阿契美尼德王朝
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在薛西斯一世遭受暗殺之後，其長子阿爾塔薛西斯一世繼承帝位。在他統治期間，埃蘭語不再是政府的語言，而亞拉姆語變得重要。大概是在這個時期，太陽曆被引入為國家曆法。在阿爾塔薛西斯一世統治下，祆教成為事實上的國家宗教。
波斯在歐里梅敦戰役（前469年或前466年）戰敗後，希臘和波斯之間的軍事行動停止。阿爾塔薛西斯一世上台後，提出一種新的戰略，即通過資助雅典在希臘的敵人來削弱對方。這間接導致雅典人將提洛同盟的財富從提洛島移至雅典衛城。這種資助做法最終導致在前450年再次爆發戰鬥，希臘人在提洛聯盟之戰（英语：）（也稱賽普勒斯之戰）中發動進攻。希臘人由於他們的將領客蒙在這次征戰中並未能取得重大優勢，雅典人參與的提洛同盟和波斯人在前449年簽署《卡里阿斯和約》。
阿爾塔薛西斯一世為希臘將領及政治家地米斯托克利提供庇護，後者在薩拉米斯戰役帶領希臘人戰勝波斯，當地米斯托克利被雅典人透過陶片放逐制而放逐。阿爾塔薛西斯一世還另外賞賜馬格尼西亞、美烏斯、蘭普薩庫斯、Palaescepsis、珀耳科忒等封地給予地米斯托克利。
當阿爾塔薛西斯一世於前424年在蘇薩去世時，他的遺體被帶往納克什魯斯塔姆墓地，安葬在他為自己建造的陵墓裡。波斯的傳統是國王在世時開始建造自己的陵寢。王位由長子薛西斯二世繼承，他是阿爾塔薛西斯一世唯一合法之子。他登上王位僅數天就在非婚生兄弟塞基狄亞努斯的授命下被法尼西亞斯（Pharnacyas）和梅諾斯塔內斯（Menostines）兩人灌醉後殺害。塞基狄亞努斯在位6個月又15天後被反叛他的同父異母兄弟奧克斯（Ochus）俘虜。奧克斯對塞基狄亞努斯保證他不會用劍、毒藥、或飢餓的方式將之處死，結果他是被灰燼所悶死。奧克斯隨後成功捍衛自己的王位，定王號為大流士二世，短暫的權力真空時期因此結束。
從前412年起，大流士二世在波斯軍人及政治家提薩斐尼的堅持下，首先向雅典提供援助，然後又向斯巴達提供援助，但在前407年，大流士二世的兒子小居魯士被任命取代提薩斐尼，並僅向斯巴達提供援助，最終斯巴達擊敗雅典。前404年，大流士二世在巴比倫病逝。埃及叛亂者阿米爾塔尼烏斯趁機推翻波斯在埃及的總督（參見埃及第二十七王朝）。大流士二世的巴比倫妻子帕瑞薩娣絲在他臨終時懇求讓次子小居魯士加冕為王，為大流士二世拒絕。帕瑞薩娣絲王后喜歡小居魯士勝於她的長子阿爾塔薛西斯二世。後世希臘歷史學家普魯塔克（可能源於阿爾塔薛西斯二世御醫克特西亞斯的消息）說，那位被雅典人放逐的地米斯托克利在加冕典禮當天來警告新國王，說他的弟弟小居魯士正準備在加冕儀式中發動暗殺。阿爾塔薛西斯二世即將小居魯士逮捕，若非他們的母親帕瑞薩娣絲干預，小居魯士會被處決。小居魯士隨後被派回呂底亞擔任總督，他在那裡準備進行武裝叛亂。小居魯士組建一支龐大的軍隊，其中有一萬名希臘傭兵（參見萬人僱傭軍團），並深入波斯。小居魯士大軍於前401年在庫奈克薩戰役受到阿爾塔薛西斯二世的軍隊阻止，小居魯士被殺。包括色諾芬在內的萬人僱傭軍團已深入波斯，並有遭受攻擊的危險。因此，他們設法尋找他人來僱用他們，但最終不得不返回希臘。
阿爾塔薛西斯二世是阿契美尼德帝國諸王中在位最久者，在相對和平與穩定的45年期間，建有有許多著名建築。他將首都遷回波斯波利斯，並把當地大幅擴展。同樣的，位於埃克巴坦那的夏都也整治得金碧輝煌，裝飾有鍍金的柱子以及蓋有銀和銅製的屋瓦。宏偉的祆教聖殿也在他的統治時期完成，也許在此期間，祆教已傳播播到亞美尼亞、小亞細亞、和黎凡特。建造廟宇雖是出於宗教目的，但並非純粹無私舉動，因為它們也是重要的收入來源。波斯人從巴比倫尼亞國王吸收強制性廟宇稅的概念，即十分之一稅（tithe），所有居民都得向離他們土地或其他收入來源最近的廟宇繳納十分之一稅。這筆收入中的一部分被稱為Quppu Sha Sharri，即“國王的寶箱”（最初由巴比倫國王那波尼德提出的機制），繳交給統治者。
阿爾塔薛西斯二世與波斯的昔日盟友斯巴達人交戰，後者在阿格西萊二世的統治下入侵小亞細亞。為將斯巴達人的注意力轉移到希臘事務上，阿爾塔薛西斯二世資助他們的敵人：特別是雅典人、底比斯人、和柯林斯人。這些補貼幫助他們與斯巴達作戰，稱為科林斯戰爭。前387年，阿爾塔薛西斯二世出賣他的盟友，並與斯巴達達成協議。在《安塔爾奇達斯和​​約（英语：）》中，他迫使昔日的盟友斯巴達而達成和解。這項條約讓波斯人恢復對安那托利亞海岸的希臘城市伊奧尼亞島和伊奧利亞的控制，同時讓斯巴達人在希臘大陸上佔據優勢地位。在前385年，他出兵討伐卡多斯人（參考：阿爾塔薛西斯二世討伐卡多斯人（英语：））。雖然阿爾塔薛西斯二世在對抗希臘人方面取得成功，但在埃及遭遇更多問題，埃及在他統治初期就成功的發動過叛亂。波斯在前373年試圖重新征服埃，但未能成功。然而波斯人在其衰落時期曾把埃及人和斯巴達人聯合征服腓尼基的企圖予以挫折。他在前372–前362年擊潰總督叛亂。據記載，他有許多後宮嬪妃。他的主要妃子是詩沓緹拉（英语：），直到大約在前400年她被阿爾塔薛西斯二世的母親帕瑞薩娣絲毒死。另一位重要的妃子是來自古希臘福西亞的Aspasia。據說阿爾塔薛西斯二世共有350個嬪妃，超過115個兒子。
前358年，阿爾塔薛西斯二世去世，由其子阿爾塔薛西斯三世繼承。前355年，阿爾塔薛西斯三世強迫雅典締結一項和平協議，要求雅典軍隊離開小亞細亞，並承認當地反抗雅典的波斯盟友的獨立性。阿爾塔薛西斯三世出兵征討叛亂的卡多斯人（英语：），但他設法安撫兩位卡多斯人的國王。波斯將領大流士·科多曼努斯（Darius Codomannus）在這場軍事行動中脫穎而出，後來登上寶座，成為大流士三世。
後來阿爾塔薛西斯三世認為小亞細亞的總督不再能夠維持西方的和平，他也擔心這些軍隊成為總督叛亂的工具，而下令解散他們的軍隊。弗里吉亞的阿爾塔巴左斯無視這一命令而尋求雅典的幫助，發動叛亂。雅典派援助到薩第斯。奧龍特王朝也支持阿爾塔巴左斯，聯軍在前354年成功擊敗阿爾塔薛西斯三世的部隊。然而，在前353年，他們被阿爾塔薛西斯三世的軍隊擊敗並被解散。奧龍特受到波斯國王赦免，而阿爾塔巴佐斯則逃往馬其頓尋求腓力二世的庇護。在前351年左右，阿爾塔薛西斯三世出兵企圖收復埃及。而同時在小亞細亞爆發叛亂，在希臘城邦底比斯的支持下，這場叛亂逐漸對波斯帝國變得嚴峻。阿爾塔薛西斯三世率領大軍進攻埃及。經過一年的戰鬥，埃及法老內克塔內布二世在由希臘將領狄奧菲圖斯（Diophantus）和拉米烏斯（Lamius）率領的傭兵的支持下，徹底將波斯人擊潰。這次失敗之後不久，腓尼希亞（英语：）、小亞細亞、和賽普勒斯也發生叛亂。
Darius vase
收藏在拿坡里國立考古博物館的（製作年代約公元前340年–320年）
大流士一世畫像（人物右上方有希臘字ΔΑΡΕΙΟΣ標示）
前343年，阿爾塔薛西斯三世命令卡里亞王子伊德里埃斯（英语：）負責鎮壓賽普勒斯叛軍，伊德里埃斯僱用8,000名希臘傭兵和40艘戰船，他們由雅典人福基翁以及賽普勒斯國王埃瓦戈拉斯之子埃瓦戈拉斯（父子同名）指揮。 伊德里埃斯成功平定賽普勒斯。阿爾塔薛西斯三世發動攻擊反制賽達，他命令敘利亞總督貝利斯（英语：）和西里西亞總督馬扎亞斯進攻賽達並壓制住腓尼基。結果，由於埃及法老內克塔內布二世派遣由羅德島的門托耳指揮的40,000名希臘傭兵前來協助，這兩個總督都慘敗在賽達國王Tennes的手下，波斯軍隊被逐出腓尼基。
此後，阿爾塔薛西斯三世親自領導大軍對付賽達。阿爾塔薛西斯三世的軍隊由30萬步兵、3萬騎兵、300艘戰船、和500艘運輸或補給船組成。他也尋求希臘人的協助。雅典和斯巴達拒絕，但他成功獲得上千名由拉克拉底（Lacrates）率領的底比斯希臘重裝步兵、尼古斯特拉特斯（Nicostratus）率領的三千名阿爾戈斯人、以及在亞洲希臘城邦的六千名伊利安人（英语：）、伊奧尼亞人、和多里安人，這些希臘援軍人數很少，最多不超過10,000人，但與後來來自埃及的希臘傭兵一起，成為他的主要依仗，最終在征伐中獲勝。阿爾塔薛西斯三世的做法讓賽達國王Tennes的決心喪失，他先把100名當地重要公民交到波斯國王手中，然後允許阿爾塔薛西斯三世進入城市防線之內，企圖以此換取赦免。阿爾塔薛西斯三世下令用標槍將這100名賽達公民刺死，當再有500多被遣來懇求時，阿爾塔薛西斯三世同樣也用標槍將之處死。整個賽達城市後來被阿爾塔薛西斯三世或是賽達人燒成灰燼。有四萬人喪生。阿爾塔薛西斯三世以高價將廢墟賣給投機者，投機者則希望從灰燼中挖出寶藏來作補償。Tennes隨後被阿爾塔薛西斯三世處死。阿爾塔薛西斯三世把參與賽達叛亂的猶太人流放到裏海南海岸的希爾卡尼亞。