Tinjauan Sistematis Keanekaragaman Spesies dan Bionomik Anopheles spp. pada Daerah Endemis Malaria di Indonesia Species Diversity and Bionomics of Anopheles spp. in Malaria Endemic Areas in Indonesia Putri Noor Aida1, Fardhiasih Dwi Astuti1*, Arlina Azka2 1 Fakultas Kesehatan Masyarakat, Universitas Ahmad Dahlan, Jalan Prof. Dr. Soepomo Janturan, Yogyakarta, 55164, Indonesia 2 Program Sarjana Terapan Promosi Kesehatan, Politeknik Kesehatan Ummi Khasanah, Jalan Pemuda Gandekan, Bantul, 55711, Indonesia Kutipan: Aida PN, Astuti FD, Azka A,. Keanekaragaman Spesies dan Bionomik Anopheles spp. pada Daerah Endemis Malaria di Indonesia. ASP. Desember 2022: 14(2): 89-104 Editor: Tri Wahono Diterima: 23 Mei 2022 Revisi: 27 Oktober 2022 Layak Terbit: 30 November 2022 Catatan Penerbit: Aspirator tetap netral dalam hal klaim yurisdiksi di peta yang diterbitkan dan afiliasi kelembagaan. Abstract. Indonesia has many malaria-endemic areas with different climatic and geographical conditions with various species and behavior of Anopheles. A systematic study of the characteristics of Anopheles spread in various endemic areas in Indonesia needs to be carried out to obtain comprehensive information to assist in formulating malaria vector control interventions. This study aims to determine the species diversity and bionomics of Anopheles spp in malaria-endemic areas in Indonesia. This research used a qualitative systematic review design with PRISMA guidelines. Articles searched in Google Scholar, PubMed, and Portal Garuda. The inclusion criteria were full-text in English or Bahasa, published from June 2011 to June 2020, using an observational study design, and containing topics on species diversity and bionomics of Anopheles. A total of 28 articles from various malaria-endemic areas in Indonesia were included in the qualitative synthesis. Anopheles in Indonesia found as many as 36 species in habitats, including swamps, rice fields, rivers, and ponds. Anopheles were anthropophilic, and some were zoophilic, especially in areas with livestock. Anopheles were exophagic and partially endophagic, with peak biting activity varying from 18.00-06.00. Their resting behavior is mostly exophilic and commonly found on the exterior walls of houses and cattle areas. Habitat characteristics of Anopheles have a temperature between 20-38 ⁰C, humidity 52-96%, water pH 4,7-9,1, and salinity 0-53‰. Anopheles spp distributed in Indonesia is diverse. Their distribution and behavior vary depending on the environmental conditions of their habitat. Keywords: Species diversity, bionomics, Anopheles spp. Hak Cipta: © 2022 oleh penulis. Pemegang lisensi Loka Litbangkes Pangandaran, Indonesia. Artikel ini adalah artikel dengan akses terbuka yang didistribusikan dengan syarat dan ketentuan lisensi Creative Commons Attribution Share-Alike (CC BY SA) by-sa/2.0/) Korespondensi Penulis Email: fardhiasih.dwiastuti@ikm.uad. ac.id Abstrak. Indonesia memiliki banyak daerah endemis malaria yang kondisi iklim dan geografisnya berbeda dengan beragam spesies dan perilaku Anopheles. Sebuah kajian sistematis tentang karakteristik Anopheles yang tersebar di berbagai wilayah endemis di Indonesia perlu dilakukan untuk mendapatkan informasi yang komprehensif sehingga membantu dalam menyusun intervensi pengendalian vektor malaria. Penelitian ini bertujuan untuk mengetahui keanekaragaman spesies dan bionomik Anopheles spp. pada daerah endemis malaria di Indonesia. Desain penelitian menggunakan qualitative systematic review dengan pedoman PRISMA. Pencarian artikel dilakukan di database Google Scholar, PubMed, dan Portal Garuda. Kriteria inklusi meliputi artikel full-text berbahasa Inggris atau Indonesia yang diterbitkan dari Juni 2011 hingga Juni 2020, desain studi observasional, dan memuat topik keanekaragaman spesies dan bionomik Anopheles. Sebanyak 28 artikel dari berbagai daerah endemis malaria di Indonesia diikutsertakan dalam sintetis kualitatif. Anopheles di Indonesia ditemukan sebanyak 36 spesies yang berada di habitat rawa, sawah, sungai, dan kolam. Anopheles spp. bersifat antropofilik dan ada yang bersifat zoofilik terutama pada daerah yang terdapat ternak di lingkungan sekitarnya. Sebagian Anopheles spp memiliki sifat eksofagik dan sebagian endofagik dengan puncak aktivitas menggigit bervariasi dari pukul 18.00-06.00. Perilaku istirahatnya sebagian besar eksofilik dan banyak ditemukan di dinding luar rumah dan area kandang ternak. Karakteristik habitat Anopheles yaitu memiliki suhu antara 20-38 ⁰C, kelembapan 52-96%, pH air 4,7-9,1, dan kadar garam 0-53‰. Anopheles spp yang tersebar di Indonesia beranekaragam. Sebaran dan perilakunya bervariasi tergantung kondisi lingkungan habitatnya. Kata Kunci: keanekaragaman spesies, bionomik, Anopheles spp.
PENDAHULUAN Penyakit malaria masih menjadi endemi di banyak negara di dunia dengan angka kesakitan dan kematian yang tinggi. Secara global, angka kesakitan malaria meningkat dari 56 kasus per 1000 populasi berisiko pada tahun 2019 menjadi 59 kasus per 1000 populasi berisiko pada tahun 2020. Angka kematian akibat malaria juga mengalami peningkatan dari 13 kematian per 100.000 populasi berisiko pada tahun 2019 menjadi 15 kematian per 100.000 populasi berisiko pada tahun 2020. Sebanyak 85 negara di dunia merupakan negara endemis malaria, termasuk Indonesia.1 Di Indonesia, terdapat 29% kabupaten/kota berstatus endemis rendah, 4% endemis sedang, dan 5% endemis tinggi pada tahun 2020.2 Potensi penularan malaria sangat bergantung pada kondisi ekologi. Kondisi ekologi juga menentukan sebaran dan dominasi spesies Anopheles sebagai vektor malaria di suatu wilayah.3,4 Pengendalian vektor nyamuk yang merupakan salah satu kegiatan pada program pencegahan dan pengendalian penyakit malaria dapat diimplementasikan dengan baik jika spesies dan karakteristik nyamuk berhasil diidentifikasi.5 Beragam spesies nyamuk Anopheles ditemukan di berbagai wilayah di Indonesia. Survei yang dilakukan di Desa Bangsring Kecamatan Wongsorejo Kabupaten Banyuwangi menunjukkan bahwa spesies yang dominan di wilayah tersebut adalah An. sundaicus dan preferensi menggigitnya bersifat eksofagik.6 Spesies Anopheles yang ditemukan di sembilan kabupaten di Provinsi Sumatra Selatan (Kota Lubuklinggau, Mura, Muratara, Ogan Komering Ulu (OKU), OKU Selatan, OKU Timur, Muba, Muara Enim dan Lahat) adalah An. vagus, An. barbirostris, An. tesselatus, An. subpictus, An. nigerrimus, An. kochi, An. umbrosus, An. barbumrosus dan An. maculatus.7 Adapun spesies Anopheles yang ditemukan di wilayah Jatirejo Purworejo adalah An. maculatus, An. subpictus, dan An. aconitus.8 Keragaman, variasi, dominasi dan kelimpahan relatif spesies Anopheles disebabkan oleh kombinasi faktor ekologi dan iklim yang mendukung perkembangan larva pada spesies tertentu.9,10 Perbedaan kondisi lingkungan juga menyebabkan perbedaan perilaku nyamuk dalam aktivitas umum dan pencarian inang.11 Nyamuk Anopheles memiliki kecenderungan mengisap darah manusia (antropofilik) atau hewan (zoofilik) dengan aktivitas menggigit dan beristirahat di dalam atau di luar rumah.12,13 Anopheles dapat ditemukan tempat-tempat seperti parit, rawa, kolam dan memilih jenis air tertentu (air tawar atau air payau) untuk berkembangbiak.14-16 Sejumlah penelitian primer berhasil mengidentifikasi spesies dan bionomik Anopheles namun hanya terbatas di wilayah desa, kecamatan, kabupaten atau kota. Sebuah penelitian yang bersifat komprehensif diperlukan untuk mengidentifikasi bahwa perbedaan kondisi ekologi suatu wilayah menyebabkan variasi spesies dan kebiasaan atau perilaku nyamuk dalam berkembangbiak, mencari makan atau mengisap darah, serta beristirahat. Informasi ini akan bermanfaat dalam menyusun intervensi program pengendalian malaria yang tepat. Systematic review atau kajian sistematis dilakukan untuk menghasilkan temuan yang reliabel untuk menjawab pertanyaan penelitian. Kajian sistematis dengan pendekatan kualitatif mampu mengeksplorasi sebuah fenomena dalam hal ini yaitu adanya variasi spesies Anopheles yang ada di Indonesia serta bionomiknya.17 Tujuan penelitian ini adalah mengetahui keanekaragaman spesies dan bionomik Anopheles spp. pada daerah endemis malaria di Indonesia. 90
METODE Penelitian ini merupakan qualitative systematic review menggunakan pedoman PRISMA flow diagram.18 Proses penelitian dilakukan dengan melakukan pencarian, seleksi, dan sintesis hasil dari penelitian primer yang dipublikasikan dari bulan Juni 2011 hingga Juni 2020. Masalah penelitian dirumuskan dalam PICo (Population, Phenomena of Interest, dan Context)19. Populasi dalam penelitian ini adalah Anopheles spp. Phenomena of interest yang dieksplorasi adalah keanekaragaman spesies dan bionomik nyamuk Anopheles. Konteksnya yaitu spesies ditemukan pada daerah endemis malaria di Indonesia. Strategi Pencarian Artikel Pencarian artikel dilakukan pada tiga database yaitu Google Scholar, PubMed, dan Portal Garuda menggunakan kata kunci berbahasa Indonesia dan berbahasa Inggris. Pencarian artikel dengan susunan kata kunci dalam bahasa Indonesia yaitu "Anopheles sp" AND (bionomik OR "tempat perkembangbiakan" OR "perilaku mengisap darah" OR "perilaku istirahat" OR "faktor ekologi") AND "endemis malaria" AND Indonesia didapatkan hasil sebanyak 245 artikel. Pencarian artikel dengan kata kunci berbahasa Inggris yaitu "Anopheles sp" AND (bionomic OR "breeding place" OR "feeding habit" OR "resting habit" OR "ecology factor") AND "endemic malaria" AND Indonesia didapatkan hasil sebanyak 347 artikel. Artikel yang didapatkan kemudian diseleksi berdasarkan kriteria inklusi dan eksklusi. Kriteria Inklusi dan Eksklusi Kriteria inklusi yang digunakan untuk menyeleksi artikel penelitian primer yaitu artikel full-text berbahasa Inggris atau Indonesia yang diterbitkan pada kurun waktu Juni 2011 hingga Juni 2020, menggunakan desain studi observasional, memuat topik mengenai keanekaragaman spesies, perilaku bionomik, dan/atau faktor ekologi nyamuk Anopheles, dan lokasi penelitian di daerah endemis malaria di Indonesia. Adapun kriteria eksklusinya yaitu artikel yang pelaksanaan penelitiannya tidak dalam kurun waktu 10 tahun terakhir meskipun diterbitkan dalam 10 tahun terakhir. Pemilihan dan Penilaian Kualitas Artikel Artikel yang telah memenuhi syarat berdasarkan seleksi dengan kriteria inklusi dan eksklusi kemudian dinilai kualitasnya menggunakan Joanna Briggs Institute critical appraisal tools untuk desain studi deskriptif20 dan analitik cross-sectional21 yang telah dimodifikasi sesuai tema penelitian ini dengan 10 item pertanyaan yang terdiri dari 6 kategori penilaian yaitu desain penelitian, sampel penelitian, faktor perancu, outcome penelitian, analisis data, dan ada/tidaknya konflik kepentingan pada penelitian tersebut. Artikel yang memenuhi kriteria (skor minimal 6) diikutsertakan dalam sintesis kualitatif. HASIL Hasil Pencarian Artikel Pencarian artikel dengan kata kunci berbahasa Indonesia pada database Portal Garuda didapatkan hasil sebanyak 5 artikel. Pada database Google Scholar, berdasarkan kata kunci berbahasa Indonesia diperoleh 240 artikel dan kata kunci berbahasa Inggris diperoleh 333 artikel. Pada database PubMed, pencarian artikel menggunakan kata kunci berbahasa Inggris dan didapatkan sebanyak 14 artikel. Total artikel yang didapatkan yaitu 592 artikel. Setelah dilakukan skrining duplikasi, seleksi, dan penilaian kualitas penelitian, diperoleh hasil akhir sebanyak 28 artikel yang diikutsertakan dalam penelitian ini (Gambar 1). 91
Gambar 1. PRISMA flow diagram Gambaran Wilayah Penelitian Wilayah penelitian dari 28 artikel tersebut telah mewakili seluruh pulau/kepulauan yang ada di Indonesia. Sebanyak 5 artikel berasal dari wilayah Pulau Sumatera (Provinsi Aceh, Sumatera Selatan, Lampung, dan Jambi), 7 artikel dari Pulau Jawa (Provinsi Jawa Barat, Jawa Tengah, dan Jawa Timur), 5 artikel dari wilayah Kepulauan Nusa Tenggara (Provinsi Nusa Tenggara Timur), 3 artikel dari Pulau Kalimantan (Provinsi Kalimantan Selatan dan Kalimantan Barat), 2 artikel dari Pulau Sulawesi (Provinsi Sulawesi Tengah dan Sulawesi Selatan), 2 artikel dari Kepulauan Maluku (Provinsi Maluku dan Maluku Utara), 2 artikel dari Papua, dan terdapat 2 artikel yang bersumber lebih dari satu provinsi (meliputi berbagai wilayah penelitian). Keanekaragaman Spesies Anopheles di Indonesia Hasil ekstraksi data dari artikel-artikel di atas menunjukkan bahwa terdapat 36 spesies Anopheles yang tersebar di berbagai daerah endemis malaria di Indonesia. Sumatera menjadi pulau dengan keanekaragaman spesies Anopheles terbanyak (21 spesies); kemudian Pulau Jawa dan Sulawesi dengan jumlah yang sama (13 spesies); Kalimantan (11 spesies); Kepulauan Nusa Tenggara dan Maluku (10 spesies); dan terakhir Papua (9 spesies). Spesies An. barbirostris, An. tessellatus, dan An. vagus ditemukan hampir di seluruh pulau/kepulauan di Indonesia. Beberapa spesies hanya dapat ditemukan di daerah tertentu meliputi An. campestris, An. letifer, An. minimus, An. phillipinensis, dan An. separatus yang hanya dapat ditemukan di wilayah Sumatera; An. brancrofti, An. hinesorum, An. longirostris, dan An. meraukensis hanya dapat ditemukan di Papua; An. limosus, An. ludlowae, dan An. sulawesi hanya dapat ditemukan di wilayah Sulawesi (Tabel 1). Bionomik Anopheles spp. Hasil review menunjukkan bahwa tempat perkembangbiakan Anopheles spp meliputi rawa, sawah, sungai, kolam air, selokan, danau, sumur, kubangan lumpur, serta genangan-genangan air seperti sungai yang sedikit airnya dan kontainer air pada tambang emas. Berdasarkan habitat perkembangbiakan spesies Anopheles yang ditemukan di habitat tersebut dapat dilihat pada Tabel 2. Tabel 2 menunjukkan beberapa Anopheles dapat berkembang biak di berbagai tempat seperti An. vagus, An. subpictus, dan An. barbirostris. Sebagian besar Anopheles menempati tempat berkembang biak di air yang tergenang, namun ada yang menyukai air yang mengalir seperti An. sundaicus. 92
An. vagus var limosus √ An. vagus √ √ √ √ √ √ An. umbrosus √ An. tessellatus √ √ √ √ √ √ An. sundaicus √ √ √ An. sulawesi √ An. subpictus √ √ √ √ An. sinensis √ √ An. separatus √ An. punctulatus √ √ An. philippinesis √ An. peditaeniatus √ √ An. nigerrimus √ √ An. minimus √ An. meraukensis √ An. maculatus √ √ √ √ √ An. ludlowae torakala √ An. ludlowae √ An. longirostris √ An. limosus √ An. leucosphyrus √ √ √ An. letifer √ An. koliensis √ √ An. kochi √ √ √ √ √ a i s e n o d n I An. indefinitus An. hyrcanus gr √ √ √ √ √ √ i d n a u a l u p e K / u a l u P n a k r a s a d r e B An. hinesorum An. flavirostris An. farauti An. campestris An. brancrofti An. barbumbrosus An. barbirostris An. balabacencis √ √ √ √ √ √ √ √ √ √ √ √ √ √ √ √ √ √ √ . An. annularis √ √ √ √ p p s An. aconitus √ √ √ √ s e l e h p o n A i s u b i r t s i D . 1 l e b a T n a u a l u p e K / u a l u P a r e t a m u S a w a J a r a g g n e T a s u N n a t n a m i l a K i s e w a l u S u k u l a M a u p a P 93
Tabel 2. Distribusi Spesies Anopheles Berdasarkan Habitat No Habitat Spesies Anopheles 1 Rawa An. subpictus, An. vagus, An. vagus var limosus, An. aconitus, An. barbirostris, An. maculatus, An. kochi, An. annularis, An. tesellatus, An. farauti, An. barbumbrosus, An. philippinensis, An. letifer, dan An. nigerrimus 2 Sawah An. vagus, An. aconitus, An. barbirostris, An. maculatus, An. kochi, An. balabacencis, An. annularis, An. nigerrimus, An. letifer, An. barbumbrosus, An. teselatus, An. umbrosus, dan An. hycarnus 3 Kolam air An. subpictus, An. vagus, An. aconitus, An. barbirostris, An. maculatus An. indefinitus, An. farauti, An. kochi, An. barbumbrosus, An. letifer, An. umbrosus, An. teselatus, dan An. hycarnus 4 Sungai An. vagus, An. barbirostris, An. maculatus, An. kochi An. annularis , An. tesselatus, An. farauti, An. indefinitus, An. nigerrimus, An. letifer, dan An. barbumbrosus 5 Genangan air An. subpictus, An. vagus, An. barbirostris, An. kochi, An. tesselatus, An. farauti, dan An. barbumbrosus 6 Selokan An. vagus, An. aconitus, An. barbirostris, An. kochi, An. farauti , An. tesselatus, dan An. sundaicus 7 Kolam tak terpakai An. subpictus, An. vagus, An. barbirostris, An. farauti, An. sundaicus, dan An. indefinitus 8 Kubangan lumpur (kerbau) An. vagus, An. kochi, An. farauti, An. koliensis, An. punctulatus, An. tesselatus, dan An. longirostris 9 Kobakan air An. subpictus, An. vagus var limosus, An. barbirostris, An. maculatus, An. balabacencis, dan An. ludlowae 10 Tapak kaki hewan/ roda ban An. subpictus, An. vagus, An. barbirostris, An. kochi, An. farauti, dan An. tesselatus 11 Sungai dengan sedikit air An. vagus, An. aconitus, An. barbirostris, dan An. maculatus 12 Aliran air An. sundaicus 13 Danau An. subpictus, An. vagus, dan An. barbirostris 14 Tempat penampungan air bekas pencucian emas An. Maculatus dan An. leucosphyrus 15 Muara