네빌 체임벌린
추밀원 고문관

이전의 총리 사임 관례와 달리 체임벌린은 사임 명예 수훈 명단에 자신의 이름을 넣지 않았다. 체임벌린이 보수당의 지도자로 남았고 여전히 많은 의원들이 그를 지지하는 동시에 새 총리를 불신했기 때문에 처칠은 체임벌린 충성파를 제거하지 않았다. 처칠은 체임벌린이 재무부로 복귀하기를 원했지만 체임벌린은 노동당과의 문제로 이어질 것이라고 확신하고 거절했으며, 대신 축소된 5인 전쟁 내각에서 추밀원 고문관직을 수락했다. 1940년 5월 13일 체임벌린이 총리직 사임 이후 처음으로 하원에 입성했을 때, "의원들은 이성을 잃고 소리쳤고, 환호했고, 주문서를 흔들었고, 그의 입장은 열렬한 기립 박수를 받았다." 반면 하원은 처칠을 차갑게 맞이했으며, 처칠의 "우리는 해변에서 싸울 것입니다"와 같은 하원에서의 중요한 연설은 반쪽짜리 열광으로만 받아들여졌다.
체임벌린은 권력에서 실각하면서 깊은 우울증에 빠졌으며, 이에 대해 "이렇게 짧은 시간에 운명이 뒤집히는 것을 아는 사람은 거의 없을 것이다."라고 썼다. 특히 체임벌린은 "자신이 그렇게 행복했던 곳"이었던 영국 총리가 머물던 시골의 별장 체커를 잃은 것을 여겼지만, 6월 19일 체임벌린 부부가 마지막으로 그곳을 방문한 후, "이제 그곳을 다녀왔으니 만족하며, 체커를 마음에서 지우려고 한다."라고 썼다. 추밀원 고문관으로서 체임벌린은 국내 문제에 대한 중대한 임무를 맡았고 처칠이 여러 번 부재하는 동안 전쟁 내각의 의장을 대신했다. 애틀리는 나중에 체임벌린에 대해 "그는 우리에 대한 어떤 원한에서도 자유로웠다. 그는 매우 열심히, 그리고 훌륭하게 일했다. 좋은 의장이자 훌륭한 위원회 구성원이었으며, 항상 매우 실무적이었다."라고 회상했다. 국왕회의의장 위원회의 의장으로서 체임벌린은 전시 경제에 많은 영향을 끼쳤다. 1940년 5월 26일 핼리팩스는 전쟁 내각에 저지대 국가가 정복되고 프랑스 총리 폴 레노가 이끄는 프랑스가 휴전 협정에 서명해야 할 수도 있다고 경고하면서 여전히 중립을 지키고 있는 이탈리아와의 외교적 접촉이 평화를 위한 협상의 가능성을 제공한다고 보고했다. 추가로 핼리팩스는 후속 조치를 취하고 가치 있는 제안을 얻을 수 있는지 확인하라고 촉구했다. 전쟁 내각 내에서 행동 방침을 놓고 벌어진 논쟁은 3일 동안 지속되었으며, 이 논쟁에서 체임벌린은 수용 가능한 제안을 받을 가능성은 낮으며 문제를 즉시 추진해서는 안 된다고 말했다. 이는 전쟁 내각이 협상을 거부하도록 만드는 데 중요한 역할을 했다.
1940년 5월 처칠은 데이비드 로이드 조지를 내각에 포함시키는 문제를 두 번이나 제안했으며, 체임벌린은 그때마다 로이드 조지에 대한 오랜 적대감 때문에 그가 장관으로 임명된 즉시 사임하겠다고 말했다. 처칠은 로이드 조지를 임명하지 않았지만 6월 초에 체임벌린과 이 문제를 다시 논의했으며, 이 논의를 통해 체임벌린은 로이드 조지가 불화를 끝내겠다고 개인적으로 약속하는 조건으로 그의 임명에 동의했다. 이러한 논의를 끝에 로이드 조지에게 장관직을 제안했지만, 로이드 조지는 처칠의 정부에서 일하는 것을 거부했다.
