Sachverhalt:
A. Der 1950 geborene A._ leidet seit einem im Jahre 1971 erlittenen Unfall unter einer kompletten Paraplegie unterhalb Th 7. Er bezieht eine Hilflosenentschädigung leichten Grades. Am 27. Mai 2004 musste er sich einer operativen Rekonstruktion der Rotatorenmanschette und am 2. Oktober 2008 einer Karpaltunnelspaltung unterziehen. Die Tätigkeit als Versicherungsangestellter bei der Firma Y._ reduzierte er ab November 2008 von bisher 100 Prozent auf nunmehr 50 Prozent. Am 31. Dezember 2008 meldete sich er sich bei der Invalidenversicherung zum Rentenbezug an. Die IV-Stelle des Kantons Zürich klärte daraufhin die medizinischen und erwerblichen Verhältnisse ab. Nach Durchführung des Vorbescheidverfahrens teilte sie A._ mit Verfügung vom 15. Juni 2009 mit, es bestehe kein Anspruch auf eine Invalidenrente.
B. Das Sozialversicherungsgericht des Kantons Zürich wies die dagegen erhobene Beschwerde, mit welcher die Zusprechung einer halben Invalidenrente beantragt worden war, mit Entscheid vom 31. März 2011 ab.
C. A._ lässt Beschwerde in öffentlich-rechtlichen Angelegenheiten führen und den erstinstanzlich gestellten Antrag erneuern.
Die IV-Stelle schliesst auf Abweisung der Beschwerde, während das Bundesamt für Sozialversicherungen auf eine Stellungnahme verzichtet.

Erwägungen:
1. Mit der Beschwerde in öffentlich-rechtlichen Angelegenheiten (<ref-law>) kann u.a. die Verletzung von Bundesrecht gerügt werden (<ref-law>). Die Feststellung des Sachverhalts kann nur gerügt werden, wenn sie offensichtlich unrichtig ist oder auf einer Rechtsverletzung im Sinne von <ref-law> beruht und wenn die Behebung des Mangels für den Ausgang des Verfahrens entscheidend sein kann (<ref-law>). Das Bundesgericht legt seinem Urteil den Sachverhalt zugrunde, den die Vorinstanz festgestellt hat. Es kann die Sachverhaltsfeststellung der Vorinstanz von Amtes wegen berichtigen oder ergänzen, wenn sie offensichtlich unrichtig ist oder auf einer Rechtsverletzung im Sinne von <ref-law> beruht (Art. 105 Abs. 1 und 2 BGG).
2. 2.1 Das kantonale Gericht hat die massgeblichen Rechtsgrundlagen zutreffend dargelegt. Es betrifft dies insbesondere die gesetzlichen Bestimmungen und von der Rechtsprechung entwickelten Grundsätze zum Begriff der Invalidität (<ref-law> in Verbindung mit <ref-law>) und Erwerbsunfähigkeit (<ref-law>) sowie zu den Voraussetzungen und zum Umfang des Rentenanspruchs (<ref-law>). Ebenfalls richtig sind die Ausführungen zur Aufgabe des Arztes oder der Ärztin im Rahmen der Invaliditätsbemessung (<ref-ruling> E. 4 S. 99 f.). Darauf wird verwiesen.
2.2 Sowohl das Verwaltungsverfahren wie auch der kantonale Sozialversicherungsprozess sind vom Untersuchungsgrundsatz beherrscht (Art. 43 Abs. 1 und <ref-law>). Danach haben Verwaltung und Sozialversicherungsgericht den rechtserheblichen Sachverhalt von Amtes wegen festzustellen. Diese Untersuchungspflicht dauert so lange, bis über die für die Beurteilung des streitigen Anspruchs erforderlichen Tatsachen hinreichende Klarheit besteht. Der Untersuchungsgrundsatz weist enge Bezüge zum - auf Verwaltungs- und Gerichtsstufe geltenden - Grundsatz der freien Beweiswürdigung auf. Führen die im Rahmen des Untersuchungsgrundsatzes von Amtes wegen vorzunehmenden Abklärungen den Versicherungsträger oder das Gericht bei umfassender, sorgfältiger, objektiver und inhaltsbezogener Beweiswürdigung (<ref-ruling> E. 4.1 S. 400) zur Überzeugung, ein bestimmter Sachverhalt sei als überwiegend wahrscheinlich (<ref-ruling> E. 5b S. 360; <ref-ruling> E. 2 S. 195, je mit Hinweisen) zu betrachten und es könnten weitere Beweismassnahmen an diesem feststehenden Ergebnis nichts mehr ändern, so liegt im Verzicht auf die Abnahme weiterer Beweise keine Verletzung des Anspruchs auf rechtliches Gehör (antizipierte Beweiswürdigung; <ref-ruling> E. 5.3 S. 148; <ref-ruling> E. 4b S. 94).