An. vagus, An. aconitus, dan An. sundaicus 16 Mata air An. maculatus 17 Pantai An. subpictus 18 Sumur An. separatus Sebagian Anopheles spp. mengisap darah manusia (antropofilik) dan ada yang ditemukan mengisap darah hewan (zoofilik) terutama pada daerah yang terdapat ternak di lingkungan sekitarnya. Anopheles spp. di Indonesia ditemukan memiliki kecenderungan untuk mencari makan di luar rumah (eksofagik) meskipun beberapa spesies ditemukan mencari makan di dalam rumah (endofagik) dan cenderung lebih aktif pada malam hari (nocturnal). Aktivitas nyamuk Anopheles dimulai pada pukul 18.00-06.00 (Tabel 3). Tiap spesies mempunyai perilaku mengisap darah yang bervariasi. An. aconitus memiliki kebiasaan mengisap darah dari pukul 18.00-06.00 namun puncak mengisap darah berdasarkan artikel yang ada dari pukul 18.00-23.00. An. subpictus dari pukul 19.00-04.00. An. vagus dari berbagai wilayah memiliki puncak mengisap darah bervariasi dari 18.00-19.00, tengah malam 23.00-00.00, dan dini hari 02.00-04.00. An. barbirostris puncak menggigit dari pukul 18.00-04.00. An. ludlowae pukul 01.00-04.00. An. koliensis dari pukul 19.00-20.00 dan 22.00-01.00. An. farauti pukul 23.00-00.00. An. punctulatus pukul 22.00-02.00. An. longirostris pukul 22.00-23.00. An. separatus pukul 04.00-05.00. An. hyrcanus gr pukul 05.00-06.00 dan 21.00-22.00. An. maculatus pukul 21.00-03.00. An. anularis pukul 22.00-05.00. An. umbrosus pukul 19.00-23.00. An. philippinensis indoor 19.00-21.00 dan outdoor 23.00-01.00. An. farauti puncak menggigit indoor 23.00-00.00 dan outdoor 22.00-23.00. An. sundaicus aktifitas mengigit dari pukul 22.00-04.00. An. balabacensis pukul 20.00-01.00. An. kochi aktifitas mengigit pukul 20.00- 94
Tabel 3. Distribusi Aktivitas Anopheles Berdasarkan Spesiesnya Spesies 18:00 19:00 20:00 21:00 22:00 23:00 00:00 Waktu 01:00 02:00 03:00 04:00 05:00 06:00 07:00 08:00 09:00 An. aconitus An. subpictus An. vagus An. barbirostris An. ludlowae An. koliensis An. farauti An. punctulatus An. tesselatus An. longirostris An. separatus An. hyrcanus gr An. maculatus An. annularis An. umbrosus An. philippinensis An. farauti An. sundaicus An. balabacensis An. kochi An. nigerrimus An. minimus An. indefinitus An. letifer 06.00. An. nigerrimus pukul 01.00-03.00. An. minimus pukul 01.00-03.00. An. indefinitus pukul 19.00-20.00. An. letifer pukul 20.00-04.00. Hasil review ini menunjukkan adanya Anopheles yang mempunyai perilaku-perilaku krespuskular yaitu An.kochi dan An. indefinitus. Anopheles tersebut aktif di masa pergantian siang dan malam. An.kochi dan An. indefinitus meningkat pukul 07.00-08.00 sampai pukul 17.00 dan menurun secara drastis sesudah pukul 17.00. Anopheles lain yang juga mempunyai aktifitas di siang hari dalam jumlah yang rendah yaitu An. barbumbrosus, An.farauti, An. kochi, An. indefinitus, An. koliensis, An. punctulatus, An. subpictus, An. tesselatus, dan An. vagus. Perilaku istirahat Anopheles spp. cenderung di area luar rumah yaitu di area dekat rumah, sekitar kebun, dan area kandang ternak. Karakteristik Ekologi Breeding Place Tempat perkembangbiakan Anopheles spp. memiliki karakteristik suhu lingkungan yang berkisar antara 20-38 ⁰C, kelembapan antara 52-96%, pH air 4,7-9,1, dan kadar garam 0-53‰. Sekitar habitat larva ditemukan berbagai jenis tumbuhan antara lain Bryophyta, kangkung, mimosa air, padi, bakau, damar merah, lontar, tanaman air golongan famili Cyperaceae, tanaman paku-pakuan, dan tanaman golongan Poaceae. Selain itu juga ditemukan berbagai fauna meliputi ikan, kumbang air, larva capung, kecebong, Fejervarya cancrivora (katak sawah), Pila ampullaceal (keong sawah), dan Tryporyza innotata (hewan penggerek batang padi putih). PEMBAHASAN Indonesia masih memiliki cukup banyak kabupaten yang berstatus endemis malaria.2 Anopheles yang merupakan nyamuk penular malaria memiliki spesies yang 95
beraneka ragam. Temuan penelitian ini menunjukkan bahwa terdapat 36 spesies Anopheles yang ditemukan di berbagai wilayah endemis malaria di Indonesia (dari Pulau Sumatera hingga Papua). Spesies tersebut meliputi An. aconitus, An. annularis, An. balabacensis, An. barbirostris, An. barbumbrosus, An. brancrofti, An. campestris, An. farauti, An. flavirostris, An. hinesorum, An. hyrcanus gr, An. indefinitus, An. kochi, An. koliensis, An. letifer, An. leucosphyrus, An. limosus, An. longistrosis, An. ludlowae, An. ludlowae torakala, An. maculatus, An. meraukensis, An. minimus, An. nigerrimus, An. peditaeniatus, An. philippinensis, An. punctulatus, An. separatus, An. sinensis, An. subpictus, An. sulawesi, An. sundaicus, An. tessellatus, An. umbrosus, An. vagus, dan An. vagus var limosus. Sebuah studi menyebutkan bahwa terdapat 20 spesies Anopheles yang telah dikonfirmasi menjadi vektor penting malaria di Indonesia.22 Sebanyak 18 diantaranya merupakan spesies yang ditemukan dalam penelitian ini, yaitu An. aconitus, An. balabacensis, An. barbirostris, An. barbumbrosus, An. brancrofti, An. farauti, An. flavirostris, An. kochi, An. koliensis, An. leucosphyrus, An. maculatus, An. nigerrimus, An. punctulatus, An. sinensis, An. subpictus, An. sundaicus, An. tessellatus, dan An. vagus. Meskipun beberapa spesies diketahui sebagai nonvektor malaria, keberadaannya harus tetap diperhatikan. Adanya perubahan lingkungan seperti peningkatan suhu terkait dengan perubahan iklim dapat mempersingkat masa inkubasi ekstrinsik parasit Plasmodium sp.dan meningkatkan kepadatan nyamuk serta tingkat gigitannya.23 Hal ini berdampak pada perubahan kapasitas dan kompetensi vektorial yang menjadi salah satu dasar dalam penetapan potensi spesies Anopheles menjadi vektor malaria.24 Sebuah studi di Kabupaten Purworejo menunjukkan bahwa An. aconitus yang sebelumnya dinyatakan sebagai vektor tunggal, kemudian muncul beberapa spesies yang berubah menjadi vektor malaria antara lain An. barbirostris dan An. vagus.25 Spesies yang berhasil diidentifikasi terdistribusi di berbagai wilayah dan setiap wilayah memiliki keanekaragaman spesies Anopheles yang berbeda. Sumatera menjadi pulau dengan