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Das U-Boot wurde am 6. Dezember 1959 in Sewerodwinsk auf Kiel gelegt und lief am 18. Juni 1961 vom Stapel. Nach dem Abschluss der Endausrüstung und verschiedener Testfahrten wurde "K-40" am 27. Dezember 1961 in Dienst gestellt. 1962 wurde sie während der Kubakrise mit einsatzbereiten Atomsprengköpfen ausgerüstet und wartete getaucht in der Kola-Bucht auf den Befehl zum Einsatz der Waffen. 1967 wurde sie zum Projekt 658M HOTEL-II KLASSE aufgerüstet. Im Oktober 1986 wurde sie aus den Flottenlisten gestrichen und 1990 zur Nerpa-Werft geschleppt, um verschrottet zu werden.