The Legend of Spyro: The Eternal Night
Juoni

Peli alkaa Spyron näkemästä unesta, jossa kerrataan myös viime pelin loppuratkaisu. Spyro herää Sparxin huutoihin. Sparx kertoo, että Cynder hiippaili pois temppelistä. Spyro lähtee estämään häntä, mutta ei saa estettyä häntä lähtemästä. Tämän jälkeen Spyro pyörtyy. Unessa Spyro kuulee Kronikoijan äänen (The Chronicler), joka kertoo Spyrolle, että ikuisen pimeyden yö lähestyy ja Synkkä Mestari aikoo herätä henkiin sinä yönä. Lisäksi kronikoija opettaa Spyrolle Lohikäärme-ajan käytön (tämän avulla Spryo voi hidastaa ympäristönsä aikaa) ja herättää Spyron tuli-elementin voimat, joita Spyro ei ole pystynyt käyttämään Cynderin kanssa käymänsä taistelun jälkeen. Sitten Kronikoija kehottaa Spyroa etsimään hänet. Sitten Spyro herää.
Spyro herää ja huomaa, että temppeli on hyökkäyksen kohteena. Taistelun jälkeen Spyro kertoo vartijoille, että Cynder on lähtenyt. Samalla vartijat saavat tietää Spyron unista, joissa hän on nähnyt varjoihin paikan nimeltä Maleforin vuori, tunnettu myös Sielukaivona (Well of Souls), ja Kronikoijasta, jota vartijat ovat pitäneet pelkkänä tarinana. Ignitus lähettää Spyron etsimään Kronikoijaa, muut vartijat varoittamaan Mount of Maleforen paikallisia. Itse hän lähtee etsimään Cynderiä ja kertoo Spyrolle odottavansa häntä temppelillä, kunnes Spyro on suorittanut tehtävänsä ja löytänyt unissaan näkemänsä puun ja Kronikoijan.
Ignitus lähettää Spyron Hopeajoen päähän, jossa kasvaa tutkimatonta metsää ja jonka vesi on myrkyllistä. Metsässä Spyro yrittää etsiä unissaan näkemänsä puun. Metsässä Spyro kohtaa merirosvoja, jotka etsivät Arborick-olentoa. Kesken kaiken Spyro kuitenkin pyörtyy. Unessa Kronikoija herättää Spyron jääelementin voimat. Lopulta hän löytääkin puun, mutta puu onkin jättimäinen elävä puu, Arborick, jonka kanssa Spyro joutuu taistelemaan. Arborickin kuoltua, paikalle tulee merirosvoja, jotka kertovat Spyrolle, että Arborickin oli tarkoitus tulla heidän laivalleen taistelemaan. Kun Spyron silmä välttää, merirosvot kolkkaavat hänet ja vievät laivaansa.
Laivalla Spyro joutuu taistelemaan erilaisia vihollisia vastaan. Kuitenkin ensimmäisen taistelun päätyttyä Spyro pyörtyy taas. Unessa Kronikoija herättää Spyron maavoimat ja kertoo hänelle Valkoisesta Saaresta (White Isle), jolle hänen tulisi seuraavaksi mennä. Tämän jälkeen Spyro herää, ja hänet viedään seuraavaan taisteluun. Monen taistelun jälkeen Spyro joutuu taistelemaan vielä yhden ottelun. Vastustajana on kuitenkin tällä kertaa Cynder. Cynder ehdottaa Spyrolle, että he hämäävät yhdessä merirosvoja ja pakenevat. Ennen kuin he ehtivät tehdä tämän, paikalle saapuu lentäviä Dreadwing-olioita, jotka sieppaavat Cynderin. Spyro pääsee pakenemaan merirosvoilta ja lähtee suunnistamaan kohti merirosvojen kapteenin hyttiä, jossa voisi mahdollisesti olla kartta Valkoiselle Saarelle. Spyro löytää kartan mutta ei ehdi katsoa sitä kauan, sillä kapteeni hyökkää hänen kimppuunsa. Spyron voitettua hän ja Sparx lähtevät kohti Valkoista Saarta.
Lentäessään kohti Valkoista Saarta Spyro pyörtyy taas, ja Kronikoija herättää Spyron sähkötaidot. Lisäksi Spyron vaatimuksesta hän näyttää, missä Cynder on. Tämän jälkeen Spyro herää, ja huomaa olevansa Valkoisella Saarella, joka on sama paikka, jonne hän joutuu aina pyörryttyään. Spyro ja Sparx lähtevät eteenpäin, kunnes päätyvät Kronikoijan luo, joka kertoo heille tilanteesta; Synkkä Mestari (Dark Master) on heräämässä eloon Ikuisen Pimeyden Yönä (Night of Eternal Darkness), jolloin Taivaskuut (Celestial Moons) luovat suuren kuunpimennyksen. Cynder on pulassa Sielukaivolla, jossa apinoiden kuningas, Gaul, aikoo antaa hänet takaisin Synkälle Mestarille, jonka vallasta hän on päässyt irti. Tämän kuultuaan Spyro ei suostu jäämään paikalleen odottamaan, vaan päättää lähteä pelastamaan Cynderin ja estämään Synkän Mestarin heräämisen.
Vuorella Spyro kohtaa apinoiden kuninkaan, Gaulin, joka laittaa Cynderin taistelemaan Spyroa vastaan. Cynder ja Spyro yrittävät harhauttamalla saada iskettyä Gaulia, mutta se epäonnistuu, jolloin Gaul tyrmää Cynderin ja imee/vie valtikallaan Cynderin voimat. Tämän jälkeen hän ryhtyy taistelemaan Spyroa vastaan. Taistelun aikana Gaul rikkoo lattian, jolloin hän ja Spyro tippuvat alempaan huoneeseen. Pudotessaan Spyro kuitenkin joutuu keskelle suurta energiakeskittymää, jolloin hän imee itseensä uudenlaista energiaa muuttuen Dark Spyroksi. Uusilla voimillaan Spyro murskaa Gaulin hetkessä ja lentää takaisin ylös. Cynder ja Sparx saavat Spyron pois energiakeskittymästä, jolloin hän palaa ennalleen. Kuitenkin luola, jossa he ovat, alkaa sortua ilmeisesti Dark Spyron luoman ja Gaulin lopullisesti tuhonneen energiapurkauksen voimasta, jolloin Spyro kehottaa Cynderiä ja Sparxia lähtemään ilman häntä. He eivät kuitenkaan suostu, jolloin he kaikki jäävät loukkuun. Juuri kun luola on sortumaisillaan Spyro saa luotua heidän ympärilleen suojaavan Aikakristallin.