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James Marsh débute sa carrière de cinéaste avec la réalisation de documentaires pour la chaîne anglaise BBC. Il explore différents sujets comme le cinéma d'animation (The Animator of Prague (TV) en 1990) ou la musique (The Burger & the King: the life & cuisine of Elvis Presley (TV) en 1996). Mais c'est en 1999 qu'il réalise le film qui le fait connaître du grand public : Wisconsin Death Trip, qui promène le spectateur au cœur d'un petit village américain du 19ème siècle.
En 2005, le cinéaste présente The King au Festival de Cannes, dans la section Un certain regard. Le film, qui réunit Gael García Bernal, Paul Dano et William Hurt est bien reçu par la critique. James Marsh revient ensuite au documentaire avec Le Funambule en 2008 (Oscar du Meilleur documentaire) qui relate l'histoire de Philippe Petit, funambule célèbre aux multiples exploits.
Après avoir réalisé pour Channel 4 The Red Riding Trilogy - 1980, second volet d'une trilogie d'après les romans de David Peace, il raconte l'incroyable histoire d'une famille qui adopte et éduque un chimpanzé durant les années 70 dans le documentaire Le Projet Nim (2011). Le réalisateur enchaîne ensuite avec le thriller Shadow Dancer (2012), où Clive Owen et Gillian Anderson se retrouvent dans l'Irlande du Nord des années 90, en proie aux agissements de l'IRA.