ג'ונתן ג'נינגס
שובו לקונגרס

בספטמבר 1822, זמן קצר לפני תום תקופת כהונתו השנייה כמושל, הציג ג'נינגס את מועמדותו לקונגרס לאחר שוויליאם הנדריקס התפטר ממושבו בבית הנבחרים כדי להתמודד על משרת מושל אינדיאנה. ב-5 באוגוסט אותה שנה התקיימו בחירות מיוחדות כדי לאייש את מושבו של הנדריקס בקונגרס. באותה הגידול באוכלוסייתה של אינדיאנה העניק למדינה את הזכות להיות מיוצגת בשלושה מושבים בבית הנבחרים. באותו יום נערכו בחירות שבהם נבחר חבר הקונגרס השלישי. ג'נינגס ודייוויס פלויד היו המועמדים העיקריים בבחירות המיוחדות שבהן ניצח ג'נינגס. בבחירות הרגילות לאיוש המושב השני של אינדיאנה בקונגרס, ניצח ג'נינגס בקלות, והביס את ג'יימס סקוט בהפרש גדול. ג'נינגס היה לנציג המפלגה הדמוקרטית-רפובליקנית בקונגרס ה-17, וסגן המושל ראטליף בון הושבע במקומו כמושל. לאחר מכן התמודד הנדריקס על משרת המושל מבלי שניצבו מולו יריבים והוא החליף את בון. ג'נינגס נבחר לכהונה נוספת בקונגרס וייצג את מחוז הבחירה השני של אינדיאנה עד 1830. בקונגרס ה-18 הוא היה לחבר סיעת הג'קסונים במפלגה הדמוקרטית, אך שינה את נאמנותו והיה לחבר המפלגה הלאומית הרפובליקנית בהנהגתו של ג'ון קווינסי אדמס בקונגרסים ה-19 וה-20, ולאחר מכן, בקונגרס ה-21 הוא חבר למתנגדיו של ג'קסון.
ג'נינגס המשיך לקדם עבודות ציבוריות בתשתיות במשך כל תקופת כהונתו בקונגרס. הוא הגיש הצעות חוק לבניית מוצבים נוספים בצפון המערב, להענקת מימון פדרלי למיזמי עבודות ציבוריות באינדיאנה ובאוהיו, והוביל דיון לתמיכה בשימוש בכספים פדרליים לבניית התעלה הלאומית הארוכה ביותר, תעלת וובאש-אירי (אנ'), שעברה דרך אינדיאנה. הוא הציע תיקון לחוק שבו נקבע שיש להתוות ולמדוד את הדרך הלאומית למערב לכוון נהר המיסיסיפי, כך שתושבי אינדיאנה ואילינוי יקבלו בטוחות שההקצבה הפדרלית הגדולה על הדרך תפיק להם תועלת באופן ישיר. ג'נינגס סייע להבטיח את ההקצבות למדידת נהר וובאש והפיכתו ליותר נגיש לתנועת אוניות קיטור במשך כל השנה.
במערכת הבחירות לכהונתו השנייה מטעם מחוז הבחירה השני, תמך ג'נינגס בהגנת מחירים ובעבודות ציבוריות ונשבע לתמוך במועמד לנשיאות שציבור בוחריו העדיף אם ההחלטה על הנשיא הנבחר תעבור לבית הנבחרים. בבחירות לכהונתו השנייה ניצח ג'נינגס במרוץ צמוד לאחר שהביס את ג'רמייה סאליבן. בבחירות לנשיאות של 1824 התארגנו המפלגות הפוליטיות סביב שלושה מועמדים: אנדרו ג'קסון, ג'ון קווינסי אדמס והנרי קליי. ג'נינגס העדיף את אדמס, ובהמשך את קליי. אף על פי כן, כאשר ההחלטה על זהות הנשיא הנבחר עברה ב-1825 לבית הנבחרים, הצביע ג'נינגס עם הרוב והעניק את תמיכתו הפוליטית לג'קסון, אך זה האחרון הובס בהצבעה על ידי אדמס והושבע כנשיא. ציבור הבוחרים באינדיאנה שתמך בג'קסון ציפה לניצחון בבחירות הבאות.
ג'נינגס, שביקש להתקדם בקריירה הפוליטית שלו, התמודד בשתי הזדמנויות על מושב בסנאט, אך כשל בשתיהן. ב-1825, כאשר האספה הכללית של אינדיאנה בחרה את הסנאטור מטעם המדינה, הוא היה מועמד. בסבב ההצבעה הראשון הגיע למקום הראשון אייזק בלקפורד, המושל המכהן, ויליאם הנדריקס, הגיע שני, וג'נינגס שלישי. בסבב ההצבעה הרביעי זכה הנדריקס במושב בסנאט. בניסיונו השני להיבחר לסנאט נוצח ג'נינגס על ידי ג'יימס נובל.
ב-1826 הלכה לעולמה רעייתו של ג'נינגס. לזוג לא נולדו ילדים. ג'נינגס שקע בעצבות על מותה והחל לשתות משקאות חריפים יותר ויותר. מאוחר יותר באותה שנה הוא נישא בשנית לקלריסה ברבי, אך התמכרותו לשתייה רק החמירה.
בעת שירותו בקונגרס, המשיך מצב בריאותו של ג'נינגס להתדרדר והוא נאבק בהתמכרותו לשתייה וסבל משיגרון חמור. ב-1827 נפל על ראשו שבר טיח מהתקרה במעונו בוושינגטון די. סי., והוא נפצע קשה. כתוצאה מכך מצב בריאותו הגביל אותו בביקורים אצל קהל בוחריו, אך הוא המשיך להיות דמות אהודה בפוליטיקה של אינדיאנה. בבחירות לקונגרס של 1826 הוא התמודד ללא יריבים שניצבו מולו. בבחירות של 1828 הוא ניצח שוב לאחר שהתמודד מול סגן מושל המדינה, ג'ון תומפסון. ג'נינגס לא הכריז במערכת בחירות זו על מועמד מועדף מבחינתו לנשיאות וניצח במחוז הבחירה השני שבו תמכו הבוחרים בג'קסון ובאדמס. בתקופת כהונתו האחרונה בבית הנבחרים צוין בעיתונים שהוא לא הגיש שום הצעת חוק, לעיתים קרובות לא התייצב להצבעות, ונשא נאום פעם אחת בלבד. ידידיו של ג'נינגס, בהנהגתו של הסנאטור ג'ון טיפטון, שמו לב למצבו ונקטו בצעדים למנוע את בחירתו לכהונה נוספת כאשר בעיית השתייה שלו הפכה לסוגיה פוליטית. ג'ון קאר, איש סיעת האנטי-ג'קסונים, התמודד מול ג'נינגס בבחירות הבאות וזכה במושבו בקונגרס. טיפטון סייע לאישים נוספים להיכנס למירוץ וגרם לפילוג בקרב תומכיו של ג'נינגס. ב-3 במרץ 1831 הסתיימה כהונתו של ג'נינגס בבית הנבחרים.