ג'ונתן ג'נינגס
העימות עם הריסון

באוגוסט 1807 מונה ג'נינגס כפקיד של מועצת הנאמנים של אוניברסיטת וינסנס והחל להשתלב בוויכוחים הפוליטיים שהתנהלו בטריטוריה. מושל הטריטוריה, ויליאם הנרי הריסון, היה חבר המועצה ונשיאה. כמושל הטריטוריה, היה הריסון בעל השפעה באמצעות סמכויותיו הפוליטיות למינויים ולהטלת וטו. ג'נינגס קיבל את המינוי באוניברסיטה לאחר שגנרל וושינגטון ג'ונסטון התפטר מתפקידו כפקיד המועצה עקב סכסוך על רקע הצעתו של הריסון לאסור על התושבים הצרפתים של וינסנס מלהשתמש בנכסי המשותפים של האוניברסיטה. המועצה הפילה את הצעתו של הריסון, אך ג'ונסטון התפטר מתפקידו כפקיד המועצה וג'נינגס נבחר במקומו על פני הנרי הרסט, אחד מתומכיו הנאמנים של הריסון. הריסון זעם ומיד התפטר מהמועצה, אך מאוחר יותר נמלך בדעתו. בספטמבר 1807 נבחר הריסון בקלות מחדש למועצה ונבחר כנשיאה. בינתיים, ג'ונסטון כתב עלון, בו הוא תיאר את התנהלות המועצה, וג'נינגס אישר אותו ללא ידיעת המועצה או אישורה. בהמשך הכעיס ג'נינגס את הריסון כאשר הוא ניסה להבטיח את משרתו כפקיד בבית המחוקקים של הטריטוריה. יריבו של ג'נינגס בהתמודות על תפקיד זה היה המועמד מתנגד העבדות, דייוויס פלויד, יריבו של הריסון. לאחר שג'נינגס פרש מהמרוץ, נבחר פלויד למשרה והיה לבעל ברית פוליטי חשוב של ג'נינגס. באפריל 1808, כאשר הריסון נבחר מחדש לנשיאות מועצת האוניברסיטה, מונתה ועדה לחקור את התנהלותו של ג'נינגס. חקירת הוועדה התמקדה באישור העלון של ג'ונסטון על ידי ג'נינגס ללא ידיעת המועצה. התקרית הובילה להתפטרותו של ג'נינגס באותה שנה וגרמה לאיבה בינו לבין הריסון שנמשכה שנים רבות.
במרץ 1808 כבר שררה בליבו של ג'נינגס האמונה שעתידו בחלקה המערבי של הטריטוריה, שנשלטה על ידי הריסון, היה במצב עגמומי. בנובמבר הוא כבר עזב את וינסנס ועבר לג'פרסונוויל שבמחוז קלארק, ולאחר מכן התיישב בצ'ארלסטאון. ככל הנראה האמין ג'נינגס שעתידו הפוליטי יהיה מוצלח יותר בחלק המזרחי של הטריטוריה. ביישובים שבחלקה הדרום-מזרחי של הטריטוריה ובמזרחה הייתה התנגדות לעבדות ולהתנהלותו האריסטוקרטית של הריסון, בדומה להשקפתו של ג'נינגס, בעוד שבחלק המערבי של הטריטוריה ובווינסנס התמיכה בעבדות נותרה על כנה. אף על פי שהוגשו עצומות להתיר את העבדות עוד לפני הקמת הטריטוריה, הסוגיה משכה תשומת לב משמעותית ב-1807 כאשר הריסון ותומכיו בבית המחוקקים של הטריטוריה החיו את המאמצים להתיר את העבדות בה. ג'נינגס ותומכיו שהתנגדו לעבדות, כתבו מאמרים שהופיעו בעיתון Vincennes Western Sun ובהם הם תקפו את ממשלו של הריסון, את דעותיו בעד העבדות ואת מדיניותו האריסטוקרטית.
ב-1808, כאשר חבר בית הנבחרים בנג'מין פרק התפטר מתפקידו, הורה הריסון על עריכת בחירות מיוחדות כדי לאייש את מושבו. ג'נינגס נכנס למרוץ מול מועמדו של הריסון, תומאס רנדולף, התובע הכללי של הטריטוריה, ומול ג'ון ג'ונסון, יליד וינסנס שזכה לתמיכת מתנגדי העבדות. רנדולף הבטיח לא להנהיג את העבדות בטריטוריה, ורכב מיישוב ליישוב כדי לנאום נגד העבדות. ג'נינגס דיבר נגד מה שהוא ראה כהתנהלות האריסטוקרטית של רנדולף, קשריו לממשלת הטריטוריה של הריסון, וסוגיית העבדות בטריטוריה. ג'נינגס זכה בתמיכה רחבה בקהילת הקווייקרים, שהלכה והתרחבה בחלק המזרחי של הטריטוריה.
ב-27 בנובמבר 1809 נבחר ג'נינגס לבית הנבחרים של ארצות הברית. הבחירות היו צמודות. ג'נינגס זכה ב-428 קולות מול 402 הקולות של רנדולף ו-81 הקולות של ג'ונסון. רנדולף קרא תיגר על תוצאות הבחירות ונסע לוושינגטון די. סי. כדי לערער עליהן בפני בית הנבחרים. הוא טען שפקידי הבחירות במחוז דירבורן לא פעלו על פי הליכים ראויים כאשר אישרו 91 קולות במחוז הבחירה השביעי של המחוז וטען שקולות אלו היו צריכים להיות מופחתים מכלל הקולות, ולפיכך תוצאות הבחירות היו צריכות להתהפך על פיהן ושהוא יוכרז כמנצח. ועדה של בית הנבחרים בחנה את המקרה, הוציאה החלטה לטובתו של רנדולף, והמליצה שיערכו בחירות חדשות. רנדולף יצא מיד בחזרה לאינדיאנה כדי לפתוח במסע בחירות חדש, אך בית הנבחרים דחה את המלצת הוועדה ברוב של 83 תומכים מול 30 מתנגדים, ולג'נינגס הותר להתחיל בכהונתו. כנציג הטריטוריה בקונגרס, למד ג'נינגס את תהליכי החקיקה, שירת בוועדות הבית, הגיש הצעות חוק, השתתף בדיונים בסוגיות שונות והמשיך במסע הצלב המתמשך שלו נגד המושל הריסון. לג'נינגס לא היה תפקיד מרכזי בדיוני בית הנבחרים, אך הוא עשה מאמצים לייצג את האינטרסים של בוחריו. הוא נבחר לתקופות כהונה נוספות ב-1811, 1812 ו-1814.