Fatti:
A. Il 28 luglio 2004, alle 22.30 circa, sul lago Ceresio, all'altezza dell'abitato di Morcote, si è verificata una collisione tra il motoscafo Lambro Mariner 220 pilotato da A.A._ e il motoscafo Cranchi CSL 28 condotto da B._. In seguito all'urto, C.A._, che si trovava seduta sulla plancia di prua del natante guidato dal marito A.A._, è stata scaraventata nel lago e, ferita alla testa, è deceduta poche ore dopo. Gli ulteriori quattro passeggeri dell'imbarcazione A._ hanno subito alcune ferite, mentre gli occupanti dell'altro natante sono rimasti illesi.
B. Il Procuratore pubblico del Cantone Ticino (PP) ha aperto nei confronti di A.A._ e di B._ un procedimento penale per il titolo di omicidio colposo. Con decisione del 18 luglio 2008 il magistrato inquirente ha decretato il non luogo a procedere, ritenendo essenzialmente che difettava il nesso di causalità adeguata tra la condotta degli indagati e il decesso della vittima: il comportamento di quest'ultima, seduta sulla prua dell'imbarcazione, relegava in secondo piano la disattenzione di entrambi i conducenti e la velocità inadeguata di B._.
C. Contro il decreto di non luogo a procedere A.A._ ha presentato un'istanza di promozione dell'accusa alla Camera dei ricorsi penali del Tribunale d'appello del Cantone Ticino (CRP), che l'ha respinta in quanto ricevibile con sentenza del 23 marzo 2009. La Corte cantonale ha rimproverato a B._ di avere disatteso gli obblighi della navigazione, agendo con imprevidenza colpevole. Ha tuttavia negato un nesso di causalità adeguata tra il suo comportamento e la morte della vittima siccome, in base al principio dell'affidamento, non avrebbe dovuto attendersi che quest'ultima si trovasse sulla prua dell'imbarcazione. Ha comunque rilevato che, nell'ipotesi in cui si volesse ammettere l'esistenza di una causalità adeguata, il comportamento azzardato della vittima ne comportava l'interruzione.
D. A.A._ impugna questo giudizio con un ricorso in materia penale al Tribunale federale, chiedendo di promuovere l'accusa di omicidio colposo nei confronti di B._ e di completare le informazioni preliminari mediante l'assunzione di una perizia giudiziaria volta ad accertare la velocità del motoscafo B._ a 2800 giri/motore ed a determinare se una velocità più adeguata avrebbe permesso di evitare la collisione. Il ricorrente fa valere la violazione del divieto dell'arbitrio nell'accertamento dei fatti e nell'apprezzamento delle prove, l'applicazione arbitraria del principio "in dubio pro reo" e la violazione del diritto federale, segnatamente per quanto concerne gli art. 12 cpv. 3 e 117 CP, come pure con riferimento all'applicazione del principio dell'affidamento nell'ambito della navigazione.
E. La Corte cantonale si rimette al giudizio del Tribunale federale, mentre l'opponente e il magistrato inquirente postulano la reiezione del ricorso.

Diritto:
1. 1.1 Secondo l'<ref-law> ha diritto di interporre ricorso in materia penale chi ha partecipato al procedimento dinanzi all'autorità inferiore o è stato privato della possibilità di farlo (lett. a) e ha un interesse giuridicamente protetto all'annullamento o alla modifica della decisione impugnata (lett. b; <ref-ruling> consid. 1.1).
Giusta l'art. 81 cpv. 1 lett. b n. 5 LTF, la vittima è legittimata a ricorrere se la decisione impugnata può influire sul giudizio delle sue pretese civili. Quale vittima ai sensi della legge federale concernente l'aiuto alle vittime di reati (LAV; RS 312.5) è definita ogni persona la cui integrità fisica, psichica o sessuale è stata direttamente lesa a causa di un reato, indipendentemente dal fatto che l'autore sia stato rintracciato, si sia comportato in modo colpevole o abbia agito intenzionalmente o per negligenza (cfr. art. 1 LAV del 23 marzo 2007, in vigore dal 1° gennaio 2009; art. 2 cpv. 1 vLAV; <ref-ruling> consid. 2.3). Se il ricorso è interposto contro un decreto di abbandono o un giudizio assolutorio, basta che entri in considerazione un reato suscettibile di fondare la qualità di vittima (<ref-ruling> consid. 1.1.2 e rinvio). Anche il coniuge, i figli e i genitori della vittima, nonché le altre persone unite alla vittima da legami analoghi (congiunti) hanno diritto all'aiuto alle vittime (cfr. art. 1 cpv. 2 in relazione con gli art. 34 segg. LAV; art. 2 cpv. 2 vLAV).
1.2 Il ricorso, tempestivo (art. 100 cpv. 1 in relazione con l'<ref-law>) e diretto contro una decisione finale (<ref-law>), resa in materia penale (<ref-law>) da un'autorità cantonale di ultima istanza (<ref-law>), è di massima ammissibile.
2. 2.1 Il ricorrente sostiene che la Corte cantonale e il PP avrebbero accertato ed apprezzato in modo arbitrario i fatti, qualificando come "infelici e sfavorevoli" le condizioni di navigazione al momento in cui si è verificato l'incidente. Rileva che quella sera era tipicamente estiva, limpida e serena, e che il lago era calmo. A suo dire, sarebbe manifestamente insostenibile considerare il buio serale come una condizione sfavorevole alla navigazione per dedurre che B._ non avrebbe dovuto attendersi che una persona si trovasse sulla prua di un'imbarcazione.
2.2 In realtà, la Corte cantonale ha rettamente accertato che al momento della collisione, il cielo era sereno, il lago calmo e la visibilità buona (cfr. sentenza impugnata, pag. 15). In modo del tutto conforme agli atti, la CRP ha nondimeno rilevato che, anche in una situazione ordinaria, di notte è comunque difficile scorgere le altre imbarcazioni, a causa della debole intensità delle luci di bordo e della presenza di luci sulla riva che possono creare disorientamento e confusione. Tale constatazione è fondata sulle dichiarazioni del perito e sulla deposizione del teste D._, caposervizio della navigazione. È quindi senza incorrere nell'arbitrio che, riferendosi alla minore visibilità di notte, la precedente istanza ha considerato difficile la navigazione notturna, ritenendo per questa ragione essenzialmente giustificata la qualifica di circostanze "infelici e sfavorevoli" addotta dal PP. La rilevanza del comportamento della vittima in una tale situazione concerne per contro il quesito del nesso di causalità adeguata, esaminato ai considerandi seguenti. Si tratta, al riguardo, di una questione di diritto che questa Corte valuta liberamente (<ref-ruling> consid. 4.4.2 e rinvii).
3. 3.1 Il ricorrente lamenta l'errata applicazione del principio dell'affidamento alle norme di circolazione nella navigazione. Sostiene che l'opponente non potrebbe avvalersi di tale principio, siccome a sua volta ha violato le regole della navigazione. La violazione degli obblighi di diligenza è infatti stata accertata dalla Corte cantonale, la quale, a meno di incorrere nell'arbitrio, non avrebbe potuto fondarsi sul principio dell'affidamento per negare l'esistenza del nesso di causalità adeguata. Il ricorrente rimprovera inoltre ai giudici cantonali di avere violato gli <ref-law> (art. 18 cpv. 3 vCP) e 117 CP, in particolare di avere disatteso le nozioni di diritto federale di causalità adeguata e di interruzione del nesso causale. Adduce che la morte di sua moglie sarebbe da imputare all'accertata imprudenza commessa dall'opponente navigando ad una velocità eccessiva: la posizione della vittima, seduta sul lato sinistro della prua, non sarebbe stata di ostacolo alla visuale del ricorrente né sarebbe vietata dalla legge. Sostiene che la presenza di passeggeri sulla prua delle imbarcazioni non sarebbe per niente inabituale, ciò che non poteva essere ignorato nemmeno dall'opponente. Rimprovera quindi sostanzialmente alla Corte cantonale di avere ritenuto a torto il comportamento della vittima quale fattore interruttivo del nesso di causalità adeguata.
3.2 L'<ref-law> punisce chi, per negligenza, cagiona la morte di una persona. Questo reato presuppone l'adempimento di tre condizioni: il decesso di una persona, una negligenza e un nesso di causalità tra la negligenza e la morte (<ref-ruling> consid. 3). La Corte cantonale ha ravvisato una violazione dei doveri di diligenza dell'opponente nei confronti delle regole della navigazione. In considerazione della limitata visibilità, dovuta all'oscurità della notte, alla debole intensità delle luci di cui sono dotate le imbarcazioni e alla presenza di altre fonti luminose sulla riva del lago, suscettibili di creare confusione, ha infatti ritenuto inappropriata la velocità di 35-40 km/h tenuta dall'opponente. Ha rilevato che questa velocità non gli aveva consentito di evitare l'imbarcazione condotta dal ricorrente, la quale, proveniente da dritta (destra), era prioritaria e la cui luce rossa di babordo (sinistra) doveva essergli visibile a partire da 18 secondi prima della collisione. La CRP ha quindi rilevato che l'opponente aveva disatteso gli art. 22 cpv. 1 della legge federale sulla navigazione interna, del 3 ottobre 1975 (LNI; RS 747.201), 41 cpv. 1 e 45 cpv. 1 dell'ordinanza sulla navigazione nelle acque svizzere, dell'8 novembre 1978 (ordinanza sulla navigazione interna, ONI; RS 747.201.1), riconoscendo a suo carico una negligenza ai sensi dell'<ref-law>. La precedente istanza ha però negato l'esistenza di un nesso causale adeguato tra la negligenza e la morte della vittima, ritenendo che sulla base del principio dell'affidamento l'opponente non doveva attendersi che la vittima si trovasse di notte sulla prua del natante. Quest'ultima circostanza costituirebbe in ogni caso un comportamento azzardato tale da interrompere un'eventuale causalità.
Incontestata l'esistenza in concreto del rapporto di causalità naturale, occorre quindi esaminare se, come sostiene il ricorrente, il comportamento dell'opponente e la morte della vittima si trovino in un rapporto di causalità adeguata.
3.3 Per costante giurisprudenza il nesso di causalità è adeguato quando il comportamento contrario ai doveri di prudenza è idoneo, secondo l'andamento ordinario delle cose e l'esperienza generale della vita, a produrre o a favorire un evento simile a quello realizzatosi (<ref-ruling> consid. 5.1). La causalità adeguata è ammessa anche se il comportamento dell'agente non è la causa diretta o l'unica causa del risultato. Poco importa che il risultato sia dovuto ad altre cause, segnatamente allo stato della vittima, al suo comportamento o a quello di terzi (<ref-ruling> consid. 5.2). Tuttavia, la causalità adeguata viene meno, il concatenamento dei fatti perdendo in tal modo la sua rilevanza giuridica, allorché un'altra causa concomitante, quale ad esempio una forza naturale, l'atteggiamento della vittima o quello di un terzo, costituisca una circostanza del tutto eccezionale o appaia così straordinaria che non poteva essere prevista. L'imprevedibilità dell'atto concomitante non è però sufficiente per interrompere il nesso di causalità adeguata: occorre ancora che lo stesso rivesta un'importanza tale da imporsi come la causa più probabile ed immediata dell'evento considerato, relegando in secondo piano tutti gli altri fattori che hanno contribuito a provocarlo, segnatamente il comportamento dell'agente (<ref-ruling> consid. 4.4.2, 133 IV 158 consid. 6.1, 131 IV 145 consid. 5.2 e rinvio).
3.3 Per costante giurisprudenza il nesso di causalità è adeguato quando il comportamento contrario ai doveri di prudenza è idoneo, secondo l'andamento ordinario delle cose e l'esperienza generale della vita, a produrre o a favorire un evento simile a quello realizzatosi (<ref-ruling> consid. 5.1). La causalità adeguata è ammessa anche se il comportamento dell'agente non è la causa diretta o l'unica causa del risultato. Poco importa che il risultato sia dovuto ad altre cause, segnatamente allo stato della vittima, al suo comportamento o a quello di terzi (<ref-ruling> consid. 5.2). Tuttavia, la causalità adeguata viene meno, il concatenamento dei fatti perdendo in tal modo la sua rilevanza giuridica, allorché un'altra causa concomitante, quale ad esempio una forza naturale, l'atteggiamento della vittima o quello di un terzo, costituisca una circostanza del tutto eccezionale o appaia così straordinaria che non poteva essere prevista. L'imprevedibilità dell'atto concomitante non è però sufficiente per interrompere il nesso di causalità adeguata: occorre ancora che lo stesso rivesta un'importanza tale da imporsi come la causa più probabile ed immediata dell'evento considerato, relegando in secondo piano tutti gli altri fattori che hanno contribuito a provocarlo, segnatamente il comportamento dell'agente (<ref-ruling> consid. 4.4.2, 133 IV 158 consid. 6.1, 131 IV 145 consid. 5.2 e rinvio).
3.4 3.4.1 La Corte cantonale, richiamando il principio dell'affidamento, ha ritenuto che l'opponente non doveva né poteva attendersi che di notte una persona si trovasse sulla prua dell'imbarcazione investita. Tale circostanza avrebbe trasformato in un tragico incidente ciò che poteva essere una semplice collisione, sicché la violazione delle norme di prudenza da parte dell'opponente non sarebbe stata idonea, secondo l'andamento ordinario delle cose e l'esperienza generale della vita, a causare o favorire la morte della vittima.
Il principio dell'affidamento, richiamato per analogia dalla Corte cantonale, è dedotto dall'art. 26 cpv. 1 della legge federale sulla circolazione stradale, del 19 dicembre 1958 (LCStr; RS 741.01), e prevede che ogni utente della strada che si comporta in maniera corretta può a sua volta confidare nel comportamento corretto degli altri utenti, nella misura in cui non vi siano indizi per ritenere il contrario (<ref-ruling> consid. 2b, 124 IV 81 consid. 2b e rinvii). Questo principio non può però essere invocato come una scriminante generica e non può venire interpretato come autorizzazione a violare le norme della circolazione per il motivo che l'altro conducente ha tenuto un comportamento imprevedibile e altamente scorretto (cfr. sentenza 6S.393/2003 del 7 gennaio 2004 consid. 4.4, riassunta in: RtiD II-2005, pag. 344 seg.). Poiché la Corte cantonale ha rimproverato all'opponente una violazione delle norme di circolazione nella condotta nautica, ritenendo ch'egli navigasse a una velocità eccessiva per rapporto alla limitata visibilità notturna, il richiamo al principio dell'affidamento non è in concreto pertinente. Non occorre di conseguenza approfondire se e in quale misura detto principio dell'affidamento sia applicabile per analogia nell'ambito della navigazione (cfr., al riguardo, TRECHSEL/JEAN-RICHARD, Schweizerisches Strafgesetzbuch, Praxiskommentar, 2008, n. 33 all'<ref-law> e riferimenti).
D'altra parte, riguardo al comportamento del conduttore qui ricorrente, la Corte cantonale non gli ha esplicitamente rimproverato una violazione delle norme di circolazione. Ha invero richiamato l'art. 7 ONI: secondo questa norma, il carico o il numero di persone indicati nella licenza di navigazione non devono essere superati (cpv. 1 prima frase); il carico deve inoltre essere disposto in modo da non mettere in pericolo la sicurezza del natante né da ostacolare la visuale necessaria per la condotta (cpv. 2). Ha tuttavia riconosciuto, premettendo come la posizione seduta sulla prua non fosse di per sé vietata, che in concreto non era stato stabilito se la vittima impedisse la visibilità della luce bianca di prua o ostruisse la visuale del conduttore.
Alla luce di queste considerazioni, l'argomentazione addotta dalla CRP non consente quindi di negare una causalità adeguata tra la negligenza dell'opponente e la morte della vittima. Corrisponde per contro all'andamento ordinario delle cose e all'esperienza generale della vita che una velocità eccessiva nella condotta nottetempo di un motoscafo dalle caratteristiche di quello in oggetto può implicare la collisione con un'altra imbarcazione di dimensioni e massa sensibilmente inferiori [cfr., sulle caratteristiche dei natanti, allegati 1-4 alla perizia del 30 novembre 2004]. Un simile urto è senz'altro suscettibile di provocare il ferimento grave o la morte di una persona a bordo, indipendentemente dalla posizione di quest'ultima sul natante.
3.4.2 Il comportamento della vittima, seduta sulla prua dell'imbarcazione del ricorrente, non costituisce d'altra parte una circostanza eccezionale o straordinaria. Come risulta pure dagli atti, segnatamente dalla perizia, non è infatti inabituale sulle acque svizzere che passeggeri di natanti del tipo di quello del ricorrente, che non dispongono di specifici posti a sedere a prua, siano posizionati in quella parte durante la navigazione. D'altronde, nemmeno può essere escluso, in particolare da chi pratica la navigazione come è il caso per l'opponente, che membri dell'equipaggio o altre persone a bordo possano temporaneamente lasciare il proprio posto e spostarsi sulle imbarcazioni allo scopo di eseguire operazioni nell'interesse della navigazione (cfr. <ref-law>). Certo, secondo il perito e il teste D._, una persona situata sulla plancia di prua durante la navigazione assume una posizione inopportuna e pericolosa già di per sé, per il rischio accresciuto di cadere in acqua a dipendenza della velocità del natante, del tipo di manovra e del moto ondoso. In concreto, il comportamento della vittima può anche essere stato imprudente, segnatamente ove si consideri che il ricorrente stava navigando di notte e che l'attracco, contrariamente alla sua affermazione, non era imminente, l'imbarcazione trovandosi ancora al largo a una distanza rilevante dalla riva. Premesso che nel diritto penale non è data una compensazione della colpa (<ref-ruling> consid. 2c/bb pag. 24), quand'anche dovesse essere ritenuto colpevole, tale comportamento non riveste tuttavia un carattere così straordinario e imprevedibile da relegare in secondo piano quello dell'opponente, che avrebbe navigato a una velocità eccessiva e non avrebbe evitato un'imbarcazione prioritaria la cui luce rossa di babordo sarebbe stata visibile almeno 18 secondi prima della collisione.
Negando l'esistenza di una causalità adeguata e ravvisando un'interruzione della stessa, la Corte cantonale ha quindi violato il diritto federale.
4. 4.1 Il ricorrente sostiene che, negando l'assunzione di ulteriori prove, la Corte cantonale avrebbe disatteso la massima "in dubio pro duriore", applicando a torto il principio "in dubio pro reo". Vista la situazione probatoria non del tutto chiara e considerata la gravità del reato, egli sostiene che nel dubbio i giudici cantonali avrebbero dovuto promuovere l'accusa e disporre la completazione dell'inchiesta.
4.2 In realtà, la CRP ha ritenuto superflua l'assunzione di ulteriori prove perché, negando l'esistenza di un nesso causale adeguato, ha d'acchito escluso l'adempimento degli estremi del reato. Essa non si è quindi fondata su dubbi riguardo alla colpevolezza dell'opponente, ma ha respinto l'istanza di promozione dell'accusa in applicazione dell'art. 186 CPP/TI, non ravvisando indizi di colpevolezza a suo carico. Premesso che il ricorrente non fa valere con una motivazione conforme all'<ref-law> l'applicazione arbitraria della norma cantonale, la censura è quindi infondata (cfr., sulle esigenze di motivazione, <ref-ruling> consid. 1.4.1). D'altra parte, la Corte cantonale ha esplicitamente riconosciuto che il principio "in dubio pro reo", che si riferisce alla valutazione giudiziaria delle prove, non trova applicazione nell'ambito della promozione dell'accusa (cfr., al riguardo, <ref-ruling> pag. 110 seg.; sentenze 6B_915/2008 del 6 aprile 2009 consid. 3.1 e 6B_588/2007 dell'11 aprile 2008 consid. 3.2.3 e rinvii).
4.3 La Corte cantonale si è comunque pronunciata sulla rilevanza delle prove richieste dal ricorrente, concernenti l'accertamento mediante una perizia della velocità del motoscafo dell'opponente a 2800 giri/motore e della velocità che sarebbe stata adeguata per evitare la collisione. Fondandosi su un rapporto della polizia e sulle dichiarazioni del perito, i giudici cantonali hanno però rilevato che tali accertamenti non erano oggettivamente effettuabili. Il ricorrente ribadisce genericamente la sua richiesta di assumere queste prove, ma non censura in modo conforme alle citate esigenze di motivazione l'arbitrio della conclusione della CRP. Essa ha del resto accertato in 35-40 km/h la velocità tenuta dall'opponente, ritenendola inadeguata alle concrete condizioni della navigazione e rimproverandogli un comportamento negligente. Il ricorrente, che non censura d'arbitrio la velocità accertata, non spiega perché in queste circostanze si imporrebbero comunque ulteriori accertamenti sulla velocità, in particolare per quali ragioni essi sarebbero rilevanti per l'esito del giudizio.
5. 5.1 Ne segue che il ricorso deve essere accolto nella misura della sua ammissibilità. Il ricorrente chiede, oltre all'annullamento della sentenza impugnata, la riforma della stessa, in particolare nel senso di promuovere l'accusa contro l'opponente e di modificare il giudizio sulle spese giudiziarie e sulle ripetibili della sede cantonale. L'incombenza può tuttavia essere lasciata alla Corte cantonale, cui gli atti sono rinviati per una nuova decisione (art. 68 cpv. 5 e art. 107 cpv. 2 LTF).
5.2 Le spese giudiziarie seguono la soccombenza e sono quindi poste a carico dell'opponente (<ref-law>), che rifonderà al ricorrente un'indennità per ripetibili della sede federale (<ref-law>).

Per questi motivi, il Tribunale federale pronuncia:
1. Nella misura in cui è ammissibile, il ricorso è accolto. La sentenza impugnata è annullata e la causa è rinviata alla Camera dei ricorsi penali del Tribunale d'appello del Cantone Ticino per una nuova decisione.
2. Le spese giudiziarie di fr. 2'000.-- sono poste a carico dell'opponente, che rifonderà al ricorrente un'indennità di fr. 3'000.-- a titolo di ripetibili della sede federale.
3. Comunicazione ai patrocinatori delle parti, al Ministero pubblico e alla Camera dei ricorsi penali del Tribunale d'appello del Cantone Ticino.