Sachverhalt:
A. A.a Das Bezirkgsgericht Bülach erkannte X._ mit Urteil vom 5. Dezember 2001 des mehrfachen Hausfriedensbruchs, der Verletzung des Geheim- oder Privatbereichs durch Aufnahmegeräte, der Sachbeschädigung, der einfachen Körperverletzung und der mehrfachen Rassendiskriminierung für schuldig und bestrafte ihn mit einer unbedingten Gefängnisstrafe von 9 Monaten. In verschiedenen Anklagepunkten sprach es X._ frei. Mit Beschluss desselben Tages trat es auf weitere Anklagepunkte nicht ein. Zur am 7. November 2001 durchgeführten Hauptverhandlung waren weder der Angeklagte noch der erbetene Strafverteidiger, Rechtsanwalt A._, erschienen.
Mit Beschluss vom 20. August 2002 hob die II. Strafkammer des Obergerichts des Kantons Zürich das genannte Urteil und den Beschluss des Bezirksgerichts Bülach auf und wies die Sache zur Wiederholung des Hauptverfahrens und zu neuer Entscheidung an das Bezirksgericht zurück. Grund für die Aufhebung des Urteils war der Umstand, dass X._ im erstinstanzlichen Verfahren nicht gehörig verteidigt gewesen war, weil ihm kein amtlicher Verteidiger zur Seite gestellt worden war.
Die Verwaltungskommission des Obergerichts hiess mit Beschluss vom 28. November 2002 ein von X._ gestelltes Ablehnungsbegehren gegen den Vizepräsidenten des Bezirksgerichts Bülach gut. Der Präsident des Bezirksgerichts Bülach gab dem Angeklagten mit Verfügung vom 31. Januar 2003 Rechtsanwältin B._ als amtliche Verteidigerin bei. An der Hauptverhandlung vom 28. Mai 2003 nahmen X._, der erbetene Verteidiger sowie die amtliche Verteidigerin teil, an der Fortsetzung der Hauptverhandlung vom 3. September 2003 X._ und die amtliche Verteidigerin.
Mit Urteil vom 3. September 2003 erkannte das Bezirksgericht Bülach X._ der einfachen Körperverletzung, der mehrfachen Rassendiskriminierung und der versuchten Nötigung schuldig und bestrafte ihn mit einer unbedingten Gefängnisstrafe von 5 Monaten. Bezüglich weiterer Anklagepunkte (ebenfalls versuchte Nötigung und mehrfache Rassendiskriminierung) sprach es den Angeklagten frei. Mit Beschluss desselben Tages trat es wiederum (teilweise infolge Verjährung, teilweise infolge Rückzug des Strafantrags) auf verschiedene Anklagepunkte nicht ein.
Auf Berufung hin erkannte die II. Strafkammer des Obergerichts mit Urteil vom 29. November 2004 X._ der mehrfachen Rassendiskriminierung und der einfachen Körperverletzung schuldig, sprach ihn vom Vorwurf der Rassendiskriminierung in einem andern Anklagepunkt sowie des Nötigungsversuchs frei und trat mit Beschluss desselben Tages auf verschiedene Anklagepunkte nicht ein. Das Obergericht bestrafte X._ ebenfalls mit einer fünfmonatigen unbedingten Gefängnisstrafe.
Gegen das Urteil des Obergerichts erhob X._ kantonale und eidgenössische Nichtigkeitsbeschwerde.
Auf Gesuch sowohl der amtlichen Verteidigerin als auch des Angeklagten entliess der Präsident des Kassationsgerichts des Kantons Zürich B._ als amtliche Verteidigerin und bestellte Rechtsanwalt Thomas Fingerhuth zum neuen amtlichen Verteidiger. Am 3. März 2005 teilte der erbetene Verteidiger dem Kassationsgericht mit, dass er den Angeklagten nicht mehr vertrete.
