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Seit dem frühen Mittelalter ist am Fusse des Hügels von Porrentruy ein königlicher Dinghof nachgewiesen. In diesem hatte eine lokale Adelsfamilie ihren Wohnsitz, die sich mehr um ihre eigenen Geschäfte als um diejenigen des Königs kümmerte. Die Grafen von Mömpelgard bemächtigten sich 1150 dieses Hofes. Sie errichteten um 1250 eine Burg auf dem Hügel, von der heute noch der mächtige Donjon erhalten ist. Nach der Teilung des Grafenhauses Mömpelgard in den Zweig von Pfirt gelangte die Burg für ein Jahrhundert in den Besitz dieses Zweiges. Nachdem die beiden Familien wieder verschmolzen, brach ein heftiger Streit um die Güter und Rechte unter den Verwanden aus. Dazu gesellte sich noch der Bischof von Basel, welcher die Herrschaft an sich reissen wollte. König Rudolf III von Hochburgund vermachte das Elsgau dem basler Bischof. Zudem kamen noch Rechte und Güter aus dem Familienbesitz der Bischöfe dazu. Die basler Bischöfe waren nun im Besitz fast der gesamten Ajoie und wurden zudem zu Reichsfürsten erhoben. Ein Schiedsgericht gestand 1270, nach langen Auseinandersetzungen, den geistlichen Herren die gesamten Rechte über die Ajoie zu. Es dauerte jedoch noch zehn Jahre, bis die Grafen von Pfirt gegen eine Entschädigung auf ihre Rechte verzichteten. Reinhold von Burgund anerkannte den Schiedsspruch jedoch nicht und besetzte kurzerhand die Stadt am Fusse des Burghügels. Daraufhin bat der Bischof bei König Rudolf von Habsburg um Hilfe, welcher die Stadt sechs Wochen lang belagerte, aushungerte und schliesslich eroberte. Reinhold musste sich 1283 ergeben und für immer auf all seine Rechte auf Porrentruy verzichten. Von da an waren die Bischöfe alleinige Besitzer der Ajoie und der Herrschaft Porrentruy. Sie waren stets auf ihre fürstliche Standesherrlichkeit und eine grosse Prachtentfaltung bedacht, was Unsummen verschlang. Bischof Imer von Ramstein zwangen 1386 seine Geldnöte, die gesamte Ajoie, einschliesslich Stadt und Schloss Porrentruy, für 11000 Gulden an Graf Etienne von Mömpelgard zu verkaufen. Allerdings behielt er sich das Rückkaufsrecht vor. Erst Bischof Johann von Venningen gelang es 1461, die Ajoie für 22`000 Gulden zurückzukaufen. Nachdem Basel zum reformierten Glauben übergetreten war, verlegten die Bischöfe ihren Sitz auf das Schloss von Porrentruy. Das Städtchen erfreute sich eines hohen Wohlstandes und wurde von seinen Herren mit Schulen, Kirchen und Klöstern ausgestattet. Es wuchs zu einem bedeutendem geistlichen und kulturellen Zentrum heran. Die ländliche Idylle wurde während des dreissigjährigen Krieges jäh unterbrochen, als die Schweden mehrere Ortschaften dem Erdboden gleich machten und alles plünderten, was nicht niet- und nagelfest war. Die Schweden eroberten Porrentruy nach einer kurzen Belagerung und erzwangen hohe Kriegsabgaben, welche das gesamte Vermögen der Stadt verschlangen. Nach dem Einmarsch der Revolutionstruppen 1798 verliess Bischof Josef Sigismund von Roggenbach Porrentruy. Damit ging die Geschichte einer ganzen Landschaft zu Ende. Die Burg dient heute als Sitz der Verwaltungs- und Gerichtsbehörden.
Donjon von 1250 als ältester Teil der Anlage, und Ringmauer. Tour du coq (16.Jh.), bischöfliches Schloss (um 1590), Kanzleigebäude (17.Jh.) und Wohnhaus (1697) der Prinzessin Christine von Sachsen. Verschiedene kleinere Gebäude und Torhaus.