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L’origine de l'AVS remonte à 1925, lorsque le peuple suisse vota et approuva les nouveaux articles 34 quater et 41 ter de la Constitution fédérale. La Confédération se vit ainsi chargée d’introduire l'AVS par voie législative. Les ressources provenant de l'imposition du tabac et des boissons distillées furent réservées pour financer l'AVS. Mais suite à la crise économique et à l’insécurité politique, l'AVS fut portée sur une liste d'attente. Ce n'est que le 6 juillet 1947 que le peuple suisse adopta la loi sur l'AVS. Elle entra en vigueur le 1er janvier 1948. Les premières rentes ont donc été versées à partir de cette date.
La Caisse de compensation du canton du Jura (CCJU) fut instituée par la loi portant introduction de la loi fédérale sur l’AVS (LAVS) du 26 octobre 1978, lors de l’avènement de la République et Canton du Jura. Elle a donc commencé son activité au 1er janvier 1979. Avant 1979, c’est la Caisse de compensation du canton de Berne qui était compétente.
Aux termes de cette loi introductive, elle est chargée de l’application des prescriptions fédérales en matière d’AVS, de l’application des dispositions légales cantonales confiées par le Parlement jurassien, notamment en matière de prestations complémentaires à l’AVS/AI, d’allocations familiales agricoles cantonales et d’assurance-maladie. De plus, elle est chargée de la gestion de la Caisse cantonale d’allocations familiales et de la Caisse publique d’assurance-chômage.
Entre 1979 et 1987, la caisse se trouvait à la rue de la Gare 2, à Saignelégier. En décembre 1987, la CCJU a déménagé à l’adresse actuelle de la rue Bel-Air 3.