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C'est encore Thucydide qui imposa la conception d'une guerre unique (la guerre du Péloponnèse). Les contemporains avaient distingué deux guerres, séparées par une période de paix fourrée: la guerre dite d'Archidamos (~431-421) et la guerre qui se déroula sur deux fronts de ~412 à ~404 et est connue tantôt sous le nom de guerre d'Ionie, tantôt sous celui de guerre de Décélie.
La première guerre connut des rebondissements multiples, qui ranimèrent les espoirs de victoire de l'un ou l'autre belligérant, sans qu'aucun l'emporte vraiment. Dès le début des hostilités, Périclès fit appliquer sa politique d'abandon de l'Attique à l'envahisseur, les paysans se retirant à l'abri des Longs Murs, pendant que la flotte ravageait les terres ennemies. Mais le repli des Athéniens derrière leurs murs, dans des conditions d'hygiène déplorables, provoqua bientôt une épidémie (la fameuse peste) dont Périclès devait mourir. Après sa mort, le pouvoir fut aux mains de ceux qu'on appela les guides du peuple (démagogues), dont le plus célèbre fut Cléon. Il s'opposa à Brasidas, qui réussit à faire passer des troupes en Thrace et à s'emparer d'Amphipolis. Leur mort à tous les deux, dans le même combat, ouvrit la porte aux négociations de paix (Paix de Nicias).
Peu après la signature de la paix, les Argiens refusèrent de renouveler la trêve de 30 ans qu'ils avaient conclue avec les Lacédémoniens en 451 et, poussés par Alcibiade, conclurent une alliance avec Athènes. Ils furent alors entraînés dans une série de conflits qui ont culminé dans la bataille de Mantinée (~418), où Sparte l'emporta. Peu de temps après, Alcibiade obtint le commandement en chef d'une expédition que les Athéniens entreprirent contre Syracuse (~415-413) et qui devait se solder par l'anéantissement du corps expéditionnaire. Mais Alcibiade, rappelé à Athènes à cause d'un scandale où il fut impliqué — la mutilation des Hermès —, devait prendre le chemin de l'exil.
Les hostilités ayant repris sur le continent avec la prise de Décélie par Agis, des alliés d'Athènes entreprirent de faire défection. En ~411, les Athéniens perdirent l'Eubée, à un moment où Athènes vivait sous un régime oligarchique, qui ne sut pas se maintenir parce que les marins cantonnés à Samos refusèrent le nouveau régime. Il fallut sept années encore pour que les Lacédémoniens, qui avaient acquis de l'expérience sur mer, viennent à bout des Athéniens. Après la bataille d'Aigos Potamoi (~404), Athènes fut contrainte de capituler et d'accepter un régime oligarchique pro-spartiate (les Trente Tyrans).