Fatti:
A. Il 17 gennaio 2006 il Dipartimento dell'educazione, della cultura e dello sport del Cantone Ticino (di seguito: il Dipartimento) ha pubblicato sul Foglio ufficiale cantonale il concorso per la nomina e l'incarico di docenti per l'anno scolastico 2006/2007 in diversi ordini di scuola. Il bando precisava che al concorso e alle prove per l'assunzione potevano partecipare i candidati in possesso dei titoli di studio previsti dal regolamento del 30 gennaio 1996 sul riconoscimento dei titoli di studio e sulle procedure d'assunzione nelle scuole medie, nelle scuole medie superiori e in altri gradi di scuole (di seguito: il regolamento oppure Reg.).
A._, titolare di un diploma di pedagogia musicale quale insegnante di flauto e di un diploma di perfezionamento in flauto conseguiti presso il Conservatorio della Svizzera italiana, ha posto la propria candidatura per l'insegnamento della musica nelle scuole medie superiori. Il 10 aprile 2006 la Sezione amministrativa del Dipartimento le ha comunicato che non l'ammetteva alla prova di assunzione siccome non possedeva un titolo di studio specifico. La decisione dipartimentale è stata confermata su ricorso il 23 maggio seguente dal Consiglio di Stato, il quale ha rilevato che la candidata non disponeva di nessuno dei titoli di studio previsti dalla legislazione applicabile alla materia, rispettivamente di nessun titolo equivalente. Il ricorso di diritto pubblico esperito da A._ contro quest'ultimo giudizio è stato accolto dal Tribunale federale il 29 gennaio 2007, per il motivo che la sentenza governativa era insufficientemente motivata, con conseguente violazione del diritto di essere sentiti garantito dall'<ref-law> (inc. 2P.166/2006).
B. Pronunciandosi nuovamente il 16 luglio 2007 il Dipartimento ha confermato che i titoli di studio presentati da A._ non erano adeguati per l'insegnamento della musica nei licei. Il successivo ricorso dell'interessata è stato respinto dal Consiglio di Stato il 4 dicembre 2007.
C. Il 9 gennaio 2008 A._ ha impugnato il giudizio governativo dinanzi al Tribunale federale con un atto intitolato "ricorso di diritto pubblico", con cui chiede che le decisioni delle due istanze ticinesi siano annullate, che i suoi titoli siano riconosciuti e che sia autorizzata a sottoporsi alla prova di assunzione per l'insegnamento della musica. Invoca, in sintesi, la violazione dell'art. 6 CEDU nonché di diversi diritti costituzionali. Postula inoltre il beneficio dell'assistenza giudiziaria.
Chiamati ad esprimersi il Dipartimento propone di respingere il gravame, mentre il Consiglio di Stato si è rimesso al giudizio di questa Corte.
Con determinazioni del 24 gennaio 2008, a cui sono allegati due attestati, e del 26 febbraio 2008 la ricorrente ha ribadito la propria argomentazione.
D. Con decreto presidenziale del 31 gennaio 2008 è stata accolta la richiesta di conferimento dell'effetto sospensivo contenuta nell'impugnativa, nel senso che le autorità ticinesi sono state invitate a soprassedere all'attribuzione integrale delle ore d'insegnamento della materia musica nelle scuole medie superiori.

Diritto:
1. Come accennato, il gravame è intitolato "ricorso di diritto pubblico" e menziona diverse disposizioni della legge federale sull'organizzazione giudiziaria del 16 dicembre 1943. La ricorrente dimentica tuttavia che questa legge è stata abrogata dalla legge sul Tribunale federale del 17 giugno 2005 (LTF), entrata in vigore il 1° gennaio 2007. Siccome la decisione impugnata è stata emanata dopo questa data, la presente vertenza è retta dalla nuova normativa (<ref-law>). L'errata denominazione di un rimedio giuridico non comporta comunque alcun pregiudizio per la parte ricorrente, se il suo allegato adempie le esigenze formali del tipo di ricorso effettivamente esperibile (<ref-ruling> consid. 1.2 con rinvii).
2. 2.1 Il Tribunale federale esamina d'ufficio e con piena cognizione la sua competenza (<ref-law>), rispettivamente l'ammissibilità dei gravami che gli vengono sottoposti (<ref-ruling> consid. 1; <ref-ruling> consid. 1.1; <ref-ruling> consid. 2 e rispettivi riferimenti).
2.2 La decisione impugnata è stata pronunciata in una causa di diritto pubblico (<ref-law>) e emana dall'ultima istanza cantonale (art. 86 cpv. 1 lett. d LTF), dato che non vi è ricorso al Tribunale cantonale amministrativo (art. 66 della legge del 15 marzo 1995 sull'ordinamento degli impiegati dello Stato e dei docenti e art. 60 cpv. 1 della legge del 19 aprile 1966 di procedura per le cause amministrative). Non essendovi motivi di esclusione (<ref-law>), il ricorso in materia di diritto pubblico (<ref-law>), tempestivo (<ref-law>) e presentato da persona indubbiamente legittimata ad agire (<ref-law>), è quindi di massima ammissibile.
2.3 Gli scritti e le attestazioni trasmessi a questa Corte il 24 gennaio e il 26 febbraio 2008 non vanno invece presi in considerazione (<ref-law>) e sono estromessi dagli atti di causa.
3. Con il ricorso ordinario può tra l'altro essere censurata la violazione del diritto federale (<ref-law>), nozione che comprende anche i diritti costituzionali dei cittadini (<ref-ruling> consid. 3.1, 462 consid. 2.3) e il diritto internazionale (<ref-law>). La ricorrente adduce la disattenzione degli art. 6 n. 1 CEDU e 29 Cost. (recte: <ref-law>), perché la causa non sarebbe stata giudicata da un tribunale imparziale e indipendente dall'amministrazione. Una censura analoga è tuttavia stata respinta da questa Corte nella precedente sentenza del 29 gennaio 2007, alla quale si rinvia per brevità (inc. 2P.166/2006, consid. 2). Basta qui ricordare che, secondo la giurisprudenza derivata dal principio della buona fede (<ref-ruling> consid. 2.2; <ref-ruling> consid. 2b; <ref-ruling> consid. 2c/bb), la ricorrente doveva prevalersi dell'art. 6 n. 1 CEDU già davanti al Consiglio di Stato o perlomeno tentare d'impugnare la decisione governativa dinanzi al Tribunale cantonale amministrativo, ciò che non ha fatto. La censura è quindi perenta. Aggiungasi che di recente il Tribunale federale ha confermato la validità di questa regola anche per la censura di violazione dei diritti costituzionali (<ref-ruling> consid. 2).
4. La ricorrente riprende - in modo invero sfocato - il rimprovero di carenza di motivazione, che riconduce al diritto di essere sentita garantito, a suo dire, dall'<ref-law> Afferma che il Consiglio di Stato non si sarebbe espresso su tutti gli argomenti sottopostigli, in particolare su quello della corrispondenza tra il diploma di perfezionamento rilasciato dal Conservatorio della Svizzera italiana e il diploma di concertista menzionato all'art. 21 Reg.
4.1 L'<ref-law> - non l'<ref-law> - conferisce alle parti di un procedimento amministrativo il diritto di essere sentite. Si tratta di una garanzia minima e sussidiaria rispetto alle norme del diritto cantonale (<ref-ruling> consid. 3.1). Il diritto di ricevere un giudizio motivato, che ne è una componente, vuole che la motivazione di una decisione sia formulata in modo tale da permettere alle parti d'impugnarla con cognizione di causa. L'autorità deve permettere loro di capire le ragioni che stanno alla base del giudizio, spiegando almeno brevemente le argomentazioni decisive che l'hanno indotta a decidere in un senso piuttosto che in un altro. Non è però tenuta a pronunciarsi in modo esplicito ed esaustivo su tutti gli argomenti sollevati dalle parti; è sufficiente che si occupi delle circostanze rilevanti per il giudizio (<ref-ruling> consid. 4.1 e riferimenti).
4.2 Quali siano le circostanze rilevanti nel caso specifico lo aveva stabilito il Tribunale federale nella già menzionata sentenza del 29 gennaio 2007. Il Consiglio di Stato era infatti stato invitato a spiegare le ragioni per le quali i diplomi della ricorrente non potevano essere riconosciuti ed equiparati a titoli di studio ammessi. Lo avrebbe dovuto fare confrontandosi con le censure ricorsuali secondo cui - da un canto - il Conservatorio della Svizzera italiana è una scuola di rango universitario, essendo affiliato alla Scuola universitaria professionale della Svizzera italiana, e - dall'altro - il diploma di perfezionamento che l'istituto rilascia equivale a un diploma in interpretazione/performance, che coincide con il vecchio diploma di concertista riconosciuto dal regolamento. Il Tribunale federale aveva anche precisato che l'autorità ticinese avrebbe dovuto specificare se e perché le conoscenze acquisite dalla ricorrente non corrispondono al livello richiesto, oppure se e in quale misura il suo campo di apprendimento, incentrato sulla pratica strumentale e l'insegnamento del flauto, è eccessivamente ristretto per rispetto al contenuto dei corsi formativi che abilitano alla docenza nelle scuole medie superiori (inc. 2P.166/2006, consid. 3.2.2 e 3.2.3).
4.3 Nel giudizio impugnato il Consiglio di Stato ha premesso di non negare né la validità né il riconoscimento dei diplomi rilasciati dal Conservatorio della Svizzera italiana. Questa posizione è ripresa con chiarezza anche nelle osservazioni del Dipartimento. La decisione negativa - ha proseguito il Governo ticinese - non è quindi da mettere in relazione con la scuola presso la quale la ricorrente ha studiato, ma deriva dal fatto che i diplomi ottenuti non hanno "il necessario indirizzo specifico per l'insegnamento della musica nei licei cantonali". In particolare il suo percorso formativo, incentrato sul flauto, non corrisponde a un piano di studi ordinario in musicologia o in educazione musicale, per cui il diploma di perfezionamento non è "specifico", non rientra fra i titoli ammessi dall'art. 21 Reg. e non è pertanto idoneo all'insegnamento della materia musica nei licei.
4.4 Questa motivazione fornisce solo una parte delle spiegazioni che il Consiglio di Stato avrebbe dovuto dare. Detta autorità ha ora chiarito che i diplomi del Conservatorio della Svizzera italiana sono di per sé riconosciuti e ha così risolto anche il quesito della corrispondenza, perlomeno formale, tra il diploma di perfezionamento e il diploma di concertista. L'esecutivo ticinese non ha invece approfondito l'altro aspetto della controversia: ha stabilito infatti che la formazione della ricorrente non è idonea all'insegnamento della musica, essendo limitata allo studio del flauto, ma non ha spiegato quali siano le conoscenze richieste e quelle effettivamente acquisite dall'interessata e cosa differenzi le une dalle altre. In altre parole, il Consiglio di Stato ha semplicemente affermato la ristrettezza del campo di apprendimento attestato dai diplomi presentati dall'insorgente, senza raffrontarlo concretamente con i percorsi formativi che abilitano alla docenza nelle scuole medie superiori. Orbene, l'omissione è grave, non solo perché l'argomento è stato decisivo per la reiezione del gravame proposto contro la decisione dipartimentale, ma soprattutto perché il Tribunale federale, nella sentenza 29 gennaio 2007, aveva invitato espressamente il Consiglio di Stato ad approfondire questo tema.
5. Ne viene che la decisione impugnata è viziata da una violazione del diritto di essere sentiti, che si manifesta ancora una volta nella forma di una motivazione insufficiente. Il ricorso va quindi accolto, a prescindere dall'ammissibilità o dalla fondatezza degli argomenti di merito (cfr. <ref-ruling> consid. 3c e rinvii). All'autorità soccombente, che ha agito nell'ambito delle sue competenze istituzionali, non vanno accollate spese giudiziarie (<ref-law>). Essa verserà invece alla ricorrente, assistita da un avvocato, un'indennità per ripetibili della sede federale (<ref-law>). In queste condizioni la domanda di assistenza giudiziaria presentata da quest'ultima diventa priva d'oggetto.

Per questi motivi, il Tribunale federale pronuncia:
1. Il ricorso è accolto e la decisione impugnata è annullata.
2. Non si prelevano spese giudiziarie.
3. Lo Stato del Cantone Ticino rifonderà alla ricorrente un'indennità di fr. 2'000.-- a titolo di ripetibili della sede federale.
4. La domanda di assistenza giudiziaria è priva d'oggetto.
5. Comunicazione al patrocinatore della ricorrente, alla Sezione amministrativa del Dipartimento dell'educazione, della cultura e dello sport e al Consiglio di Stato del Cantone Ticino.