The Legend of Spyro: Dawn of the Dragon
Tarina

Tarina alkaa muinaisissa katakombeissa, kun Kulo (Spyro) ja Kekäle (Cynder) heräävät Aikakristallin rikkouduttua kolme vuotta edellisen pelin tapahtumien jälkeen. Sinä aikana Synkkä Mestari (oikealta nimeltään Ärhämä/Malefor) on palannut ja herättänyt muinaiset golemit. Ne ovat jättimäisiä hirviöitä, joiden avulla hän on ottanut lohikäärmeiden maailman hallintaansa. Synkkä Mestari on myös vallannut kahdesta edellisestä pelistä tutun lohikäärmetemppelin ja nostanut sen leijumaan korkealle taivaalle. Herättyään Kulo ja Kekäle kuitenkin huomaavat, että heidät on sidottu toisiinsa eräänlaisella taikaketjulla. Luolassa he törmäävät uuteen tärkeään hahmoon, gepardisoturi Erällykseen (Hunter), jolta he kuulevat tapahtumien kulun. Juuri silloin luolaan rymistää vaarallinen maagolem ja heidän on taisteltava sitä vastaan paetakseen katakombien uumenista. Eräässä kammiossa Kronikoija ilmestyy Kulolle ja Kekäleelle palauttaen näille elementtiensä hallinnan. (Kronikoija kirjaa ylös kaikkien lohikäärmeiden kohtalot ja historian merkittävimmät tapahtumat.) Lopulta Kulo ja Kekäle löytävät maanalaisen joen ja pääsevät sitä seuraamalla Hämäräputouksien kautta Lumottuun Metsään.
Illalla matkalaisten ollessa menossa nukkumaan Kulo ja Kekäle siepataan salakavalasti. Aamulla he huomaavat olevansa Avalarin laaksossa -  tosin gepardisoturien kylässä köytettynä. Yhtäkkiä khiisiä hyökkää kylään ja ne sytyttävät gepardien koteja tuleen. Onneksi Kipuna huomaa taivaalla lohikäärmeennäköisiä lentäviä olentoja. Pian käy kuitenkin ilmi, että ne ovatkin hyökkääviä khiisiä. (Khiidet ovat Ärhämän henkiin herättämiä pahoja olentoja, joita vastaan pelissä on taisteltava useita kertoja.) Kulo ja Kekäle pyytävät päästä irti köysistä auttaakseen gepardeja ja osoittaakseen etteivät aio tehdä pahaa. Kylän päällikkö Vaaniskus suostuu lopulta - pian khiidet on voitettu. Soturit huomaavat kuitenkin, että yksi heistä on kateissa. Ahokas-niminen gepardi ei ole vieläkään palannut yrttienpoimimisretkeltään. Kulo ja Kekäle lähtevät etsimään häntä. Ennen pitkää Kulo ja Kekäle löytävät Ahokkaan vesiputouksen takaa pahasti loukkaantuneena. Silloin khiidet hyökkäävät jälleen, mutta perääntyvät onneksi pian. Ahokas ei pysty liikkumaan, joten hänelle on tuotava lautta. Kulo ja Kekäle löytävät lautan vastarannalta, mutta eivät saa sitä liikkeelle ilman kytkimiä. Ahokas kertoo kytkinvaraston avaimen olevan eräällä erakolla, joka asustaa laakson toisessa päässä. Kulo ja Kekäle löytävät erakon nopeasti lentotaitonsa avulla, mutta erakko ei kuitenkaan luota Kekäleeseen, "koska uskomuksen mukaan mustat lohikäärmeet ovat pahoja".
Juttutuokion aikana Kipunan onnistuu varastaa avaimet ja Kulo ja Kekäle pääsevät lopulta varastoon hakemaan kytkimiä. Päällikkö Vaaniskus on pahoillaan, ettei luottanut lohikäärmeisiin ja antaa heille Traakkikaupungin (Dragon City) sisäänkäynnin avaimen. Seuraavana päivänä Traakkikaupungissa syttyy sota khiisiä ja golemeja vastaan, joten Kulon ja Kekäleen on puolustettava kaupunkia myyrien armeijan kanssa. Juuri kun sota tuntuu olevan ohi, ensimmäisen episodin maagolem palaa kostamaan. Se saadaan tuhottua lopullisesti, kun Syttö (Ignitus) ja muut vartijalohikäärmeet saapuvat apuun. Syttö tutkii Kuloa ja Kekälettä toisissaan kiinni pitävää ketjua, mutta huomaa kuitenkin, että vain itse Ärhämä voi poistaa sen. Yöllä Ärhämä lähettää viestin Sotahampaan kansalaisille ja herättää Tuhoajan, golemeista suurimman ja voimakkaimman, joka yrittää luoda Tulivyön. Tulivyön tarkoitus on tuhota maailma ympäröimällä planeetta tulisella vyöllä, joka muodostuu Tuhoajan askelista, ja tuoda näin tullessaan "uuden maailman syntymä". Syttö johdattaa Kulon, Kekäleen ja Kipunan turvaan syvälle Sotahampaan raunioihin. Turvallisemman läpikulkutien toinen uloskäynti ei kuitenkaan toimi ilman voimakristalleja, jotka khiidet ovat varastaneet. Niinpä ne täytyy etsiä takaisin.
Kun Kulo, Kekäle ja Kipuna ovat päässeet ulos raunioista ja avaavat muille turvallisemman reitin ulos kaupungista, Kulo muistaa kuulleensa Ärhämän olevan purppuralohikäärme (kuten hän itsekin on). Niinpä Kulo alkaa epäröidä, että muuttuisi itse Synkän Mestarin kaltaiseksi. Syttö kuitenkin lohduttaa Kuloa sanomalla, ettei Kulo ikinä pystyisi niin suureen pahaan ja että väite purppuralohikäärmeiden kohtalosta tuhota maailma on pelkkä Ärhämän oma uskomus. Päästyään ulos kaupungista lohikäärmeet huomaavat, että elleivät he pian estä Tuhoajaa, kaikki on mennyttä. Silloin Kekäle keksii loistavan suunnitelman ja he lähtevät tuhoamaan patoa. He onnistuvat tehtävässään ja virtaava vesi jähmettää Tuhoajan, jolloin se ei kykene liikkumaan. Tällöin Kulo ja Kekäle huomaavat, että Tuhoajan ruhossa on useita pahoja energiakristalleja ja niiden tuhoaminen voisi heikentää tätä. Suunnitelma onnistuu ja Tuhoaja vajoaa veteen tuhoutuen täysin. Ärhämä kuitenkin herättää sen uudestaan henkiin ja Tuhoaja saa Tulivön valmiiksi. Kulkutie Palaneille Maille on tulen saartama ja kaikki jäävät ansaan liekkien keskelle. Syttö auttaa Kuloa ja Kekälettä pääsemään tulen läpi luomalla heidän ympärilleen tulikilven, vaikka tietääkin ettei itse selviä siitä. Kulo ja Kekäle pääsevät jatkamaan matkaa Palaneiden Maiden yli, vaikka Kulo onkin allapäin.
Seuraavaksi heidän on löydettävä Ärhämän olinpaikka. He joutuvat taistelemaan useasti toinen toistaan voimakkaampia khiisiä vastaan, mutta onnistuvat lopulta pääsemään tulivuorelle. Tulivuoren toiselta puolelta pääsee kiertämään savupatsaan ja lohikäärmeet löytävät Leijuvan Saariston. Suurimmalla saarella sijaitsee portti, joka aukeaa vain sytyttämällä kahdeksan soihtua. Saatuaan portin auki Kulo ja Kekäle saapuvat Ärhämän piilopaikkaan ja joutuvat taisteluun tämän kanssa. Tasaväkisen taistelun päätteeksi Ärhämä sinkoutuu vahingossa jättimäisen voimakiven päälle ja esi-isien henget vetävät hänet ikuiseksi vangiksi kiven sisään. Taistelun jälkeen Kulo masentuu, koska hänellä ja Kekäleellä ei ole paikkaa minne mennä. Tuhoaja pääsi tulivuorelle ja maailma alkoi tuhoutua. Samassa Kekäle tunnustaa rakastavansa Kuloa. Kulo luo eräänlaisen energiakentän, jolla hän saa estettyä maailman tuhon. Myöhemmin näitä kahta ei löydy mistään ja kaikki luulevat heidän kuolleen. Lopputekstien jälkeen näkyy viimeinen kohtaus, jossa Kronikoija toteaa uuden ajan alkaneen ja päättää luovuuttaa tuhansien vuosien tehtävänsä Sytölle. Ennen asemansa luovuttamistan Kronikoija kuitenkin kertoo, ettei ole löytänyt kirjoistaan merkkejä siitä, että Kulo olisi kuollut. Lopuksi näkyy vilaus Kulosta ja Kekäleestä lentelemässä jossain päin Avalarin laaksoa.