Sachverhalt:
A. Rechtsanwalt T._ war in einem beim Bezirksrat Uster geführten Rekursverfahren betreffend Sozialhilfeleistungen als amtlich bestellter unentgeltlicher Rechtsbeistand tätig. Er machte mit Schreiben vom 17. Mai 2006 einen Aufwand von 11.25 Stunden und Barauslagen von Fr. 151.15 geltend. Der Bezirksrat setzte mit Beschluss vom 19. Juni 2006 die Entschädigung auf Fr. 2'141.75 fest. Dieser Betrag basiert auf einem Zeitaufwand von 9.15 Stunden.
T._ liess hiegegen - entsprechend der Rechtsmittelbelehrung - beim Verwaltungsgericht des Kantons Zürich Beschwerde erheben. Das Gericht überwies die Beschwerde zuständigkeitshalber an den Regierungsrat des Kantons Zürich. Dieser hiess die Beschwerde mit Beschluss vom 28. März 2007 gut und wies den Bezirksrat Uster an, T._ als unentgeltlichen Rechtsvertreter gemäss dessen Honorarnote vom 17. Mai 2006 (für 11.25 Stunden nebst Barauslagen und Mehrwertsteuer) zu entschädigen.
Am 5. April 2007 wandte sich T._ durch seinen Rechtsvertreter an den Regierungsrat mit dem Antrag, es sei ihm für das mit dem Beschluss vom 28. März 2007 abgeschlossene Verfahren eine Parteientschädigung zuzusprechen. Der Regierungsrat wies den Antrag ab und auferlegte dem Antragsteller die Kosten des Verfahrens von Fr. 377.- (Beschluss vom 19. Juni 2007).
B. Die dagegen erhobene Beschwerde wies das Verwaltungsgericht des Kantons Zürich mit Entscheid vom 23. August 2007 ab.
C. T._ lässt Beschwerde in öffentlich-rechtlichen Angelegenheiten führen mit dem Rechtsbegehren, es sei der angefochtene Entscheid aufzuheben und die Sache zur Neubeurteilung an das Verwaltungsgericht des Kantons Zürich zurückzuweisen.
Das Verwaltungsgericht und der Regierungsrat des Kantons Zürich schliessen auf Abweisung der Beschwerde.

Erwägungen:
1. Angefochten ist ein Endentscheid eines kantonalen Verwaltungsgerichts als letzter kantonaler Instanz (<ref-law>) in einer Angelegenheit des öffentlichen Rechts (<ref-law>), welche nicht unter eine der in <ref-law> erwähnten Ausnahmen fällt. Die Beschwerde in öffentlich-rechtlichen Angelegenheiten ist somit grundsätzlich zulässig. Der Beschwerdeführer erfüllt die Legitimationsvoraussetzungen gemäss <ref-law>.
2. 2.1 Mit der Beschwerde in öffentlich-rechtlichen Angelegenheiten kann die Verletzung von Bundesrecht gerügt werden (<ref-law>). Soweit sich der angefochtene Entscheid auf Quellen des kantonalen Rechts stützt, welche nicht in Art. 95 lit. c-e BGG genannt werden, beschränkt sich die Überprüfung durch das Bundesgericht demgegenüber thematisch auf die erhobenen und begründeten Rügen (<ref-law>) und inhaltlich auf die Frage, ob die Anwendung des kantonalen Rechts zu einer Bundesrechtswidrigkeit führt. Im Vordergrund steht dabei eine Verletzung verfassungsmässiger Rechte (<ref-ruling> E. 1 S. 203 mit Hinweisen).
2.2 Der Beschwerdeführer rügt eine Verletzung von <ref-law> (Anspruch auf unentgeltlichen Rechtsbeistand), von <ref-law> (Anspruch auf rechtliches Gehör) sowie von <ref-law> (Willkürverbot). Diese Rügen sind zulässig und werden in einer den Anforderungen von <ref-law> genügenden Weise substanziiert. Auf die Beschwerde ist daher einzutreten.
3. 3.1 Strittig und zu prüfen ist der Anspruch des Beschwerdeführers auf eine Parteientschädigung für das mit dem Beschluss des Regierungsrates vom 28. März 2007 abgeschlossene Verfahren. Gegenstand dieses Verfahrens war die Höhe der dem Beschwerdeführer in seiner Eigenschaft als unentgeltlicher Rechtsbeistand im sozialhilferechtlichen Verfahren vor dem Bezirksrat Uster auszurichtenden Entschädigung.
3.2 Gemäss § 17 Abs. 2 des Gesetzes über den Rechtsschutz in Verwaltungssachen des Kantons Zürich (Verwaltungsrechtspflegegesetz, VRG) kann die unterliegende Partei im Rekursverfahren und im Verfahren vor dem Verwaltungsgericht zu einer angemessenen Entschädigung für Umtriebe des Gegners verpflichtet werden, namentlich wenn: a) die rechtsgenügende Darstellung komplizierter Sachverhalte und schwieriger Rechtsfragen besonderen Aufwand erforderte oder den Beizug eines Rechtsbeistandes rechtfertigte oder b) ihre Rechtsbegehren oder die angefochtene Anordnung offensichtlich unbegründet waren.
3.3 Das Verwaltungsgericht verneinte einen Anspruch auf die umstrittene Parteientschädigung mit der Begründung, nach ständiger und unbestrittener Praxis würden Parteientschädigungen im Rekursverfahren und im verwaltungsgerichtlichen Beschwerdeverfahren nicht von Amtes wegen, sondern nur auf vorgängig gestelltes Gesuch hin zugesprochen. Der Beschwerdeführer habe erst im Nachgang zum Beschluss des Regierungsrates vom 29. März 2007 um Ausrichtung einer Parteientschädigung ersucht. Der Antrag sei somit verspätet. Das Festhalten an einem vorgängig gestellten Gesuch mache durchaus Sinn. Es sollten nämlich vor der Fallbeurteilung alle Begehren vorliegen, was eine rationelle Entscheidfindung erleichtere. Insofern sei ein Antrag auf eine Parteientschädigung nicht anders zu beurteilen als ein materieller Rekursantrag, dessen rechtzeitige Einreichung ebenfalls Voraussetzung sei. Bei dieser Sach- und Rechtslage könne offen bleiben, ob eine Parteientschädigung auch deshalb nicht zuzusprechen sei, weil der Beschwerdeführer im Streit über die Höhe der Vergütung für die unentgeltliche Rechtsverbeiständung nicht auf den Beizug eines (weiteren) Anwalts angewiesen gewesen sei und der diesbezügliche Aufwand, hätte er ihn selber erbracht, zu geringfügig für die Zusprechung einer Parteientschädigung gewesen wäre.
4. 4.1 Die Rüge der Gehörsverletzung wird wie folgt begründet: Der Bezirksrat Uster habe in der Rechtsmittelbelehrung die Beschwerde an das Verwaltungsgericht angegeben. Im Rahmen der amtlichen Rechtsvertretung sei der Aufwand des Vertreters zu ersetzen, der sich aus dessen Wirken vernünftigerweise ergebe. Darunter falle auch der Aufwand, welcher betrieben werden müsse, um eine gerechte Entschädigung zu erhalten. Dabei sei dem amtlichen Rechtsvertreter jedenfalls im Verfahren vor Verwaltungsgericht der notwendige Zeitaufwand zu entschädigen. Dazu gehöre auch die erforderliche Zeit zur Durchsetzung des bestrittenen, jedoch gerechtfertigten Honorierungsanspruchs. Falls kein Entschädigungsbegehren gestellt werde, habe das Gericht die Entschädigung von Amtes wegen nach Ermessen festzusetzen. Im Verfahren vor dem Verwaltungsgericht habe daher keine Veranlassung bestanden, einen Antrag auf Parteientschädigung zu stellen. Nach der Überweisung der Eingabe durch das Verwaltungsgericht an den als zuständig erkannten Regierungsrat hätte der Beschwerdeführer Gelegenheit erhalten müssen, die Rechtsschrift den nunmehr zur Anwendung gelangenden Verfahrensbestimmungen (Rekursverfahren vor dem Regierungsrat) anzupassen. Indem der Regierungsrat stattdessen ohne weitere Verfahrensschritte über die Beschwerde entschieden habe, habe er den Anspruch des Beschwerdeführers auf rechtliches Gehör verletzt.
4.2 Der Beschwerdeführer hat, der Rechtsmittelbelehrung im Beschluss des Bezirksrats Uster vom 19. Juni 2006 folgend, die Höhe seiner Entschädigung beim Verwaltungsgericht angefochten. Dieses überwies die Eingabe zuständigkeitshalber an den Regierungsrat. Eine derartige Weiterleitung erfolgt gemäss § 5 Abs. 2 Satz 1 VRG "in der Regel unter Benachrichtigung des Absenders". In der Lehre wird eine Verpflichtung der überweisenden Behörde, den Absender zu informieren, aus dem verfassungs- und völkerrechtlich garantierten Fairnessprinzip abgeleitet (Kölz/Bosshart/Röhl, Kommentar zum Verwaltungsrechtspflegegesetz des Kantons Zürich, 2. Auflage, Zürich 1999, § 5 N 36; Merkli/Aeschlimann/Herzog, Kommentar zum Gesetz über die Verwaltungsrechtspflege im Kanton Bern, Bern 1997, Art. 3 N 11). Der verfassungsrechtliche Gehörsanspruch kann es in diesem Zusammenhang - unter Berücksichtigung des Grundsatzes, wonach einer Partei, welche ihre Sorgfaltspflichten wahrnimmt, aus einer unrichtigen Rechtsmittelbelehrung keine Nachteile erwachsen dürfen (Kölz/Bosshart/Röhl, a.a.O., § 10 N 52) - gebieten, im Hinblick auf vor der zuständigen Behörde geltende abweichende Verfahrensregeln eine Ergänzung der Beschwerdeschrift zuzulassen. Ob dies hier zutrifft, kann jedoch offen bleiben, da die Beschwerde aus den nachfolgend darzulegenden Gründen ohnehin gutzuheissen ist.
5. 5.1 Der Beschwerdeführer macht weiter eine Verletzung des Anspruchs auf unentgeltlichen Rechtsbeistand nach <ref-law> geltend. Zur Begründung wird im Wesentlichen erklärt, wenn der unentgeltliche Rechtsbeistand, der die ihm zustehende Entschädigung auf dem Rechtsweg durchsetzen müssen, für den damit verbundenen Aufwand nicht entschädigt werde, führe dies im Ergebnis zu einer Schmälerung seines Honorars. Dieses Resultat lasse sich mit <ref-law> nicht vereinbaren.
5. 5.1 Der Beschwerdeführer macht weiter eine Verletzung des Anspruchs auf unentgeltlichen Rechtsbeistand nach <ref-law> geltend. Zur Begründung wird im Wesentlichen erklärt, wenn der unentgeltliche Rechtsbeistand, der die ihm zustehende Entschädigung auf dem Rechtsweg durchsetzen müssen, für den damit verbundenen Aufwand nicht entschädigt werde, führe dies im Ergebnis zu einer Schmälerung seines Honorars. Dieses Resultat lasse sich mit <ref-law> nicht vereinbaren.
