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On ne sait toujours pas si, à l'origine, le sanctuaire du Moyen Age avait été précédé d'un édifice antérieur. En tout cas, dès le XIIe siècle, il est attesté par des documents ; il était certainement de style roman. La nef était alors – les fouilles de 1899 l'ont démontré – vraisemblablement plus étroite, avec un petit chœur semi-circulaire.
Un conflit entre les deux églises de la ville a été réglé en 1259 par une bulle papale d'Alexandre IV attribuant les deux lieux de culte à l'Abbaye de Saint-Maurice d'Agaune.
En 1214, un litige entre l'abbaye de Saint-Maurice et l'évêque de Sion au sujet des droits paroissiaux des deux églises d'Aigle (église Saint-Maurice et église Saint-Jacques) est réglé par Bernard, archevêque de Tarentaise. L'église Saint-Jacques, considérée comme l'église-mère, possède les droits du baptême, de la bénédiction des mariés et des corbeilles de mariage ainsi que les messes de relevailles, droits que l'église Saint-Maurice n'a pas. Quelques offices y sont toutefois célébrés par les desservants des deux églises pendant les fêtes de Pâques et de Pentecôte. Chaque édifice possède son propre cimetière.
Aigle, ouvr. coll. 2020, p. 206
Après la Réforme, elle devient l'église paroissiale d'Aigle. Elle avait alors déjà subi d'importantes transformations à la fin du XVe s. mandatées par les autorités bernoises. Divers détails architecturaux font penser à l'intervention du maçon-architecte Jean Vaulet-Dunoyer, dit « maître des beaux clochers », dont les réalisations caractéristiques sont visibles de Vevey jusqu'au Châble. Les travaux ultérieurs des années 1660, puis au milieu du XVIIIe s. n'ont pas plus altéré son élégance que les restaurations au tournant du XXe s. et de 1972 à 1977.
Si les premiers documents relatifs à l'église du Cloître témoignent d'une dispute, ceux qui concernent l'église paroissiale du Bourg révèlent un esprit plus conciliant. Alors qu'Aigle se développe au cours du XIXe s., la communauté catholique a besoin d'un lieu de culte. Après avoir partagé l'église Saint-Jacques avec les paroissiens de langue allemande, l'édifice est attribué pendant quelques années au seul culte catholique jusqu'à la consécration de leur nouvelle église en 1866.
Cet arrangement paraît surprenant quand on sait que c'est précisément dans cet édifice que Guillaume Farel précha, le 30 novembre 1526, pour la première fois la Réforme dans un territoire francophone.
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