Faits:
A. A._ est titulaire d'un permis de conduire de catégorie B délivré le 8 février 1974. Il est administrateur de l'entreprise X._ et de Y._, sociétés ayant leur siège à Genève.
Le 13 août 2006, l'intéressé roulait sur la route de Chancy, à Genève, en direction de la ville. Arrivé à la hauteur de la croisée de Confignon, il a bifurqué à droite pour faire demi-tour et emprunter la route de Chancy en direction de l'autoroute. Il a freiné pour laisser passer une voiture qui arrivait sur sa droite. Il a néanmoins franchi la ligne de sécurité et les deux véhicules se sont heurtés. Sous l'effet du choc, les airbags de l'autre voiture ont explosé, empêchant la conductrice de sortir de son véhicule. La police a établi un rapport d'accident et déclaré A._ en contravention pour avoir circulé à une vitesse inadaptée aux conditions de la route, n'être pas resté constamment maître de son véhicule, ne pas avoir accordé la priorité à un autre véhicule en quittant une route déclassée par un signal "cédez-le-passage" et n'avoir pas été porteur de son permis de conduire. Aucune infraction n'a été reprochée à l'autre automobiliste; celle-ci avait déclaré être pratiquement à l'arrêt au moment du choc.
Invité par le Service cantonal des automobiles et de la navigation (actuellement l'Office cantonal des automobiles et de la navigation; ci-après: l'Office cantonal) à lui faire part de ses observations au sujet de l'accident, l'intéressé a demandé le 14 septembre 2006 à ce que son dossier soit mis en suspens dans l'attente de l'issue de la procédure pénale; il contestait la commission des infractions qui lui étaient reprochées.
A._ a ensuite fait l'objet d'une contravention définitive et exécutoire pour avoir commis un excès de vitesse de 17 km/h, marge de sécurité déduite, sur le quai Gustave-Ador en direction de la ville, au volant d'une Audi immatriculée GE xxx, le 10 janvier 2007 à 23h54.
Par courrier du 21 décembre 2007, l'intéressé a contesté le rapport de police et les propos qui lui étaient prêtés dans le cadre de l'accident du 13 août 2006. La vitesse à laquelle il roulait ce jour-là n'avait pas pu être établie et on ne pouvait exclure que l'autre automobiliste ait eu une part de responsabilité bien plus grande que celle qui ressortait du rapport de police. S'il avait commis une faute, il s'agissait d'une faute légère, voire minime. Il avait par ailleurs des besoins professionnels de disposer d'un permis de conduire, devant se déplacer plusieurs fois par jour sur des chantiers.
B. Par décision du 4 janvier 2008, l'Office cantonal a retiré le permis de conduire de A._ pour une durée d'un mois en raison des infractions précitées des 13 août 2006 et 10 janvier 2007. Celui-ci ayant fait l'objet le 6 avril 2006 d'un retrait de permis d'un mois pour une infraction moyennement grave commise le 9 juillet 2005, il se trouvait en état de récidive. Les nouvelles infractions étant survenues dans les deux ans suivant l'exécution de cette mesure, le minimum légal de la nouvelle mesure était d'un mois, en application de l'art. 16a al. 2 let. a de la loi fédérale du 19 décembre 1958 sur la circulation routière (LCR; RS 741.01).
A._ a porté sa cause devant le Tribunal administratif du canton de Genève (ci-après: le Tribunal administratif). Le 7 mars 2008, le juge délégué a entendu les parties lors d'une audience de comparution personnelle. Dans ses observations du 31 mars 2008, l'intéressé a indiqué qu'il n'était pas certain d'être l'auteur de l'infraction du 10 janvier 2007. Il a par ailleurs déclaré avoir été intercepté le 1er février 2008 en Valais pour un excès de vitesse. La décision attaquée devait être annulée puisqu'une peine d'ensemble devait être prononcée pour sanctionner également, par une seule décision, l'excès de vitesse du 1er févier 2008.
C. Le 15 avril 2008, l'Office cantonal a modifié sa décision du 4 janvier 2008 quant à sa durée et l'a confirmée pour le surplus. Un retrait de permis de six mois sanctionnait dès lors les faits survenus les 13 août 2006, 10 janvier 2007 et 1er février 2008. Ce dernier excès de vitesse de 31 km/h, marge de sécurité déduite, hors localité, était une faute grave au sens de l'art. 16c al. 1 let. a LCR. Après une telle violation de la LCR, le permis devait être retiré pour six mois au minimum si, dans les cinq années précédentes, il avait été retiré une fois en raison d'une infraction moyennement grave.
