ג'ון ברקינרידג' (תובע כללי)
חבר בית הנבחרים של וירג'יניה

אף על פי שהוא לא שאף להיבחר למשרה והיה עדיין צעיר, נבחר ברקינרידג' בסוף 1780 כנציג מחוז בטטורט בבית הנבחרים של וירג'יניה. מסופר שאף על פי שציבור הבוחרים במחוז בחר בו פעמיים למשרה, הוא לא הורשה לתפוס את מושבו בבית הנבחרים בשל גילו הצעיר ורק בפעם השלישית עלה בידו לעשות כן, אך אין סימוכין למידע זה. על עמיתיו בבית הנבחרים נכללו פטריק הנרי, בנג'מין הריסון החמישי, ג'ון טיילר האב (אנ'), ג'ון טיילור מקרוליין (אנ'), ג'ורג' ניקולס (אנ'), דניאל בון ובנג'מין לוגן.
בשל העובדה שנמנע מבית הנבחרים על ידי חיילים בריטים להתכנס בוויליאמסבורג, התכנסו הנציגים בריצ'מונד ב-7 במאי 1781, אך לא עלה בידם להשיג קוורום. בשל התקדמותו של הגנרל הבריטי צ'ארלס קורנווליס אל העיר ב-10 במאי, התפזר בית הנבחרים והתכנס שוב ב-24 במאי בשארלוטסוויל. ברקינרידג' הגיע לשארלוטסוויל ב-28 במאי וב-3 ביוני התכנסו כבר מספיק חברים כדי שיהיה קוורום. בבוקר המחרת רכב ג'ק ג'ווט לעיר והזהיר את המחוקקים ש-250 פרשים קלים בפיקודו של בנסטרה טרלטון (אנ') מתקרבים אליה. הנציגים התפזרו במהירות ועברו לסטאוטון, עיר הולדתו של ברקינרידג', וכמה ימים לאחר מכן הם השלימו את דיוניהם. ברקינרידג' נשאר בבית אמו בין הדיונים והצטרף לנציגים בריצ'מונד כאשר הם התכנסו שם בנובמבר אותה שנה. רוב הדיונים נסובו על קבלת החלטות להודות לאלו שהפכו את העיר לבטוחה באמצעות הטלת המצור על יורקטאון.
קשיים כספיים מנעו מברקינרידג' לשוב ללימודיו בקולג'. ב-1782 הוא לא ביקש להיבחר מחדש לבית הנבחרים. תחת זאת הוא בילה שנה בגיוס כספים למחייתו וב-1783 הוא נבחר מחדש לבית הנבחרים ובמאי הצטרף לעמיתיו. הוא גם הצטרף לאגודה החוקתית של וירג'יניה, שעל חבריה נמנו מי שכיהנו לימים כנשיאי ארצות הברית, ג'יימס מדיסון וג'יימס מונרו. ב-28 ביוני התפזר בית הנבחרים וברקינרידג' שב לקולג' ויליאם ומרי, שם הוא המשיך בלימודיו עד לכינוס בית הנבחרים בנובמבר ובדצמבר. עם סיום המלחמה, הוא עמד על כך שלא יוטלו שום עיצומים כלכליים או פוליטיים על הלויאליסטים לשעבר. בניגוד להשקפותיו הפוליטיות בשנים מאוחרות יותר, הוא דחף לקיומה של ממשלה מרכזית חזקה יותר בהשוואה למה שנכתב בתקנון הקונפדרציה. הוא טען שהממשלה הלאומית תוכל לשרוד רק אם היא תוכל להטיל מיסים על אזרחיה, סמכות שלא הוקנתה לה בתקנון הקונפדרציה.
קשיים כלכליים נוספים גרמו לברקינרידג' לעזוב את לימודיו בקולג' ויליאם ומרי לאחר סיום סמסטר האביב של 1784. בשל לימודיו בראשית השנה לא עלה בידו לפנות זמן למסע הבחירות שלו לבחירה מחדש לבית הנבחרים, ולפיכך הוא ביקש מאחיו ג'וזף ומדודנו ג'ון פרסטון לנהל את מסע הבחירות בשמו. בתחילה נראו סיכוייו גבוהים, אך הוא הובס על ידי מי שכיהן לימים כחבר הקונגרס מטעם וירג'יניה, ג'ורג' הנקוק. לאחר תבוסתו, בחרו בו המצביעים ממחוז מונטגומרי, שם הוא עבד קודם לכן כמודד, כנציגם בבית הנבחרים. הוא מונה כחבר בוועדות היוקרתיות להצעות ותלונות, בתי המשפט, הדת, וחקירת משרדי הקרקעות. בין עמיתיו בוועדות היו הנרי טאזוול, קרטר הנרי הריסון (אנ'), אדוארד קרינגטון (אנ'), ספנסר רואן (אנ'), ג'ון מרשל, ריצ'רד בלנד לי (אנ') ווילסון קרי ניקולס. בהשפעת כהונתו בבית הנבחרים הוא בילה את הקיץ שבין ישיבות הבית בלימודי משפטים מתוך כוונה להכשיר את עצמו כעורך דין. דיוני בית הנבחרים התמקדו בענייני מדיניות הפנים של וירג'יניה, כמו השאלה אם על המדינה להנהיג גביית מס למימון צורכי הדת. ברקינרידג' לא היה משויך לשום קהילה דתית, ועל פי מסמכים מהתקופה ניתן להבין שהוא התנגד להטלת מס זה. תחת זאת, הוא וג'יימס מדיסון הגישו הצעת חוק לחירות דתית בווירג'יניה (Virginia Statute for Religious Freedom), שהוצע לראשונה על ידי תומאס ג'פרסון חמש שנים קודם לכן. בית הנבחרים התכנס שוב בינואר 1785 ובהמשך אותה שנה התקבל ברקינרידג' ללשכת עורכי הדין ופתח משרד בשארלוטסוויל.
ב-28 ביוני 1785 נשא ברקינברידג' לאישה את מרי הופקינס "פולי" קייבל, בתו של ג'וזף קייבל ובת למשפחת פוליטיקאים רבת השפעה. כנדוניה הוא קיבל אחוזת מטעים בשטח של 400 אקרים (1.6 קמ"ר) במחוז אלבמארל שכונתה "הגלייב" (The Glebe). לזוג נולדו תשעה ילדים.
האחוזה בקושי הספיקה לצרכיה של המשפחה הרחבה. הקריירה המשפטית של ברקינרידג' סיפקה הכנסה מספקת כדי שהמשפחה תחייה ברווחה, אך הצריכה שעות מרובות ועבודה קשה. פטריק הנרי ייצג לקוחות במקביל לברקינרידג' וג'ון מרשל הפנה אליו לקוחות וביקש שייצג אותם בהיעדרו. אף על פי שהוא המשיך לגלות עניין בפוליטיקה, סירב ברקינרידג' להיכנס מחדש לתחום. הוא האמין שיש צורך בשינויים בתקנון הקונפדרציה והסכים לרוב חלקיה של חוקת ארצות הברית, אך לא תמך בייצוג שוויוני למדינות בסנאט ולא בבתי המשפט הפדרליים. על פי עצת אחיו ג'יימס וידידו ארצ'יבלד סטיוארט, הוא נמנע מלהיבחר כנציג לוועידת אשרור החוקה של וירג'יניה.