggenplaat en het slik nabij de Bergse Diepsluis enkel levende kokkels op het sedimentoppervlak werden
aangetroffen. Verder werden er op alle locaties nog levende kokkels waargenomen die op normale wijze
ingegraven zaten in het sediment.
Om de onderzoeksvragen te beantwoorden werd op een aantal locaties de dichtheid bepaald van de kokkels die
aan het oppervlak lagen. Daarnaast werden op alle locaties zowel levende kokkels die op het sedimentoppervlak
lagen (“oppervlak kokkels”) als nog ingegraven kokkels (“ingegraven kokkels”) verzameld en naar het laboratorium
gebracht. In het lab werden voor beide groepen de volgende parameters bepaald: ingraafsnelheid, toestand van
gonaden, lengte, leeftijd en aanwezigheid van parasieten. Na melding van kokkelsterfte in de Waddenzee werden
ook daar monsters genomen op twee locaties en geanalyseerd op aanwezigheid van parasieten.
De dichtheden van kokkels aan het sedimentoppervlak waren einde juni op alle locaties laag (1-5 ind.m-2).
Aangezien op de Slikken van de Dortsman op 2 verschillende data, met een tussenpoos van 2 weken, dode
kokkels met het vlees nog in de schelp werden aangetroffen, zal de sterfte waarschijnlijk over een periode van
ten minste 2 weken hebben aangehouden. Omdat het bij de kwantificering van de kokkelsterfte om één
momentopname ging is het niet mogelijk een uitspraak te doen over de totale kokkelsterfte die is opgetreden in
de maand juni en eventueel daarna. Uit onderzoek in het kader van EvaII blijkt dat natuurlijke kokkelsterfte in de
zomer in de Oosterschelde kan variëren van 11% tot 58%. Of de zomersterfte van 2010, inclusief de sterfte die
hier wordt beschreven, binnen deze range ligt, viel niet binnen de doelstelling van dit onderzoek en is met de
verkregen resultaten niet te kwantificeren. De verzamelde 'oppervlak kokkels' waren afkomstig uit verschillende
leeftijdsklassen, maar waren over het algemeen ouder dan de ‘ingegraven kokkels'. Er was echter geen
significant verschil in lengte tussen beide groepen. Op de meeste locaties hadden ‘ingegraven kokkels’ gemiddeld
een hogere conditie dan ‘oppervlak kokkels', maar dit was enkel significant op de Roggenplaat, de slikken bij de
Bergse Diepsluis en de Slikken van Kats.
Op alle locaties waren kokkels geïnfecteerd met trematoden, met in het algemeen hogere prevalenties en
intensiteiten in de partij 'oppervlak kokkels' dan in de partij 'ingegraven kokkels' van dezelfde locatie. De
'oppervlak kokkels' van de Slikken van de Dortsman lieten nog steeds een uitzonderlijk hoge prevalentie zien van

Rapportnummer C101/10

5 van 42

trematoden met als eerste tussengastheer de kokkel (B. minimus 40% en G. choledochus 20%). Op de locaties
Viane, Bergse Diep en Kats werd ook een hoge prevalentie van Bucephalus minimus waargenomen, terwijl die op
de Roggenplaat, Krabbenkreek en Vondelingenplaat laag was. De hoge prevalentie en intensiteit van de infectie
met Bucephalus minimus zal naar alle waarschijnlijkheid een rol hebben gespeeld in de waargenomen sterfte in de
Oosterschelde. Op de locatie Krabbenkreek kan de hoge infectie met sporen van verschillende Haplosporidia
soorten bijgedragen hebben aan de sterfte. Er is sprake van natuurlijke sterfte, er werden geen exotische of nietexotische aangifteplichtige schelpdierziekten aangetoond in de onderzochte partijen kokkels.
In de Waddenzee was de mate van infectie met parasieten matig op de locatie Oude Wal, maar prevalentie en
intensiteit van parasieten bij Vliehors was hoog. Op de locatie Vliehors waren ‘oppervlak kokkels’ in hogere mate
geïnfecteerd dan ‘ingegraven kokkels’, met als belangrijkste de trematode soorten G. choledochus (resp. 10% en
0%) en B. minimus (resp. 43% en 23%).
Het ingraaf experiment toonde aan dat 'oppervlak kokkels' van alle locaties zich slechts in beperkte mate weer
konden ingraven in het sediment, terwijl 'ingegraven kokkels' zich nagenoeg allemaal weer ingroeven in het
sediment. Voor twee locaties (Slikken van de Dortsman en Krabbenkreek) ging een groot deel van de ‘oppervlak
kokkels’ dood tijdens het experiment. Het ingraaf experiment toont aan dat ‘oppervlak kokkels’ meer verzwakt
waren en daardoor in het veld een verhoogd risico lopen op predatie of wegspoelen.
Het is waarschijnlijk dat de oorzaak van de geobserveerde kokkelsterfte een combinatie was van verschillende
factoren. Gezien de opvallend hoge prevalentie van trematoden met de kokkel als eerste tussengastheer op de
Slikken van de Dortsman en de Slikken van Kats zullen deze parasieten hier zeker een bijdrage aan de sterfte
hebben geleverd. Onduidelijk of dit ook de initiële oorzaak is. Andere factoren die mogelijk een rol kunnen spelen
zijn temperatuur en droogvalduur. Temperatuur is een belangrijke factor voor de ontwikkeling en reproductie van
de kokkel, en beïnvloedt het paaigedrag en de conditie van de kokkels. Dit temperatuursverloop kan mogelijk de
oorzaak geweest zijn dat kokkels een relatief lagere conditie hadden. Op hoger gelegen gebieden met een
langere droogvalduur kunnen deze verzwakte kokkels op hun beurt vatbaarder zijn voor infecties door parasieten.
Gebrek aan voedsel lijkt echter niet een rol te spelen in de waargenomen problemen. Door het ontbreken van
gegevens van voorgaande jaren is het onduidelijk hoe uitzonderlijk de waargenomen sterfte is.
Kokkelsterftes door parasieten zijn niet eerder beschreven voor de Nederlandse kustwateren. Massale
kokkelsterftes zijn vaker beschreven in de literatuur en komen oa. voor in Wales, Frankrijk, Spanje, Duitse
Waddenzee, en Nieuw-Zeeland, en wordt in het algemeen gerelateerd aan een combinatie van parasieten,
extreme temperaturen en paaien. Onze aanbeveling is om de komende jaren het al dan niet optreden van kokkel
sterfte in de zomerperiode nader te monitoren en onderliggende oorzaken nader te onderzoeken.

6 van 42

Rapportnummer C101/10

1. Inleiding
Op 15 juni 2010 is door medewerkers van Rijkswaterstaat grote kokkelsterfte (Cerastoderma edule) gemeld bij
de Slikken van de Dortsman (Stavenisse). Een bezoek diezelfde dag door medewerkers van IMARES bevestigde
deze grote kokkelsterfte. Verspreid over een groot gebied werden tienduizenden kokkels dood aangetroffen op
het sediment oppervlak met het lichaamsweefsel nog aanwezig in de schelp. Dit suggereert dat ze recent
gestorven waren. Een eerste analyse naar mogelijke parasieten toonde een verhoogde infectie met trematoden.
In reactie hierop, is door Imares en CVI, in opdracht van LNV (Helpdesk-vraag), verder onderzoek gedaan naar de
schaal, de distributie, en de mogelijke oorzaken van de kokkelsterfte.
In overleg met LNV werd besloten tot het opstarten van onderzoek naar de oorzaken van de kokkelsterfte
vanwege de belangrijke rol die kokkels spelen voor overwinterende vogels en het belang van een gezond
kokkelbestand voor de kokkelvisserij. Daarbij leek de kokkelsterfte overeenkomsten te vertonen met massale
kokkelsterftes die reeds een geruim aantal jaren wordt waargenomen in andere Europese landen. De oorzaak van
deze massale sterftes is niet duidelijk, maar wordt over het algemeen in verband gebracht met parasieten, paaien
en conditievermindering. Het doel van het onderzoek, waarvan de resultaten hier worden gerapporteerd, was te
onderzoeken welke factoren mogelijk hebben bijgedragen aan de waargenomen kokkelsterfte in de
Oosterschelde.

2. Kennisvraag
De kennisvragen die beantwoord dienden te worden luidden:
Hoofdvraag:
“Hoe groot is de omvang van de kokkelsterfte in de Oosterschelde, meer bepaald tot welke locaties strekt de
sterfte zich uit en waar is de sterfte door veroorzaakt?”
Subvragen:
1- “Is er bij stervende dieren sprake van een verminderde conditie door een laag voedselaanbod, mogelijk
in combinatie met paaien?”
2- “Is op alle locaties waar sterfte is geconstateerd sprake van relatief omvangrijke parasitaire infecties?”
Onderzoek om tot een beantwoording van deze vragen te komen richtte zich op een inventarisatie op welke
platen in de Oosterschelde kokkelsterfte visueel werd waargenomen. Daarbij werd genoteerd hoeveel dode en
stervende kokkels op het sediment werden waargenomen, en werden specimens meegenomen naar het lab om
hun conditie en ingraafcapaciteiten te onderzoeken, alsmede de mate van infectie door parasieten en de status
van de gonaden. Een summier literatuuronderzoek moest inzicht verschaffen in kokkelsterftes in het buitenland en
veronderstelde oorzaken daarvoor.

Rapportnummer C101/10

7 van 42

3. Methoden
Omvang van de sterfte
Om in beeld te brengen tot welke locaties in de Oosterschelde de kokkelsterfte zich uitstrekte werden
verschillende platen en slikken in de Oosterschelde bezocht.
Na melding van de kokkelsterfte op 15 juni 2010 op de Slikken van de Dortsman zijn deze slikken bezocht om de
situatie ter plaatse te beschouwen. Een grote sterfte werd vastgesteld op 17 juni 2010. Tijdens dit veldbezoek
werden 30 kokkels verzameld die stervend aan het oppervlak lagen, met de kleppen geopend. Deze kokkels
leefden nog, maar reageerden zeer traag met het sluiten van de kleppen bij aanraking. Ook zijn 30 kokkels
verzameld die zich nog ingegraven in het sediment bevonden 1 . De kokkels verzameld op de Slikken van de
Dortsman werden gekoeld opgestuurd naar het Centraal Veterinair Instituut (CVI) te Lelystad voor analyse op
parasitaire infecties en histologisch onderzoek.
Op dezelfde dag werd door medewerkers van LNV de Yerseke Bank geïnspecteerd en bemonsterd. Hier werden
geen kokkels liggend op het sedimentoppervlak aangetroffen. Kokkels die ingegraven zaten werden verzameld
van twee verschillende plekken: hoog en laag in de getijdenzone. Van beide plekken werden 30 kokkels
opgestuurd naar het CVI voor parasitologisch en histologisch onderzoek.
Op 28 juni 2010 werden vervolgens nog eens 6 locaties geïnspecteerd (Figuur 1), en ook werden de Slikken van
de Dortsman een tweede maal bezocht en bemonsterd (Figuur 2). Op 1 juli 2010 werd de Krabbekreek
bemonsterd. De plaatsen werden geselecteerd op basis van de IMARES kokkelkaart 2010. Deze kaart geeft het
voorkomen van de kokkels weer in de Oosterschelde op basis van de WOT kokkelsurvey van mei 2010. De
coördinaten van de bemonsterde locaties staan vermeld in Tabel 1. De locaties verschilden wat betreft
droogvalduur, met de langste droogvalduur op de locatie Slikken van de Dortsman, en de kortste droogvalduur
op de locatie Yerseke Bank (Tabel 1).
Ter plaatse werd genoteerd of kokkels (dood, levend) op het sediment oppervlak lagen. Ook werd een inschatting
gemaakt van de dichtheid van stervende en dode kokkels. Twee verschillende groepen kokkels werden verzameld
voor nader onderzoek:
• ‘oppervlak kokkels’: kokkels die op het sediment lagen (geheel zichtbaar bovenop het sediment), maar
nog wel levend. Met levend wordt bedoeld kokkels die zich nog sluiten bij aanraking. Het feit dat deze
kokkels aan het oppervlak lagen wordt als abnormaal gedrag beschouwd. In getijdengebieden zoals de
Oosterschelde en Waddenzee leven kokkels normaal een paar cm ingegraven in het sediment.
• ‘ingegraven kokkels’: kokkels die nog op een normale manier ingegraven waren in het sediment, dus
enkele cm onder het sediment oppervlak.
Van elke groep werden op elke locatie een zestigtal kokkels verzameld en meegenomen naar het lab.