Mit Beschluss vom 4. Oktober 2005 hob das Kassationsgericht in Gutheissung der Beschwerde das Urteil der II. Strafkammer des Obergerichts vom 29. November 2004 auf und wies die Sache im Sinne der Erwägungen an die Vorinstanz zur Rückweisung an das Bezirksgericht Bülach zurück. Zur Begründung führte das Kassationsgericht aus, bezüglich des Vorwurfs der Rassendiskriminierung sei X._ im Berufungsverfahren vor dem Obergericht nicht hinreichend verteidigt gewesen. Da notwendige Verteidigung bestanden habe, wäre es Sache des Obergerichts gewesen, für eine wirksame Verteidigung besorgt zu sein und einen Anwalt zum amtlichen Verteidiger zu bestellen, der zur Verteidigung auch hinsichtlich des heiklen und hier zentralen Vorwurfs der Rassendiskriminierung bereit und in der Lage gewesen wäre. Indem das Obergericht der ihm obliegenden Fürsorgepflicht nicht nachgekommen sei, habe es den Nichtigkeitsgrund der Verletzung gesetzlicher Prozessformen zum Nachteil des Beschwerdeführers gesetzt. Bereits im Verfahren vor dem Bezirksgericht habe die Verteidigung im Anklagepunkt der Rassendiskriminierung, einem der zentralen Vorwürfe im vorliegenden Strafverfahren, weitgehend gefehlt. In Anbetracht dieser schwerwiegenden Mängel der Verteidigung im erstinstanzlichen Verfahren sei eine Heilung durch eine verbesserte Verteidigung im Berufungsverfahren ausgeschlossen. Das Obergericht sei deshalb anzuweisen, die Sache zur Wiederholung des erstinstanzlichen Verfahrens an das Bezirksgericht zurückzuweisen.
A.b Am 14. September 2007 ersuchte X._ die Bezirksrichter und Gerichtssekretäre des Bezirksgerichts Bülach, welche in dem gegen ihn geführten Strafverfahren der Staatsanwaltschaft des Kantons Zürich an früheren Entscheiden mitgewirkt hätten, in den Ausstand zu treten.
Mit Schreiben vom 18. September 2007 überwies der Gerichtspräsident des Bezirkgsgerichts, R. Hohler, das Ausstandsbegehren, seine eigene Erklärung sowie diejenige der Bezirksrichter A. Seger und O. Bertschy der Verwaltungskommission des Obergerichts zur Beurteilung. Darin wurde ausgeführt, dass kein Ausstandsgrund gegen die drei Richter vorliege und für die Hauptverhandlung vom 26. Oktober 2007 die gleiche richterliche Besetzung vorgesehen sei wie im früheren Verfahren. Die Behandlung des Ausstandsbegehrens gegen den seinerzeitigen juristischen Sekretär falle in die Zuständigkeit des Bezirksgerichts. Da dieser den Staatsdienst verlassen habe, erübrige sich ein entsprechender Entscheid.
Mit Beschluss vom 25. Oktober 2007 wies die Verwaltungskommission des Obergerichts das Ausstandsbegehren gegen die Richter R. Hohler, A. Seger und O. Bertschy ab und trat auf das Ausstandsbegehren gegen den ehemaligen juristischen Sekretär nicht ein. Im Wesentlichen begründete es die Gesuchsabweisung wie folgt: Das Bezirksgericht habe die Schuldsprüche im aufgehobenen Strafurteil vom 3. September 2003 auf eine objektiv für die Tatschuld sprechende Beweislage und nicht auf blosse Indizien abgestützt. Das Verfahren erscheine deshalb bezüglich des konkreten Sachverhalts und der zu entscheidenden Rechtsfragen trotz Vorbefassung der Richter auch heute noch offen und keinesfalls vorbestimmt. Wenn sich der Sachverhalt aufgrund des Plädoyers des neuen amtlichen Strafverteidigers anders darstellen sollte, so dürfe vermutet werden, dass die Richter ihre rechtlichen Erwägungen anzupassen vermögen. Zudem bestehe die Möglichkeit, dass der Strafverteidiger im Zusammenhang mit dem Delikt der Rassendiskriminierung neue Rechtsfragen aufwerfe, zu denen sich das Bezirksgericht noch nicht geäussert habe. Es sei nicht einzusehen, weshalb das Bezirksgericht, anders als in früheren Strafverfahren, nicht auch andere Schlussfolgerungen sollte ziehen können.
B. X._ erhob am 28. November 2007 gegen den Beschluss der Verwaltungskommission des Obergerichts beim Bundesgericht Beschwerde und beantragte dessen Aufhebung und die Gutheissung des Ausstandsbegehrens gegen die drei Richter am Bezirksgericht Bülach.
Ebenso erhob X._ Nichtigkeitsbeschwerde beim Kassationsgericht Zürich.
C. Mit Verfügung vom 3. Januar 2008 setzte das präsidierende Mitglied der I. öffentlich-rechtlichen Abteilung des Bundesgerichts das bundesgerichtliche Verfahren bis zum Entscheid des Kassationsgerichts über die in der Sache eingereichte Nichtigkeitsbeschwerde aus und lud das Kassationsgericht ein, dem Bundesgericht ein Exemplar seines Entscheids zuzustellen.
