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Von den Anfängen bis ins Spätmittelalter
Im frühen 13. Jahrhundert errichtete die Stadt St. Gallen im Gebiet Linsebühl ein "Siechenhaus" (Spital zur Pflege von Menschen mit ansteckenden Krankheiten), in sicherer Distanz zum bewohnten Stadtgebiet. Wahrscheinlich von Beginn weg wurde dort auch eine Kapelle gebaut für die geistliche Betreuung der Kranken; urkundlich erwähnt wird diese aber erst 1326. Sie lag leicht südlich der heutigen Kirche, direkt an der Flurhofstrasse, die damals die Reichsstrasse von St. Gallen an den Bodensee war.
1463 wurde die Siechen-Kapelle durch eine richtige Kirche ersetzt, zu deren Gottesdiensten auch immer häufiger die Bewohner der nahen Spiservorstadt und weiterer Gebiete kamen. Damit die Kranken getrennt von anderen Besuchern am Gottesdienst teilnehmen konnten, wurde die Empore durch einen gedeckten Steg direkt mit dem Siechenhaus verbunden.
Es braucht mehr Platz!
1526 wurde in der Linsebühl-Kirche der reformierte Gottesdienst eingeführt. Ca. 50 Jahre später wurde ein grosser Friedhof angelegt. 1603 wurde die Kirche wegen der Bevölkerungszunahme in der Vorstadt und der näheren Umgebung erweitert. Doch bald genügte auch dies nicht mehr. Zu den Gottesdiensten kamen so viele Leute, dass oft nur die Hälfte von ihnen in der Kirche Platz fanden. Die notwendige Vergrösserung musste jedoch zurückgestellt werden, da 1731 der Turm der evangelischen Kirche St. Mangen durch einen Blitzschlag niedergebrannt war und die Finanzen der Kirchgemeinde für dessen Instandstellung verwendet werden mussten.
Erst mit dem grossen Neubau des Architekten Armin Stöcklin von 1895-1897, bei dem erstmals in St. Gallen ein modernes Stahl- und Eisenbetongewölbe eingebaut wurde, konnten die Platzbedürfnisse endlich erfüllt werden. Die neue Kirche wurde neben der alten auf dem Friedhofsgelände, das wegen des neuen gesamtstädtischen Friedhofs Feldli nicht mehr gebraucht wurde, errichtet und am 5. September 1897 eingeweiht. Das alte Kirchlein wurde noch im gleichen Herbst abgebrochen.
Glanz, Niedergang und Wiederauferstehung
Prunkvoll im Stil der Neurenaissance und mit hohem Turm erbaut und mit einer wunderbaren romantischen Orgel ausgestattet, hatte die Kirche eine grosse Ausstrahlung. Auch das Innere bildete ein eindrückliches Gesamtkunstwerk. Die reiche Innenausstattung wurde jedoch 1941 durch eine purifizierende und heute vandalisch anmutende Renovation völlig zerstört. So wurden Stuckaturen abgeschlagen, die Dekormalereien weiss übertüncht, viele Holzarbeiten und die geschmiedeten Lampen entfernt, Ornamente zugegipst usw.
Dadurch erhielt der Innenraum ein solch tristes Aussehen, dass 1963 ernsthaft erwogen wurde, die Kirche abzubrechen, da sie auch sonst in einem desolaten Zustand war. Da dies aus denkmalschützerischen Gründen doch nicht möglich war, wurde eine umfassende Renovation geplant und in den Jahren 1989-1992 mit grossem Aufwand ausgeführt.
Die Rekonstruktion des gesamten Innenraums erfolgte anhand von alten Fotos und gefundenen Farbresten und Stuckaturfragmenten, wodurch der Zustand vor 1941 detailgetreu wiederhergestellt werden konnte. Auch die pneumatische Orgel wurde, soweit möglich und sinnvoll, in den ursprünglichen Zustand zurückversetzt. Daneben wurde jedoch moderne Technik eingebaut.
Die neu im alten Glanz erstrahlende Kirche Linsebühl gilt als eine der schönsten ihrer Art und wurde als Denkmal von regionaler Bedeutung in die Schutzkategorie I eingestuft.