ויליאם ה. ג'קסון
קריירה בממשל הפדרלי

לאחר המלחמה התפטר ג'קסון מ"קרטר לייארד ומילברן" כדי לעבוד כבנקאי השקעות וכשותף מנהל ב-J.H. Whitney & Company בניו יורק, שם הוא עבד בין השנים 1947–1955.
ב-1948 הציע ג'ורג' קנאן שהשליטה של הממשלה על ניהול הלוחמה הפוליטית צריכה להיות מול מזכיר המדינה, באומרו ש"אדם אחד צריך להיות המנהל" ובהציעו בנוסף שמנהל הביון המרכזי והסוכנות עצמה צריכים "...לצאת מהעיסוק במבצעים פסיכולוגיים בכיסוי...". קנאן קיים דיון עם אלן דאלס, אז עורך דין פרטי בניו יורק, בחושבו שדאלס יהיה הבחירה ההגיונית ביותר לראש הסוכנות החדשה. יש הסבורים שזה פתח ויכוח פנימי על השאלה מי ישלוט על המודיעין במכלול של המודיעין הצבאי והאזרחי. מנהל המועצה לביטחון לאומי, אדמירל סידני סוורס, מינה ב-13 בפברואר אותה שנה את ג'קסון לשרת ב"קבוצת הסקר המודיעיני" של המועצה לביטחון לאומי יחד עם דאלס ועם מתיאס קוריאה (עוזרו של מזכיר ההגנה ג'יימס פורסטל) שתבצע ניתוח של הנוהגים המחלקתיים בתיאום בין הסוכנויות. קבוצת הסקר, שנודעה בשם "ועדת דאלס, ג'קסון וקוריאה", או "קבוצת דאלס", הגישה את הדוח הסופי שלה ב-28 בפברואר 1949. בדוח נמתחה ביקורת נוקבת על ה-CIA ועל מנהלו, רוסקו הילנקוטר, וכתוצאה מכך הועברו מתפקידיהם מספר אנשי מפתח בסוכנות ובסופו של דבר הודח גם הילנקוטר.
ב-18 ביולי 1950 שלחו מזכיר ההגנה החדש, לואיס א. ג'ונסון, והגנרל עומר בראדלי, מכתב לנשיא הארי טרומן, בו הם המליצו למנות את ג'קסון כראש ה-CIA במקומו של הילנקוטר. ביודעו על הרקע של ג'קסון, צירף הנשיא טרומן הערה למכתב והעביר אותו לעוזרו, דונלד דוסון, באומרו, "...דון, בוא נבחן זאת. אמור לאברל הארימן מה אנחנו עושים. אם זה יעבוד, נשכח מגנרל סמית'".
גנרל וולטר סמית' לא חפץ בתפקיד ראש ה-CIA וניסה להתחמק ממנו שוב ושוב מסיבות בריאות. כאשר דחה ג'קסון את ההצעה בשל מחויבויות נדבנות ועסקיות בניו יורק, נאמר שהנשיא טרומן הוציא פקודה ישירה כמפקד העליון לסמית, שהוא יהיה ראש ה-CIA הבא. סמית' פנה לג'קסון וביקש ממנו להיות מועמדו לתפקיד סגנו כדי שיסייע לו לארגן מחדש את הסוכנות, בדגש מיוחד על פעולות בכיסוי, לוחמה פסיכולוגית ובנייתה של הסוכנות ככזאת המושתת על קריירות מקצועיות.
ב-18 באוגוסט 1950 מונה ג'קסון כסגן ראש ה-CIA וב-7 באוקטובר הוא הושבע לתפקידו. הוא היה סגן ראש הסוכנות הראשון ששירת תחת סמית', שהיה קודם לכן שגריר ארצות הברית בברית המועצות וגנרל שלחם במלחמת העולם השנייה. סמית' וג'קסון הביאו בראשית 1951 את אלן דאלס ל-CIA כסגן מנהל לתוכניות (פעולות חשאיות). לאחר השלמת תהליך הארגון מחדש ברוח המלצות ועדת דאלס ותוכנית NSC-50, והתפטרותו של ג'קסון באוגוסט 1951, קודם דאלס לתפקיד סגן ראש הסוכנות במקומו של ג'קסון, ובהמשך, ב-1953, הוא גם החליף את סמית'. ג'קסון נותר יועץ בחוזה מיוחד לראש הסוכנות בתקופות כהונותיהם של סמית' ודאלס כראשי הסוכנות. בתקופת נשיאותו של דווייט אייזנהאואר שימש ג'קסון כיועץ מיוחד בצוות הבית הלבן וב-CIA וכיועץ בכיר ב-CIA בשנים 1951–1955.
ב-1953 מונה ג'קסון כיושב ראש "הוועדה לפעילות הסברה בינלאומית", שנודעה גם בשם "ועדת ג'קסון" ופעלה עד 1954 והובילה את הקמתה של סוכנות ההסברה של ארצות הברית. במקביל לעבודתו כמנהל ב-J. H. Whitney & Co, מונה ג'קסון להיות עוזר מיוחד למזכיר המדינה, ג'ון פוסטר דאלס, כדי להשתתף בשיחות "ארבעת הגדולים" בז'נבה ב-1955. בדצמבר אותה שנה התפטר ג'קסון מ-J. H. Whitney & Co. בפברואר 1956 הוא מונה כעוזר מיוחד לנשיא אייזנהאואר ללוחמה פסיכולוגית. בתפקיד זה הוא החליף את נלסון רוקפלר שהתפטר בדצמבר. ב-1 במרץ מינה הנשיא אייזנהאואר את ג'קסון כעוזר מיוחד לנשיא למדיניות חוץ כדי לסייע בתיאום ובתזמון של ביצוע צעדי מדיניות חוץ בהם מעורבים יותר ממחלקה או סוכנות אחת של הממשל. הוא ייצג את הנשיא במועצה לתיאום פעולות כסגן יושב הראש, ונכח בפגישות של הקבינט ושל המועצה לביטחון לאומי. ב-1 בספטמבר 1956 מינה הנשיא אייזנהאואר את ג'קסון לתפקיד היועץ לביטחון לאומי, תפקיד בו הוא כיהן עד 7 בינואר 1957.