Seri IndyCar
Sirkuit

St. Petersburg
Detroit
Long Beach
Indianapolis
Road America
Laguna Seca
Barber
Portland
Iowa
Mid-Ohio
Nashville
Toronto
Texas
Gateway
Balapan di Seri IndyCar sejak musim 2022. Titik merah melambangkan lonjong, titik biru melambangkan Lapangan jalan raya, titik hitam melambangkan sirkuit jalanan. Indianapolis menyelenggarakan satu balapan oval dan dua balapan jalan raya; Iowa menyelenggarakan dua balapan oval.
Setelah berpisah dari CART IndyCar World Series, Indy Racing League memulai identitas pertamanya sebagai seri balapan oval murni. Selain lomba Indy 500 yang bergengsi, lomba di trek oval 1 mil di Phoenix dan Loudon diambil alih dari bekas CART IndyCar World Series. Selain itu, keluarga Hulman mengawasi perencanaan pembangunan sirkuit oval baru di Walt Disney World Speedway di Florida. Di trek ini, perlombaan IRL pertama berlangsung pada bulan Januari 1996.
Setelah seri didirikan, pada tahun-tahun pertama pihak IRL mengambil beberapa trek oval NASCAR ke dalam kalender balap. Termasuk dalam hal ini adalah sirkuit oval yang baru dibangun di Las Vegas dan Fort Worth serta speedway di Charlotte dan Atlanta. Setelah serangkaian kecelakaan serius di Charlotte dan Atlanta dan karena minat penonton yang minim di kedua trek tersebut, IRL akhirnya mengeluarkan trek-trek tersebut setelah musim keempat. Untuk musim 2001, IRL mulai berlomba di trek oval yang sama dari saingannya, yaitu CART. Sirkuit Homestead dan Gateway berpaling dari CART ke IRL. Bagi Homestead, lomba di trek ini merupakan pengganti dari perlombaan di Walt Disney World yang dicoret. Selain itu, IRL juga memperlombakan balapan di trek 1,5 mil baru di Kansas, Kentucky, dan Chicagoland. Ketiga trek ini ini merupakan tulang punggung IRL sampai dengan musim 2011. Setelah Roger Penske menjual saham-saham yang ia miliki di trek seperti Fontana, Michigan, dan Nazareth ke International Speedway Corporation, IRL mulai berlomba di musim 2002 di sirkuit-sirkuit yang sering disebut sebagai sirkuit oval tradisional. Lomba di Nazareth sendiri hanya berumur singkat, karena ISC menutup sirkuit ini pada tahun 2004. Michigan International Speedway bertahan sampai dengan musim 2007 dan Auto Club Speedway, yang sebelumnya menjadi California Speedway, sampai dengan musim 2015.
Perubahan besar pertama terjadi di musim 2005. Untuk yang pertama kalinya dalam sejarah IRL, balapan diadakan di jalan raya dan road course. Sebuah perlombaan jalan raya kota di St. Petersburg telah ditambahkan ke dalam kalender. Selain itu, balapan di Sonoma dan Watkins Glen, dua sirkuit road course NASCAR, juga ditambahkan. Pada tahun 2007, terjadi penambahan trek road course yang lainnya, yaitu di Mid-Ohio. Setelah seri CART dibubarkan pada tahun 2008, beberapa balapan mereka diambil alih oleh IndyCar. Termasuk diantaranya adalah balapan jalanan Long Beach, Detroit, dan Toronto, dan untuk sejak musim 2016 di Road America. Selain itu, lomba road course lainnya di Barber Motorsports Park di Birmingham dan lomba oval di jalur pendek Iowa Speedway yang baru dibangun pada tahun 2006.
Perubahan besar kedua terjadi di musim 2012. Pada musim sebelumnya, yaitu musim 2011, IndyCar membalap lagi untuk yang pertama kalinya sejak musim 2000 di Las Vegas Motor Speedway. Sementara itu, sirkuit ini baru saja dibangun kembali untuk NASCAR, meningkatkan kemiringan sudut tikungan dari 12 derajat menjadi progresif hingga 20 derajat. Konfigurasi baru ini menyebabkan mobil bisa dipacu dalam kecepatan penuh. Untuk membuat keadaan menjadi lebih buruk, bonus US$ 4 juta ditawarkan jika seorang pembalap dari seri lain atau disiplin balap lain mampu memenangkan perlombaan ini, karena balapan ini merupakan balapan yang terakhir untuk sasis pada saat itu. Tercatat, 34 mobil memasuki balapan ini (sebagai perbandingan, lomba Indy 500 dibatasi sampai maksimal 33 mobil). Sebagai hasil dari balapan yang rapat yang dikombinasikan dengan banyak mobil, salah satu kecelakaan massal terbesar dalam sejarah IndyCar terjadi. Pembalap papan atas yang juga pemenang Indy 500, yaitu Dan Wheldon, tewas dalam kecelakaan massal ini. Buntut dari kejadian ini menyebabkan kritik media yang besar-besaran terhadap balapan oval untuk mobil roda terbuka. Sebagai konsekuensi dan juga karena hilangnya penonton secara bertahap di musim-musim sebelumnya, semua balapan oval dengan kecepatan 1,5 mil, selain di Texas Motor Speedway, telah dikeluarkan dari kalender. Hanya balapan oval di Indianapolis, Milwaukee, Iowa, Texas, dan Fontana saja yang tersisa selama tiga musim berikutnya. Sebaliknya, lebih banyak perlombaan diadakan di kota-kota, seperti di Houston, Baltimore, dan juga di Sao Paulo. Pada tahun-tahun berikutnya, kalender stabil, dengan kembalinya balapan oval di Phoenix, Pocono, dan Gateway. Namun, dengan hilangnya balapan oval di Fontana, Pocono, Phoenix, dan Milwaukee karena jumlah penonton yang tidak mencukupi atau kecelakaan parah, termasuk kecelakaan fatal yang telah menimpa Justin Wilson di Pocono pada musim 2015.
Sejak musim 2012, kalender terdiri dari 1/3 balapan oval, 1/3 balapan di kursus jalan alam permanen (road course), dan 1/3 balapan di kursus jalan sementara di kota-kota besar (street circuit). Pada musim 2019, balapan IndyCar diadakan untuk pertama kalinya di arena balap Formula 1 saat ini, "Indycar Classics" di Circuit of the Americas di Austin, Texas.
Karena pembatasan pemerintah pada acara besar di tahun 2020 akibat pandemi COVID-19, banyak balapan yang dijadwalkan untuk musim 2020 terpengaruh. Untuk yang pertama kalinya sejak tahun 1911, Indianapolis 500 tidak diadakan pada hari Minggu tradisional sebelum Memorial Day (dalam bahasa Indonesia: Hari Peringatan). Selain itu, balapan jalanan tradisional di Long Beach, Detroit, dan Toronto dibatalkan. Sebagai kompensasinya, balapan double-header berlangsung di Road America, Iowa, Mid-Ohio, dan Gateway.