Baubewilligung, hat sich ergeben:
A.- Frau Päuly Blattmann reichte Anfangs Oktober 1998 ein Baugesuch ein für eine Arealüberbauung auf den ihr gehörenden Grundstücken Nr. 2799 und 3289 in Zug. Der Stadtrat von Zug wies am 23. Februar 1999 das Gesuch ab, da die Baugrundstücke die für eine Arealüberbauung erforderliche Mindestfläche von 2'000 m2 nicht erreichten. Als Einzelbau könne das Projekt nicht bewilligt werden, weil es nicht den Bauvorschriften entspreche. Päuly Blattmann erhob dagegen zunächst erfolglos Beschwerde an den Regierungsrat des Kantons Zug und anschliessend an das Verwaltungsgericht des Kantons Zug. Dieses wies die Beschwerde am 6. Juni 2000 ab.
B.- Päuly Blattmann erhebt staatsrechtliche Beschwerde mit dem Antrag, das Urteil des Verwaltungsgerichts vom 6. Juni 2000 aufzuheben. Die Stadt Zug, die Baudirektion des Kantons Zug und das Verwaltungsgericht beantragen, die Beschwerde abzuweisen.

Das Bundesgericht zieht in Erwägung:
1.- Umstritten ist im vorliegenden Verfahren einzig, ob die vorgesehenen Baugrundstücke die erforderliche Mindestgrösse von 2'000 m2 aufweisen. Der Stadtrat von Zug bringt allerdings vor, das Baugesuch hätte auch aus anderen Gründen nicht bewilligt werden können. Indessen haben sich der Regierungsrat wie auch das Verwaltungsgericht ausschliesslich zur Frage der Mindestfläche geäussert und die Beschwerden abgewiesen, weil schon dieses formelle Erfordernis nicht erfüllt sei. Sollten sich die Rügen der Beschwerdeführerin bezüglich der Mindestfläche als begründet erweisen, so wäre der angefochtene Entscheid aufzuheben; das Verwaltungsgericht hätte in der Folge zu prüfen, ob allenfalls aus anderen Gründen die bei ihm eingereichte Beschwerde abzuweisen wäre.
2.- a) Gemäss § 54 Abs. 2 lit. a der Bauordnung der Stadt Zug ist für eine Arealüberbauung eine Mindestfläche von 2'000 m2 erforderlich. Die Bauordnung legt nicht fest, wie die Mindestarealfläche zu berechnen ist. Das Verwaltungsgericht hat für die Berechnung § 14 Abs. 4 der regierungsrätlichen Vollziehungsverordnung vom 29. März 1988 zum kantonalen Baugesetz vom 18. Mai 1967 analog herangezogen.
Danach wird die für die Erschliessung notwendige Fahrbahnfläche nicht an die anrechenbare Landfläche angerechnet.
Demzufolge hat es von der gesamten Grundstücksfläche von 2'095 m2 eine Strassenfläche von 188 m2 abgezogen, woraus eine anrechenbare Fläche von maximal 1'907 m2 resultierte.
b) Die Beschwerdeführerin rügt den Abzug der Strassenfläche als willkürlich. Willkürlich ist ein Entscheid nicht schon dann, wenn eine andere Lösung ebenfalls vertretbar erscheint oder gar vorzuziehen wäre, sondern erst dann, wenn er offensichtlich unhaltbar ist, zur tatsächlichen Situation in klarem Widerspruch steht, eine Norm oder einen unumstrittenen Rechtsgrundsatz krass verletzt oder in stossender Weise dem Gerechtigkeitsgedanken zuwiderläuft. Willkür liegt sodann nur vor, wenn nicht bloss die Begründung eines Entscheids, sondern auch das Ergebnis unhaltbar ist (<ref-ruling> E. 2a S. 168; <ref-ruling> E. 5 S. 250; <ref-ruling> E. 4a S. 5, je mit Hinweisen).
c) Die Beschwerdeführerin erachtet als unhaltbar, dass das Verwaltungsgericht eine Autonomie der Gemeinden bei der Berechnungsweise der Mindestfläche verneinte. Das kantonale Recht ermächtige die Gemeinden, die Mindestfläche für Arealüberbauungen vorzuschreiben. Es wäre unlogisch, den Gemeinden bei der Berechnungsweise keinerlei Freiheit zu belassen.
Ob das kantonale Recht den Gemeinden bei der Berechnungsweise der Mindestfläche Autonomie zubilligt, kann offen bleiben, da die Beschwerdeführerin nicht vorbringt, die Stadt Zug habe in ihrer Bauordnung eine vom kantonalen Recht abweichende Berechnungsweise vorgesehen. Die Bauordnung schreibt bloss eine Mindestarealfläche vor, enthält aber keine Vorschriften für deren Berechnung. Bereits der Stadtrat hat denn bei seinem Entscheid vom 23. Februar 1999 sinngemäss die Berechnungsweise gemäss § 14 Abs. 4 der Vollziehungsverordnung zum Baugesetz herangezogen. Selbst wenn die Gemeinden in der Berechnungsweise der Mindestfläche autonom sein sollten, ergäbe sich daraus nicht zwingend, dass die kommunalen Behörden beim Fehlen kommunaler Regelungen nicht auf das kantonale Recht abstellen dürften.
d) Die Beschwerdeführerin rügt als unhaltbar, bei der Berechnung der Mindestfläche für die Arealüberbauung § 14 der Vollziehungsverordnung zum Baugesetz anzuwenden.