체임벌린은 처칠을 지지하는 보수당을 이끌기 위해 노력했고, 데이비드 마게슨 원내총무와 협력하여 당원들의 처칠에 관한 의심과 반감을 극복하려고 시도했다. 7월 4일, 프랑스 함대에 대한 영국의 공격 이후, 처칠은 체임벌린과 마게슨이 조직한 보수당 의원들의 큰 환호 속에 하원에 입장했고, 처칠은 5월 이후 처음으로 보수당에게 받은 첫 환호에 감격했다. 처칠은 노동당과 자유당이 체임벌린을 내각에서 쫓아내려는 시도를 받아들이지 않고 안정적으로 지원했다. 이후 체임벌린에 대한 비판이 언론에서 등장하기 시작했으며, 체임벌린이 노동당이 다가올 의회의 비밀 회의를 자신을 공격하기 위한 것으로 사용하려는 사실을 알게 되었다. 이에 체임벌린은 처칠에게 노동당을 공격함으로써만 자신을 방어할 수 있다고 말했고, 이에 처칠은 노동당과 언론에 개입했다. 이후 체임벌린은 "수도꼭지를 잠그는 것처럼" 비판 여론이 사라졌다고 말했다.
1940년 7월, 미래의 노동당 대표 마이클 풋, 이전 자유당 의원 프랑크 오웬, 보수당의 피터 하워드의 3명이 "카토"(Cato)라는 가명을 사용하여 《유죄인들》(Guilty Men)이라는 제목의 논쟁 글을 발표했다. 이 책은 국민정부의 기록을 공격하며, 국민정부가 전쟁을 적절히 대비하지 못했다고 주장했고, 전쟁 초기에 영국의 재앙을 만들어낸 체임벌린과 다른 장관들을 해임할 것을 요구했다. 이 짧은 책은 20만 부 이상 판매되었는데, 그 중 많은 부분이 직접 전달되었으며 몇몇 주요 서점들에서 판매되지 않았음에도 불구하고 처음 몇 달 동안 27판까지 개정되어 나왔다. 역사학자 데이비드 더튼은 "이 사건은 일반 대중과 학계에서 체임벌린의 평판에 실제로 엄청난 영향을 미쳤다."라고 평가했다.
체임벌린은 간헐적으로 통풍 발작을 겪은 것을 제외하고는 평생 훌륭한 건강 상태를 유지했지만, 1940년 7월부터는 끊임없이 고통을 겪었다. 체임벌린은 치료를 받았고 수술을 위해 병원에 입원했다. 외과의사는 체임벌린이 대장암 말기라는 사실을 발견했지만 더 이상 수술이 필요하지 않을 것이라고 말하며 사실을 숨겼다. 체임벌린은 8월 중순 업무에 복귀했으며, 9월 9일 사무실로 돌아왔다. 그러나 런던의 야간 폭격으로 인해 공습 대피소로 향해야 했던 체임벌린이 휴식을 취하지 못해 통증이 재발했고, 에너지가 더 이상 없던 그는 9월 19일 마지막으로 런던을 떠나 헥필드의 하이필드 파크로 돌아왔다. 1940년 9월 22일, 체임벌린은 처칠에게 사임을 요청했으며, 처칠은 처음에 이를 수락하기를 꺼려했지만 체임벌린이 다시는 사무실로 복귀하지 않을 것이라는 사실을 깨닫고 사임을 수락했다. 처칠은 체임벌린이 조지프 체임벌린이 회원이었던 영국 기사단의 최고 훈장인 가터 훈장을 받을 것인지 물었고, 체임벌린은 이를 거부하며 "아버지처럼 아무 칭호 없이 그저 '체임벌린 씨'로 죽는 것이 더 낫다"라고 답했다.
체임벌린은 남은 시간이 얼마 남지 않은 여생 동안 언론들이 자신의 사임에 대해 "잛고 차갑고 대체로 폄하하는" 논평을 하는 것이 화가 났고, "그 사람에 대한 동정심이나 배경에 인간적인 비극이 있을 수 있다는 이해조차 전혀 없이" 비판만 한다고 불평했다. 국왕과 여왕은 10월 14일 윈저성에서 체임벌린을 문병하로 내려왔다. 체임벌린은 친구와 지지자들로부터 수백 통의 동정어린 편지를 받았고, 체임벌린 내각에서 재무장관을 지낸 존 사이먼에게 다음과 같은 편지를 썼다.
가난한 사람들의 생활 조건을 개선하는 것이야말로 내가 중년을 넘긴 나이에 정치에 입문하게 된 이유였으며, 비록 전쟁의 파괴로 인해 그 성과가 이어지지 못할 수도 있지만, 내 야망의 일부라도 실현할 수 있었다는 것이 나에게는 어느 정도 위안이 됩니다. 그 외에, 내가 해온 일에 대해 후회할 것은 없으며, 내가 했어야 할 일 중 하지 않은 것도 보이지 않습니다. 그러므로 나는 이렇게 갑작스럽게 닥친 운명을 기꺼이 받아들이려 합니다.