(Art. 9 und 30 BV, Art. 6 Ziff. 1 EMRK), hat sich ergeben:
A.- Das Amt für Strassen- und Schiffsverkehr Uri entzog H._ mit Verfügung vom 16. Juli 1998 für die Dauer von 10 Monaten den Führerausweis. Die dagegen erhobene Beschwerde wies die Polizeidirektion des Kantons Uri am 18. November 1998 ab. Die verwaltungsrechtliche Abteilung des Obergerichts des Kantons Uri hob auf Verwaltungsgerichtsbeschwerde hin am 31. März 1999 nach Durchführung einer mündlichen Verhandlung den Entscheid der Polizeidirektion auf und wies diese an, die Sache neu zu beurteilen und dabei insbesondere zu prüfen, ob sich der Vorfall, der die Strassenverkehrsbehörde zum Ausweisentzug veranlasst hatte, auf einer öffentlichen Verkehrsfläche im Sinne der Strassenverkehrsgesetzgebung abspielte. Am 20. Dezember 1999 fällte die Polizeidirektion einen neuen Entscheid, in dem sie wiederum einen Führerausweisentzug vorsah. H._ beschwerte sich dagegen erneut beim Obergericht. Zu Beginn der öffentlichen mündlichen Schlussverhandlung vom 24. März 2000 stellte er dem Gericht den Antrag, es hätten diejenigen Mitglieder, die bereits am Entscheid vom 31. März 1999 mitgewirkt hätten, in den Ausstand zu treten. Konkret waren von diesem Gesuch mit Ausnahme von Anton Kröpfli sämtliche der anwesenden Mitglieder der verwaltungsrechtlichen Abteilung des Obergerichts, darin eingeschlossen die Gerichtsschreiberin, betroffen. Die verwaltungsrechtliche Abteilung des Obergerichts befand am 14. April 2000 in anderer Zusammensetzung über das Ausstandsbegehren und wies dieses wegen verspäteter Geltendmachung ab.
B.- Gegen den Entscheid des Obergerichts ist H._ mit staatsrechtlicher Beschwerde ans Bundesgericht gelangt. Er beruft sich auf das in den Art. 6 Ziff. 1 EMRK und 30 Abs. 1 BV verankerte Recht auf Beurteilung der Sache durch ein unabhängiges, unparteiisches Gericht und bringt vor, das Obergericht habe in verfassungswidriger Weise sein Ausstandsbegehren vom 24. März 2000 abgewiesen.
Die Polizeidirektion hat auf eine Stellungnahme zur Beschwerde ausdrücklich verzichtet. Das Obergericht hat eine Vernehmlassung eingereicht.

Das Bundesgericht zieht in Erwägung:
1.- a) Der angefochtene Entscheid ist ein kantonal letztinstanzlicher Zwischenentscheid über ein Ausstandsbegehren, der gemäss Art. 87 Abs. 1 OG in der am 1. März 2000 in Kraft getretenen Fassung (AS 2000 417) selbständig anfechtbar ist. Der Beschwerdeführer ist in seinen rechtlich geschützten Interessen berührt und zur Beschwerdeerhebung legitimiert. Da auch die übrigen Sachurteilsvoraussetzungen erfüllt sind, ist auf die staatsrechtliche Beschwerde einzutreten.
b) Der Beschwerdeführer begründete das Ausstandsbegehren anlässlich der Verhandlung vom 24. März 2000 damit, dass mit Ausnahme von Oberrichter Anton Kröpfli sämtliche der anwesenden Gerichtsmitglieder bereits am Rückweisungsentscheid vom 31. März 1999 mitgewirkt und darin bemerkt hätten, der Entscheid der Polizeidirektion sei abgesehen von der noch zu klärenden Frage der Anwendbarkeit der Strassenverkehrsgesetzgebung nach der derzeitigen Aktenlage in rechtlicher Hinsicht kaum zu beanstanden. Diese Aussage stellt nach Auffassung des Beschwerdeführers ein klares Anzeichen für Befangenheit dar, weil damit hinsichtlich seiner übrigen, vom Obergericht nicht behandelten Rügen eine vorgefasste Meinung zum Ausdruck gebracht worden sei.
