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Die Kirchgemeinde Heiliggeist wurde mit Dekret des Grossen Rates vom 4. und 5. Dezember 1720 begründet und umfasste den westlichen Teil der Altstadt innerhalb der Mauern und das Vorgelände bis zur Gemeindegrenze von Bümpliz und Köniz.
Die Ende des 15. Jahrhunderts neu erbaute und mehrfach erweiterte Spitalkirche wurde der Gemeinde als Pfarrkirche zugewiesen.
Nach der Schleifung der Befestigungen wuchs die Bevölkerung im 19. Jh. stark an. Das Gemeindegebiet der Kirchgemeinde wurde durch die Gründung der Kirchgemeinde Paulus in der Länggasse (1905) und der Friedenskirchgemeinde (1920) auf den heutigen Umfang reduziert.
Neben der obersten Altstadt gehören zum Gemeindegebiet – ganz oder teilweise – die Quartiere Marzili, Sandrain, Schönau, Sulgenbach, Weissenbühl, Monbijou, Mattenbach und Villette.
Die 1729 eingeweihte, prächtige barocke Heiliggeistkirche an der Spitalgasse dient der Gemeinde als Gottesdienstraum, das kirchliche Zentrum Bürenpark als Gemeindehaus.