L'intéressé a recouru au Tribunal administratif contre cette décision. Entendu en audience de comparution personnelle le 25 juin 2008, il a reconnu être l'auteur de l'excès de vitesse du 1er février 2008 et avoir payé l'amende y relative. Pour l'excès de vitesse du 10 janvier 2007, il avait sûrement payé l'amende adressée à X._, même s'il n'était pas lui-même au volant ce jour-là. La voiture en question, soit une Audi immatriculée GE xxx, appartenait à Y._ dont il était administrateur unique; elle était également conduite par les deux directeurs de la société, soit messieurs C. et M., dont il ne savait pas où ils se trouvaient à cette date. Dans un courrier du 15 juillet 2008 et lors d'une audience d'enquête du 26 septembre 2006, C. a admis qu'il était l'auteur de l'infraction du 10 janvier 2007. Le véhicule qu'il conduisait était utilisé normalement par A._; lorsque celui-ci était absent, comme cela avait été le cas le 10 janvier 2007, c'était lui qui le conduisait.
Le 8 juillet 2008, le Service de la circulation routière et de la navigation du canton du Valais a produit l'ordonnance pénale du 17 août 2008, exécutoire et définitive faute d'opposition, prononcée par le juge d'instruction de Martigny et reconnaissant l'intéressé coupable de violation grave des règles de la circulation (art. 90 ch. 2 LCR) et le condamnant, pour l'excès de vitesse de 31 km/h après déduction de la marge de sécurité commis le 1er février 2008, à la peine pécuniaire de dix jours-amende avec sursis pendant deux ans, le jour-amende étant fixé à 500 fr., ainsi qu'à une amende de 2'000 fr. Le 12 octobre 2008, la police cantonale valaisanne a produit le procès-verbal de mesure de vitesse effectuée pour l'infraction précitée ainsi que les certificats de vérification n° 258-07839 et 258-09274 établis par l'Office fédéral de métrologie les 12 février 2007 et 6 février 2008, valables respectivement jusqu'au 29 février 2008 et 28 février 2009, attestant que le radar utilisé le 1er février 2008 était conforme aux exigences officielles.
D. Après avoir joint les deux recours contre les décisions de l'Office cantonal des 4 janvier et 15 avril 2008, le Tribunal administratif les a rejetés. Il a considéré qu'il ne disposait d'aucun élément qui lui permettrait de s'écarter des constatations de l'ordonnance pénale du 17 août 2008, s'agissant de l'infraction du 1er février 2008, si bien que cet excès de vitesse constituait une infraction grave aux règles de la LCR entraînant un retrait obligatoire du permis de conduire au sens de l'art. 16c al. 1 let. a à f LCR. Quant à l'infraction du 13 août 2006, le Tribunal administratif a relevé que la contravention infligée à l'intéressé avait été payée en février 2007 et a estimé qu'il n'avait pas de raison de s'écarter des conclusions du rapport de police. Enfin, l'excès de vitesse du 10 janvier 2007 ne pouvait être imputé à l'intéressé, la preuve formelle que celui-ci était au volant au moment de l'infraction n'ayant pu être rapportée. Finalement, c'était à juste titre que l'Office cantonal avait fixé le retrait du permis à six mois puisqu'au cours des cinq dernières années précédant la dernière infraction du 1er février 2008, le permis de conduire avait été retiré le 6 avril 2006 en raison d'une infraction moyennement grave.
E. Agissant par la voie du recours en matière de droit public, A._ demande au Tribunal fédéral d'annuler l'arrêt du Tribunal administratif du 7 avril 2009 et de dire qu'il ne s'est rendu coupable d'aucune infraction à la législation sur la circulation routière. Il se plaint d'une constatation inexacte des faits et d'une appréciation arbitraire des preuves ainsi que d'une mauvaise application du droit fédéral.
Le Tribunal administratif s'en rapporte à justice quant à la recevabilité du recours et persiste dans les considérants et le dispositif de son arrêt. L'Office cantonal n'a pas fait parvenir d'observations et l'Office fédéral des routes propose le rejet du recours.
Par ordonnance du 16 juin 2009, le Président de la Ire Cour de droit public a admis la requête d'effet suspensif contenue dans le recours.

Considérant en droit:
1. La voie du recours en matière de droit public, au sens des art. 82 ss LTF, est ouverte contre une décision de dernière instance cantonale relative à une mesure administrative de retrait du permis de conduire. Déposé en temps utile (art. 100 al. 1 LTF) et en la forme prévue (art. 42 LTF) par le destinataire de l'arrêt attaqué qui a un intérêt digne de protection à l'annulation ou à la modification de celui-ci (art. 89 al. 1 LTF), le présent recours est recevable.