ragam spesies Anopheles terbanyak dan Papua yang paling sedikit. An. campestris, An. letifer, An. minimus, An. phillipinensis, dan An. separatus hanya dapat ditemukan di wilayah Sumatera. An. brancrofti, An. hinesorum, An. longirostris, dan An. meraukensis hanya dapat ditemukan di Papua. Anopheles limosus, An. ludlowae, dan An. sulawesi hanya dapat ditemukan di wilayah Sulawesi. Perbedaan iklim, faktor lingkungan geografis, dan penggunaan bahan kimia di lingkungan menyebabkan distribusi selektif spesies nyamuk di daerah tertentu sehingga memunculkan adanya variasi spesies di setiap daerah. Kondisi lingkungan berpengaruh terhadap potensi munculnya tempat perkembangbiakan nyamuk dan pemilihan habitat yang cocok untuk oviposisi.26 Distribusi spasiotemporal dan komposisi spesies kepadatan larva Anopheles sangat dipengaruhi oleh karakteristik habitat perkembangbiakan.27 Hasil penelitian menunjukkan bahwa Anopheles spp. ditemukan di rawa, sawah, sungai, kolam air, selokan, danau, sumur, kubangan lumpur, serta genangan-genangan air seperti kubangan sungai sedikit air dan kontainer air pada tambang emas. Nyamuk Anopheles memiliki preferensi untuk berkembangbiak di perairan jernih permanen atau semi permanen dengan air yang tergenang atau mengalir lambat dan terdapat vegetasi pada permukaan air.28 Pada penelitian ini, rawa merupakan area yang paling sering ditemukan larva Anopheles spp. Spesies Anopheles yang ditemukan pada habitat rawa antara lain An. aconitus, An. annularis, An. barbirostris, An. barbumbrosus, An. farauti, An. kochi, An. letifer, An. maculatus, An. nigerrimus, An. phillipinensis, An. subpictus, An. tessellatus, dan An. vagus. Selain rawa, larva Anopheles dapat ditemukan di sawah, kolam, dan sungai. Penelitian di India dan Afrika Barat juga menemukan area yang menjadi tempat perkembangbiakan Anopheles adalah rawa, sawah, sungai, dan kolam.29,30 Lebih dari 90% habitat Anopheles spp. dikelilingi oleh area hijau.29 96
Habitat yang ditemukan berada pada suhu 20-38 ⁰C, kelembapan 52-96%, pH air 4,7-9,1, dan kadar garam 0-53‰. Faktor fisikokimia seperti suhu, kelembapan, pH, oksigen terlarut, dan salinitas juga memengaruhi pemilihan lokasi oviposisi nyamuk dan komposisi spesies.26 Kondisi optimum untuk perkembangbiakan nyamuk adalah pada suhu 25-27 ⁰C, kelembapan 80%, dan pH air 7-8.31-33 Pada kondisi tertentu Anopheles dapat beradaptasi dengan lingkungannya, seperti An. barbirostris, An. subpictus, An. vagus, An. vagus varietas limosus, dan An. indefinitus yang dapat hidup di habitat dengan kadar garam 1-48‰. Larva Anopheles yang biasa hidup air bergaram yaitu An. sundaicus dan An. subpictus. Air yang dapat menjadi tempat perkembangbiakan Anopheles umumnya memiliki salinitas (kadar garam) lebih rendah yaitu berada pada rentang 1-8‰.34 Selain fisikokimia, vegetasi memiliki peran dalam pemilihan lokasi oviposisi dan kelangsungan hidup Anopheles.35 Flora yang ditemukan berada di lingkungan habitat Anopheles spp. antara lain bakau, damar merah, lontar, padi, mimosa air, tanaman air golongan famili Cyperaceae, tanaman paku-pakuan, dan tanaman golongan Poaceae. Sebuah penelitian di Ethiopia menunjukkan bahwa larva An. arabiensis banyak ditemukan di berbagai habitat yang berasosiasi dengan rerumputan. Kepadatan larva yang tinggi ditemukan pada habitat dengan Poaceae.35 Selain flora, dalam penelitian ini terdapat beberapa fauna yang ditemukan di lingkungan habitat Anopheles spp. antara lain ikan, kumbang air, larva udang, larva capung, dan kecebong. Keberadaan fauna dapat sebagai predator alami larva Anopheles. Hasil temuan penelitian ini menunjukkan beberapa tempat perkembangbiakan jumlah larva masih cukup banyak meskipun ditemukan adanya predator alami larva. Hal ini dimungkinkan karena jumlah predator hanya sedikit dan keberadaan flora di habitat dapat digunakan sebagai tempat berlindung larva dari predator.34 Bionomik nyamuk sangat penting dipelajari untuk mengetahui sifat biologis dasar dari nyamuk sehingga masyarakat dapat menghindari gigitan Anopheles dalam rangka mengendalikan infeksi malaria.36 Perilaku Anopheles spp. dalam mencari makan bervariasi. Beberapa spesies Anopheles ditemukan mengisap darah manusia (antropofilik) dan sebagian ditemukan mengisap hewan (zoofilik) terutama pada daerah yang terdapat ternak di lingkungan sekitarnya. Beberapa spesies Anopheles menyukai darah hewan karena hewan memiliki bau yang lebih menarik bagi Anopheles dan spesies nyamuk lainnya.37 Hewan yang disukai nyamuk ini umumnya adalah hewan ternak.38 Preferensi mengisap darah dapat berubah dari zoofilik menjadi antropofilik maupun sebaliknya yang dipengaruhi oleh lingkungan habitatnya.39 Pada daerah yang tidak terdapat hewan ternak, Anopheles spp. cenderung bersifat antropofilik. Adanya ternak dengan penempatan kandang jauh dari lokasi tempat tinggal dapat mengurangi paparan nyamuk malaria pada manusia.40 Waktu dan tempat mencari darah berperan penting bagi pengendalian nyamuk.41 Sebagian besar nyamuk Anopheles memiliki preferensi mengisap darah di luar rumah (eksofagik) dan lebih aktif pada malam hari (nocturnal). Aktivitasnya dimulai pada pukul 18.00 hingga pukul 06.00 dengan puncak aktivitas menggigit bervariasi untuk tiap spesies. Selain beraktivitas di malam hari, beberapa spesies ditemukan beraktivitas pada siang hari yaitu An. kochi dan An. indefinitus dan spesies lainnya yang ditemukan di siang hari dalam jumlah yang rendah. An. kochi dan An. indefinitus memiliki puncak aktivitas menggigit pada pukul 07.00-08.00 dan 16.00-17.00. Aktivitas mengisap darah di siang hari juga ditemui An. arabiensis dan An. coluzzii di wilayah Dielmo Afrika Barat. Hal ini disebabkan oleh plastisitas nyamuk yaitu perubahan perilaku nyamuk sebagai bentuk respon terhadap pengaruh lingkungan. Nyamuk cenderung mencari makan di siang hari ketika tidak dapat makan di malam hari karena penggunaan kelambu berinsektisida.42 Keberadaan host di lingkungan dapat memengaruhi perilaku menggigit Anopheles. Anopheles dapat mengisap berkali-kali dalam semalam pada host yang 97
berbeda baik pada manusia, sapi maupun kambing.43 Aktivitas nyamuk Anopheles, termasuk dalam mencari makan dan mengisap darah dapat berubah dipengaruhi oleh suhu dan kelembapan area sekitar.44 Kebiasaan yang dimiliki nyamuk betina setelah mengisap darah adalah mencari tempat untuk beristirahat dan mencerna makanannya.41 Anopheles dewasa beristirahat dengan cara hinggap pada dinding, atap, lantai, ataupun permukaan lain dalam rumah.45 Di luar rumah, Anopheles biasa ditemukan di luar rumah dan sekitar kandang ternak.46 Pada hasil review didapatkan bahwa Anopheles memiliki perilaku eksofilik atau beristirahat di luar rumah. Nyamuk ini lebih banyak ditemukan saat beristirahat di area kandang hewan ternak dan dinding rumah di bagian luar. Beberapa spesies lebih banyak ditemukan beristirahat di dinding dalam rumah antara lain An. flavirostris dan An. leucosphyrus. Adapun spesies yang ditemukan beristirahat di dalam dan di luar rumah yaitu An. sundaicus dan An. barbirostris. Meskipun kebiasaan beristirahat (endofilik atau eksofilik) diketahui dari pengumpulan nyamuk (indoor atau outdoor) dan terdapat kemungkinan bahwa kondisi tersebut tidak mencerminkan kebiasaan yang sebenarnya, informasi ini tetap berguna untuk pelaksanaan upaya pengendalian populasi nyamuk dalam pencegahan penularan malaria.47 Spesies Anopheles di Indonesia sangat beranekaragam dan tersebar di berbagai wilayah endemis di Indonesia. Variasi dalam distribusi spesies Anopheles dipengaruhi oleh kondisi lingkungan habitat tempatnya hidup dan berkembangbiak. Kondisi tersebut juga memengaruhi kebiasaan atau perilaku nyamuk dalam mencari makan dan beristirahat. Informasi mengenai spesies Anopheles yang hidup di suatu wilayah beserta bionomiknya membantu dalam menyusun intervensi yang sesuai dalam pencegahan dan pengendalian malaria. Kelemahan dari kajian ini adalah artikel primer dengan kriteria low-quality dan moderate-quality paper juga diikutsertakan dalam sintesis kualitatif dengan harapan mampu menjaring sebanyak-banyaknya artikel sehingga dapat menjangkau banyak wilayah endemis dan spesies Anopheles yang lebih bervariasi. KESIMPULAN Indonesia memiliki spesies Anopheles yang beranekaragam. Nyamuk Anopheles yang ditemukan tersebar di berbagai wilayah endemis malaria di Indonesia sebanyak 36 spesies. Habitat Anopheles spp yang paling dominan adalah rawa. Habitat Anopheles spp. memiliki karakteristik yaitu suhu 20-38 ⁰C, kelembapan antara 52-96%, pH air 4,7-9,1, dan kadar garam 0-53 ‰. Berbagai jenis flora dan fauna ditemukan di sekitar area habitat Anopheles, antara lain Bryophyta, kangkung, mimosa air, padi, bakau, damar merah, lontar, tanaman air golongan famili Cyperaceae, tanaman paku-pakuan, tanaman golongan Poaceae, ikan, kumbang air, larva capung, kecebong, Fejervarya cancrivora, Pila ampullaceal, dan Tryporyza innotata. Berdasarkan bionomiknya, sebagian Anopheles ditemukan mengisap manusia (antropofilik) dan ada yang ditemukan mengisap darah hewan (zoofilik) terutama pada daerah dengan keberadaan ternak di lingkungan sekitarnya. Anopheles bersifat eksofagik dan aktivitas menggigitnya di malam hari (pukul 18.00-06.00) dengan waktu puncak menggigit bervariasi bergantung spesiesnya. Setelah menggigit, sebagian besar Anopheles spp. ditemukan beristirahat di area luar rumah (eksofilik) yaitu di dinding luar rumah dan di area kandang ternak. UCAPAN TERIMA KASIH Ucapan terimakasih ditujukan kepada Fakultas Kesehatan Masyarakat Universitas Ahmad Dahlan atas dukungannya dalam penyusunan systematic review ini. 98
KONTRIBUSI PENULIS Peran penulis pada artikel ini yaitu Putri Noor Aida dan Fardhiasih Dwi Astuti,sebagai kontributor utama, sedangkan Arlina Azka sebagai kontributor anggota. Detail kontribusi setiap penulis dapat dilihat pada rincian berikut: Konsep, Metodologi Kurasi data Investigasi Visualisasi Supervisi Analisis data, Menulis-pembuatan draft : : : : : AA : PNA, FDA PNA, AA PNA FDA PNA, FDA, AA DAFTAR RUJUKAN 1. WHO. World Malaria Report 2021. World Health Organization. Geneva: World Health Organization; 2021. 2. Kemenkes RI. Profil Kesehatan Indonesia 2020. Profil Kesehatan Indonesia 2020. Jakarta: Kementerian Kesehatan Republik Indonesia; 2021. 3. Hurtado LA, Calzada JE, Rigg CA, Castillo M, Chaves LF. Climatic fluctuations and malaria transmission dynamics, prior to elimination, in Guna Yala, República de Panamá. Malar J. 2018; 17(1): 1-12. 4. Akpan GE, Adepoju KA, Oladosu OR, Adelabu SA. Dominant malaria vector species in Nigeria: Modelling potential distribution of Anopheles gambiae sensu lato and its siblings with MaxEnt. PLoS One. 2018; 13(10): e0204233. 5. WHO. Handbook for Integrated Vector Management. Geneva: World Health Organization; 2012. 6. Arifianto RP, Masruroh D, Habib MJ, Wibisono MG, Wathon S, Oktarianti R, et al. Identifikasi dan Analisis Bionomik Vektor Malaria Anopheles sp. di Desa Bangsring Kecamatan Wongsorejo, Banyuwangi. Acta Vet Indones. 2018; 6(1): 44-50. 7. Yahya Y, Haryanto D, Pahlevi RI, Budiyanto A. Keanekaragaman Jenis Nyamuk Anopheles di Sembilan Kabupaten (Tahap Pre-Eliminasi Malaria) di Provinsi Sumatera Selatan. Vektora J Vektor dan Reserv Penyakit. 2020; 12(1): 41-52. 8. Putranto NT, Handoyo W, Sumanto D. Keragaman dan Kepadatan Vektor Anopheles sp di Jatirejo Purworejo. J Kesehat Masy Indones. 2020; 15(2): 39-41. 9. Pratiwi R, Anwar C, Salni, Hermansyah, Novrikasari, Ghiffari A, et al. Species diversity and community composition of mosquitoes in a filariasis endemic area in Banyuasin District, South Sumatra, Indonesia. Biodiversitas J Biol Divers. 2019; 20(2): 453-62. 10. Keven JB, Katusele M, Vinit R, Koimbu G, Vincent N, Thomsen EK, et al. Species abundance, composition, and nocturnal activity of female Anopheles (Diptera: Culicidae) in malaria-endemic villages of Papua New Guinea: Assessment with barrier screen sampling. Malar J. 2019; 18(1): 1-12. 11. Reinhold JM, Lazzari CR, Lahondère C. Effects of the Environmental Temperature on Aedes aegypti and Aedes albopictus Mosquitoes: A Review. Insects. 2018; 9(158) :1-17. 12. Rahardjo D, Cantya Prakasita V, Aviati M, Pepiana S. Bionomic of Anopheles sp. in Merauke District, Papua. SCISCITATIO. 2020; 1(1): 34-43. 13. St Laurent B, Sukowati S, Burton TA, Bretz D, Zio M, Firman S, et al. Comparative evaluation of anopheline sampling methods in three localities in Indonesia. Malar J. 2018; 17(1): 1-11. 14. Bariyah K, Utomo B, Subekti S, Sustini F, Juniastuti J, Fathmawati F, et al. Characteristics Environmental and Anopheles Larva Species In High And Low Clinical Malaria Cases In The Landak District of West Kalimantan Province. Indones J Trop Infect Dis. 2021; 9(3): 187-94. 99
15. Ratnasari A, Jabal AR, Syahribulan, Idris I, Rahma N, Rustam SNRN, et al. Salinity tolerance of larvae Aedes aegypti inland and coastal habitats in Pasangkayu, West Sulawesi, Indonesia. Biodiversitas J Biol Divers. 2021; 22(3): 1203-10. 16. Muhammad R, Soviana S, Hadi UK. Keanekaragaman jenis dan karakteristik habitat nyamuk Anopheles spp. di Desa Datar Luas, Kabupaten Aceh Jaya, Provinsi Aceh. J Entomol Indones. 2015; 12(3): 139-139. 17. Munn Z, Stern C, Aromataris E, Lockwood C, Jordan Z. What kind of systematic review should i conduct? A proposed typology and guidance for systematic reviewers in the medical and health sciences. BMC Med Res Methodol. 2018; 18(1): 1-9. 18. Page MJ, McKenzie JE, Bossuyt PM, Boutron I, Hoffmann TC, Mulrow CD, et al. The PRISMA 2020 statement: an updated guideline for reporting systematic reviews. BMJ. 2021; 372: 1-9. 19. Lockwood C, Munn Z, Porritt K. Qualitative research synthesis: Methodological guidance for systematic reviewers utilizing meta-aggregation. Int J Evid Based Healthc. 2015; 13(3): 179-87. 20. The Joanna Briggs Institute. JBI Critical Appraisal Checklist for Descriptive/Case Series. Australia: The Joanna Briggs Institute; 2014. 21. The Joanna Briggs Institute. JBI Critical Appraisal Checklist for Analytical Cross Sectional Studies. Australia: The Joanna Briggs Institute; 2017. 22. Elyazar IRF, Sinka ME, Gething PW, Tarmidzi SN, Surya A, Kusriastuti R, et al. The Distribution and Bionomics of Anopheles Malaria Vector Mosquitoes in Indonesia. Adv Parasitol. 2013; 83: 173-266. 23. Fischer L, Gültekin N, Kaelin MB, Fehr J, Schlagenhauf P. Rising temperature and its impact on receptivity to malaria transmission in Europe: A systematic review. Travel Med Infect Dis. 2020; 36: 1-10. 24. Astuti EP, Ipa M, Prasetyowati H, Fuadzy H, Dhewantara PW. Kapasitas Vektor dan Laju Inokulasi Entomologis Anopheles vagus dari Wilayah Endemis Malaria di Provinsi Banten. Vektora J Vektor dan Reserv Penyakit. 2016; 8(1): 23-30. 25. Raharjo M. Malaria Vulnerability Index (MLI) Untuk Manajemen Risiko Dampak Perubahan Iklim Global Terhadap Ledakan Malaria Di Indonesia. Vektora J Vektor dan Reserv Penyakit. 2011; 3(1): 54-80. 26. Amini M, Hanafi-Bojd AA, Aghapour AA, Chavshin AR. Larval habitats and species diversity of mosquitoes (Diptera: Culicidae) in West Azerbaijan Province, Northwestern Iran. BMC Ecol. 2020; 20(1): 1-11. 27. Tarekegn M, Tekie H, Wolde-hawariat Y, Dugassa S. Habitat characteristics and spatial distribution of Anopheles mosquito larvae in malaria elimination settings in Dembiya District, Northwestern Ethiopia. Int J Trop Insect Sci. 2022; 1-18. 28. Nambunga IH, Ngowo HS, Mapua SA, Hape EE, Msugupakulya BJ, Msaky DS, et al. Aquatic habitats of the malaria vector Anopheles funestus in rural south-eastern Tanzania. Malar J. 2020; 19(1): 1-11. 29. Zogo B, Koffi AA, Alou LPA, Fournet F, Dahounto A, Dabiré RK, et al. Identification and characterization of Anopheles spp. breeding habitats in the Korhogo area in northern Côte d'Ivoire: A study prior to a Bti-based larviciding intervention. Parasites and Vectors. 2019; 12(1): 1-10. 30. Ishwara Prasad KS, Govindarajan R, Sreepada KS. Seasonal Diversity of mosquito species in Dakshina Kannada district, Karnataka, India. J Vector Borne Dis. 2022; 58(2): 119-25. 31. Nurmalasari A, Ruhimat U, Setiawan D, Pradani FY, Farihatun A, Susilowati ND, et al. Identification of Anopheles sp. at Cibenda Urban Village Parigi Sub-District Pangandaran District. Journal of Physics: Conference Series. 2019; 1179. 32. Manzoor F, Shabbir R, Sana M, Nazir S, Khan MA. Determination of Species Composition of Mosquitoes in Lahore, Pakistan. J Arthropod Borne Dis. 2020; 14(1): 100
106-15. 33. Obi OA, Ujah AF, Obiezue RN, Nwaosu AT, Odoh OJ. Spatial distribution of mosquitoes (Diptera: Culicidae) population in different larval habitats in urban environment in Makurdi, North-Central Nigeria. J Entomol Zool Stud. 2020; 8(5): 391-9. 34. Laumalay HM, Satoto TBT, Fuad A. Analisis Spasial Karakteristik Habitat Perkembangbiakan Anopheles Spp di Desa Lifuleo Kecamatan Kupang Barat. Bul Penelit Kesehat. 2019; 47(3): 207-16. 35. Asmare Y, Hill SR, Hopkins RJ, Tekie H, Ignell R. The role of grass volatiles on oviposition site selection by Anopheles arabiensis and Anopheles coluzzii. Malar J. 2017; 16(1): 1-9. 36. Chakim I, Pumpaibool T. The diversity of Anopheles blood feeding patterns suggests different malaria protection strategies in different localities. F1000Research. 2019; 8: 1217. 37. Shinta, Sukowati S, Pradana A, Marjianto, Marjana P. Beberapa Aspek Perilaku Anopheles maculatus Theobald di Pituruh, Kabupaten Purworejo, Jawa Tengah. Bul Penelit Kesehat. 2013; 43(3): 131-41. 38. Waite JL, Swain S, Lynch PA, Sharma SK, Haque MA, Montgomery J, et al. Increasing the potential for malaria elimination by targeting zoophilic vectors. Sci Rep. 2017; 7(1): 1-10. 39. Setiyaningsih R, Mujiyono M, Siswoko SP, Risti R, Maksud M, Satoto TBT. Kepadatan Populasi dan Preferensi Habitat Anopheles ludlowae di Berbagai Ekosistem di Sulawesi Tengah. Vektora J Vektor dan Reserv Penyakit. 2016; 8(2): 53-60. 40. Zeru MA, Zeru MA, Shibru S, Massebo F. Exploring the impact of cattle on human exposure to malaria mosquitoes in the Arba Minch area district of southwest Ethiopia. Parasites and Vectors. 2020; 13(1): 1-8. 41. Warrell DA, Gilles HM. Essential Malariology. 4th Ed. Boca Raton: CRC Press; 2017. 42. Doucoure S, Thiaw O, Thiaw O, Wotodjo AN, Bouganali C, Diagne N, et al. Anopheles arabiensis and Anopheles funestus biting patterns in Dielmo, an area of low level exposure to malaria vectors. Malar J. 2020; 19(1): 1-8. 43. Laurent B, Burton TA, Zubaidah S, Miller HC, Asih PB, Baharuddin A, et al. Host attraction and biting behaviour of Anopheles mosquitoes in South Halmahera, Indonesia. Malar J. 2017; 16(1): 1-9. 44. Salahi-Moghaddam A, Khoshdel A, Dalaei H, Pakdad K, Nutifafa GG, Sedaghat MM. Spatial changes in the distribution of malaria vectors during the past 5 decades in Iran. Acta Trop. 2017; 166: 45-53. 45. Msugupakulya BJ, Kaindoa EW, Ngowo HS, Kihonda JM, Kahamba NF, Msaky DS, et al. Preferred resting surfaces of dominant malaria vectors inside different house types in rural south-eastern Tanzania. Malar J. 2020; 19(1): 1-15. 46. Prastowo D, Widiarti, Garjito TA. Bionomik Anopheles spp sebagai Dasar Pengendalian Vektor Malaria di Kabupaten Kebumen Jawa Tengah. Vektora J Vektor dan Reserv Penyakit. 2018; 10(1): 25-36. 47. Sumruayphol S, Chaiphongpachara T, Samung Y, Ruangsittichai J, Cui L, Zhong D, et al. Seasonal dynamics and molecular differentiation of three natural Anopheles species (Diptera: Culicidae) of the Maculatus group (Neocellia series) in malaria hotspot villages of Thailand. Parasites and Vectors. 2020; 13(1): 1-11. 48. Ndoen E, Wild C, Dale P, Sipe N, Dale M. Dusk to dawn activity patterns of anopheline mosquitoes in West Timor and Java, Indonesia. Southeast Asian J Trop Med Public Health. 2011; 42(3): 550-61. 49. Watmanlusy E, Raharjo M, Nurjazuli N. Analisis Spasial Karakteristik Lingkungan dan Dinamika Kepadatan Anopheles sp. Pengaruhnya terhadap Kejadian Malaria 101
di Kecamatan Seram Barat Kabupaten Seram Bagian Barat Maluku. J Kesehat Lingkung Indones. 2019; 18(1): 12-8. 50. Arasy AA, Nurwidayati A. Survey Anopheles spp. di Desa Ilan Batu, Kabupaten Luwu, Provinsi Sulawesi Selatan. Spirakel. 2017; 9(2): 78-86. 51. Dhewantara PW, Astuti EP, Pradani FY. Studi Bioekologi Nyamuk Anopheles sundaicus di Desa Sukaresik Kecamatan Sidamulih Kabupaten Ciamis. Bul Penelit Kesehat. 2013; 41(1): 26-36. 52. Fauziah W, Kridaningsih TN, Wike I. Bioekologi Vektor Malaria di Kabupaten Sarmi Provinsi Papua. Lap Akhir Penelit Risbinakes. 2012; 53. Indriyati L, Rosanji A, Juhairiyah, Yuana WT, Haryati E. Habitat Perkembangbiakan Spesifik Anopheles sp Di Tambang Emas Kura-Kura Banian (Perubahan Perilaku Anopheles sp). BALABA. 2016; 12(2): 121-34. 54. Indriyati L, Sembiring WSR, Rosanji A. Keanekaragaman Anopheles spp. di Daerah Endemis Malaria Desa Siayuh [Trans] Kabupaten Kotabaru Provinsi Kalimantan Selatan. ASPIRATOR - J Vector-borne Dis Stud. 2017; 9(1): 11-20. 55. Friliansari LP, Onggowaluyo S, Rahmawati E. Sebaran Vektor Malaria yang Ditemukan di Wilayah Desa Sukajadi Kecamatan Campaka Kabupaten Cianjur Jawa Barat. Pros Pertem Ilm Nas Penelit Pengabdi Masy (PINLITAMAS 1). 2018; 1(1): 583-8. 56. Sucipto CD. Studi Vektor Malaria di Desa Emparu dan Mangat Baru Kecamatan Dedai Kabupaten Sintang Propinsi Kalimantan Barat. J Med. 2014; I(2): 95-106. 57. Kusuma U, Widyanto A. Deskripsi Bionomik Nyamuk Anopheles Sp di Wilayah Kecamatan Parigi Kabupaten Pangandaran Provinsi Jawa Barat Tahun 2016. Bul Keslingmas. 2016; 35: 383-8. 58. Purnawati N. Analisis Spasial Keberadaan Breeding Place Vektor Dengan Kejadian Malaria Di Desa Lebakwangi Kecamatan Pagedongan Kabupaten Banjarnegara. Skripsi. Universitas Negeri Semarang; 2016. 59. Shinta P, Baharuddin A. Perilaku Menghisap Darah Nyamuk Anopheles spp. di Desa Saketa, Kecamatan Gane Barat, Halmahera Selatan, Maluku Utara. J Ekol Kesehat. 2019; 18(2): 99-110. 60. Mahdalena V, Suryaningtyas NH, Ni'mah T. Ekologi Habitat Perkembangbiakan Anopheles Spp. di Desa Simpang Empat, Kecamatan Lengkiti, Ogan Komering Ulu, Sumatera Selatan. J Ekol Kesehat. 2015; 14(4): 342-9. 61. Mahdalena V, Hapsari N, Ni'mah T. Keragaman Jenis dan Aktivitas Mengisap Darah Anopheles spp. di Desa Simpang Empat Kecamatan Lengkiti Ogan Komering Ulu Sumatera Selatan. ASPIRATOR - J Vector-borne Dis Stud. 2016; 8(1): 9-16. 62. St. Laurent B, Supratman S, Asih PBS, Bretz D, Mueller J, Miller HC, et al. Behaviour and molecular identification of Anopheles malaria vectors in Jayapura district, Papua province, Indonesia. Malar J. 2016; 15(1): 1-8. 63. Sopi IIPB, Triana E. Beberapa Aspek Bioekologi Anopheles spp. di Desa Karuni Kecamatan Laura Kabupaten Sumba Barat Daya Nusa Tenggara Timur. Aspirator. 2015; 7(2): 48-57. 64. Sopi IIPB. Beberapa aspek perilaku Anopheles sundaicus di Desa Konda Maloba Kecamatan Katikutana Selatan Kabupaten Sumba Tengah. ASPIRATOR - J Vector- borne Dis Stud. 2014; 6(2): 63-72. 65. Putri DF. Studi Fauna Vektor Malaria di Daerah Endemis Malaria Desa Way Muli Kabupaten Lampung Selatan. J Dunia Kesmas. 2012; 1(1): 58-66. 66. Wahyuni MMD, Riwu YR. Behavior of Anopheles sp Mosquitoes in Lifuleo Village in 2017. In: Health Polytechnic of Ministry of Health in Kupang 1st International Conference. 2017. hal. 190-204. 102
67. Raharjo M. Temperature Variability and Bionomics of Anopheles in Endemic Malaria Area of District Purworejo Central Java Province Indonesia. 2nd Int Semin Public Heal Educ. 2015; 321-30. 68. Setiyaningsih R, Yanti S AO, Lasmiati L, Mujiyono, Prihatin MT, Widiarti, et al. Keanekaragaman Anopheles dalam Ekosistem Hutan dan Resiko Terjadinya Penularan Malaria di Beberapa Provinsi di Indonesia. Media Penelit dan Pengemb Kesehat. 2019; 29(3): 243-54. 69. Sopi IIPB, Kazwaini M. Bionomik Anopheles spp. di Desa Konda Maloba, Kecamatan Katikutana Selatan, Kabupaten Sumba Tengah, Provinsi NTT. J Ekol Kesehat. 2014; 13(3): 240-54. 70. Taviv Y, Budiyanto A, Sitorus H, Ambarita LP, Mayasari R. Sebaran Nyamuk Anopheles pada Topografi Wilayah yang Berbeda di Provinsi Jambi. Media Penelit dan Pengemb Kesehat. 2015; 25(2):1-8. 103
ASPIRATOR, 14(2), Desember 2022 pp. 89-104 104