D. Mit Beschluss vom 3. Dezember 2007 entschied das Kassationsgericht, dass auf die in der Sache erhobene Nichtigkeitsbeschwerde nicht eingetreten werde.
Das Kassationsgericht übermittelte diesen Beschluss dem Bundesgericht erst Anfang Mai 2009.
E. Am 8. Juni 2009 verfügte der Präsident der I. öffentlich-rechtlichen Abteilung des Bundesgerichts, dass das bundesgerichtliche Verfahren wieder aufgenommen und weiter instruiert wird.
F. Sowohl die drei vom Ausstandsbegehren betroffenen Richter des Bezirksgerichts als auch das Obergericht und die Staatsanwaltschaft verzichteten nach Wiederaufnahme des Verfahrens auf Vernehmlassung.

Erwägungen:
1. Beim angefochtenen Beschluss des Obergerichts handelt es sich um einen strafprozessualen Zwischenentscheid. Die direkte Anfechtbarkeit von Vor- und Zwischenentscheiden mit der Beschwerde in Strafsachen richtet sich nach Art. 92 f. BGG. Nach <ref-law> ist gegen selbständig eröffnete Vor- und Zwischenentscheide über Ausstandsbegehren die Beschwerde zulässig. Da auch die übrigen Sachurteilsvoraussetzungen erfüllt sind, ist auf die Beschwerde einzutreten.
2. Der Beschwerdeführer ist der Ansicht, die drei Richter des Bezirksgerichts Bülach seien in unzulässiger Weise vorbefasst. Diese hätten sich zur Schuldfrage nicht nur eine vorläufige Meinung gebildet, sondern ihre Meinung bereits öffentlich und definitiv in einem Urteil festgelegt. Die psychologischen Hürden, davon abzuweichen, seien offensichtlich grösser als bei jeder anderen Art von Vorbefassung. Des Weitern rügt der Beschwerdeführer, das Obergericht habe ihn vorverurteilt, indem es im angefochtenen Entscheid festhalte, die objektive Beweislage spreche für die Schuld des Angeklagten, sofern sich der Sachverhalt nicht durch das Plädoyer des neuen Strafverteidigers und allfällige Beweisanträge ändere. Diese Äusserung stelle eine Verletzung der Unschuldsvermutung dar. Schliesslich beanstandet der Beschwerdeführer eine Verletzung des Anspruchs auf rechtliches Gehör, da die Verwaltungskommission des Obergerichts sich nicht mit der von ihm dargelegten Bundesgerichtspraxis und den besonderen Umständen des Einzelfalles auseinandergesetzt habe.
3. 3.1 Wegen der formellen Natur des Anspruchs auf rechtliches Gehör ist diese Rüge vorab zu prüfen. Das rechtliche Gehör nach <ref-law> verlangt, dass die Behörde die Vorbringen des vom Entscheid in seiner Rechtsstellung Betroffenen tatsächlich hört, prüft und in der Entscheidfindung berücksichtigt (<ref-ruling> E. 2 S. 242, mit Hinweisen). Daraus folgt die Verpflichtung der Behörde, ihren Entscheid zu begründen. Dabei ist es nicht erforderlich, dass sie sich mit allen Parteistandpunkten einlässlich auseinandersetzt und jedes einzelne Vorbringen ausdrücklich widerlegt. Vielmehr kann sie sich auf die für den Entscheid wesentlichen Punkte beschränken. Die Begründung muss so abgefasst sein, dass sich der Betroffene über die Tragweite des Entscheids Rechenschaft geben und ihn in voller Kenntnis der Sache an die höhere Instanz weiterziehen kann. In diesem Sinne müssen wenigstens kurz die Überlegungen genannt werden, von denen sich die Behörde hat leiten lassen und auf die sich ihr Entscheid stützt (<ref-ruling> E. 4.1 S. 88 mit Hinweisen).
3.2 Der angefochtene Beschluss erfüllt diese Anforderungen. Das Obergericht hat einlässlich dargelegt, weshalb es eine unzulässige Vorbefassung der drei Richter verneint (vgl. vorn A.b.). Dabei hat es auch auf die vom Beschwerdeführer zitierte Rechtsprechung des Bundesgerichts (<ref-ruling> und 114 Ia 50) Bezug genommen. Der Beschwerdeführer macht nicht geltend, er wisse nicht, warum sein Ausstandsbegehren abgelehnt worden sei und könne die Beschwerde in materieller Hinsicht nicht begründen. Die Rüge der Gehörsverletzung ist demnach unbegründet.