Diese Bestimmung regle die Ermittlung der anrechenbaren Landfläche für die Festlegung der Ausnützungsziffer, was etwas ganz anderes sei als die Berechnung der Mindestfläche für eine Arealüberbauung.
Die Argumentation des Verwaltungsgerichts ist nicht willkürlich. Da es keine ausdrückliche Vorschrift über die Berechnung der Mindestfläche für die Arealüberbauung gibt, verstösst die Argumentation des Verwaltungsgerichts jedenfalls nicht in unhaltbarer Weise gegen eine Rechtsnorm. Die Beschwerdeführerin macht auch nicht geltend, es gebe einen allgemeinen Rechtsgrundsatz, wonach bei der Berechnung der Mindestfläche für Arealüberbauungen die Strassenflächen nicht abgezogen werden dürften. Unter diesen Umständen ist es jedenfalls vertretbar, andere Bestimmungen, welche in ähnlichen Bereichen die Berechnungsweise festlegen, analog heranzuziehen. Sowohl die Ausnützungsziffer als auch die Vorschriften über die Arealüberbauungen knüpfen bestimmte baurechtliche Folgen an die Grundstücksgrösse. Es liegt daher mangels einer besonderen, abweichenden Regelung nahe, in beiden Fällen die gleiche Berechnungsweise anzuwenden, auch wenn die Fragestellung nicht identisch ist.
Dass bei der Arealüberbauung bereits ausgenützte Grundstücksteile einbezogen werden dürfen, ändert daran nichts. Damit will der Gesetzgeber auch auf überbauten Gebieten Arealüberbauungen ermöglichen. Daraus folgt aber nicht zwingend, dass für die Ermittlung der Mindestgrösse auch die Strassenfläche einzubeziehen ist.
3.- Die Beschwerdeführerin rügt eine Verletzung der Eigentumsgarantie (<ref-law>).
a) Die Verweigerung der Baubewilligung ist eine Einschränkung der Eigentumsfreiheit. Sie ist zulässig, wenn sie auf einer gesetzlichen Grundlage beruht, im öffentlichen Interesse liegt, verhältnismässig ist und den Kernbereich der Eigentumsgarantie nicht antastet (<ref-law>). Die Auslegung des kantonalen (und kommunalen) Gesetzes- und Verordnungsrechts prüft das Bundesgericht frei, wenn ein schwerer Eingriff in das Grundrecht vorliegt, andernfalls auf Willkür hin (<ref-ruling> E. 2a S. 540 f.; <ref-ruling> E. 3b/bb S. 120 f.; Walter Kälin, Das Verfahren der staatsrechtlichen Beschwerde, 2. Aufl. , Bern 1994, S. 175 ff., je mit Hinweisen).
Ein schwerer Eingriff liegt in der Regel vor, wenn Grundeigentum zwangsweise entzogen wird oder wenn durch Verbote oder Gebote der bisherige oder künftig mögliche bestimmungsgemässe Gebrauch des Grundstücks verunmöglicht oder stark erschwert wird (<ref-ruling> E. 2a S. 540 f., mit Hinweisen). Eine blosse Beschränkung der zulässigen Ausnützung stellt in der Regel keine schwere Eigentumsbeschränkung dar (<ref-ruling> E. 2a S. 365).
b) Die Beschwerdeführerin stellt weder das öffentliche Interesse an der Eigentumsbeschränkung noch deren Verhältnismässigkeit in Frage, sondern rügt einzig das Fehlen einer hinreichenden gesetzlichen Grundlage, da § 14 Abs. 4 der Vollziehungsverordnung zum Baugesetz bei der Berechnung der Mindestfläche für die Arealüberbauung nicht angewendet werden dürfe.
c) Vorliegend wird der Beschwerdeführerin weder die bisherige Nutzung ihres Grundstücks noch eine Neuüberbauung untersagt. Verwehrt wird ihr durch den angefochtenen Entscheid die Realisierung einer Arealüberbauung, nicht aber eine Überbauung nach den Bestimmungen für die Einzelbauweise.
Von einer schweren Eigentumsbeschränkung kann keine Rede sein. Die Auslegung und Anwendung des kantonalen und kommunalen Gesetzes- und Verordnungsrechts kann vom Bundesgericht daher nur auf Willkür hin überprüft werden. Die Rüge der Verletzung der Eigentumsgarantie deckt sich deshalb mit der bereits behandelten Rüge der willkürlichen Anwendung des kantonalen Rechts (E. 2).
4.- Die staatsrechtliche Beschwerde erweist sich damit als unbegründet und ist abzuweisen. Bei diesem Ausgang des Verfahrens sind die Gerichtskosten der Beschwerdeführerin aufzuerlegen (Art. 156 Abs. 1 in Verbindung mit Art. 153 und Art. 153a OG).

Demnach erkennt das Bundesgericht:
1.- Die staatsrechtliche Beschwerde wird abgewiesen.
2.- Die Gerichtsgebühr von Fr. 3'000.-- wird der Beschwerdeführerin auferlegt.
3.- Dieses Urteil wird der Beschwerdeführerin, dem Stadtrat von Zug sowie dem Regierungsrat und dem Verwaltungsgericht des Kantons Zug, Verwaltungsrechtliche Kammer, schriftlich mitgeteilt.
_
Lausanne, 1. November 2000
Im Namen der I. öffentlichrechtlichen Abteilung
des SCHWEIZERISCHEN BUNDESGERICHTS
Der Präsident:
Der Gerichtsschreiber: