John Foster Dulles
Ulkoministerinä

Dulles valittiin Yhdysvaltain ulkoministeriksi tammikuussa 1953. Yksi hänen ensimmäisistä päätehtävistä oli voimatoimet kommunismia vastaan, Dulles ohjasi CIA:n suunnitelmaa Iranin pääministeri Mohammed Mossadeqin syrjäyttämiseksi vallasta. Tämä johti suoraan sotilas vallankaappaukseen Operaatio Ajaxin nimellä, jossa Mohammad Reza Pahlavi asetettiin Iranin shaahiksi. Hän vieraili Intiassa presidentti Nehrun luona toukokuussa 1953 ja neuvotteli turvallisuussopimuksesta  Yhdysvaltain takuita vastaan. Nehru kieltäytyi sopimuksesta.
Dulles kertoi 6. lokakuuta 1953, että länsivallat harkitsivat hyökkäämättömyyssopimuksen solmimista Neuvostoliiton kanssa. Hän piti Neuvostoliiton suostumista idän ja lännen väliseen neljän vallan kokoukseen suurena länsivaltojen diplomaattisena voittona. 2. tammikuuta 1954 hän kertoi Yhdysvaltojen suunnittelevan liittolaistensa puolustuksessa maajoukkojen korvaamista lentotukikohdilla. Reilua viikkoa myöhemmin, 10. tammikuuta, hän aloitti Washingtonissa Neuvostoliiton suurlähettilään Zarubinin kanssa neuvottelut Eisenhowerin ehdottamasta atomipankista.
Seuraavaksi hän matkusti Pakistaniin, joka suostui liittymään Kaakkois-Aasian sotilasliiton SEATO jäseneksi. SEATO perustettiin syyskuussa 1954. Tähän järjestöön liittyivät Yhdysvallat, Iso-Britannia, Ranska, Thaimaa, Filippiinit, Australia ja Uusi-Seelanti. Dulles teki huomattavan työn Naton varustamisessa Neuvostoliiton laajentumista vastaan kylmän sodan aikana. Dulles oli mukana ydinaseiden täysimittaisen sotilaallisen käytön kehittämisessä ja ydinaseuhkailun toteuttaja. Joulukuussa 1954 Dulles solmi puolustussopimuksen Taiwanin kanssa. Vuonna 1956 Dulles vastusti englantilais-ranskalaista hyökkäystä Egyptiin Suezin kriisin aikana. Kuitenkin hän vuonna 1958 vastusti Egyptin presidentti Gamal Abdel Nasseria ja Yhdysvaltain ydinaseiden myyntiä Egyptille. Dullesilla oli myös nuorempi veli Allen Dulles, joka oli CIA:n johtaja Eisenhowerin virkakaudella.
Dulles oli syvästi uskonnollinen henkilö. Vuonna 1956 pitämässään puheessa Dulles sanoi puolueettomuuden olevan moraalitonta. Hänen mukaansa kaikkien vapaiden kansakuntien oli kannettava oma vastuunsa yhteisestä puolustuksesta kommunismin leviämistä vastaan. Tämän perusteella hän arvosteli varsinkin Ruotsia vapaamatkustajaksi, joka pääsi oman puolueettomuuspolitiikkansa ansiosta läntisen puolustusliiton siipien suojaan. Hänen kylmää suhtautumistaan Suomea kohtaan kuvaa, että hän kieltäytyi lähettämästä onnittelusähkettä vuonna 1956 presidentiksi valitulle Urho Kekkoselle, vaikka Yhdysvaltain Helsingin-suurlähettiläs John D. Hickerson oli sellaista ehdottanut. Vuonna 1958 hän sairastui syöpään. Vähän ennen kuolemaansa, huhtikuun 15. päivänä 1959, Dulles palkittiin Vapauden mitalilla, Yhdysvaltain korkeimmalla siviileille myönnetyllä palkinnolla. Hänen mukaansa on nimetty Washingtonin Dullesin kansainvälinen lentokenttä ja John Foster High School (Sugar Land, Texas). Dullesin poika Avery Dulles on ensimmäinen pappi, joka on suoraan valittu kardinaaliksi.
Dulles kuoli 24. toukokuuta 1959. Hänen tilalleen Yhdysvaltain ulkoministeriksi nimitettiin ulkoministeriön alivaltiosihteeri Christian Herter.
Dullesin kansainvälinen lentoasema on nimetty Dullesin mukaan.