Das Obergericht hat sich im angefochtenen Entscheid zur materiellen Begründetheit des Ausstandsgesuchs nicht geäussert, weshalb sich der Verfahrensgegenstand auf die - vom Beschwerdeführer denn auch einzig aufgegriffene - Frage beschränkt, ob die Erwägungen betreffend verspäteter Geltendmachung vor den Art. 6 Ziff. 1 EMRK und 30 Abs. 1 BV standhalten.
2.- a) Der Beschwerdeführer bringt vor, das Obergericht sei zu Unrecht davon ausgegangen, es verstosse gegen Treu und Glauben, dass er das Ausstandsbegehren erst am Verhandlungstag selbst gestellt habe. Er hält dem Einwand des Obergerichts, wonach der vorgebrachte Ablehnungsgrund bereits zusammen mit der Verwaltungsgerichtsbeschwerde, spätestens aber nach Erhalt der Einladung zur Verhandlung hätte vorgebracht werden müssen, entgegen, diese Auffassung stehe in Widerspruch zu Art. 180 Abs. 1 der Strafprozessordnung vom 29. April 1980 des Kantons Uri (StPO/UR). Diese Bestimmung, die nach <ref-law> auch im Rechtsmittelverfahren anwendbar sei, sehe ausdrücklich vor, dass im Rahmen der Hauptverhandlung vor dem Eintreten in die Hauptsache Vorfragen über die Besetzung des Gerichts und den Ausstand gestellt werden könnten. Eine Frist für die Geltendmachung des Ausstandsbegehrens sei dem kantonalen Strafverfahrensrecht nicht zu entnehmen, weshalb das Obergericht <ref-law>/UR willkürlich ausgelegt habe. Weiter bringt der Beschwerdeführer vor, er habe nicht damit rechnen müssen, dass an der Verhandlung befangene Richter teilnehmen würden, sondern vielmehr davon ausgehen dürfen, diese würden wegen ihrer Voreingenommenheit selbständig in den Ausstand treten. Soweit ihm im angefochtenen Entscheid entgegengehalten werde, er hätte die ordentliche Besetzung der verwaltungsrechtlichen Abteilung dem Staatskalender entnehmen können, gehe dieses Argument schon deshalb fehl, weil die letzte Ausgabe des Staatskalenders dem Stand vom 1. Januar 1999 entspreche und die per 1. Juni 1999 erfolgte Neubestellung der Richter unberücksichtigt lasse. Nicht einschlägig seien sodann die obergerichtlichen Hinweise auf die Praxis des Bundesgerichts sowie auf einen eigenen Entscheid (publ. im Rechenschaftsbericht über die Rechtspflege des Kantons Uri in den Jahren 1996 und 1997, Nr. 49, S. 155 f.), weil dort die Ausgangslage jeweils eine andere gewesen sei: Die Bundesgerichtsentscheide hätten Fälle betroffen, in denen der Ausstandsgrund erst nach der Urteilsfällung vorgebracht worden sei, und im erwähnten obergerichtlichen Entscheid sei der Ausstand eines Staatsanwalts - und nicht eines Gerichts im Sinn von <ref-law>/UR - Verfahrensgegenstand gewesen.
Schliesslich erweise sich auch die Auffassung des Obergerichts, wonach das Eintreten auf ein verspätetes Ausstandsgesuch von der Schwere des in Frage stehenden Eingriffs in die Rechtsstellung des Gesuchstellers abhänge, als verfassungswidrig; selbst wenn dieser Auffassung gefolgt werden könnte, müsste ein Führerausweisentzug von 12 Monaten als schwerwiegender Eingriff betrachtet werden.
b) Das Obergericht hält im angefochtenen Entscheid fest, die aktuellen Zusammensetzungen der Abteilungen und Kommissionen des Obergerichts seien, nachdem das Volk im Frühjahr 1999 die Richter für die neue Amtsperiode gewählt habe, im kantonalen Amtsblatt Nr. 15 vom 16. April 1999 veröffentlicht worden. Demnach sei bei Erhebung der Verwaltungsgerichtsbeschwerde am 10. Januar 2000 die ordentliche Besetzung der verwaltungsrechtlichen Abteilung des Obergerichts bekannt gewesen. Die Einladung zur mündlichen Schlussverhandlung sei bereits am 2. Februar 2000 erfolgt, weshalb der Beschwerdeführer spätestens zu diesem Zeitpunkt das Ausstandsgesuch hätte stellen müssen; dies umso mehr, als der ordentliche Präsident der verwaltungsrechtlichen Abteilung, der zur besagten Verhandlung lud, bereits das frühere Verfahren geleitet habe und der Beschwerdeführer davon habe ausgehen müssen, dass die Abteilung in ihrer ordentlichen Besetzung tagen würde. Schliesslich führt das Obergericht in seiner Stellungnahme aus, das Verfahren betreffend den Führerausweisentzug richte sich nach der urnerischen Verordnung vom 23. März 1994 über die Verwaltungsrechtspflege (VRPV/UR), weshalb der vom Beschwerdeführer angerufene <ref-law>/UR nicht greife.