5.2 5.2.1 Im bundesgerichtlichen Beschwerdeverfahren besteht auch dann Anspruch auf Parteientschädigung, wenn kein entsprechender Antrag gestellt wurde (<ref-ruling> E. 4 und 5 S. 157 f. mit zahlreichen Hinweisen auf Literatur zum Zivilprozessrecht). Dieser Grundsatz gilt auch für Parteientschädigungsansprüche, die das kantonale Verfahren betreffen, aber auf Bundesrecht beruhen. Eine kantonale Regelung, welche in dieser Konstellation eine Parteientschädigung von einem entsprechenden Antrag abhängig macht, ist bundesrechtswidrig (<ref-ruling> E. 3 S. 140 f.; anders für einen kantonalrechtlichen Entschädigungsanspruch Urteil 1P.23/1993 vom 10. August 1993).
5.2.2 Der um sein Honorar streitende amtliche Rechtsvertreter macht den Anspruch auf eine Entschädigung für die Erfüllung einer Aufgabe geltend, die er im Rahmen eines öffentlichrechtlichen Auftragsverhältnisses wahrnimmt. Dafür steht ihm sowohl im bundesgerichtlichen (<ref-ruling>) als auch im kantonalen Beschwerdeverfahren, im Rahmen des erforderlichen Aufwandes und des Obsiegens, eine Parteientschädigung zu (Urteil 6B_493/2007 vom 22. November 2007, E. 3). Dieser Anspruch, der sich aus <ref-law> ableitet, besteht von Bundesrechts wegen (Urteil 1P_599/1999 vom 19. Januar 2000, E. 3c). Es ist deshalb nach dem Gesagten nicht zulässig, ihn davon abhängig zu machen, dass ein Antrag gestellt wird. Regierungsrat und Verwaltungsgericht haben demnach eine Parteientschädigung zu Unrecht mit der Begründung verweigert, der entsprechende Antrag sei erst nachträglich gestellt worden. Ihre Entscheide sind aufzuheben und die Sache ist an den Regierungsrat zurückzuweisen, damit er erneut über den Anspruch auf eine Parteientschädigung für das mit dem Beschluss vom 28. März 2007 abgeschlossene Verfahren befinde.
6. Weil der Kanton Zürich im vorliegenden Verfahren keine eigenen Vermögensinteressen wahrnimmt, sind keine Gerichtskosten zu erheben (<ref-law>). Der obsiegende Beschwerdeführer hat Anspruch auf eine Parteientschädigung für das bundesgerichtliche Verfahren (<ref-law>). Dieser Anspruch bestünde in der vorliegenden Konstellation auch dann, wenn der Beschwerdeführer selbst gehandelt hätte (vgl. <ref-ruling> E. 5b S. 520). Daher stellt sich die Frage nicht, ob der Beizug eines Rechtsvertreters notwendig war.

Demnach erkennt das Bundesgericht:
1. Die Beschwerde wird gutgeheissen. Der Entscheid des Verwaltungsgerichts des Kantons Zürich, 3. Abteilung, vom 23. August 2007 und der Beschluss des Regierungsrates des Kantons Zürich vom 19. Juni 2007 werden aufgehoben. Die Sache wird an den Regierungsrat des Kantons Zürich zurückgewiesen, damit er über den Anspruch auf Parteientschädigung neu entscheide.
2. Es werden keine Gerichtskosten erhoben.
3. Der Beschwerdegegner hat den Beschwerdeführer für das bundesgerichtliche Verfahren mit Fr. 2000.- zu entschädigen.
4. Die Sache wird zur Neuverlegung der Kosten und der Parteientschädigung des vorangegangenen Verfahrens an das Verwaltungsgericht des Kantons Zürich, 3. Abteilung zurückgewiesen.
5. Dieses Urteil wird den Parteien und dem Verwaltungsgericht des Kantons Zürich, 3. Abteilung, schriftlich mitgeteilt.
Luzern, 3. November 2008
Im Namen der I. sozialrechtlichen Abteilung
des Schweizerischen Bundesgerichts
Der Präsident: Der Gerichtsschreiber:
i.V. Leuzinger Flückiger