1Kokkels (Cerastoderma edule) leven ingegraven aan de oppervlakte in het zand en het slib en vormen een belangrijke prooi voor
meeuwen, scholeksters, platvissen en kreeftachtigen. De schelpen zijn dik en geribbeld. De kokkel zit zo'n vijf centimeter diep in de
bodem. Door middel van twee siphons (buisjes) houdt het weekdier contact met het water. De kokkel filtert fytoplankton en dood
organisch materiaal uit het water. Kokkels komen voor in de kustzone en in het getijdengebied. Kokkels stellen niet veel eisen aan de
bodem waarin zij voorkomen. Zolang het sediment niet te fijn of te modderig is kunnen kokkels zich handhaven. De sterkte van de
waterstroming is belangrijker. Is deze te sterk dan spoelen de dieren weg. Een te zwakke stroming is ook niet goed; dan wordt er te
weinig voedsel aangevoerd. Kokkels kunnen goed graven en zich verplaatsen door de bodem.

8 van 42

Rapportnummer C101/10

Figuur 1. Locaties van kokkel monster verzameling in de Oosterschelde. Locatie 1 is de Slikken van de
Dortsman waar de initiële kokkelsterfte is waargenomen. De kaart geeft de dichtheden weer van kokkels
zoals vastgesteld tijdens de WOT kokkelsurvey in mei 2010.

Tabel 1. Coördinaten en droogvalduur van locaties waar kokkels zijn verzameld (nummers komen overeen
met die in Figuur 1).
Nummer
op kaart
1
2
3
4
5

Datum
bemonstered

Locatie

Noord

Oost

17/06/2010
28/06/2010
28/06/2010
28/06/2010

Slikken van de Dortsman*
Slikken van de Dortsman* 2
Roggenplaat
Slikken van Viane (Viane)

51.56111
51.56111
51.67400
51.61400

4.01389
4.01389
3.83533
4.02196

28/06/2010
01/07/2010
28/06/2010

Slikken van Viane 2 (Viane 2)
Krabbenkreek
Vondelingeplaat

51.61806
51.62501
51.58733

4.05028
4.09138
3.93983

6

28/06/2010
51.55577
3.88477
Slikken van Kats (Kats)
7
17/06/2010
51.50993
4.06297
Yerseke Bank
8
28/06/2010
Bergse Diepsluis
51.50201
4.16968
*Slikken van de Dortsman is de locatie waar de initiële kokkelsterfte is vastgesteld.

Rapportnummer C101/10

Droogvalduur
(% tijd)
59
30
33
50
28
40
15
36

9 van 42

Figuur 2. Kokkels verzamelen op de Slikken van de Dortsman. Foto genomen door Anneke van den Brink,
IMARES.
Om een inschatting te maken van de dichtheid van stervende en dode kokkels werden op vijf locaties in de
Oosterschelde (Slikken van de Dortsman 2, Roggenplaat, Vondelingeplaat, Bergse Diepsluis en Krabbenkreek) op
willekeurige plaatsen vijf 1m² kwadranten geplaatst. Per kwadrant werden het aantal levende en net gestorven
(met het vlees nog in de schelp) kokkels op het sedimentoppervlak geteld.

Aanwezigheid van Parasieten
Van alle bemonsterde locaties (Tabel 1) werden direct na aankomst op het lab te Yerseke per locatie 30 kokkels
van elke groep (‘oppervlak’ en ‘ingegraven’) gekoeld opgestuurd naar het Centraal Veterinair Instituut (CVI) te
Lelystad voor parasitologisch en histologisch onderzoek.

Vers preparaat
Voor verse preparaten zijn van iedere kokkel stukjes weefsel (mantel, voet, gonaden, verteringsstelsel en
eventueel aanwezige cysten bij het slot van de schelp) op een objectglaasje geplaatst met zeewater. Met het
dekglaasje is het weefsel iets samengedrukt en vervolgens onder de lichtmicroscoop bekeken op de
aanwezigheid van parasieten.

Histologisch preparaat
Voor histologische coupes is een doorsnede van het lichaam in een histo-cassette geplaatst en gefixeerd in
Davidson fixatief. Het materiaal is na een dehydratatie reeks in paraffine ingebed en gesneden in secties van 4-5
micrometer dikte. De secties zijn vervolgens aangekleurd met een standaard histologische haematoxyline en
eosine (H&E) kleuring, ingesloten en onder de lichtmicroscoop bekeken.

10 van 42

Rapportnummer C101/10

Leeftijd
Van een deel van de verzamelde ‘oppervlak kokkels’ en ‘ingegraven kokkels’ afkomstig van de Slikken van de
Dortsman, Kats, de Bergse Diepsluis en de Slikken van Viane (Viane en Viane 2) is de leeftijd bepaald door middel
van het tellen van jaarringen en is de schelplengte opgemeten met een digitale schuifmaat.

Ingraafsnelheid
Zestig kokkels van Slikken van de Dortsman, Roggenplaat, Viane, Viane 2, Krabbenkreek, Kats en Bergse
Diepsluis (30 oppervlak en 30 ingegraven) werden dezelfde dag nog verdeeld in drie gelijke groepen van ieder
tien kokkels van gelijke grootte (n=3 x 10). Elke groep van 10 kokkels werd geplaatst in containers met ieder 3L
gesteriliseerd zand. Deze containers werden willekeurig geplaatst in een grote stroomtank gevuld met stromend
zeewater.
Om de ingraafsnelheid te bepalen werd de mate van ingegraven zijn op verschillende tijdstippen na aanvang van
het experiment geregistreerd: na 5 minuten, en daarna na iedere 10 minuten over een periode van 65 minuten.
Een laatste waarneming werd gedaan 16 uur na aanvang (d.i. de volgende ochtend). De mate van ingraving werd
bepaald door middel van visuele criteria:

Niet Ingegraven

Geheel op de oppervlakte van het sediment (0%)

Half

Ingraven is begonnen, maar de helft van de kokkel is nog zichtbaar
boven het sediment (50%)

Driekwart

Bijna geheel begraven, maar nog wel zichtbaar boven het sediment
(75%)

Ingegraven

Geheel of bijna geheel verborgen onder het zand (100%)

Dood

Open op de oppervlakte liggend zonder reactie bij aanraking

Rapportnummer C101/10

11 van 42

Vergelijkingen werden gemaakt tussen 2 groepen, namelijk ‘oppervlak kokkels’ en ‘ingegraven kokkels’, en tussen
locaties.

Toestand van de gonaden
Aan het einde van het ingraafexperiment werden de kokkels kort gekookt in een magnetron (ongeveer 30
seconden) en daarna ingevroren voor latere analyse.
De kokkels werden ontdooid en de gonaden visueel geïnspecteerd en per individu geregistreerd als volgt:

Half

Gonaden helder wit gekleurd, soms met binnenin zichtbaar ei of sperma structuur
aan de binnenkant.
Gonaden lichtelijk wit met binnenin overblijfsels van ei of sperma structuur.

Leeg

Gonaden doorschijnend zonder enige indicatie van eieren of sperma.

Onzeker

Gonaden lichtelijk wit met geen duidelijk inhoud

Vol

Conditie van de Kokkels
Zodra de toestand van de gonaden was vastgesteld, werd het vlees van elke gemeten individuele kokkel
gedroogd gedurende twee dagen bij een temperatuur van 102°C, en één dag bij een temperatuur van 70°C.
Daarna werd het gedroogde vlees gedurende vier uur bij een temperatuur van 560°C verast om uiteindelijk het
asvrijdrooggewicht te bepalen. Ongelukkigerwijze zijn de drooggewichten van de individuele kokkels verloren
gegaan en is enkel het asgewicht bepaald geweest. Om toch het asvrijdrooggewicht te schatten is met een vaste
omrekeningsfactor gewerkt (AFDW = asgewicht / 0.32). De factor 0.32 bleek een relatief constante verhouding
(p<0.05) te zijn op basis van de studie van Treijtel (2005) waarbij 24 kokkels uit de Oosterschelde individueel
gedroogd en verast zijn geweest.
Uit het asvrij drooggewicht en schelplengte per individu werd de conditie berekend als volgt:

conditie =

asvrijdroo ggewicht ( g )
× 1000
schelplengte(cm) 3

Bemonstering Waddenzee
Na de melding van kokkelsterfte in de Oosterschelde kwamen ook meldingen binnen van kokkelsterfte in de
Waddenzee. Zo werd door Dirk de Bruin (Informatiecentrum De Noordwester, Vlieland), een massale kokkelsterfte
waargenomen aan de zuidzijde van de Vliehors, Vlieland (28 juni 2010, globale positie 53.14.02 N en 004.57.70
E). Door Jeroen Jansen (IMARES) werd in dezelfde periode melding gemaakt van kokkelsterfte bij de Oude Wal,
net ten oosten van het rif bij Schiermonnikoog. Het gaat hier om een populatie relatief oude kokkels. Beide
locaties zijn daarop op 7 juli 2010 door LNV en IMARES bemonsterd op dezelfde manier als in de Oosterschelde,
met onderscheid tussen oppervlak-kokkels en ingegraven-kokkels. Deze kokkels werden eveneens opgestuurd
naar het CVI voor parasitologisch en histologisch onderzoek.

12 van 42

Rapportnummer C101/10

4. Resultaten
Omvang van de sterfte
Op alle bezochte locaties werden kokkels aan het sediment oppervlak aangetroffen. Dit was het meest opvallend
bij de Slikken van de Dortsman omdat hier over een groot gebied verspreid hoge aantallen kokkels waargenomen
werden. Vooral tijdens het eerste bezoek op 17 juni werden duizenden kokkels aan het sediment oppervlak
aangetroffen, zowel nog levend als recent gestorven kokkels (Figuur 3). Naar schatting lagen per vierkante meter
2-5 kokkels dood aan het oppervlak, over een uitgestrekt gebied. De nog levende kokkels waren duidelijk
verzwakt, wat bleek uit het traag sluiten van de schelp bij aanraking. Op 28 juni, bij een tweede bezoek aan de
Slikken van de Dortsman, waren de aantallen kokkels op het sediment oppervlak lager, maar ook toen werden
zowel nog levende als recent gestorven kokkels aangetroffen (zie dichtheid). Naast de Slikken van de Dortsman
werden ook op de locaties Viane, Kats, Krabbenkreek en Vondelingeplaat recent gestorven kokkels aangetroffen.
Op de meeste locaties werd geobserveerd dat vogels de stervende kokkels predeerden, maar dit werd op de
Slikken van de Dortsman bij beide bezoeken niet waargenomen.
Op alle locaties werden nog veel kokkels waargenomen ingegraven in het sediment. Er zijn echter op het moment
van verzamelen van de kokkels slechts op 2 locaties dichtheden bepaald van de nog aanwezige levende kokkels
in het sediment. Op de locatie op de Vondelingeplaat werden in één vierkante meter 346 kokkels aangetroffen,
waarvan 315 levend, 30 lege schelpen en 1 dode kokkel. Op de locatie op de Roggenplaat werden in één
vierkante meter 426 levende kokkels gevonden, 65 lege schelpen en geen dode kokkels.

Figuur 3. Een recent gestorven kokkel met het vlees nog in de schelp op de Slikken van de Dortsman. Foto
genomen door Anneke van den Brink, IMARES.

De dichtheid van ‘oppervlak kokkels’ , bepaald op 28 juni en 1 juli 2010, varieerde tussen de verschillende
locaties (Figuur 4). Op de Roggenplaat werd verreweg de hoogste dichtheid gevonden, met 5,4 kokkels per m2.
Hier werden geen recent gestorven kokkels aangetroffen. Ook op de Vondelingeplaat werd een relatief hoge
dichtheid aangetroffen aan het oppervlak (3,4 kokkels m-2). Hier werden tevens recent gestorven kokkels
aangetroffen met een dichtheid van 0,8 m-2. Bij de Bergse Diepsluis, Krabbenkreek en Slikken van de Dortsman
werden vergelijkbare dichtheden van kokkels aan het oppervlak aangetroffen, van 0,6 tot 0,8 kokkels m-2. Bij de
Krabbenkreek en Slikken van de Dortsman werden tevens recent gestorven kokkels aangetroffen (resp. 0,6 en
0,8 m-2).

Rapportnummer C101/10

13 van 42

7

Levende
Net Dood

Gemiddelde Dichtheid per m

2

6

5

4

3

2

1

0
Bergse Diepsluis

Krabbenkreek

Roggenplaat

Slikken van de
Dortsman

Vondelingeplaat

Figuur 4. Gemiddelde dichtheid van kokkels op het sediment oppervlak uit verschillende locaties (n=5, ±
se). Levende kokkels zijn kokkels die bij aanraking zich nog sluiten, net dode kokkels zijn kokkels met vlees
in.

Aanwezigheid van Parasieten
Een eerste onderzoek gaf aan dat de partij kokkels van de locatie Slikken van de Dortsman (verzameld op 17 juni
2010) zwaar geïnfecteerd was met een aantal soorten trematoden, zowel qua prevalentie (aantallen kokkels in de
partij) als intensiteit (aantallen parasieten per kokkel). In hoofdzaak konden vier soorten trematoden worden
onderscheiden: Bucephalus minimus en Gymnophallus choledochus in de viscera, Himasthla species in mantel en
voet, en Parvatrema minutus in een cyste nabij het slot van de kokkel (zie Appendix 1 voor foto’s van de
verschillende trematoden).
Daarnaast is bij enkele individuen Renicola roscovita in de labiale palp en Psilostomum brevicolle nabij het
verteringsstelsel waargenomen. Er was echter een duidelijk verschil in de aantallen en intensiteit van de
trematode infecties tussen kokkels van de twee verschillende locaties (Slikken van de Dortsman en Yerseke Bank,
verzameld op 17 juni 2010) waarneembaar.
Op de Slikken van de Dortsman werd B. minimus gevonden in 70% van de ‘oppervlak kokkels’ en in 52% van de
‘ingegraven kokkels’ terwijl deze trematode op de Yerseke Bank slechts in 12% en 28% van de kokkels
respectievelijk verzameld hoog en laag in de getijdenzone (Figuur 5). G. choleochus werd alleen aangetroffen in
‘oppervlak kokkels’ van de Slikken van de Dorsman. Himasthla sp. werd gevonden in 81% en 73% van
respectievelijk de ‘oppervlak kokkels’ en de ‘ingegraven kokkels’ van de Slikken van de Dortsman, maar slechts in
12% in kokkels van de Yerseke Bank, verzameld hoog in de getijdenzone, en in het geheel niet in kokkels
verzameld laag in de getijdenzone op de Yerseke Bank. P. minutus werd gevonden in 68% van de ‘oppervlak
kokkels’ en in 56% van de ‘ingegraven kokkels’ van de Slikken van de Dortsman, maar werd niet aangetroffen op
de Yerseke Bank (zie Appendix 2 voor de gehele dataset).

14 van 42

Rapportnummer C101/10

B. minimus

100

G. choledochus

90

Himasthla species
P. minutus

% kokkels met parasiet

80
70
60
50
40
30
20
10
0
Oppervlak

Ingegraven

Slikken van de Dortsman

Hoog in getijde
zone

Laag in getijde
zone

Yerseke Bank

Figuur 5. Percentage van kokkels, verzameld 17 juni op de Slikken van de Dortsman (‘ingegraven’ en ‘oppervlak’)
en Yerseke Bank (ingegraven kokkels verzameld van relatief hoog en relatief laag in de getijdenzone),
geïnfecteerd met de vier verschillende trematode parasieten.
In de monsters die twee weken later werden verzameld en opgestuurd naar het CVI lieten de ‘oppervlak kokkels’
van de Slikken van de Dortsman nog steeds een hoge prevalentie zien voor alle vier de trematoden (B. minimus
40%, G. choledochus 20%, Himasthla sp. 100%, en P. minutus 90%) en daarnaast een infectie met
Haplosporidium species (10%). Dit tweede onderzoek bevestigde de hoge prevalenties van B. minimus op de
locatie Slikken van de Dortsman, hoewel de prevalenties lager waren dan in het eerste onderzoek, 40% versus
70% in de kokkels uit de ‘oppervlak’ partij. Wel was het aantal kokkels geïnfecteerd met G. choledocus hoger
waardoor de som van de prevalenties van trematoden met de kokkel als eerste tussengastheer 55% was.
‘Ingegraven kokkels’ lieten een relatief hoge prevalentie zien voor B. minimus (30%), Himasthla sp. (95%) en P.
minutus (75%). De resultaten van het tweede bezoek aan de Slikken van de Dortsman weken niet bijzonder veel af
van de overige locaties die op 28 juni en 1 juli werden verzameld (Figuren 6 en 7). Over het algemeen was de
prevalentie van trematoden in de partijen ‘oppervlak kokkels’ hoger dan in de partij ‘ingegraven kokkels’ van
dezelfde locatie. Hoewel onder de parasieten die de kokkel als eerste gastheer gebruiken de prevalentie van G.
choledochus het hoogst was in ‘oppervlak kokkels’ van de Slikken van de Dortsman, was de prevalentie van B.
minimus het hoogst in ‘oppervlak kokkels’ van Kats en Haplosporidium sp. het hoogst in ‘oppervlak kokkels’ van
de Krabbenkreek. Van trematoden waarvoor de kokkel de tweede tussengastheer vormt (Himasthla species,
Parvatrema minutus) liepen de prevalenties op tot respectievelijk 100% en 90%. De hoogste intensiteiten
gevonden voor beide trematode soorten waren bij de locaties Slikken van de Dortsman. Onder de parasieten die
de kokkel als de tweede gastheer gebruiken werd Himasthla sp. eveneens gevonden in 100% van de ‘oppervlak
kokkels’ van Viane en ook van de ‘oppervlak’ en ‘ingegraven’ kokkels van Kats. Op de Slikken van Kats liep de
prevalentie van trematoden met kokkels als tweede tussengastheer op tot 70% in de ‘oppervlak kokkels’. Hoewel
P. minutus de hoogste prevalentie vertoonde in ‘oppervlak kokkels’ van de Slikken van de Dortsman werd deze
parasiet ook gevonden in hoge prevalentie op andere locaties (zoals Roggenplaat ‘ingegraven’, Viane ‘oppervlak’
en Viane ‘ingegraven’) (voor dataset zie Appendix 3). Er is geen duidelijk direct geografisch verband tussen de
prevalenties van de trematode soorten op de verschillende locaties.

Rapportnummer C101/10

15 van 42

100
B. minimus %
90

G. choledochus %
Haplosporidium sp. %

% kokkels met parasiet

80
70
60
50
40
30
20
10

Slikken van de
Dortsman

Roggenplaat

Bergse
Diepsluis

Viane

Kats

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

0

Krabbenkreek Vondelingsplaat

Figuur 6. Percentage van kokkels, verzameld op 28 juni en 1 juli op verschillende locaties, geïnfecteerd met de
drie parasieten die de kokkel als eerste (of enige) gastheer gebruiken.

100

Himasthla spp.

90

P. minutus

% kokkels met parasiet

80
70
60
50
40
30
20
10

Slikken van de
Dortsman

Roggenplaat

Bergse
Diepsluis

Viane

Kats

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

Ingegraven

Oppervlak

0

Krabbenkreek Vondelingsplaat

Figuur 7. Percentage van kokkels, verzameld op 28 juni en 1 juli op verschillende locaties, geïnfecteerd met
de twee parasieten die de kokkel als tweede gastheer gebruiken.

16 van 42

Rapportnummer C101/10

Voor onderzoek naar mogelijke andere aanwezige ziekteverwekkers is histopathologisch onderzoek uitgevoerd
op partijen kokkels van de Slikken van de Dortsman en partijen van de Yerseke Bank als referentie gebied. In de
histologie was met name een Nematopsis species massaal aanwezig in de kokkel populatie van de Slikken van de
Dortsman. Daarnaast zijn in enkele kokkels afkomstig van de Slikken van de Dortsman infecties waargenomen
met een intracellulaire bacterie (Rickettsia-achtige organismen).

Leeftijd en lengte
De resultaten laten zien dat de gevonden nog levende ‘oppervlak’ kokkels, afkomstig waren uit verschillende
leeftijdsklassen. Over het algemeen waren de ‘oppervlak kokkels’ ouder dan de ‘ingegraven kokkels’ (Figuur 8).
Opvallend is het ontbreken van 3 en 4 jaar oude kokkels op de Slikken van de Dortsman, terwijl die op de andere
locaties de kokkelpopulatie domineerden.

100%
1

90%

2
3

80%

3
12
11

% Kokkels

70%
60%

4

15

11

7
7

2
4

50%
40%
30%

4
12

20%

5

4

3
5

10%

8
3

3
2
2

0%

In

Opp

Slikken van de
Dortsman

In

Opp

In

Kats

Bergse Diepsluis
1

2

3

Opp

4

In

Opp

In

Opp

Viane

Viane 2

5 jaar

Figuur 8. Percentage kokkels van verschillende leeftijdsklassen voor ‘ingegraven kokkels’ (In) en ‘oppervlak
kokkels’ (Opp) van verschillende locaties (de getallen in de kolommen geven het aantal waargenomen
kokkels per leeftijdsklasse weer).
In het algemeen waren kokkels van de Slikken van de Dortsman en Kats kleiner voor hun leeftijd dan kokkels van
andere locaties (Figuur 9). Een vergelijking van schelplengte tussen verschillende lengteklassen en locaties laat
een significant verschil zien in schelplengte tussen kokkels afkomstig van de Slikken van de Dortsman en Kats
aan de ene kant en alle locaties aan de andere kant (ANOVA met post-hoc test: p<0.05), terwijl schelplengte van
kokkels van de Slikken van de Dortsman en Kats niet significant verschilden van elkaar (ANOVA: p>0.05). Op
geen enkele locatie werd een significant verschil gevonden tussen ‘oppervlak kokkels’ en ‘ingegraven kokkels’
(ANOVA: p>0.05).

Rapportnummer C101/10

17 van 42

40
35

Schelp Lengte (mm)

30
25
20
15
10
5
0

34 1

5 15

In

Opp

Slikken van de
Dortsman

2

7

4 3

37

1212

5 2 3

2 4 11

3 4 2

8 11

In

Opp

In

Opp

In

Opp

In

Opp

Kats

Bergse Diepsluis

1

2

3

4

Viane

Viane 2

5 jaar

Figuur 9. De gemiddelde schelplengte (± 1 s.e) voor de verschillende leeftijdsklassen van kokkels
verzameld op de verschillende locaties. (In = ingegraven kokkels, Opp = oppervlak kokkels, de getallen in
de kolommen geven het aantal waargenomen kokkels per leeftijdsklasse weer.

Ingraafsnelheid
Het ingraaf experiment (Figuur 10) toont duidelijk aan dat 'oppervlak kokkels’ minder graafactiviteit vertoonden
dan ‘ingegraven kokkels’.

Figuur 10. Kokkels in het ingraaf experiment. Foto genomen door Martine van den Heuvel-Greve, IMARES.
Van de‘oppervlak kokkels’ groeven significant minder individuen zich in dan van de‘ingegraven kokkels’, ongeacht
de locatie waar ze verzameld waren (Figuur 11). Van de‘ingegraven kokkels’ van alle locaties hadden meer dan de

18 van 42

Rapportnummer C101/10

helft van de kokkels zich bij beëindiging van het experiment geheel ingegraven terwijl van de‘oppervlak kokkels’
minder dan 30% zich na beëindiging van het experiment helemaal hadden ingegraven.
De ingraafsnelheid van ‘ingegraven kokkels’ van de Slikken van de Dortsman en Kats was sneller dan bij
‘ingegraven kokkels’ van de andere locaties. Na 65 minuten was 90% van de ‘ingegraven kokkels’ van de Slikken
van de Dortsman en Kats volledig ingegraven. De langzaamste ingravers onder de ‘ingegraven kokkels’ waren die
van de locaties Krabbenkreek en Roggenplaat, met respectievelijk 72% en 51% na 65 minuten.
Van de ‘oppervlak kokkels’ vertoonden die van Kats en Viane 2 de grootste ingraafsnelheid (29% na 65 minuten).
Van de kokkels afkomstig van de Slikken van de Dortsman had zich slechts 8% geheel ingegraven na 65 min.
Geen van de ‘oppervlak kokkels’ afkomstig uit de Krabbenkreek en van de Roggenplaat hebben zich ingegraven
tijdens het experiment.
Slikken vd Dortsman In
Slikken vd Dortsman Opp
Bergse In
Bergse Opp
Viane Opp
Viane In
Viane 2 In
Viane 2 Opp
Kats In
Kats Opp
Krabbenkreek In
Krabbenkreek Opp
Roggenplaat In
Roggenplaat Opp

100

% ingegraven

75

50

25

0
0

10

20

30

40

50

60

70

Minuten na begin

Figuur 11. Gemiddelde mate van ingraving per container gedurende de eerste 65 minuten van het
experiment [niet-onderbroken lijnen = ‘ingegraven kokkels’ (In), onderbroken lijnen = ‘oppervlak kokkels’
(Opp)]. De mate van ingraving is een gemiddelde van de verschillende ingraafstadia (niet = 0%, half = 50%,
driekwart = 75%, geheel = 100%) van 10 kokkels per container (n=3).
De volgende ochtend, 16 uur na aanvang van het experiment, was de situatie niet significant verschillend van wat
na 65 minuten werd geobserveerd. Van de ‘oppervlak kokkels’ van de Roggenplaat was nog steeds geen enkel
individu ingegraven, terwijl van de ‘oppervlak kokkels’ van de Krabbenkreek slechts 1 individu zich alsnog had
ingegraven (Figuur 12). Van de ‘oppervlak kokkels’ was na 16 uur een groot percentage gestorven van de kokkels
afkomstig van de Slikken van de Dortsman (66%) en de Krabbenkreek (60%). Van deze locaties was na 16 uur
slechts 3% van de ‘oppervlak kokkels’ ingegraven.
Van de ‘ingegraven kokkels’ had de meerderheid zich na 16 uur volledig ingegraven. Na 16 uur was van de
kokkels van de Roggenplaat 8% gestorven, en 6% van de kokkels van Viane 2 (Figuur 13). De ‘ingegraven
kokkels’ van de Roggenplaat hadden zich na 16 uur het minst ingegraven, gemiddeld slechts 72%. De
‘ingegraven kokkels’ van de Bergse Diepsluis hadden zich het meest ingegraven, namelijk gemiddeld 96%.

Rapportnummer C101/10

19 van 42

Oppervlak gevonden

100%
90%
80%

% Kokkels

70%
60%
50%
40%
30%
20%
10%
0%
Bergse
Diepsluis

Kats

Krabbenkreek
Ingegraven

Roggenplaat

Driekwart

Half

Slikken van de
Dortsman
Niet ingegraven Dood

Viane

Viane 2

Figuur 12. Het percentage van ‘oppervlak kokkels’ dat zich bevond in de verschillende stadia van ingraving na 16
uur.
Ingegraven gevonden

100%
90%
80%

% Kokkels

70%
60%
50%
40%
30%
20%
10%
0%
Bergse
Diepsluis

Kats

Krabbenkreek
Ingegraven

Roggenplaat Slikken van de
Dortsman

Driekwart

Half

Niet ingegraven

Viane

Viane 2

Dood

Figuur 13. Het percentage van ‘ingegraven kokkels’ dat zich bevond in de verschillende stadia van ingraving
na 16 uur.

20 van 42

Rapportnummer C101/10

Toestand van de gonaden
De toestand van de gonaden werd visueel geïnspecteerd. Vaak was op het oog niet duidelijk te zien of de
gonaden gevuld waren of niet. Daarom werd in veel gevallen de toestand van de gonaden geclassificeerd als
‘onzeker’. In een aantal gevallen was echter ook heel duidelijk te zien dat de gonaden ofwel ‘vol’ ofwel ‘leeg’ waren
(Figuur 14).

a

b

Figuur 14. Voorbeelden van gevallen waarbij de gonaden zonder twijfel vol (a) en leeg (b) waren. Foto
genomen door Anneke van den Brink, IMARES.
Van 27 ‘oppervlak kokkels’ van de Slikken van de Dortsman die visueel werden geïnspecteerd werd bij 9
individuen een aanzienlijke hoeveelheid geaccumuleerd sediment binnen de mantel gevonden (Figuur 15). Op
beide locaties Krabbenkreek en Viane werd een vergelijkbare ophoping van sediment gevonden in 1 individu.

Figuur 15. Geaccumuleerd sediment onder de mantel van ‘oppervlak kokkels’ van de Slikken van de
Dortsman Foto’s genomen door Anneke van den Brink, IMARES.
Op de Slikken van de Dortsman werd een relatief groot aantal kokkels aangetroffen met duidelijk lege gonaden,
vooral onder de ‘oppervlak kokkels’ (43%) (Figuur 16). Het percentage kokkels met duidelijk volle gonaden was
klein vergeleken met de andere locaties, met 8% voor ‘oppervlak kokkels’ en 3% voor ‘ingegraven kokkels’. Het
grootste verschil in de toestand van de gonaden tussen ‘oppervlak kokkels’ en ‘ingegraven kokkels’ werd
gevonden op de locatie Roggenplaat. Hier werden duidelijk volle gonaden geobserveerd in 4% van de ‘oppervlak

Rapportnummer C101/10

21 van 42

kokkels’ en in 57% van de ‘ingegraven kokkels’. Bij Viane 2 was de situatie omgekeerd. Hier werden duidelijk volle
gonaden gezien bij 41% van de ‘oppervlak kokkels’ en slechts 5% van de ‘ingegraven kokkels’.
100%
90%
80%

% Kokkels

70%
60%
50%
40%
30%
20%
10%
0%
Opp In

Opp In

Bergse
Diepsluis

Kats

Opp In

Opp In

Krabbenkreek

Roggenplaat Slikken van de
Dortsman

Vol

Half

Leeg

Opp In

Opp In

Opp In

Viane

Viane 2

Onzeker

Figuur 16. De toestand van de gonaden van ‘oppervlak kokkels’ (Opp) en ‘ingegraven kokkels’ (In) verzameld
van verschillende locaties.

Kokkel Conditie
Op de meeste locaties hadden ‘ingegraven kokkels’ gemiddeld een hogere conditie dan ‘oppervlak kokkels’, maar
enkel bij Bergse Diepsluis, Kats en Roggenplaat was dit verschil significant (Figuur 17).
9.00

Oppervlak

condition index (mg / cm3)

8.00

Ingegraven

7.00
6.00
5.00
4.00
3.00
2.00
1.00

2
e

e
Vi
an

or
ts
D
de

Vi
an

m
an

t
en
og
g
ke
n

va
n

R

Kr
ab

be

nk
r

pl
aa

ee
k

ts
Ka

Sl
ik

Be

rg
s

ch
e

D

ie
p

sh
u

is

0.00

Figuur 17. De gemiddelde conditie (mg/cm3 met standaard error) van ‘oppervlak kokkels’ en ‘ingegraven kokkels’
van de verschillende locaties.

22 van 42

Rapportnummer C101/10

Bemonstering Waddenzee
Kokkels verzameld uit de Waddenzee, van de locaties Oude Wal en Vliehors, waren tussen de 30 en 42 mm
groot. Dit is duidelijk groter dan de stervende en dode kokkels aangetroffen in de Oosterschelde. De foto’s
genomen bij Vliehors tonen een grote sterfte aan met hoge aantallen dode kokkels op het sediment (Figuur 18).
Op de locatie Oude Wal was de mate van infectie met parasieten matig zonder duidelijke verschillen tussen
‘ingegraven kokkels’ en ‘oppervlak kokkels’. Wel was 70% van de ‘ingegraven kokkels’ geïnfecteerd met Himasthla
spp., tegen 30% van de ‘oppervlak kokkels’. G. choledochus en B. minimus werden vrijwel niet aangetroffen.
Rond de 50% van de kokkels was geïnfecteerd met P. minutus. Op de locatie Vliehors waren ‘oppervlak kokkels’
in hogere mate geïnfecteerd dan ‘ingegraven kokkels’, met de parasieten G. choledochus (resp. 10% en 0%), B.
minimus (resp. 43% en 23%) en Himasthla spp. (resp. 60% en 30%). Voor P. minutus. was er geen verschil
tussen beide groepen (beide 87%). Zie Appendix 4 voor volledige dataset.

Figuur 18. Foto’s van kokkelsterfte bij de zuidzijde van Vliehors, Vlieland (28 juni 2010, globale positie 53.14.02
N en 004.57.70 E). Foto’s genomen door Dirk Bruin, Informatiecentrum De Noordwester Vlieland.

Rapportnummer C101/10

23 van 42

5. Discussie
Omvang van de sterfte
De waargenomen kokkelsterfte in de Oosterschelde beperkte zich niet tot de Slikken van de Dortsman, waar de
sterfte het eerst werd waargenomen op 15 juni 2010. Sterfte (in de vorm van dode kokkels waargenomen op het
sediment oppervlak) werd eind juni 2010 naast de Slikken van de Dortsman ook waargenomen op de Slikken van
Kats, Slikken van Viane, Krabbenkreek, en Vondelingeplaat. Op de Roggenplaat en bij de Bergse Diepsluis werden
op het moment van de monstername enkel levende kokkels op het sediment oppervlak waargenomen.
De bemonsteringen zijn in een korte periode uitgevoerd en zijn daarmee slechts een momentopname. Het valt
niet uit te sluiten dat op de locaties waar nu geen dode kokkels werden waargenomen deze niet alsnog later wel
waargenomen zouden zijn.
Na melding in de pers van de waargenomen kokkelsterfte in de Oosterschelde kwamen er ook waarnemingen
vanuit de Waddenzee binnen.
Waargenomen dichtheden aan dode en doodgaande kokkels op het sedimentoppervlak waren niet bijzonder hoog
in de Oosterschelde (max. enkele ind.m-2 op het moment van verzamelen van de kokkels), maar vaak wel
verspreid over een groot gebied. De éénmalige bemonstering eind juni was een momentopname. Kokkels
aangetroffen op het sediment oppervlak kunnen door stroming en golfslag wegspoelen en het valt ook niet uit te
sluiten dat de verzamelde kokkels afkomstig zijn van andere gebieden.
In de Waddenzee was bij Vliehors sprake van grote sterfte (mond. med. waarnemers), maar hier zijn geen
dichtheden bepaald. Bij Oude Wal werd geen grote sterfte waargenomen, maar lagen kokkels wel aan het
oppervlak (mond. med. Arnold Bakker).
Met de huidige resultaten kan niet ingeschat worden welk percentage van het kokkelbestand is doodgegaan als
gevolg van parasitaire infectie. Wel kan gesteld worden dat de waargenomen dichtheden aan dode en stervende
kokkels laag was in vergelijking met lokale kokkeldichtheden zoals bepaald in de kokkelsurvey van 2010. Op
basis van de geschatte aantallen lagen er op 17 juni 2010 op de slikken van de Dortsman 2-5 recent dode
kokkels per m2, en op 28 juni 2010 werden aan het oppervlak 0,8 ind.m-2 levende kokkels en 1 ind.m-2 recent
gestorven kokkels geteld. Deze observaties laten zien dat waargenomen aantallen dode kokkels aan het sediment
oppervlak laag zijn, maar wel over een langere periode (minstens 2 weken) voorkwamen. Gemiddeld over de vier
meest nabijgelegen monsterpunten uit de kokkelsurvey is ter plaatse de kokkeldichtheid geschat op 85 m-2. Ruw
omgerekend zou het op het moment van de observatie een sterfte van enkele procenten betreffen. Benadrukt
dient te worden dat de monstername slechts een momentopname was, en dat kokkels aan het oppervlak snel
gepredeerd kunnen worden en/of verplaatst kunnen worden door stroming en golven. Het is daarom aannemelijk
dat de sterfte over de gehele periode groter zal zijn geweest. Binnen de huidige opdracht was het niet mogelijk
om een kwantitatieve bepaling van het sterfteverloop in de tijd te maken (zie aanbevelingen).
Uit jaarlijkse kokkelsurveys uitgevoerd in het voorjaar in de Waddenzee, Oosterschelde en Westerschelde,
alsmede herbemonsteringen in het kader van het project EVAII (2000 – 2002) in het najaar en onderzoek naar de
populatiedynamica van kokkels in de Oosterschelde en Westerschelde (‘kokkelvakken’, 1991 – 2008, (methoden
in Kesteloo, 2006)) is een beeld verkregen van de omvang van natuurlijke sterfte (in vergelijking tot sterfte door
visserij) in deze gebieden. Over de periode 1992 – 2002 is de natuurlijke sterfte over een geheel jaar in de
Oosterschelde bepaald op gemiddeld 61% (Kamermans et al., 2004). De sterfte in het zomerseizoen, van 1 mei
t/m 1 september is geschat op 28% (Kamermans et al., 2004; Kamermans et al., 2003). Dit is ook het
sterftepercentage dat wordt gehanteerd bij omrekening van het bepaalde kokkelbestand in het voorjaar (uit de
survey) naar het geschatte bestand in het najaar (Kesteloo et al., 2009). Hierbij dient opgemerkt te worden dat
het hier een gemiddelde betreft uit zeer uiteenlopende waarden. Met name in de Oosterschelde is de variatie in
zomersterfte hoog; deze varieerde in de periode 1996 – 2002 tussen 11% en 58%. Binnen het kader van EVAII
heeft men gezocht naar oorzakelijke verbanden tussen zomersterfte en weersomstandigheden, visserij en
voedselaanbod, voor zowel Oosterschelde als Westerschelde en Waddenzee. Geconcludeerd werd dat de
toenmalige dataset nog onvoldoende groot was om het relatieve belang van deze factoren te bepalen
(Kamermans et al. 2004). Het is daarom nog niet bekend waar de grote variatie in natuurlijke sterfte van jaar tot

24 van 42

Rapportnummer C101/10

jaar door veroorzaakt wordt. Het effect van parasitaire infecties is niet meegenomen in de EVAII analyses. In
hoeverre de waargenomen natuurlijke kokkelsterfte in deze studie heeft geleid tot een hogere zomersterfte is
met de huidige data niet af te leiden (zie aanbevelingen) .

Aanwezigheid van Parasieten
Trematoden vormen een onderdeel van de fauna rond kokkel populaties en in alle onderzochte partijen kokkels
werden dan ook trematode soorten aangetroffen. Het percentage met trematoden geïnfecteerde kokkels op
Slikken van de Dortsman en de intensiteit van deze infecties waren zeer hoog in de kokkels verzameld op 17 juni.
De kokkel is voor Bucephalus minimus en Gymnophallus choledochus de eerste tussengastheer. Bucephalus
minimus heeft als eindgastheer zeebaars, Gymnophallus choledochus heeft als eindgastheer watervogels. Beide
parasieten vormen geen gevaar voor de volksgezondheid. Beide soorten komen met over het algemeen met een
lage prevalentie voor langs de kust van Noordwest Europa (De Montaudouin et al., 2009). Bucephalus minimus
komt in Noordwest Europa voor bij circa 5-10% van de kokkels in een populatie (pers. comm. Xavier de
Montaudouin). Van Gymnophallus choledocus is beschreven dat deze betrokken kan zijn bij zomersterfte van
kokkels (Thieltges, 2006).
De kokkel is voor Himasthla species, Parvatrema minutus, Renicola roscovita en Psilostomum brevicolle de
tweede tussengastheer. De eindgastheer voor deze trematode soorten zijn watervogels. Voor Parvatrema
minutus is dit de scholekster. De trematoden vormen dan ook geen gevaar voor de volksgezondheid. De
Himasthla species zijn niet nader getypeerd, er zijn drie soorten mogelijk, Himasthla interrupta, Himasthla
continua en Himasthla elongata, die morfologisch sterk op elkaar lijken. Van alle partijen is materiaal in de ethanol
gefixeerd voor eventuele latere typering van de species. Parvatrema minutus wordt meestal in de literatuur
beschreven als Meiogymnophallus minutus maar door (Scholz, 2002) wordt aannemelijk gemaakt dat Parvatrema
de juiste genus naam is en deze wordt hier dan ook aangehouden. Hoewel de prevalentie en intensiteit van
infectie van trematoden met de kokkel als tweede tussengastheer zeer hoog kan zijn worden over het algemeen
deze soorten niet gezien als een probleem voor de kokkels (pers. comm. Xavier de Montaudouin).
In de eerste partij kokkels, verzameld op 17 juni op de Slikken van de Dortsman en Yerseke Bank, waren
Himasthla species en Parvatrema minutus nagenoeg alleen aanwezig op de Slikken van de Dortsman.
Gymnophallus choledocus is niet waargenomen in de partij van de Yerseke Bank en in de partij van de Slikken van
de Dortsman was de frequentie zo laag dat de parasiet hoogstwaarschijnlijk geen rol heeft gespeeld bij deze
sterfte. De waargenomen prevalentie van Bucephalus minimus op de Slikken van de Dortsman wordt door twee
onderzoekers op het gebied van trematoden onafhankelijk van elkaar als uitzonderlijk hoog beschouwd (pers.
comm. Xavier De Montaudouin en David Thieltges). De hoge prevalentie en intensiteit van de infectie met
Bucephalus minimus zal naar alle waarschijnlijkheid een rol hebben gespeeld in de waargenomen sterfte in het
gebied Slikken van de Dortsman.
De tweede partij kokkels, verzameld op 28 juni en 1 juli, bevestigde de hoge prevalenties van Bucephalus
minimus op de locatie Slikken van de Dortsman. Hoewel de prevalenties lager waren dan in het eerste onderzoek,
was het aantal kokkels geïnfecteerd met Gymnophallus choledocus hoger waardoor de som van de prevalenties
van trematoden met de kokkel als eerste tussengastheer 55% was. Naast dat de aantallen onderzochte kokkels
laag is voor statistische verwerking kan ook de bijna twee weken die tussen de monstername op 17 juni en de
volgende monstername op 30 juni heeft gezeten een rol hebben gespeeld in de verschillen gevonden tussen de
twee bemonsteringen. Op de locaties Viane, Bergse Diep en Kats werd ook een hoge prevalentie van Bucephalus
minimus waargenomen, terwijl die op de Roggenplaat, Krabbenkreek en Vondelingeplaat laag was.
Op één locatie, Krabbenkreek, was een relatief zeer groot aantal kokkels geïnfecteerd met sporen van
verschillende Haplosporidia species. Twee soorten konden worden onderscheiden maar zijn nog niet nader
getypeerd. Haplosporidium edule is beschreven in kokkels en is waarschijnlijk een van deze species. De andere
species is mogelijk Minchinia tapetis of Minchinia mercenariae deze soorten zijn aangetroffen in kokkels uit het
Verenigd Koninkrijk (ongepubliceerde data M. Engelsma). In totaal zijn in 11 van de 36 kokkels van deze locatie
sporen van deze parasiet waargenomen. Mogelijk kunnen deze Haplosporidia hebben bijgedragen aan de sterfte
in de kokkelpopulatie.

Rapportnummer C101/10

25 van 42

In de histologie was met name een Nematopsis species massaal aanwezig in de kokkel populatie van de Slikken
van de Dortsman. Deze parasiet wordt niet gezien als een primair probleem voor kokkels. De enkele
waargenomen bacteriële ontstekingen (Rickettsia-achtige organismen) zijn hoogst waarschijnlijk secundaire
ontstekingen. Er zijn verschillende studies in de literatuur waarbij sterfte in verschillende kokkel populaties is
toegeschreven aan een virale agens (Carballal et al., 2003; Romalde et al., 2007). In de onderzochte kokkels uit
de Oosterschelde is er vanuit de histologie geen enkele aanwijzing voor een virale oorzaak van de problemen.
Daarnaast zijn er géén exotische of niet-exotische aangifteplichtige schelpdierziekten (volgens ziektelijsten in de
EU regelgeving 2006/88/EC, 2010/7057/EC) aangetoond in de onderzochte partijen kokkels.
Het meest aannemelijk is dat de trematode Bucephalus minimus voor een groot deel heeft bij gedragen aan de
waargenomen sterfte van kokkels op de locatie Slikken van de Dortsman, alsook op een aantal andere locaties in
de Oosterschelde (Kats, Viane, Bergse Diep). Of dit ook de initiële oorzaak van de problemen is geweest is niet
duidelijk; mogelijk heeft een andere factor , waarschijnlijk de weersomstandigheden, in eerste instantie de
conditie van de kokkels op deze locatie verslechterd waarna de kokkels vatbaarder zijn geworden voor infecties
met deze trematode. Gezien de tijdsduur nodig voor de ontwikkeling van deze trematoden zal dit al eerder in het
jaar geweest zijn.

Aanwijzingen voor fysieke verzwakking
Ingraafsnelheden
De ingraafproeven lieten zien dat kokkels die aan het oppervlak van het sediment lagen zich niet meer goed in
konden graven. Als kokkels zich niet meer goed in kunnen graven kan dat in theorie rechtstreeks veroorzaakt
worden door parasieten, maar ook door verzwakking (al dan niet als gevolg van een infectie met parasieten).
Kokkels die in het veld aan het oppervlak liggen zijn veel kwetsbaarder voor extreme luchttemperaturen bij
droogvallen dan ingegraven kokkels. Ook zijn ze meer blootgesteld aan uitdroging en predatoren en kunnen ze
wegspoelen naar minder optimale leefgebieden. Desclaux et al. (2002) vonden dat sterfte onder kokkels in de
Baai van Arcachon, Frankrijk, twee tot vijfmaal zo hoog was onder kokkels die aan het oppervlak lagen dan
kokkels die ingegraven waren. Blanchet et al. (2003) hadden vergelijkbare resultaten met kokkels in hetzelfde
gebied. Zij stelden dat het liggen aan het oppervlak over het algemeen leidt tot sterfte. Zij rapporteerden ook een
significant hogere infectie met bacteriën in oppervlakte kokkels dan in ingegraven kokkels, hoewel infecties met
trematoden vergelijkbaar waren tussen oppervlak en ingegraven kokkels. Volgens hen zouden de bacteriën de
oorzaak zijn dat de kokkels naar het oppervlak migreerden, maar niet de sterfte direct hebben veroorzaakt.
Dus, terwijl het liggen aan het sedimentoppervlak een resultaat van infectie en/of verzwakking kan zijn, is het ook
een oorzaak van verdere verzwakking en uiteindelijk mortaliteit. De ‘oppervlak kokkels’ van de Slikken van de
Dortsman groeven zich langzamer in dan die van de Bergse Diepsluis, Viane, Viane 2 en Kats, terwijl die van de
Krabbenkreek en Roggenplaat zich in het geheel niet ingroeven. Hoewel de sterfte tijdens de ingraafproef
minimaal was onder kokkels van de meeste locaties, stierf maar liefst 65% van de ‘oppervlak kokkels’ van de
Slikken van de Dortsman en 60% van de ‘oppervlak kokkels’ van de Krabbenkreek, wat impliceert dat ze al
stervende waren toen ze werden verzameld.
De ‘ingegraven kokkels’ van de Slikken van de Dortsman en de Krabbenkreek leken zich niet langzamer in te
graven dan ‘ingegraven kokkels’ van andere locaties. De ‘ingegraven kokkels’ van de Slikken van de Dortsman
waren zelfs de snelste ingravers. Voor ‘ingegraven kokkels’ van alle locaties gold dat alle kokkels binnen 16 uur
waren ingegraven, zonder gevallen van sterfte afgezien van de Roggenplaat en Viane 2 (resp. 8% en 6% sterfte
tijdens het experiment).

Lengte en leeftijd
De data uit de huidige studie geven aan dat de sterfte onder verschillende leeftijdsklassen voorkwam en niet
duidelijk beperkt was tot slechts de jongere of oudere kokkels. Over het algemeen leek onder ‘oppervlak kokkels’

26 van 42

Rapportnummer C101/10

een grotere proportie oudere kokkels gevonden te worden dan onder ‘ingegraven kokkels’. Richardson et al
(1993) vond een lagere graafactiviteit onder grotere kokkels dan onder kleinere kokkels.
Kokkels verzameld van de Slikken van de Dortsman en Kats waren kleiner dan kokkels uit dezelfde
leeftijdsklassen verzameld van de andere locaties. Dit suggereert dat de Slikken van de Dortsman en Slikken van
Kats geen optimale locaties zijn voor kokkelgroei, vergeleken met de andere locaties. Iglesias en Navarro (1991)
veronderstelden op basis van hun onderzoek dat bij slechtere groei-omstandigheden de reproductieve output
relatief groter is. Het is mogelijk dat de kokkels van de Slikken van de Dortsman en van Kats, die relatief klein van
stuk waren en dus langzamer gegroeid waren, relatief veel energie hebben gestoken in het paaien, waardoor ze
mogelijk meer verzwakt zijn geraakt zijn dan de relatief grotere kokkels van andere locaties. Op deze locaties
was infectie met trematoden ook het hoogst.
Hoewel habitatmodellering gebaseerd op biomassa en dichtheden van kokkels in de Oosterschelde aangeeft dat
de Slikken van de Dortsman zeer geschikt habitat voor kokkels vormen (Kater et al., 2004), kan de relatief lange
droogvalduur in het gebied geresulteerd hebben in de geobserveerde relatief kleine schelplengtes. Bij een
langere droogvalduur hebben de kokkels namelijk minder tijd om algen te filteren uit het water, wat logischerwijs
kan resulteren in een langzamere groei.

Toestand van de gonaden
De kwalitatieve inschatting van de toestand van de gonaden leidde er in veel gevallen toe dat niet met zekerheid
gezegd kon worden of de gonaden leeg, vol of halfvol waren. Wel kon van een groot deel van de kokkels met
zekerheid gesteld worden dat de gonaden ofwel duidelijk leeg ofwel duidelijk vol waren. De data tonen aan dat in
juni de kokkels volop aan het paaien waren, wat overeenkomt met de normale paaiperiode van deze soort. De
Slikken van de Dortsman weken af van de overige locaties in die zin dat er opvallend weinig kokkels met duidelijk
volle gonaden werden gevonden. Dit kan betekenen dat relatief veel kokkels reeds gepaaid hadden, maar het kan
ook betekenen dat de kokkels in het geheel geen gonaden hadden opgebouwd, of zelfs dat ze de gonaden
geresorbeerd hadden in een periode van voedselgebrek. Alle drie mogelijke verklaringen hebben te maken met
een verlaagde fitheid van de kokkels. Dit kan vervolgens de hoge infectiegraad met trematoden, en de
uiteindelijke sterfte als gevolg van de infecties, veroorzaakt hebben.

Conditie
Op de meeste locaties hadden ‘ingegraven kokkels’ gemiddeld een hogere conditie dan ‘oppervlak kokkels’. Dit
verschil was alleen significant op de locaties Kats en Roggenplaat. Over het algemeen waren de condities van de
kokkels laag. In de maand juni is de conditie index normaal relatief groot omdat dan zowel somatische groei
plaatsvindt en investeringen in gonadenontwikkeling hebben plaats gevonden (Newell and Bayne 1980, Zwarts
1991, Cardoso 2007). Vanaf augustus begint de conditie weer af te nemen en bereikt deze een minimum in de
winter. Conditie indexen voor de Oosterschelde zijn nauwelijks voorhanden, maar een omrekening op basis van
de data van Treijtel (2007) laten een gemiddelde conditie zien van 8,5 mg cm-3 in september en 7,1 mg cm-3 in
november 2004. Dit is iets lager dan de waarden (± 10 mg cm-3) vermeld door Cardoso (2007) voor de
Waddenzee in dezelfde maanden. Voor de maand juni geeft Cardoso een gemiddelde index van ± 13 mg cm-3,
terwijl we in deze studie gemiddeld een conditie index van 6.3 mg cm-3 aantroffen. Deze conditie is relatief laag,
maar opgemerkt dient te worden dat het asvrijdrooggewicht bekomen werd na toepassing van een bepaalde
conversiefactor en hiermee een grote onzekerheidsmarge kent.

Temperatuur effect
De winter van 2009/2010 hield lang aan en was de koudste in de afgelopen 14 jaar (KNMI). Het bleef lang koud
in het voorjaar (vooral een koele meimaand, maart en april waren eerder zacht), maar het warmde snel op naar
een gemiddelde luchttemperatuur van 16,4°C in juni. Een strenge winter met daaropvolgende snelle opwarming
kan een verzwakking van de kokkels veroorzaakt hebben, met mogelijk een verandering van de populatiestructuur
als gevolg van sterftes onder bepaalde leeftijdsklassen. Hancock (1970) vond dat specifieke parasieten alleen
geassocieerd konden worden met kokkelsterfte in tijden van stress, zoals door koude winters en hete zomers. In
Nieuw-Zeeland werd een massale sterfte onder de Austrovenus stutchburyi toegeschreven aan een verzwakking

Rapportnummer C101/10

27 van 42

als gevolg van extreme hoge temperaturen (MAFBNZ, 2009) en in de Burry Inlet in Wales werd warmtestress ook
geopperd als een mogelijke oorzaak van massale sterfte onder kokkels (Elliott et al., 2010). In Traeth Melynog in
Noord-Wales werd een hoge mortaliteit onder kokkels waargenomen op locaties waar extreme temperaturen
voorkwamen en wintersterfte werd regelmatig waargenomen. Hierbij komt dat de Slikken van de Dortsman, waar
de hoogste sterfte werd waargenomen en parasieten de hoogste prevalenties vertoonden, relatief hoog gelegen
is in het intergetijdengebied. Bij laagwater liggen de kokkels relatief lang droog, waarbij met name kokkels die
nabij of op het oppervlak liggen zijn blootgesteld aan meer extreme temperaturen.

Voedselaanbod
Kokkels zijn filter feeders die algen uit het water filteren. De hoeveelheid beschikbare algen is dan ook een
belangrijke factor die de conditie van de kokkel zal bepalen. Metingen door het Nederlands Instituut voor Ecologie
(NIOO) van de primaire productie in de Oosterschelde (locatie Zeelandbrug) laten voor de eerste helft van 2010
geen abnormaal lage waarden zien (pers. comm. Peter Herman) ten opzichte van andere jaren. Ook het
seizoenspatroon vertoont geen afwijkingen ten opzichte van andere jaren, met een duidelijke voorjaarspiek in
begin april. Een gebrek aan voedsel lijkt dan ook niet de oorzaak te zijn van de waargenomen kokkelsterfte in de
Oosterschelde.

Kokkelsterfte in het buitenland
Sinds 2002 komen vergelijkbare kokkelsterftes als waargenomen in de Oosterschelde jaarlijks voor onder
kokkelbanken (C. edule) in de Burry Inlet in Wales (Elliott et al. 2010). Hoewel geen eenduidige oorzaak werd
gevonden, werden de volgende observaties gedaan: er waren weinig veranderingen in het abiotische milieu ter
plaatse, hoge maar uniforme massale sterfte (geen episodische sterfte), sterfte volgde meestal op het paaien,
gerelateerd aan paaien werd een lage conditie waargenomen, hoge infectie met parasieten en sneller groei en
vroegere reproductie vergeleken met kokkels in andere gebieden (zonder sterfte).
Vergelijkbaar met de sterfte in de Oosterschelde werd in de late zomer van 2004 een opvallende kokkelsterfte
onder C. edule waargenomen op een plaat in de Waddenzee van Sleeswijk-Holstein, waarbij vele recent gestorven
en stervende kokkels aan het sedimentoppervlak werden waargenomen (Thieltges 2006). Thieltges (2006) stelde
voor dat bacteriele infecties, hoge kokkeldichtheden (verdringing) en extreme omgevingsfactoren een rol spelen
bij de migratie naar het oppervlak, los van parasitaire infecties, of dat kokkels aan het oppervlak zijn gaan liggen
als gevolg van onbekende factoren en vervolgens geinfecteerd zijn geraakt met parasieten. Dit laatste leek
echter onwaarschijnlijk omdat slechts volledig ontwikkelde parasieten in de kokkels werden gevonden en geen
vroege ontwikkelingsstadia). Omdat de kokkels alleen aan het sedimentoppervlak verschenen gedurende een
korte periode in de late zomer, wees Thieltges (2006) parasieten zoals de trematode Gymnophallus choledochus
aan als meest waarschijnlijke oorzaak voor de sterfte.
In de zomer van 1991 werd een massale kokkelsterfte (C. edule) waargenomen aan de Zweedse westkust
(Jonsson en André 1992). Meer dan 20% van de kokkelpopulatie was geïnfecteerd met de trematode Cercaria
cerastodermae (= Monorchis parvus) en de meeste geïnfecteerde individuen hadden ernstige weefselschade.
Geconcludeerd werd dan ook dat deze trematode verantwoordelijk was geweest voor de geobserveerde sterfte.
Ingraafexperimenten, en geobserveerde weefselschade aan de voet (waarmee de kokkel zich ingraaft) lieten zien
dat de trematode de ingraafcapaciteit van de kokkel vermindert.
In Nieuw-Zeeland werd massale sterfte van de kokkel Austrovenus stutchburyi waargenomen na een extreem
warme zomer in 2006 (MAFBNZ 2009). De sterfte werd toegeschreven aan verzwakking door extreme warmte
met een grotere bevattelijkheid voor twee verschillende ziekteverwekkers tot gevolg: een algemeen voorkomende
parasiet die de kieuwen infecteerde en een myobacterie. Myobacteriën zijn vrij levende bacteriën die algemeen
voorkomen in mariene en aquatische milieus maar die slechts in uitzonderlijke gevallen worden aangetroffen in
weekdieren (MAFBNZ 2009).

28 van 42

Rapportnummer C101/10

Vergelijking met de Waddenzee
De massale sterfte waargenomen op een aantal locaties in de Waddenzee laat een verschillend beeld zien wat
betreft parasitaire infecties op deze locaties. Op Schiermonnikoog was de parasitaire infectie laag, op Vliehors
relatief hoog. Gezien de relatief grote schelplengte van de aldaar verzamelde dieren heeft hier waarschijnlijk
ouderdom (de meeste kokkels zijn van het goede broedvaljaar 2005 en zijn daarmee 5 jaar oud) een belangrijke
rol gespeeld. Ook in de Waddenzee werden geen bewijzen gevonden voor infecties met exotische pathogenen.
Massale kokkel sterfte is wel eerder gemeld, maar niet gerapporteerd in de Nederlandse Waddenzee.

Rapportnummer C101/10

29 van 42

6. Conclusies
In antwoord op de kennisvraag “Hoe groot is de omvang van de kokkelsterfte in de Oosterschelde, tot welke
locaties strekt de sterfte zich uit en waar is de sterfte door veroorzaakt?” kan het volgende geconcludeerd
worden:

Omvang van de sterfte
De grote kokkelsterfte gerapporteerd medio juni 2010 deed zich voor op de Slikken van de Dortsman. Einde juni
2010 werden nog steeds dode kokkels waargenomen op de Slikken van de Dortsman, maar in lagere aantallen.
Ook op andere locaties in de Oosterschelde werden dode kokkels aangetroffen, en op alle bezochte locaties
werden levende kokkels op het sediment oppervlak gevonden. De mortaliteit werd bij alle leeftijdsklassen
waargenomen. Op alle locaties werden nog veel levende kokkels ingegraven in het sediment waargenomen. De
exacte omvang van de sterfte is moeilijk in te schatten maar er kan besloten worden dat een beperkt deel van de
kokkelpopulatie doodgegaan was op het moment van de monstername in de tweede helft van juni. Bijkomend
onderzoek is nodig voor een inschatting van de opgetreden sterfte in de aanwezige kokkelpopulaties (zie verder
aanbevelingen).

Oorzaak van de sterfte
Het meest aannemelijk is dat de trematode Bucephalus minimus voor een groot deel heeft bij gedragen aan de
waargenomen sterfte van kokkels op de locatie Slikken van de Dortsman en op een aantal andere locaties in de
Oosterschelde (Bergse Diep, Kats, Viane). Op de Krabbenkreek kan de verhoogde aanwezigheid van
Haplosporidia hebben bijgedragen aan de waargenomen sterfte. Mogelijk zijn de kokkels verzwakt door andere
factoren waarna ze vatbaarder zijn geworden voor parasitaire infecties. Gezien de tijdsduur nodig voor de
ontwikkeling van deze trematoden zal dit al eerder in het jaar geweest zijn. Factoren die mogelijk een rol hebben
gespeeld zijn de lange en strenge winter van 2009/2010 en de relatief grote temperatuur variaties tijdens de
paaiperiode. Verzwakking als gevolg van temperatuurseffecten is dan ook een waarschijnlijk scenario, met name
voor de hoger gelegen gebieden met langere droogvalduur, waarna infectie door trematoden geleid heeft tot
sterfte in de aanwezige kokkelpopulaties.

Beantwoording van de kennisvragen
Kort samengevat uit bovenstaande paragrafen van dit hoofdstuk luidt het antwoord op de kennisvraag
“Hoe groot is de omvang van de kokkelsterfte in de Oosterschelde, tot welke locaties strekt de sterfte zich uit en
waar is de sterfte door veroorzaakt?”
als volgt:
De kokkelsterfte in de Oosterschelde strekte zich uit over verschillende platen en slikken in de Oosterschelde,
met een zwaartepunt op de Slikken van de Dortsman. De ruw ingeschatte mortaliteit van enkele procenten is een
momentopname en zegt weinig over de totaal opgetreden natuurlijke zomersterfte. Of de geobserveerde sterfte
heeft geleid tot een verhoging van de zomersterfte tot meer dan 58%, de hoogst vastgestelde natuurlijke
zomersterfte onder kokkels in de Oosterschelde, is met de huidige resultaten niet te zeggen.
De beantwoording van de subvragen is als volgt:
1-

“Is er bij stervende dieren sprake van een verminderde conditie door een laag voedselaanbod, mogelijk
in combinatie met paaien?”

Bij de stervende dieren werd geen verminderde conditie waargenomen, maar er zijn wel aanwijzingen voor
verzwakking als gevolg van extreme temperaturen, een lange droogvalduur, een relatief kleine grootte voor de

30 van 42

Rapportnummer C101/10

leeftijd en mogelijk daaruit volgend een relatief groot verlies aan energie door paaien. Het voedselaanbod voor de
kokkels was in de eerste helft van 2010 normaal te noemen ten opzichte van andere jaren.
2-

“Is op alle locaties waar sterfte is geconstateerd sprake van relatief omvangrijke parasitaire infecties?”

Op de locaties waar kokkelsterfte werd waargenomen, en in het bijzonder op de Slikken van de Dortsman, was
sprake van relatief zeer omvangrijke parasitaire infecties (zowel qua prevalentie als intensiteit) die
hoogstwaarschijnlijk de uiteindelijke doodsoorzaak zijn geweest. Kokkels die op het oppervlak lagen hadden een
grotere infectiegraad dan nog ingegraven kokkels. Deze ‘oppervlak-kokkels’ waren ook niet meer in staat zich in
te graven en zullen dan ook in het veld snel doodgaan door predatie of verspoeling naar suboptimale gebieden.

Hoe uitzonderlijk is de waargenomen sterfte?
Massale sterfte onder kokkels is een algemeen bekend fenomeen (Duitse Waddenzee, Thieltges 2006; Wales,
Elliott et al. 2010; Nieuw-Zeeland, MAFBNZ 2009). Klimatologische omstandigheden zoals extreme temperaturen,
maar ook parasitaire infecties en verzwakking door paaien worden vaak in verband gebracht met deze massale
kokkelsterftes, hoewel de precieze oorzaken meestal niet duidelijk vastgesteld kunnen worden. In Wales is er
reeds meerdere, opeenvolgende jaren sprake van massale kokkelsterftes met grote gevolgen voor de
kokkelpopulaties, maar de oorzaken zijn nog onvoldoende bekend, hoewel ook hier parasitaire infecties een rol
spelen. Tot in hoeverre dit fenomeen zich reeds in de Oosterschelde voordoet, of zich in de toekomst (frequenter)
voor zal gaan doen, weten we niet. Hiervoor is nader onderzoek nodig (zie aanbevelingen).
Over massale kokkelsterftes in Nederlandse kustwateren is nooit iets gerapporteerd, maar er zijn wel
anekdotische meldingen van opvallend hoge sterftes. Parasitologisch onderzoek naar een lokale sterfte uit de
Waddenzee bij Harlingen in 2004 toonde geen veterinaire oorzaak aan (Engelsma 2004, CVI kenmerk
04016440), net als een lokale kokkelsterfte onderzocht uit de Westerschelde in oktober 2005 (Engelsma 2005,
kenmerk 05019333). Naar oorzaken van natuurlijke sterfte onder kokkels in de Oosterschelde is weinig
onderzoek gedaan. Binnen het kader van EVAII leverde onderzoek naar oorzakelijke verbanden tussen
zomersterfte en weersomstandigheden, visserij en voedselaanbod geen resultaten op vanwege een te kleine
dataset (Kamermans et al. 2004). Het effect van parasitaire infecties is nooit onderzocht voor kokkels in
Nederlandse kustwateren. Gebaseerd op de resultaten in dit rapport lijkt een combinatie van klimatologische
omstandigheden en parasitaire infecties de oorzaak te zijn van de waargenomen sterfte in de Oosterschelde,
waarbij ook verzwakking door paaien een rol gespeeld kan hebben

Aanbevelingen
1. Herhaal (een gedeelte van) de kokkelsurvey die in het voorjaar van 2010 heeft plaatsgevonden. Dit zal inzicht
verschaffen in de exacte omvang van de opgetreden sterfte in de aanwezige kokkelpopulatie. Een steekproef
op verschillende locaties in de Oosterschelde volstaat. Deze bemonstering gebeurt het best in de loop van
september of oktober 2010, maar in ieder geval voor het intreden van de winter.
2. Onze aanbeveling is om de komende jaren het al dan niet optreden van kokkel sterfte in de zomerperiode
nader op te volgen en onderliggende oorzaken nader te onderzoeken. Hiervoor vormt de survey naar
kokkelgroei en overleving die tot 2008 door IMARES werd uitgevoerd in opdracht van LNV in de Oosterschelde,
Westerschelde en Waddenzee (de ‘kokkelvakken’) een goede basis. Vooralsnog is onbekend in hoeverre grote
sterftes door parasitaire infecties een regelmatig terugkerend fenomeen zijn. Hoewel ieder jaar de omvang van
het bestand wordt vastgesteld, gebeurt dit slechts in het voorjaar waardoor sterfte van het ene jaar op het
andere niet toegeschreven kan worden aan wintersterfte dan wel zomersterfte (mogelijk door parasieten).
Bepaling van de zomermortaliteit is relevant vanuit de Natura 2000 doelstellingen omdat de hoeveelheid
kokkels beschikbaar in het najaar en winter bepalend is voor het voorkomen van verschillende Natura 2000
doelsoorten (bijv. scholekster). Het onderscheid tussen zomersterfte en wintersterfte is noodzakelijk bij het
achterhalen van oorzaken bij een eventuele achteruitgang in kokkelaantallen. Bijkomend parasitologisch
onderzoek dient hier tevens bij aan bod te komen.

Rapportnummer C101/10

31 van 42

7. Dankwoord
De volgende mensen worden bedankt voor het helpen verzamelen van kokkels in het veld: Gert-Jan van Veen en
de bemanning van De Valk (LNV), Ad van Gool (IMARES Yerseke), Tim Schellekens (IMARES Yerseke),Jeroen
Jansen en Arnold Bakker (IMARES Texel), Bram Fey en de bemanning van de Krukel en Phoca (LNV). Dirk Bruin
van het Informatiecentrum De Noordwester Vlieland maakte melding van de kokkelsterfte bij de Vliehors en
bezorgde hiervan foto's.

32 van 42

Rapportnummer C101/10

8. Kwaliteitsborging
IMARES beschikt over een ISO 9001:2000 gecertificeerd kwaliteitsmanagementsysteem (certificaatnummer:
08602-2004-AQ-ROT-RvA). Dit certificaat is geldig tot 15 december 2012. De organisatie is gecertificeerd sinds
27 februari 2001. De certificering is uitgevoerd door DNV Certification B.V. Het laatste controlebezoek vond
plaats op 26-28 april 2010. Daarnaast beschikt het chemisch laboratorium van de afdeling Milieu over een NENEN-ISO/IEC 17025:2005 accreditatie voor testlaboratoria met nummer L097. Deze accreditatie is geldig tot 27
maart 2013 en is voor het eerst verleend op 27 maart 1997; deze accreditatie is verleend door de Raad voor
Accreditatie.

Rapportnummer C101/10

33 van 42

9. Referenties
Carballal, M. J., A. Villalba, D. Iglesias, and P. M. Hine. (2003). Virus-like particles associated with large foci of
heavy hemocytic infiltration in cockles Cerastoderma edule from Galicia (NW Spain). . Journal of
Invertebrate Pathology 84:234-237.
Cardoso, J.F.M.F. (2007) Growth and reproduction in bivalves: An energy budget approach. PhD thesis University
Groningen.
De Montaudouin, X., D. W. Thieltges, M. Gam, M. Krakau, S. Pina, H. Bazairi, L. Dabouineau, F. Russell-Pinto, and
K. T. Jensen. (2009). Digenean trematode species in the cockle Cerastoderma edule: identification key
and distribution along the north-eastern Atlantic shoreline. J. Mar Biol Ass UK 89:543-556.
Desclaux, C., X. de Montaudouin, and G. Bachelet. (2002). Cockle emergence at the sediment surface:
'favourization' mechanism by digenean parasites? Diseases of Aquatic Organisms 52:137-149.
Elliott, M., D. Burdon, R. Callaway, J. Hartle, T. Hill, M. Longshaw, S. Malham, and R. Stockdale. (2010). Burry
Inlet Cockle Mortalities Investigation: Scientific Findings March to July 2009. Interim Report Consultation Draft to the Environment Agency Wales. Report: YBB140-D3-2010
Iglesias, J. I. P. and E. Navarro. (1991). Energetics of Growth and Reproduction in Cockles (Cerastoderma-Edule)
- Seasonal and Age-Dependent Variations. Marine Biology 111:359-368.
Jonsson P.R. and Andre´ C. (1992) Mass mortality of the bivalve Cerastoderma edule on the Swedish west coast
caused by infestationwith the digenean trematode Cercaria cerastodermae I. Ophelia 36, 151–157.
Kamermans, P., T. Bult, B. Kater, D. Baars, J. Kesteloo, J. Perdon, and E. Schuiling. (2004). Eindrapport EVA II
(Evaluatie Schelpdiervisserij tweede fase). Deelproject H4: Invloed van natuurlijke factoren en
kokkelvisserij op de dynamiek van bestanden aan kokkels (Cerastoderma edule) en nonnen (Macoma
balthica) in de Waddenzee, Ooster- en Westerschelde. Nederlands Instituut voor Visserij Onderzoek
(RIVO) BV, RIVO Rapport C058/03, Yerseke.
Kamermans, P., J. Kesteloo, and D. Baars. (2003). Eindrapport EVA II (Evaluatie Schelpdiervisserij tweede fase).
Deelproject H2: Evaluatie van de geschatte omvang en ligging van kokkelbestande in de Waddenzee,
Ooster- en Westerschelde. Nederlands Instituut voor Visserij Onderzoek (RIVO) BV, RIVO Rapport
C054/03, Yerseke.
Kater, B. J., A. G. Brinkman, J. M. D. D. Baars, and G. Aarts. (2004). Kokkelhabitatkaarten voor de Oosterschelde
en Waddenzee. Nederlands Instituut voor Visserij Onderzoek (RIVO) BV.
Kesteloo, J. (2006). Kokkelgroei en overleving in de zomerperiode in de Westerschelde. Wageningen IMARES,
Institute for Marine Resources & Ecosystem Studies, Rapport C055/06, Yerseke.
Kesteloo, J., C. Van Zweeden, M. Poelman, and J. M. Jansen. (2009). Het kokkelbestand in de Nederlandse
kustwateren in 2009. Wageningen IMARES, Institute for Marine Resources and Ecosystem Studies,
Report C087/09, Yerseke, the Netherlands.
MAFBNZ. (2009). Parasites and bacteria responsible for mass cockle deaths at Whangateau Estuary. MAF
Biosecurity New Zealand. Available at: http://www.biosecurity.govt.nz/media/21-08-09/cockle-deathwhangateau-estuary.
Newell, R.I.E. and B.L. Bayne (1980) Seasonal changes in the physiology, reproductive condition and
carbohydrate content of the cockle Cardium (=Cerastoderma) edule (Bivalvia: Cardiidae). Marine Biology
56: 11-19.
Richardson, C. A., I. Ibarrola, and R. J. Ingham. (1993). Emergence pattern and spatial distribution of the
common cockle Cerastoderma edule. Marine Ecology Progress Series 99:71-81.
Romalde, J. L., M. L. Vilarino, R. Beaz, J. M. Rodriguez, S. Diaz, A. Villalba, and M. J. Carballal. (2007). Evidence
of retroviral etiology for disseminated neoplasia in cockles (Cerastoderma edule). Journal of Invertebrate
Pathology 94:95-101.
Scholz, T. (2002). Family Gymnophallidae Odhner, 1905. In: D.I. Gibson, A. Jones and R.A. Bray (Eds), Keys to
the Trematoda, Vol. 1, CAB International and The Natural History Museum, London.
Thieltges, D. W. (2006). Parasite induced summer mortality in the cockle Cerastoderma edule by the trematode
Gymnophallus choledochus. Hydrobiologia 559:455-461.
Treijtel, R. (2005) Aanpassing van kieuwen en palpen van Mytilus edulis, Cerastoderma edule en Crassostrea
gigas aan een veranderd voedselaanbod. RIVO Rapport 05.006.

34 van 42

Rapportnummer C101/10

Zwarts, L. (1991) Seasonal variation in body weight of the bivalves Macoma balthica, Scrobicularia plana, Mya
arenaria and Cerastoderma edule in the Dutch Wadden Sea. Netherlands Institute of Sea Research 28:
231-245.

Rapportnummer C101/10

35 van 42

Verantwoording
Rapport C101/10
Projectnummer: 430.83010.03

Verantwoording
Dit rapport is met grote zorgvuldigheid tot stand gekomen. De wetenschappelijke kwaliteit is intern getoetst door
een collega-onderzoeker en het betreffende afdelingshoofd van IMARES.

Akkoord:

Dr. Pauline Kamermans
Onderzoeker

Handtekening:

Datum:

20 september 2010

Akkoord:

Birgit Dauwe
Afdelingshoofd

Handtekening:
Datum:

20 september 2010

Aantal exemplaren:
Aantal pagina's:
Aantal tabellen:
Aantal figuren:
Aantal bijlagen:

35
42
1
18
3

36 van 42

Rapportnummer C101/10

Appendix
Appendix 1. Dominante trematoden species waargenomen in deze studie.

Digenean trematodes cockles 1 intermediate host

1 Bucephalus minimus

Sporocysts with cercaria
Location: gonads
First intermediate host:
Second intermediate host:
Final host:

Rapportnummer C101/10

Cerastoderma edule
Pomatoschistus spp.
Dicentrarchus labrax

37 van 42

2 Gymnophallus choledochus

Sporocysts with cercaria and metacercaria
Location: gonads
First intermediate host:
Second intermediate host:
Final host:
water birds

38 van 42

Cerastoderma edule
polychaetes or Cerastoderma edule

Rapportnummer C101/10

Digenean trematodes cockles 2 intermediate host

3 Himasthla spp.

Metacercaria
Location: mantle and/or foot
First intermediate host:
Second intermediate host:
Final host:

Hydrobia spp. or Littorina littorea
Cerastoderma edule
water birds

Diameter Himasthla interrupta 80-140 µm
Diameter Himasthla continua 150-210 µm
Diameter Himasthla elongata 210-270 µm

Rapportnummer C101/10

39 van 42

4 Parvatrema minutus ( = Meiogymnophallus minutus)

Metacercaria
Location: hinge
First intermediate host:
Second intermediate host:
Final host:

40 van 42

Scrobicularia plana
Cerastoderma edule
Haemotopus ostralegus

Rapportnummer C101/10

Appendix 2. Resultaten van de parasitaire analyse van kokkels van de Slikken van de Dortsman en Yerseke Bank, verzameld op 17 juni 2010.
B. minimus
Locatie
Slikken
Dortsman
Slikken
Dortsman

Himasthla species

P. minutus

Positie

#/totaal

%

#/totaal

G. choledochus
%

#/totaal

%

#/totaal

%

Oppervlak

19/27

70

1/27

4

22/27

81

15/27

56

Ingegraven
hoog in getijde
zone
laag in getijde
zone

13/25

52

0/25

0

18/25

72

17/25

68

3/25

12

0/25

0

3/25

12

0/25

0

7/25

28

0/25

0

0/25

0

0/25

0

vd
vd

Yerseke Bank
Yerseke Bank

Rapportnummer C101/10

41 van 42

Appendix 3. Resultaten van de parasitaire analyse van kokkels verzameld op 7 locaties in de Oosterschelde.
B. minimus

1
intermediate
host

G. choledochus

Himasthla spp.*

P. minutus

Haplosporidium sp.

Locatie

Positie

Analyse vers

#

%

intensiteit

#

%

intensiteit

#

%

#

%

intensiteit

#

%

intensiteit

#

%

Vondelingsplaat

Oppervlak

19

1

5

>1000

1

5

>1000

2

11

12

63

1 - 20

1

5

>100

2

11

Ingegraven

20

1

5

>1000

0

0

-

1

5

15

75

1 - 20

0

0

-

0

0

Roggenplaat

Oppervlak

18

2

11

>1000

0

0

-

2

11

14

78

10 - >50

14

78

100 - > 400

0

0

Roggenplaat

Ingegraven

20

0

0

-

0

0

-

0

0

18

90

20 - >100

16

80

>50 - >400

0

0

Oppervlak

20

5

25

>1000

0

0

-

5

25

17

85

1 - >50

2

10

~5 - ~50

1

5

Bergsediepsluis

Ingegraven

20

5

25

>1000

0

0

-

5

25

16

80

~10 - >50

4

20

~10 - ~20

0

0

Slikken van Viane

Oppervlak

20

6

30

>1000

1

5

>1000

7

35

20

100

2 - >50

16

80

~50 - >200

0

0

Ingegraven

20

2

10

>1000

0

0

-

2

10

16

80

2 - ~40

17

85

~50 - >200

0

0

Oppervlak

20

8

40

>1000

4

20

>1000

11

55

20

100

>100 - >400

18

90

~50 - >400

0

0

Slikken van de Dortsman

Ingegraven

20

6

30

>1000

0

0

-

6

30

19

95

~100 - >200

15

75

~50 - >200

0

0

Slikken van Kats

Oppervlak

20

14

70

>1000

1

5

>1000

14

70

20

100

~50 - >400

4

20

~10 - ~50

0

0

Slikken van Kats
Krabbenkreek

Ingegraven
Oppervlak

20

5

25

>1000

1

5

>1000

6

30

20

100

~50 - >400

6

30

~20 - >50

0

0

20

0

0

-

1

5

>1000

1

5

15

75

3 - >50

4

20

~10 - ~20

5

25

Krabbenkreek

Ingegraven

20

1

5

>1000

0

0

>1000

1

5

11

55

2 - >50

3

15

~5 - ~10

0

0

Vondelingsplaat

Bergsediepsluis

Slikken van Viane
Slikken van de Dortsman

Appendix 4. Resultaten van de parasitaire analyse van kokkels verzameld op 2 locaties in de Waddenzee.
B. minimus

1
intermediate
host

G. choledochus

Himasthla spp.*

P. minutus

Positie

Analyse vers

#

%

intensiteit

#

%

intensiteit

#

%

#

%

intensiteit

#

%

intensiteit

Oude Wal

Oppervlak

20

0

0

-

0

0

-

0

0

3

15

~1 - ~10

9

45

>20 - >50

Oude Wal

Ingegraven

20

0

0

0

2

10

>1000

2

10

14

70

~2 - ~20

10

50

~20 - >50

Oppervlak

30

13

43

~500 - >1000

3

10

>1000

16

53

18

60

1–7

26

87

>50 - >400

Ingegraven

30

7

23

>1000

0

0

-

7

23

9

30

1-3

26

87

~100 - >400

Locatie

Vliehors
Vliehors

42 van 42

Rapportnummer C101/10