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Seit der Gründung der Stadt gab es auch innerhalb der Stadtmauern ein Gotteshaus. Nach dem Brand von 1312 wurde eine Kirche zu Ehren des Heiligen Nikolaus erbaut.
In mehreren Bauphasen bis Mitte des 16. Jahrhunderts entstand die heute noch bestehende Stadtkirche. Aus der Zeit um 1480 stammt auch die monumentale Darstellung des Hl. Christophorus im nördlichen Seitenschiff. Nach verschiedenen Renovationen wurde die Kirche 1932/33 um ein Joch verlängert.
Der Turm wurde als Wehrturm der ursprünglichen Stadtbefestigung gemäss alten Zeichnungen und Überlieferungen nachgebaut. Die grosse sorgfältige Renovation von 1981-83 vermochte älteste Zeugnisse von Architektur und Kunst mit neuen Elementen aus der Liturgiereform in bester Harmonie zusammenzubringen.
In St. Nikolaus befindet sich auch ein Teil des berühmten Kirchenschatzes aus der Blütezeit des Klosters St. Gallen und der Pfarrei, aber auch aus Stiftungen des Bürgerrates oder einzelner Bürger der Stadt. Die romanische Madonna aus dem 12. Jahrhundert und das barocke silbergetriebene Reliquiar des Katakombenheiligen Pankratius gehören zu den kostbaren religiösen Kunstwerken.
Im Jahr 2016 wurde die Fassade einer umfangreichen Sanierung unterzogen. Jetzt erstrahlt die Kirche in neuem Glanz. Zudem wurden 2019 Nistkästen für die vom aussterben bedrohte Vogelart “Alpensegler” angebracht. Der Turm der Kirche St. Nikolaus dient als zeitweiliger Lebensraum der seltenen Vögel.