Fatti:
A. A.a In data 13 settembre 2005 la Cassa disoccupazione cristiano sociale (OCST) chiedeva a B._ la restituzione dell'importo di fr. 28'087.90 per le indennità indebitamente percepite dal gennaio all'agosto 2003. L'istanza di condono presentata dall'interessata veniva respinta mediante decisione del 16 maggio 2006 dalla Sezione cantonale del lavoro che non ravvisava nel comportamento dell'istante la necessaria buona fede. Il provvedimento veniva sostanzialmente confermato il 20 novembre 2006 anche in seguito all'opposizione interposta dall'assicurata.
Con giudizio del 13 giugno 2007, il Tribunale delle assicurazioni del Cantone Ticino confermava la decisione su opposizione, mentre il Tribunale federale, adito successivamente dall'assicurata, ne accoglieva parzialmente il gravame e annullava il giudizio cantonale nonché il provvedimento amministrativo impugnato (sentenza 8C_383/2007 del 15 luglio 2008). La Corte federale stabiliva aver l'autorità precedente negato a torto la buona fede dell'insorgente e ordinava il rinvio degli atti all'amministrazione per esaminare se, in caso di restituzione, l'interessata sarebbe venuta a trovarsi in gravi difficoltà.
A.b Pronunciandosi nuovamente il 10 dicembre 2008 sul diritto dell'assicurata al condono, la Sezione del lavoro ne ha parzialmente accolto l'istanza fissando la somma da restituire in fr. 15'420.45. Statuendo su opposizione, l'amministrazione ha ribadito la propria posizione il 24 marzo 2009.
B. Patrocinata dall'avv. Raffaele Dadò, B._ si è aggravata al Tribunale cantonale delle assicurazioni postulando l'accoglimento integrale della domanda di condono.
Per pronuncia del 17 giugno 2009, statuendo per giudice unico, la Corte cantonale ha parzialmente accolto il gravame e annullato la decisione su opposizione. Prendendo in considerazione il salario mensile attestato dall'assicurata (fr. 4'540.-) anziché quello computato dall'amministrazione (fr. 6'000.-), essa ha rinviato gli atti alla Sezione del lavoro per nuovo calcolo volto a determinare in quale misura l'insorgente presentasse un grave rigore economico. La Corte cantonale ha pure assegnato all'assicurata un importo di fr. 500.- a titolo di ripetibili.
C. La Sezione del lavoro ha presentato al Tribunale federale un ricorso in materia di diritto pubblico con cui chiede l'annullamento del giudizio impugnato.
Sempre tramite l'avv. Dadò, l'assicurata, protestate spese e ripetibili, propone la reiezione del gravame, invocando inoltre la prescrizione/perenzione della pretesa dell'amministrazione. Per parte sua, la Segreteria di Stato dell'economia ha rinunciato a determinarsi.

Diritto:
1. 1.1 Giusta l'art. 29 cpv. 1 LTF, il Tribunale federale esamina d'ufficio la sua competenza. Esso statuisce così liberamente sulla ricevibilità dei ricorsi che gli sono sottoposti (<ref-ruling> consid. 2 pag. 188 con riferimenti).
1.2 Di principio, una decisione di rinvio costituisce formalmente una decisione incidentale, di per sé impugnabile soltanto alle condizioni poste dall'art. 93 cpv. 1 LTF, anche se con essa vengono decisi aspetti parziali materiali della causa (<ref-ruling> consid. 4.2 pag. 481). Anche nel caso di specie, dal momento che non pone fine alla procedura e non serve unicamente a dare esecuzione a quanto da lui ordinato (sentenza 8C_682/2007 del 30 luglio 2008 consid. 1.1, non pubblicato in <ref-ruling>, ma in SVR 2008 UV n. 31 pag. 115; cfr. pure sentenza 9C_684/2007 del 27 dicembre 2007 consid. 1.1, in SVR 2008 IV n. 39 pag. 131), il giudizio impugnato va qualificato quale decisione incidentale. L'ammissibilità del ricorso presuppone di conseguenza - in via alternativa - che la pronuncia possa causare un pregiudizio irreparabile (art. 93 cpv. 1 lett. a) oppure che l'accoglimento del ricorso comporterebbe immediatamente una decisione finale consentendo di evitare una procedura probatoria defatigante o dispendiosa (art. 93 cpv. 1 lett. b).
Nella misura in cui ordina alla Sezione del lavoro di effettuare il nuovo calcolo volto a determinare l'esistenza di un grave rigore economico dell'assicurata, tenendo conto di un salario mensile di fr. 4'540.- anziché di fr. 6'000.-, il giudizio impugnato contiene istruzioni di carattere sostanziale che restringono la latitudine di giudizio dell'amministrazione e la obbligano a rendere una decisione che essa ritiene contraria al diritto (<ref-ruling> consid. 5.2, 5.2.1-5.2.4 pag. 483 segg.; cfr. pure sentenza citata 8C_682/2007 consid. 1.2.1). In queste condizioni, l'esistenza di un pregiudizio irreparabile appare manifesta (<ref-ruling> consid. 2.3.1 pag. 632; cfr. inoltre sentenza citata 8C_682/2007 consid. 1.2.2). Ne segue che, sotto questo aspetto, il ricorso è ricevibile.
1.3 Anche per il resto il ricorso, interposto da un'autorità legittimata al ricorso in virtù di un'altra legge federale (art. 89 cpv. 2 lett. d LTF in relazione con l'art. 102 cpv. 2 LADI) e diretto contro una decisione pronunciata in una causa di diritto pubblico (art. 82 lett. a LTF) da un'autorità cantonale di ultima istanza (art. 86 cpv. 1 lett. d LTF), è di principio ricevibile essendo stato depositato entro il termine (art. 100 cpv. 1 LTF) e nella forma (art. 42 LTF) di legge senza che si realizzi un'eccezione ai sensi dall'art. 83 LTF.
2. 2.1 Il ricorso in materia di diritto pubblico può essere presentato per violazione del diritto, così come stabilito dagli art. 95 e 96 LTF. Per contro, il Tribunale federale fonda la sua sentenza sui fatti accertati dall'autorità inferiore (art. 105 cpv. 1 LTF) e vi si può scostare solo qualora questo accertamento sia avvenuto in modo manifestamente inesatto o in violazione del diritto ai sensi dell'art. 95 LTF (art. 105 cpv. 2 LTF). Per essere manifestamente inesatto, e quindi arbitrario (<ref-ruling> consid. 1.5 pag. 401 con riferimento), il criticato accertamento deve risultare chiaramente insostenibile, in evidente contrasto con la fattispecie, fondato su una svista manifesta o contraddire in modo urtante il sentimento di giustizia e di equità (<ref-ruling> consid. 2.1 pag. 211; <ref-ruling> consid. 3.1 pag. 178, 8 consid. 2.1 e rinvii).
2.2 Nel caso in esame, la pronuncia cantonale è unicamente contestata dalla Sezione ricorrente nella misura in cui si scosta dallo stipendio dell'assicurata preso in considerazione dall'amministrazione stessa ai fini dell'esame dell'onere troppo grave. Trattandosi di una questione di fatto, si pone pertanto il problema di sapere se l'accertamento compiuto dal primo giudice sia manifestamente inesatto o contrario al diritto.
2.3 Nello stabilire il reddito mensile dell'assicurata in fr. 4'540.-, il primo giudice si è fondato sulle indicazioni nel questionario concernente la domanda di condono compilato dall'interessata il 23 ottobre 2008. Facendo riferimento a una precedente informazione fornita dall'opponente in merito alla sua situazione salariale, la Sezione ricorrente insiste invece sull'importo di fr. 6'000.-. Sennonché, la dichiarazione invocata nel gravame dell'amministrazione non si trova agli atti. Non vi è pertanto motivo per completare o rettificare d'ufficio (art. 105 cpv. 2 LTF) l'accertamento dei fatti posti a fondamento del giudizio impugnato su questo punto. Il Tribunale federale deve quindi statuire sulla base di questi fatti, che non risultano accertati in modo manifestamente inesatto o contrario al diritto. Si osservi d'altronde che la pronuncia cantonale, che obbliga l'amministrazione ricorrente a effettuare un nuovo calcolo volto a determinare in quale misura l'assicurata presenti un grave rigore economico tenendo conto di un reddito di fr. 4'540.-, è subordinata alla condizione che nel frattempo non siano divenuti disponibili dei dati fiscali rilevanti ai fini della vertenza.
3. Inammissibile, dal momento che la LTF non conosce l'istituto del ricorso adesivo e che l'opponente non si è aggravata personalmente contro il giudizio impugnato (Ulrich Meyer, in Basler Kommentar, Bundesgerichtsgesetz, 2008, n. 4 all'art. 102 LTF), è infine la richiesta presentata in via di risposta dall'assicurata di pronunciarsi sull'eccezione di prescrizione/perenzione della pretesa dell'amministrazione. L'interessata può chiedere unicamente la conferma del giudizio cantonale. Qualora le conclusioni dell'opponente andassero interpretate nel senso che è chiesta la riforma del giudizio medesimo in una misura più estesa di quella postulata dall'insorgente, simile conclusione sarebbe irricevibile (v. Bernard Corboz, in Corboz/Wurzburger/Ferrari/Frésard/ Aubry Girardin, Commentaire de la LTF, 2009, n. 31 segg. all'art. 102 LTF).
4. Pur soccombendo, la ricorrente è dispensata dal versamento delle spese giudiziarie (<ref-ruling>). Per contro la Sezione cantonale del lavoro rifonderà all'assicurata, vincente in lite e patrocinata da un legale, un'indennità per ripetibili della sede federale (art. 68 cpv. 2 LTF).

Per questi motivi, il Tribunale federale pronuncia:
1. Il ricorso è respinto.
2. Non si prelevano spese giudiziarie.
3. La ricorrente verserà all'opponente la somma di fr. 500.- a titolo di ripetibili della sede federale.
4. Comunicazione alle parti, al Tribunale delle assicurazioni del Cantone Ticino e alla Segreteria di Stato dell'economia.