Avery Dulles

Dulles lahir di Auburn, New York, putra dari pasangan John Foster Dulles, yang di kemudian hari menjadi Menteri Luar Negeri Amerika Serikat serta digunakan namanya pada Bandar Udara Internasional Washington Dulles, dan Janet Pomeroy. Pamannya adalah Allen Welsh Dulles, Direktur CIA. Kakek buyutnya, John W. Foster, dan paman buyutnya, Robert Lansing, juga pernah menjabat sebagai Menteri Luar Negeri A.S. Kakeknya dari pihak ayah, Allen Macy Dulles, adalah pengajar di , suatu institusi pendidikan Presbiterian, dan menerbitkan karya-karya dalam bidang eklesiologi, bidang yang kelak ditekuni juga secara akademis oleh Dulles setelah memeluk iman Katolik.