2. Pour sanctionner les faits survenus les 13 août 2006, 10 janvier 2007 et 1er février 2008, l'Office cantonal a tenu compte du retrait de permis d'un mois infligé au recourant le 6 avril 2006 pour une infraction moyennement grave commise le 9 juillet 2005. L'exécution de la décision du 6 avril 2006 s'est terminée le 26 mai 2006. Les griefs du recourant sont irrecevables en tant qu'ils mettent en cause cette décision entrée en force.
3. Le recourant reproche tout d'abord au Tribunal administratif d'avoir procédé à une constatation inexacte et arbitraire des faits.
3.1 Le Tribunal fédéral statue en principe sur la base des faits établis par l'autorité précédente (art. 105 al. 1 LTF), sous réserve des cas prévus par l'art. 105 al. 2 LTF. Quant au recourant, il ne peut critiquer la constatation de faits, susceptibles d'avoir une influence déterminante sur l'issue de la procédure, que si ceux-ci ont été établis de manière manifestement inexacte ou en violation du droit au sens de l'art. 95 LTF, en particulier en violation de l'interdiction constitutionnelle de l'arbitraire (art. 97 al. 1 LTF; <ref-ruling> consid. 4.3 p. 62; Message concernant la révision totale de l'organisation judiciaire fédérale du 28 février 2001, FF 2001 p. 4135). Selon la jurisprudence, l'appréciation des preuves ou l'établissement des faits sont arbitraires (art. 9 Cst.; pour une définition de l'arbitraire cf. <ref-ruling> consid. 3.1 p. 265 s.; <ref-ruling> consid. 3.1 p. 153) lorsque l'autorité n'a manifestement pas compris le sens et la portée d'un moyen de preuve, si elle ne prend pas en compte, sans raison sérieuse, un élément de preuve propre à modifier la décision ou lorsqu'elle tire des constatations insoutenables des éléments recueillis (<ref-ruling> consid. 2.1 p. 9; <ref-ruling> consid. 2a p. 41).
3.2 Le recourant conteste l'établissement des faits relatifs à l'événement du 13 août 2006. Il ressort de l'arrêt attaqué que le Tribunal administratif a repris les faits tels qu'ils ressortent du rapport d'accident du 18 août 2006. Le recourant se contente d'y opposer sa propre version des événements, sans démontrer en quoi le fait d'avoir repris les éléments relatés dans le rapport de police serait arbitraire. Les déclarations des automobilistes ne sont certes pas contresignées, mais cela ne suffit pas pour autant à établir qu'elles seraient contraires à la réalité. On peut d'ailleurs relever que le recourant ne s'est pas opposé à ce rapport d'accident dans le cadre de la procédure pénale et qu'il a payé la contravention y relative. Le recourant affirme que la voiture de l'autre conductrice était lancée à vive allure, soit à une vitesse estimée entre 60 et 80 km/h, alors que cette indication n'est corroborée par aucun autre élément au dossier. Il soutient encore que la Cour cantonale a fait preuve de parti pris à son égard, notamment lorsqu'elle a indiqué que "pour faire plus rapidement, l'intéressé a affirmé avoir voulu franchir la ligne de sécurité", alors qu'aucune de ses déclarations, ni même la version retenue par la police, ne permet de déduire une telle conclusion; or, il apparaît que cette phrase a été reprise telle quelle du rapport de police (rapport d'accident du 18 août 2006, p. 6) et qu'elle n'a dès lors pas été inventée par le Tribunal administratif.
S'agissant du contrôle de vitesse du 1er février 2008, le recourant estime que c'est à tort que la Cour cantonale a considéré qu'il avait reconnu être l'auteur de l'excès de vitesse. Lors de l'audience de comparution personnelle du 25 juin 2008, l'intéressé a déclaré qu'il ne contestait pas avoir été au volant le 1er février 2008 en Valais et qu'il avait payé l'amende qu'il avait reçue. Dans ces conditions, la Cour cantonale pouvait retenir sans arbitraire que le recourant admettait avoir commis l'infraction en question. L'intéressé expose ensuite que le Tribunal administratif n'a pas précisé que le radar utilisé lors du contrôle était installé au bord d'un véhicule stationnaire ni que les résultats des tests de fonctionnement étaient pré-imprimés plutôt qu'inscrits à la main; il serait en outre tombé dans l'arbitraire en tenant pour acquis l'excès de vitesse de 31 km/h sans tenir compte de la défectuosité des mesures de vitesse litigieuses. La police cantonale valaisanne a produit le 12 octobre 2008 divers documents attestant que le radar utilisé était conforme aux prescriptions fédérales. Le recourant n'avance aucun élément concret propre à mettre en cause le fonctionnement de l'appareil de mesure et sa supposition n'est fondée sur aucun indice sérieux. Il n'a par conséquent pas démontré en quoi la Cour cantonale aurait versé dans l'arbitraire en retenant que la quotité de l'excès de vitesse était établie.