4. 4.1 In der Sache beruft sich der Beschwerdeführer auf <ref-law> und Art. 6 Ziff. 1 EMRK. Er macht nicht geltend, dass kantonale Recht über die Ausstandsvorschriften gehe über die verfassungs- und konventionsrechtlichen Garantien des unparteiischen, unvoreingenommenen und unbefangenen Richters hinaus. Die Rüge ist deshalb nur unter dem Blickwinkel dieser Garantien zu prüfen.
4.2 Nach der in <ref-law> und Art. 6 Ziff. 1 EMRK enthaltenen Garantie des verfassungsmässigen Richters hat der Einzelne Anspruch darauf, dass seine Sache von einem unparteiischen, unvoreingenommenen und unbefangenen Richter ohne Einwirken sachfremder Umstände entschieden wird. Liegen bei objektiver Betrachtungsweise Gegebenheiten vor, die den Anschein der Befangenheit und die Gefahr der Voreingenommenheit zu begründen vermögen, ist die Garantie verletzt (<ref-ruling> E. 1.1 S. 25, 113 E. 3.4 S. 116, je mit Hinweisen).
Der Eindruck möglicher Voreingenommenheit entsteht bei den Parteien vor allem dann, wenn einzelne Gerichtspersonen in einem früheren Verfahren mit der konkreten Streitsache schon einmal befasst waren. In einem solchen Fall der sog. Vorbefassung stellt sich die Frage, ob sich ein Richter durch seine Mitwirkung an früheren Entscheidungen in einzelnen Punkten bereits in einem Mass festgelegt hat, das ihn nicht mehr als unbefangen und dementsprechend das Verfahren als nicht mehr offen erscheinen lässt. Ob von einer unzulässigen, den Verfahrensausgang vorwegnehmenden Vorbefassung eines Richters auszugehen ist, kann nicht generell gesagt werden, sondern ist im Einzelfall - anhand der tatsächlichen und verfahrensrechtlichen Umstände - zu untersuchen (<ref-ruling> E. 3.4 S. 116 f. mit Hinweisen).
Der Umstand allein, dass ein Richter an einem Urteil mitgewirkt hat, das im Rechtsmittelverfahren aufgehoben wird, schliesst diesen nach der Rechtsprechung noch nicht von der Neubeurteilung der zurückgewiesenen Sache aus. Ist ein Verfahrensfehler, beispielsweise eine Verletzung des Anspruchs auf rechtliches Gehör, begangen oder materielles Recht verletzt und daher ein Entscheid erfolgreich angefochten worden, darf und muss von den daran beteiligten Richtern grundsätzlich erwartet werden, dass sie die Sache mit der nötigen Professionalität und Unvoreingenommenheit nochmals behandeln (<ref-ruling> E. 3.6 S. 120; <ref-ruling> E. 2a S. 30).
Bei Vorliegen besonderer Umstände, so etwa, wenn konkrete Anhaltspunkte dafür sprechen, dass die Vorbefassung mit einer Strafsache bereits zur festen richterlichen Gewissheit über den Schuldpunkt geführt hat, ist die Annahme einer Befangenheit aber nicht auszuschliessen (Urteil des Bundesgerichts 1P.371/2005 vom 6. September 2005 E. 4). Dabei rechtfertigt sich im Strafverfahren eine strenge Handhabung des Erfordernisses des unbefangenen Richters mit Blick auf die Unschuldsvermutung (<ref-law>): Jeder Angeklagte hat Anspruch darauf, im Hauptverfahren von einem Richter beurteilt zu werden, der sich hinsichtlich Schuld oder Unschuld des Angeklagten noch nicht festgelegt hat (Urteil des Bundesgerichts 1P.706/2003 vom 23. Februar 2004 E. 2.8, in: Pra 2004 Nr. 74 S. 433).
4.3 Entgegen der Auffassung des Beschwerdeführers ist vorab festzuhalten, dass das Fehlen von Weisungen an die untere Instanz im Rückweisungsentscheid des Kassationsgerichts für sich allein keinen Ausstandsgrund darstellt.