3.- a) aa) Der Anspruch auf Unabhängigkeit und auf eine rechtmässige personelle Zusammensetzung des Gerichts beinhaltet das Recht des Betroffenen, zu erfahren, welche Personen am Urteil mitwirken bzw. mitgewirkt haben, damit er Ausstands- und Ablehnungsgründe überhaupt erkennen und gegebenenfalls geltend machen kann (<ref-ruling> E. 3b; <ref-ruling> E. 2b). Der Anspruch auf Bekanntgabe der urteilenden Richter ist gewahrt, wenn deren Namen im Urteil selbst aufgeführt sind, in einem besonderen Schreiben mitgeteilt werden oder einer allgemein zugänglichen Publikation wie etwa einem Staatskalender entnommen werden können (<ref-ruling> E. 1c; <ref-ruling> E. 3c).
bb) Verstösse gegen materielles Recht wie auch gegen die Verfahrensordnung sind im dafür vorgesehenen Rechtsmittelverfahren zu rügen und können grundsätzlich nicht als Begründung für eine verfassungswidrige Voreingenommenheit des Richters herangezogen werden (vgl. <ref-ruling> E. 3a; <ref-ruling> E. 2b). Besteht gegen einen Richter der Verdacht der Voreingenommenheit, so ist er so früh wie möglich abzulehnen.
Es wäre mit dem Grundsatz von Treu und Glauben sowie dem Rechtsmissbrauchsverbot nicht vereinbar, Ablehnungs- und Ausstandsgründe, die in einem früheren Prozessstadium hätten geltend gemacht werden können, erst später vorzubringen. Ein echter oder vermeintlicher Organisationsmangel ist deshalb bei erster Gelegenheit geltend zu machen. Wer den Ablehnungsgrund nicht unverzüglich vorbringt, nachdem er davon Kenntnis erhalten hat, sondern sich auf den Prozess einlässt, verwirkt den Anspruch auf die Anrufung des Grundrechts auf Beurteilung durch ein unabhängiges, unvoreingenommenes Gericht (<ref-ruling> E. 2; <ref-ruling> E. 5a S. 228 f.; <ref-ruling> E. 3a). Hingegen lässt sich derjenige nicht stillschweigend auf den Prozess ein und handelt dementsprechend auch nicht gegen Treu und Glauben, der zwar nicht sofort ein förmliches Ablehnungsbegehren stellt, aber ein solches ankündigt (unveröffentlichtes Urteil des Bundesgerichts i.S. B. vom 31. Januar 1995, E. 2a).
b) Bei staatsrechtlichen Beschwerden, mit denen eine Verletzung des Rechts auf den verfassungsmässigen Richter geltend gemacht wird, überprüft das Bundesgericht die Auslegung und Anwendung des kantonalen Gesetzesrechts unter dem Gesichtspunkt der Willkür. Hingegen prüft es mit freier Kognition, ob die als vertretbar erkannte Auslegung des kantonalen Prozessrechts mit den <ref-law> und 6 Ziff. 1 EMRK vereinbar ist (vgl. <ref-ruling> E. 3b S. 73 mit Hinweisen).
c) Der Beschwerdeführer macht - zu Recht - nicht geltend, an einem Rückweisungsentscheid beteiligte Richter müssten im Hinblick auf die Neubeurteilung der Sache nach dem kantonalen Recht von Amtes wegen in den Ausstand treten.
