ג'ון בילינגסלי
קריירה

בילינגסלי הופיע בפרק של "תיקים באפלה". הוא לוהק לתפקיד פרופ' מיילס בלארד בסדרת הטלוויזיה קצרת הימים "The Others" ולאחר מכן גילם את ד"ר פלוקס, החייזר האקסצנטרי, בסדרה החמישית של "מסע בין כוכבים", "מסע בין כוכבים: אנטרפרייז". הוא שיחק את עצמו בפרק של "רוזוול", אשר עשה שימוש בתפאורה של "אנטרפרייז". הוא גם כיכב בסרט העצמאי "Breathing Hard"‏ (2000) באותה השנה. בשנת 2002, הוא היה כוכב אורח בפרק של "סטארגייט SG-1", ששיחק מדען שהוא גם "טרקי", הסוגד לג'ין רודנברי. כמו כן, הוא גילם את ידידו של חוקר מקרי המוות (דנזל וושינגטון) בסרט משנת 2003 "עד קצה הזמן".
בילינגסלי מוכר היטב למעריצים של סדרת הפשע "פשע מן העבר" בשל הופעת האורח שלו במהלך העונה השנייה של התוכנית, בה שחק רוצח סדרתי בשם ג'ורג' מרקס, הרוצח היחיד בתוכנית שלא נלכד. מאוחר יותר, בילינגסלי שב לגלם את דמותו של מרקס בפרק סיום העונה, שבו הוא נהרג. כמו כן, בילינגסלי הופיע כקורבן תקיפה בפרק של העונה הראשונה של "עמוק באדמה", בפרק "The New Person".
בילינגסלי הופיע בעונה הראשונה של "נמלטים" כטרנס סטדמן המסתורי, אחיו של סגן נשיא ארצות הברית, שמותו זוייף על מנת להפליל את לינקולן בורוז ברצח. זמן קצר לאחר מכן, הוא לוהק כדמות קבועה בסדרה "The Nine". כתוצאה מכך, לא היה באפשרותו להמשיך ולגלם את סטדמן, והוא הוחלף על ידי ג'ף פרי. בשנת 2005, הוא העניק את קולו לדמותו של טראסק בסדרת האנימציה "Ultimate Spider-Man". בחודש נובמבר 2006, בילינגסלי גילם את דמותו של ויליאם ברדפורד בשני פרקים של הפודקאסט "The Radio Adventures of Dr. Floyd". במאי 2007 הוא הופיע ב-"NCIS" כצלם עיוור בפרק "In The Dark". הוא הופיע בעונה השביעית של "24", כדמות חוזרת. ב-8 באוקטובר 2007, הוא הופיע כשחקן אורח בסדרה "בJourneyman", בדמותו של אלן פלאט. בילינגסלי שיחק את פרופ' הארי, ביולוג, בסרט המדע בדיוני העצמאי משנת 2007, האיש מכוכב ארץ (The Man from Earth). כמו כן הוא הופיע כשחקן אורח בפרק מאוקטובר 2007 של "CSI", ובשנת 2006 הופיע בסדרת הספין אוף שלה, "CSI: ניו יורק".
בילינגסלי הופיע כג'ייקוב נולסטון בפרק הכפול "Crash Into Me", מעונה 4 של סדרת הטלוויזיה "האנטומיה של גריי".
בילינגסלי ואשתו הופיעו בתפקיד עצמם בסדרת רשת הכבלים HGTV‏ "?‏My House Is Worth What", שבו מומחה נדל"ן מסייר בביתם, ומספק פרשנות לצופים לפני מתן הערכה.
בשנת 2008, היה לבילינגסלי תפקיד משנה במספר פרקים של "דם אמיתי", סדרת HBO, כחוקר מקרי המוות מייק ספנסר. בחודש מאי של אותה שנה, הוא הופיע ככוכב אורח בדמותו של ג'ון אריס, כאביו של רוצח סדרתי בפרק "Never Tell" של "Women's Murder Club".
הוא הופיע בסרט האסונות "2012", אשר עלה לאקרנים ב-13 בנובמבר 2009, כפרופ' פרדריק ווסט, מדען אמריקאי. לאחר מכן הוא הופיע בסדרת רשת ABC "סקראבס", בחודש דצמבר 2009. בחודש אוגוסט 2010, הוא היה כוכב אורח בפרק בסדרה "Leverage" של רשת TNT, כאחראי האבטחה במוזיאון לאמנות ועתיקות בבוסטון. בנובמבר באותה השנה הוא היה כוכב אורח בפרק "Red Moon" של הסדרה "המנטליסט".
בחודש פברואר 2011 בילינגסלי שיחק את דמותו של גידג'ר, במחזהו של ריצ'רד גרינברג "The Violet Hour", בלוס אנג'לס.
בחודש אוגוסט 2011 בילינגסלי כיכב בפרק של סדרת הדרמה של USA‏ "Suits", כרואה החשבון של החברה אשר מפוטר משום שמעולם לא סיים לימודי אוניברסיטה.
ב-22 ביולי 2012 בילינגסלי הופיע בפרק של "דם אמיתי", כחוקר מקרי מוות.
באוקטובר 2012 בילינגסלי יככב בסרט "Trade of Innocents" לצידם של דרמוט מלרוניי ומירה סורבינו.
בשנת 2015 התארח בסדרת המדע הבדיוני האמריקאית "הלחישות" בתור אביו של תומאס. בין השנים 2015–2016 שיחק את סמואל טאונסנד, אביו של המרגל רוברט טאונסנדר, בסדרה "המרגלים של וושינגטון".
בשנת 2016 שיחק בסרט הדרמה "מדטאון" בכיכובו של מיילו ונטימיליה. הסרט הוקרן לראשונה בפסטיבל הסרטים הבינלאומי בקליבלנד, ויצא להקרנה מצומצמת ברחבי ארצות הברית בינואר 2018. עוד ב-2016, שיחק בעונה השנייה והשלישית של סדרת הטלוויזיה "תפרים" בתור מיטשל בלייר ושיחק בסרט ההתבגרות "נשות המאה ה-20" (אנ') בתפקיד ד"ר ג'ונס, הרופא של אבי.
בשנת 2023 שיחק בסרט המדע הבדיוני הנוצרי "The Shift" בתור רוסו.
בשנת 2024 שיחק וגילם את מזכיר המלחמה של ארצות הברית ג'וזף הולט במיני-סדרה "מצוד" בשירות הסטרימינג אפל TV פלוס. באותה שנה שיחק בתפקיד אורח בסדרת האימה של ראיין מרפי "גרוטסק" (אנ') בשירות הזרמת המדיה "הולו" ושיחק בתפקיד אורח בסדרת המותחן הקומי "מבוסס על סיפור אמיתי" (אנ') של Peacock.