מרגרט בופורט, רוזנת ריצ'מונד ודרבי
אמו של המלך

לאחר שסייעה להנרי להשיג את כס המלכות, התפנתה מרגרט לשימור מלכותו, על ידי העסקה של רשת מרגלים, לא רק בחצר המלוכה, אלא בכל אנגליה. לאורך השנים צצו יורשים ומתחזים שונים, שניסו להחליף את בנה כמלכי אנגליה: אדוארד פלנטג'נט (Edward Plantagenet), בן דודה של המלכה מצד אביה; למברט סימנל, שהתחזה לאדוארד פלנטג'נט, אף על פי שזה היה כלוא במצודת לונדון באותו הזמן; פרקין וורבק, שהתחזה לאחיה של המלכה, יורש העצר של המלך אדוארד הרביעי ולכן המלך החוקי של אנגליה; ואדמונד דה לה פול, קרוב משפחתה של מרגרט, בעל קרבה חזקה יותר למשפחת המלוכה ממנה ומבנה.
הנרי גמל טובה לאמו על עזרתה במהלך שנות ילדותו ונעוריו (כאשר בחלקן היה בגלות) ולאחר שעלה לשלטון החל להעניק לה אחוזות ואדמות כאות תודה וכבוד. בנוסף, כל אדמותיה ונכסיה הוחזרו לה והפרלמנט אישר את ההסכם שערכה עם בעלה לפני הנישואים ובו סוכם שאדמותיה יישארו שלה. היא נהנתה מכבוד רב בחצר המלוכה ובאנגליה כולה ונהנתה מקדימות מלכותית. היא החלה להשתמש בתואר "My Lady the King's Mother" (הגבירה אם המלך). היא אף התלבשה בצורה ובתלבושות דומות לאלו של המלכה עצמה וקיבלה את אות מסדר הבירית ביחד עם המלכה, לבושה בצורה זהה לה. היא ליוותה את בנה בביקורים וסיורים מלכותיים ונפגשה עם הנרי בצורה סדירה ומתמשכת. כאשר ישנו מחוץ לארמון, הם ישנו בחדרים צמודים או בעלי חדר הסבה מקשר, כדי שיוכלו להתבודד, לדבר על נושאים פוליטיים שונים או לשחק בקלפים. אף על פי שלא התראו במשך רוב חייו של הנרי, היחסים ביניהם היו מאוד קרובים והם שיתפו פעולה בדרכים רבות, בין אם בקשרי חוץ ובין אם בקשר בין המועצות שלהם. הקרבה ביניהם לא נבעה רק מכך שהיא ויתרה על הכתר בשבילו (שהרי היא הייתה זו שאמורה לרשת את הכתר לפניו), אלא גם מכך שהיו להם נושאי עניין משותפים, כגון חינוך, דת וספרות. השפעתה של מרגרט בחצר המלוכה הייתה מאוד גדולה ולעיתים אף מאיימת, סימן לכבוד הגדול שקיבלה מבנה והיא הייתה בעלת הכוח לשכנע אותו לשנות את דעותיו ועמדותיו בנושאים שונים.
כוחה היה כה רב, עד שבשנת 1499 היא הפסיקה להשתמש בחתימה M. Richmond והחלה להשתמש בחתימה Margaret R. לא ברור האם ה-R. הייתה עבור Richmond או עבור Regina – מלכה, אך ככל הנראה היה מדובר באפשרות השנייה. באותה השנה היא נשבעה שבועת התנזרות, באישורו ובנוכחותו של בעלה, סטנלי. זה היה תקדים, מכיוון שבאותה העת, נשים נשבעו שבועות התנזרות לאחר מות בעליהן. שבועה זו אפשרה לה לקבוע לעצמה את משקי הבית שלה וככל הנראה גם שיקפה את רצונו של בנה, שהכוח הרב של אמו לא יעבור אל בעלה, באופן אוטומטי. כוחה גבר עוד יותר כאשר ביקשה את אישורו של הפרלמנט להעניק לה מעמד של Femme Sole. החל מהמאה ה-14 ואילך, מעמד משפטי זה איפשר לאישה תואר ונכסים משלה וחופש, לא להיות תחת מרות של גבר, ככל שהדבר נגע למסחר, ניהול עסק, העברת כספים וסחורות והעסקת שוליות.
מרגרט יצרה בכך תקדים, שכן היא הייתה האישה האריסטוקרטית הראשונה שהכריזה על עצמה כ-Femme Sole. הרכוש שהגיעה עמו לנישואיה חולק בינה לבין בעלה סטנלי, אך ההון הרב שצברה לאחר עלייתו של בנה לשלטון היה שלה בלבד. היא שימשה כשופטת באזורים בהם שלטה, דבר שהיה חדש בימי הביניים המאוחרים וסייעה לבעלה הרביעי בבית המשפט שלו בתור פוסקת.
מרגרט לא שכחה את בני משפחתה, גם כשהייתה אמו של המלך. היא עזרה להם גם כאשר האינטרסים שלהם היו מנוגדים או אף הזיקו לאינטרסים של בנה. השפעתה הרבה במהלך שלטונו של בנה נבעה מנכסיה הרבים ועושרה הגדול. הכסף איפשר לה לממן את משקי ביתה ולפעול בעבור פטרונות דתית או חינוכית. היא גם תרמה רבות לילדים עניים וסיפקה להם מגורים ובגדים. לאחר מותו של בעלה וקבלת ירושתו, גדלה הכנסתה ואפשרה לה להקים את Christ's Church באוניברסיטת קיימברידג', אחד מהמקומות הרבים שמרגרט הייתה הפטרונית שלהם.
בשנים 1507–1508 חלה הנרי ומרגרט עברה לגור קרוב אליו ועזרה לטפל בו. בשנת 1509 הוא מת ובנו, המלך הנרי השמיני עלה לשלטון. מרגרט ארגנה את הלווייתו של בנה ואת הכתרתו של נכדה. למעשה, היא כתבה פרוטוקולים מדויקים להלוויות, הכתרות וחתונות.