Der vorliegende Fall ist aufgrund folgender prozessualer Umstände zu beurteilen: Das erste in der Sache ergangene Urteil des Bezirksgerichts Bülach vom 5. Dezember 2001 wurde aufgehoben, weil dem Beschwerdeführer kein amtlicher Strafverteidiger beigegeben worden war. Das zweite Urteil des Bezirksgerichts Bülach vom 3. September 2003 sowie der dieses Urteil aufhebende Entscheid des Obergerichts litten ebenfalls am Verfahrensmangel der ungenügenden Strafverteidigung. Deshalb hob das Kassationsgericht das obergerichtliche Urteil am 4. Oktober 2005 auf und wies die Sache zur Wiederholung des Verfahrens an das Bezirksgericht zurück. Dem kassationsgerichtlichen Urteil ist zu entnehmen, dass der Präsident des Bezirksgerichts die Strafverteidigerin des Beschwerdeführers ausdrücklich darauf hinwies, dass noch nicht zu allen Punkten plädiert worden war (vgl. das Urteil des Kassationsgerichts vom 4. Oktober 2005 E. II.1. S. 7). Dennoch kam die Strafverteidigerin des Beschwerdeführers ihren diesbezüglichen Pflichten im erstinstanzlichen Verfahren nicht nach. Der Präsident des Bezirksgerichts hätte deshalb einen neuen amtlichen Strafverteidiger bestellen müssen, was er aber unterliess. In der Folge fällten die drei vom Ausstandsbegehren betroffenen Richter ihr Urteil im Wissen darum, dass der Beschwerdeführer nicht hinreichend vertreten war. Damit brachten sie zumindest sinngemäss zum Ausdruck, dass sie davon ausgehen, selbst bei einer rechtsgenüglichen Vertretung würden sie kein anderes Urteil fällen. Sie haben dadurch den Anschein erweckt, dass selbst neue Argumente eines neuen Strafverteidigers nicht zu einem anderen Urteil führen könnten.
Angesichts dieser Haltung bestehen begründete Zweifel daran, dass die gleichen Richter in der Lage wären, allfällige Vorbringen des neuen amtlichen Strafverteidigers unvoreingenommen zu prüfen und bei der Fällung des neuen Urteils einzubeziehen. Unter den erwähnten besonderen Umständen (vgl. E. 4.2 hiervor) drängt sich somit ausnahmsweise die Annahme eines Ausstandsgrundes für die drei abgelehnten Richter auf, die im erstinstanzlichen Verfahren mitgewirkt haben. Die Garantie des unvoreingenommenen und unbefangenen Richters wird schon verletzt, wenn bei objektiver Betrachtungsweise auch nur der Anschein von Befangenheit besteht. Dieser Anschein kann hier nicht von der Hand gewiesen werden. Eine strenge Handhabung der Garantie rechtfertigt sich, wie gesagt, mit Blick auf die Unschuldsvermutung.
Indem das Obergericht das Ausstandsbegehren ablehnte, hat es die Garantie des verfassungsmässigen Richters verletzt.
5. Nach dem Gesagten ist die Rüge der Verletzung des unabhängigen Richters begründet. Die Prüfung der Frage, ob auch die Unschuldsvermutung verletzt wurde, erübrigt sich. Die Beschwerde ist gutzuheissen und der angefochtene Beschluss des Obergerichts aufzuheben. Das Ausstandsgesuch gegen die Richter R. Hohler, A. Seger und O. Bertschy ist gutzuheissen. Die Kosten- und Entschädigungsfolgen des vorinstanzlichen Verfahrens sind neu zu verlegen.
Dem Ausgang des Verfahrens entsprechend sind keine Gerichtskosten zu erheben (Art. 66 Abs. 1 und 4 BGG) und hat der Kanton Zürich den Beschwerdeführer für das bundesgerichtliche Verfahren angemessen zu entschädigen (Art. 68 Abs. 1 und 2 BGG).

Demnach erkennt das Bundesgericht:
1. Die Beschwerde wird gutgeheissen und der Beschluss der Verwaltungskommission des Obergerichts vom 25. Oktober 2007 aufgehoben.
2. Das Ausstandsgesuch gegen die Richter R. Hohler, A. Seger und O. Bertschy wird gutgeheissen.
3. Die Angelegenheit wird zur Neuregelung der prozessualen Kosten- und Entschädigungsfolgen des vorinstanzlichen Verfahrens an die Verwaltungskommission des Obergerichts zurückgewiesen.
4. Es werden keine Gerichtskosten erhoben.
5. Der Kanton Zürich hat den Beschwerdeführer für das bundesgerichtliche Verfahren mit Fr. 2'000.-- zu entschädigen.
6. Dieses Urteil wird dem Beschwerdeführer, dem Bezirksgericht Bülach, der Staatsanwaltschaft I sowie dem Obergericht des Kantons Zürich, Verwaltungskommission, schriftlich mitgeteilt.
Lausanne, 21. Juli 2009
Im Namen der I. öffentlich-rechtlichen Abteilung
des Schweizerischen Bundesgerichts
Der Präsident: Die Gerichtsschreiberin:
Féraud Schoder