Il résulte de ce qui précède que le Tribunal administratif a établi les faits de façon correcte et dans le respect des règles essentielles de procédure. Par conséquent, le Tribunal fédéral est lié par ceux-ci conformément à l'art. 105 al. 1 LTF et le grief du recourant doit être écarté.
4. Le recourant discute ensuite les infractions commises le 13 août 2006. Il nie avoir conduit avec une vitesse inadaptée, violé le signal "cédez-le-passage" et perdu la maîtrise de son véhicule. En réalité, il remet en question ces infractions en se fondant sur des faits qui n'ont été retenus ni dans le rapport de police, ni dans l'arrêt attaqué. Or, une telle démarche n'est pas admissible dans le cadre du recours en matière de droit public (cf. consid. 3 ci-dessus). Par ailleurs, il sied de relever avec la Cour cantonale que le recourant a payé l'amende relative à ces évènements en février 2007, qu'il n'a pas contesté le prononcé pénal et qu'il n'a fourni aucune explication sur les raisons pour lesquelles il s'était acquitté de la contravention. Le Tribunal administratif n'avait dès lors effectivement pas de raison de s'écarter du rapport de police que le recourant avait tout loisir de contester en temps utile, sans devoir procéder, trois ans après les faits, aux compléments d'instruction demandés. Le recours doit donc être rejeté sur ce point.
5. Le recourant estime par ailleurs que l'excès de vitesse du 1er février 2008 ne peut pas être considéré comme une faute grave. A son avis, le contrôle de vitesse effectué ce jour-là n'a pas de force probante et le Tribunal administratif aurait dû prendre une décision qui s'écartait des conclusions pénales.
5.1 Le jugement pénal ne lie en principe pas l'autorité administrative. Afin d'éviter dans la mesure du possible des décisions contradictoires, la jurisprudence a toutefois admis, s'agissant de se prononcer sur l'existence d'une infraction, que les autorités administratives appelées à prononcer un retrait du permis de conduire ne devaient pas s'écarter sans raison sérieuse des constatations de fait d'un jugement pénal entré en force (<ref-ruling> consid. 3c/aa p. 104; <ref-ruling> consid. 3c/aa p. 164; <ref-ruling> consid. 1 p. 204; <ref-ruling> consid. 4 p. 774; <ref-ruling> consid. 1a p. 19; <ref-ruling> consid. 1b p. 273 s.; <ref-ruling> consid. 5 p. 774 s.). Cela vaut également lorsque la décision pénale a été rendue, comme en l'espèce, à l'issue d'une procédure sommaire, en se fondant uniquement sur le rapport de police, notamment lorsque la personne impliquée savait ou aurait dû prévoir, en raison de la gravité des faits qui lui sont reprochés, qu'il y aurait également une procédure de retrait de permis. Dans cette situation, la personne impliquée est tenue, en vertu des règles de la bonne foi, de faire valoir ses moyens dans le cadre de la procédure pénale, le cas échéant en épuisant les voies de recours à sa disposition. Elle ne peut pas attendre la procédure administrative pour exposer ses arguments (<ref-ruling> consid. 3c/aa p. 104; <ref-ruling> consid. 3a p. 217 s.).
En l'occurrence, la décision du juge d'instruction de Martigny du 17 août 2008 a été rendue à la suite d'une procédure sommaire, sans audition du recourant, et elle repose exclusivement sur le rapport de la police cantonale valaisanne du 1er février 2008. Cette ordonnance mentionne notamment que le prévenu a reconnu les faits. Le recourant n'a pas attaqué cette décision. Vu la gravité des faits reprochés, le recourant, qui avait déjà fait l'objet d'une décision de retrait de permis d'un mois le 4 janvier 2008, ne pouvait de bonne foi ignorer qu'il encourrait un nouveau retrait de permis ou une mesure complémentaire à celle déjà prise. Au demeurant, il ne conteste pas véritablement cette infraction dans le cadre de la présente procédure, mais se borne à réclamer des pièces attestant que le radar satisfaisait aux exigences officielles; ces pièces ont été produites et ne montrent pas que l'appareil aurait été non conforme ou défectueux. Dans ces circonstances, le Tribunal administratif pouvait à bon droit considérer qu'il n'y avait pas lieu de s'écarter des considérations de l'ordonnance pénale.
5.2 Commet une infraction grave selon l'art. 16c al. 1 let. a LCR la personne qui, en violant gravement les règles de la circulation, met sérieusement en danger la sécurité d'autrui ou en prend le risque. Dans le domaine des excès de vitesse, la jurisprudence a été amenée à fixer des règles précises afin d'assurer l'égalité de traitement entre conducteurs. Ainsi, le cas est objectivement grave, c'est-à-dire sans égard aux circonstances concrètes ou encore à la bonne réputation du conducteur, en présence d'un dépassement de la vitesse autorisée de 25 km/h ou plus à l'intérieur des localités, de 30 km/h ou plus hors des localités et sur les semi-autoroutes, et de 35 km/h ou plus sur les autoroutes (<ref-ruling> consid. 3.2 p. 238; <ref-ruling> consid. 2b p. 262). Il est en revanche de moyenne gravité lorsque le dépassement de la vitesse autorisée est, respectivement, de 21 à 24 km/h (<ref-ruling> consid. 2a p. 199), de 26 à 29 km/h et de 31 à 34 km/h (<ref-ruling> consid. 2a p. 132). Un arrêt récent a confirmé ce système de seuils schématiques arrêtés par la jurisprudence en matière d'excès de vitesse (arrêt 1C_83/2008 du 16 octobre 2008 consid. 2).
En l'espèce, le recourant a commis un excès de vitesse de 31 km/h hors localité. C'est donc à juste titre que la Cour cantonale a confirmé que le dépassement de vitesse constaté constituait objectivement un cas grave au sens de l'art. 16c al. 1 let. a LCR.
6. Finalement, le recourant fait valoir qu'en tant qu'administrateur unique de deux entreprises, il lui est absolument indispensable de bénéficier de son permis de conduire pour exercer son activité professionnelle.
Conformément à l'art. 16c al. 2 let. a LCR, le permis de conduire est retiré pour six mois au minimum après une infraction grave si, au cours des cinq années précédentes, le permis a été retiré une fois en raison d'une infraction moyennement grave. Si des circonstances telles que la gravité de la faute, les antécédents ou la nécessité professionnelle de conduire un véhicule automobile doivent être prises en compte pour fixer la durée du retrait, la durée minimale ne peut pas être réduite à teneur de l'art. 16 al. 3 LCR. La règle de l'art. 16 al. 3 LCR, qui rend désormais incompressibles les durées minimales de retrait des permis de conduire, a été introduite dans la loi par souci d'uniformité. Le législateur a ainsi entendu exclure expressément la possibilité ouverte par la jurisprudence sous l'ancien droit, de réduire la durée minimale du retrait en présence de circonstances particulières, notamment en faveur de conducteurs professionnels (Message du Conseil fédéral concernant la modification de la loi fédérale sur la circulation routière du 31 mars 1999, FF 1999 IV 4131; <ref-ruling> consid. 2.3 p. 236 s.).
Le recourant a commis une infraction grave au sens de l'art. 16c al. 1 let. a LCR alors que le permis lui avait été retiré, en raison d'une infraction moyennement grave, le 6 avril 2006, soit au cours des cinq années précédant la dernière infraction du 1er février 2008. Dans ces conditions, c'est à juste titre que le permis de conduire lui a été retiré pour six mois, en application de l'art. 16c al. 2 let. a LCR, et les autorités cantonales ne pouvaient pas réduire cette durée minimale.
7. Les considérants qui précèdent conduisent au rejet du recours. Le recourant, qui succombe, doit supporter les frais judiciaires (art. 65 et 66 LTF) et n'a pas droit à des dépens (art. 68 LTF).

Par ces motifs, le Tribunal fédéral prononce:
1. Le recours est rejeté.
2. Les frais judiciaires, fixés à 2'000 fr., sont mis à la charge du recourant.
3. Le présent arrêt est communiqué au mandataire du recourant, à l'Office cantonal des automobiles et de la navigation et au Tribunal administratif de la République et canton de Genève, 2ème Section, ainsi qu'à l'Office fédéral des routes.
Lausanne, le 14 septembre 2009
Au nom de la Ire Cour de droit public
du Tribunal fédéral suisse
Le Président: La Greffière:
Féraud Mabillard