2.3 Der Untersuchungsgrundsatz zählt zu den in <ref-law> erwähnten bundesrechtlichen Vorschriften. Die Beachtung des Untersuchungsgrundsatzes und der Beweiswürdigung nach <ref-law> ist eine Rechtsfrage (<ref-ruling> E. 3.2 und 4 S. 397 ff.), die das Bundesgericht im Rahmen der den Parteien obliegenden Begründungs- bzw. Rügepflicht (<ref-law> und <ref-law>; <ref-ruling> E. 1.4.1 und 1.4.2 S. 254) frei überprüfen kann (<ref-law>). Der Verzicht der Vorinstanz auf weitere Abklärungen oder Rückweisung der Sache an die IV-Stelle zu diesem Zwecke verletzt etwa dann Bundesrecht, wenn der festgestellte Sachverhalt unauflösbare Widersprüche enthält oder wenn eine entscheidwesentliche Tatfrage, wie namentlich Gesundheitszustand und Arbeitsfähigkeit einer versicherten Person, auf unvollständiger Beweisgrundlage beantwortet wird (Urteil 9C_58/2011 vom 25. März 2011 E. 2.3).
3. 3.1 Das vorinstanzliche Gericht ging gestützt auf die Angaben des Versicherten im Bericht für Arbeitgebende vom 13. Januar 2009 und den Bericht der Orthopädischen Klinik X._ vom 29. Januar 2009 davon aus, die Ursache für die Reduktion der Arbeitstätigkeit liege nicht in physischen, invaliditätsbedingten Einschränkungen begründet, sondern in den Anforderungen am Arbeitsplatz. Der Beschwerdeführer habe angegeben, er habe den grossen alltäglichen Druck nicht mehr so gut ausgehalten wie früher. Gemäss Bericht der Klinik X._ habe drei Monate nach der Operation vom 2. Oktober 2008 Beschwerdefreiheit bestanden, und es sei eine auf die Arme bezogene Arbeitsfähigkeit von 100 Prozent attestiert worden. Dr. med. H._, welcher laut Bericht vom 17. Oktober 2008 ab November 2008 lediglich noch von einer Arbeitsfähigkeit von 50 Prozent ausgehe, habe keine konkrete Diagnosen oder physische Befunde genannt, welche den Beschwerdeführer in der Ausübung seiner bisherigen, leidensangepassten Tätigkeit als Versicherungsangestellter tatsächlich einschränken würden. Auch Dr. med. S._ habe im Bericht vom 18. Februar 2009 keinen objektivierbaren medizinischen Befund angeführt, welcher die Arbeitsfähigkeit in einem Umfang von 50 Prozent zu reduzieren vermöge.
3.2 Der Beschwerdeführer rügt eine Verletzung von Art. 43 Abs. 1 und <ref-law>. Zur Begründung führt er aus, beim Bericht der Klinik X._ vom 29. Januar 2009 handle es sich um eine ausschliesslich auf die Arme bezogene postoperative Beurteilung, welchem nicht die Funktion einer umfassenden Einschätzung der Arbeitsfähigkeit zukomme, zumal das reduzierte Leistungsvermögen primär andere Ursachen habe. Die Stellungnahmen des Dr. med. H._ und des Hausarztes Dr. med. S._ beruhten dagegen auf einer umfassenden Kenntnis des Gesundheitszustandes sowie eigenen Untersuchungen und seien schlüssig begründet. Da weder diese Arztberichte als Beurteilungsgrundlage beigezogen noch ergänzende Abklärungen durchgeführt worden seien, sei der Untersuchungsgrundsatz missachtet worden.