Dass sich die Richter aufgrund der vom Beschwerdeführer beanstandeten Bemerkungen im Rückweisungsentscheid selbst als befangen betrachten würden, konnte dieser nach Treu und Glauben nicht erwarten. Demnach musste er davon ausgehen, dass die verwaltungsrechtliche Abteilung des Obergerichts auf seine Beschwerde hin wiederum in der ordentlichen Besetzung über den gestützt auf die Rückweisung ergangenen Sachentscheid der Polizeidirektion befinden würde. Dass die betreffende Abteilungsbesetzung für die Amtsperiode vom 1. Juni 1999 bis zum 31. Mai 2003 dem bei Einreichung der Verwaltungsgerichtsbeschwerde aktuellsten Staatskalender nicht zu entnehmen war, ist unbestritten. Dies bedeutet jedoch nicht, dass es dem Beschwerdeführer nicht zuzumuten gewesen wäre, sich mit Hilfe des Amtsblatts des Kantons Uri oder einer Anfrage bei den Behörden über die ordentliche Gerichtsbesetzung auf dem Laufenden zu halten (s. vorne E. 3a/aa). Aus dem nicht nachgeführten Staatskalender 1999/2000 ergibt sich jedenfalls klar, dass die darin enthaltenen Angaben nur bis Ende Mai 1999 gültig waren. Da sich die Zweifel des Beschwerdeführers an der Unvoreingenommenheit gewisser Richter bereits aus dem Rückweisungsentscheid vom 31. März 1999 ergaben, wäre zu erwarten gewesen, dass er sich im Hinblick auf den neu von der verwaltungsrechtlichen Abteilung zu fällenden Entscheid generell für die aktuelle ordentliche Gerichtsbesetzung interessieren und sich die entsprechenden Informationen jedenfalls nach Erhalt der Vorladung beschaffen würde. Nach der bundesgerichtlichen Praxis sind Ablehnungsgründe so früh wie möglich nach ihrer Kenntnisnahme geltend zu machen (s. vorne E. 3a/bb). Bis zu welchem Zeitpunkt der Beschwerdeführer das Ausstandsgesuch nach dem Vertrauensprinzip genau hätte stellen müssen, kann hier offen bleiben. Jedenfalls erscheint es unter den konkreten Umständen - insbesondere angesichts der Tatsache, dass der Beschwerdeführer die Einladung zur Verhandlung vom 24. März 2000 bereits anfangs Februar 2000, also rund eineinhalb Monate vorher, erhalten hatte - als mit dem Grundrecht auf Beurteilung der Sache durch ein unabhängiges Gericht vereinbar, dass das Obergericht das erst am Verhandlungstag gestellte Gesuch als verspätet erachtete. Dass das Ausstandsgesuch immerhin noch vor der Urteilsfällung gestellt wurde, ändert nichts daran, dass die Richter damals zur Verhandlung und Urteilsberatung schon versammelt waren.
Um sich nicht stillschweigend auf den Prozess einzulassen, hätte der Beschwerdeführer zumindest bei Einreichen der Beschwerde ein Ablehnungsbegehren ankündigen können (s.
vorne E. 3a/bb).
Der weitere Einwand des Beschwerdeführers, sein Ausstandsbegehren müsse gestützt auf <ref-law>/UR betreffend an der Gerichtsverhandlung zugelassene Vorfragen als rechtzeitig betrachtet werden, ist schon deshalb unbehelflich, weil sich das Verwaltungsgerichtsverfahren nicht nach der Strafprozessordnung, sondern nach der kantonalen Verordnung über die Verwaltungsrechtspflege richtet. Eine Verletzung des Anspruchs auf ein unabhängiges und unparteiisches Gericht durch willkürliche Anwendung des kantonalen Rechts liegt offensichtlich nicht vor.
4.- Die staatsrechtliche Beschwerde erweist sich somit als unbegründet und ist abzuweisen. Ausgangsgemäss hat der Beschwerdeführer die Kosten des bundesgerichtlichen Verfahrens zu tragen (Art. 156 Abs. 1 OG).

Demnach erkennt das Bundesgericht:
1.- Die staatsrechtliche Beschwerde wird abgewiesen.
2.- Dem Beschwerdeführer wird eine Gerichtsgebühr von Fr. 3'000.-- auferlegt.
3.- Dieses Urteil wird dem Beschwerdeführer, der Polizeidirektion und dem Obergericht (Verwaltungsrechtliche Abteilung) des Kantons Uri schriftlich mitgeteilt.
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Lausanne, 17. August 2000
Im Namen der I. öffentlichrechtlichen Abteilung
des SCHWEIZERISCHEN BUNDESGERICHTS
Der Präsident:
Die Gerichtsschreiberin: