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Les vols nuptiaux
La reproduction est assurée par les individus sexués : les reines et les mâles. Les futures reines et les mâles nés au printemps quittent leur fourmilière lors du vol nuptial (ou essaimage).
Cette période se passe généralement au même moment pour toutes les fourmilières d’une même espèce dans une même région: cela augmente les chances de rencontre entre les reines et les mâles. C’est le seul moment où on peut voir des fourmis ailées hors du nid. Les femelles attirent les mâles à l’aide de phéromones sexuelles libérées dans l’air. La future reine s’accouple alors avec un ou plusieurs mâles. C’est la seule fois de sa vie où elle s’accouplera. Elle conserve les spermatozoïdes vivants dans une « poche » spéciale, la spermathèque. Les mâles meurent peu après.
La fondation d’un nid
Après l’accouplement, la future reine perd ses ailes (elle ne les mange pas !) et tente de fonder une nouvelle colonie. Selon les espèces, la reine peut démarrer seule une nouvelle société. Elle se cherche un abri (trou dans le sol, cavité) et commence à pondre ses premiers œufs. Chez certaines espèces, la reine quitte régulièrement son nid pour chasser des proies pour nourrir ses larves. Chez d’autres espèces, elle ne sort plus jamais, utilisant ses propres ressources pour nourrir ses premières larves. Pour survivre avant l’arrivée des premières ouvrières, elle utilise ses muscles alaires, devenus inutiles, comme source d’énergie, ainsi que des réserves de nourriture accumulées dans son jabot avant l’envol. La jeune reine peut ainsi élever 3-4 petites ouvrières qui prendront ensuite le relais pour la collecte de nourriture alors qu’elle se consacre à la ponte.
Chez certaines espèces, la jeune reine peut tenter de rejoindre une colonie déjà existante de sa propre espèce. Pour d’autres espèces, la fondation d’une nouvelle société est plus compliquée. La jeune reine n’est pas capable de démarrer seule une nouvelle colonie et doit parasiter un nid d’une autre espèce. Si elle parvient à pénétrer dans le nid et à tuer la reine en place, elle profite alors des ouvrières qui s’occupent de cette reine intruse sans réaliser qu’elle n’est pas de leur espèce. Les ouvrières de l’espèce parasitée meurent peu à peu de vieillesse et sont remplacées par les ouvrières de l’espèce de la reine.