Aanvanklik het hy aan die Universiteit van Michigan in die ekonomie en geskiedenis gestudeer, maar hy het gou verander na die fakulteit lettere. In 1938 het hy sy studies voltooi en weer na New York verhuis. In die daaropvolgende jare het Miller baie hoorspele geskryf en gewerk aan 'n manuskrip vir die oorlogsfilm The Story of G.I. Joe. Sy ervarings tydens die versameling van materiaal vir die film word beskryf in die oorlogsroman Situation Normal (1944). In 1944 is sy eerste toneelstuk, The Man Who Had All the Luck, ook op Broadway opgevoer. Die stuk was 'n mislukking en het net 4 opvoerings beleef. Sy tweede roman Focus (1945), wat oor Antisemitisme in Amerikaanse stede handel, het 'n blitsverkoper geword.
Miller se deurbraak as toneelskrywer het in 1947 gekom met All My Sons, wat bekroon is met die New York Drama Gritics' Gircle Award. Twee jaar later het Miller die Pulitzerprys ontvang vir Death of a Salesman, wat as sy beste stuk beskou word. Die filmweergawe daarvan deur Laslo Benedek het 'n belangrike prys by die Venesiese filmfees ontvang. Kenmerkend vir die temas in Miller se werke is sosiale bewustheid. Miller plaas sy hoofkarakters dikwels in 'n intieme familiekring, wat egter geen beskerming bied teen die maatskaplike kragte nie. Die individu se angs vir die moderne massale samelewing vorm 'n belangrike tema en dien as grondslag vir sy werk. Met 'n duidelike voorkeur vir die sielkundige benadering analiseer Miller die menslike tekortkominge wat tot bedrog en vernietiging lei. Gewelddade soos selfmoord en teregstelling kom dikwels in sy stukke voor. 'n Ander kenmerk van sy werk is dat die groot stad meestal die omgewing is waarin die stukke hulle afspeel. Hy het verskillende dramatiese tegnieke toegepas wat veral aan Ibsen en O'Neill ontleen is. Sy verwantskap met Ibsen blyk ook duidelik uit die verwerking wat hy in 1950 gemaak het van Ibsen se An Enemy of the People.
Miller het sy jeugherinneringe verwerk in 'n eenakter getiteld A Memory of Two Mondays, wat saam met 'n ander eenakter, A View from the Bridge, vir die eerste keer in 1955 opgevoer is. In 1956 het hy A A View From the Bridge in 2 bedrywe herskryf.
Nadat hy van Marilyn Monroe geskei en met die Oostenrykse fotograaf Inge Morath getroud is, is 2 nuwe toneelstukke opgevoer: After the Fall en Incident at Vichy. Die eerste stuk is sterk outobiografies met 'n opvallende struktuur. Die handeling vind plaas in die gees van die hoofkarakter, die advokaat Quentin, wat voor 'n nuwe tydperk in sy lewe te staan kom en op sy verlede terugkyk. Die stuk het taamlik opspraak verwek omdat die karakter Maggie baie mense aan Marilyn Monroe herinner het.
Incident at Vichy speel in 1942 in Frankryk af waar 'n groep mans by 'n polisiekantoor in Vichy wag op die uitkoms van 'n ondersoek na hul moontlik Joodse afkoms.