3.3 Beim Bericht der Orthopädischen Klinik X._ vom 29. Januar 2009 handelt es sich um Antworten in einem Standard-Fragebogen der Invalidenversicherung an behandelnde Ärzte. Die attestierte volle Arbeitsfähigkeit bezog sich einzig auf den funktionellen Einsatz der Arme, nachdem in derselben Klink zuvor im Oktober 2009 eine Karpaltunnelspaltung durchgeführt worden war. Eine Gesamtbeurteilung des Gesundheitszustandes wurde damit nicht vorgenommen. Dr. med. H._ vom Paraplegikerzentrum der Klinik X._ führte im Kurzbericht vom 17. Oktober 2008 aus, im Verlaufe der vergangenen fünf Jahre sei es parallel zum natürlichen Alterungsprozess in zunehmendem Masse zu sekundären körperlichen Problemen aufgrund der chronischen Überlastung der muskoskelettalen Strukturen im Bereich der oberen Extremitäten, im Schultergürtel und im Nacken gekommen. Dies habe bereits zu verschiedenen operativen Interventionen geführt. Um den folgenschweren Verlauf zu verlangsamen, seien vermehrt therapeutische Massnahmen erforderlich mit der Folge, dass die berufliche Belastung zeitlich reduziert werden müsse. Obwohl diese Einschätzung nicht detailliert begründet wurde, kann daraus nicht geschlossen werden, die Reduktion des Arbeitspensums sei mit überwiegender Wahrscheinlichkeit nicht aufgrund eines Gesundheitsschadens indiziert gewesen. Das am 14. Mai 2009 zugestellte Standardformular hat Dr. med. H._ zwar unter Hinweis auf seinen Bericht vom 17. Oktober 2008 unausgefüllt retourniert. Dies kann sich jedoch nicht zum Nachteil des Beschwerdeführers auswirken, da die IV-Stelle von diesem Arzt ohnehin keinen ausführlicheren Bericht einverlangte.
3.4 Dr. med. S._ gab im Standard-Fragebogen vom 18. Februar 2009 an, der Beschwerdeführer klage über Schmerzen in verschiedenen Gelenken der oberen Extremitäten. Es seien zunehmend Überlastungsschäden aufgetreten, wobei zusätzlich der Verdacht auf eine progrediente Systemerkrankung bestehe. Den Zustand der Arthrosen und rheumatischen Arthritis bezeichnete der Hausarzt als progredient. Überdies liege eine raschere Ermüdbarkeit bei chronischen Schmerzen vor. Aufgrund dessen bestehe eine Einschränkung von rund 50 Prozent. Eine einlässliche Begründung für diese Einschätzung lässt sich dem eingereichten Formular zwar nicht entnehmen. Allein daraus kann indessen nicht gefolgert werden, der Beschwerdeführer sei in seiner bisherigen Tätigkeit als Versicherungsangestellter nach wie vor zu 100 Prozent arbeitsfähig.
3.5 Zusammenfassend ist festzustellen, dass die knapp gehaltenen ärztlichen Stellungnahmen den Anforderungen an eine beweiskräftige medizinische Entscheidungsgrundlage nicht genügen. Die Verwaltung hätte sich daher nicht mit einer Aktenbeurteilung des RAD begnügen dürfen, sondern hätte mit Blick auf die unklare Aktenlage weitere Abklärungen tätigen müssen. Indem die Vorinstanz dieses Vorgehen schützte, hat sie Bundesrecht verletzt (<ref-law>). Die Sache ist unter den gegebenen Umständen an die IV-Stelle zurückzuweisen, damit sie ergänzende Abklärungen vornehme und anschliessend über das Leistungsgesuch neu entscheide.
4. Die Gerichtskosten werden der Beschwerdegegnerin als unterliegender Partei auferlegt (<ref-law>). Diese hat dem obsiegenden Beschwerdeführer für das bundesgerichtliche Verfahren eine Parteientschädigung auszurichten (<ref-law>).

Demnach erkennt das Bundesgericht:
1. Die Beschwerde wird in dem Sinne gutgeheissen, dass der Entscheid des Sozialversicherungsgerichts des Kantons Zürich vom 31. März 2011 und die Verfügung der IV-Stelle des Kantons Zürich vom 15. Juni 2009 aufgehoben werden und die Sache an die IV-Stelle des Kantons Zürich zurückgewiesen wird, damit sie, nach erfolgter Abklärung im Sinne der Erwägungen, über das Leistungsgesuch neu verfüge.
2. Die Gerichtskosten von Fr. 500.- werden der Beschwerdegegnerin auferlegt.
3. Die Beschwerdegegnerin hat den Beschwerdeführer für das bundesgerichtliche Verfahren mit Fr. 2'800.- zu entschädigen.
4. Die Sache wird zur Neuverlegung der Kosten und der Parteientschädigung des vorangegangenen Verfahrens an das Sozialversicherungsgericht des Kantons Zürich zurückgewiesen.
5. Dieses Urteil wird den Parteien, dem Sozialversicherungsgericht des Kantons Zürich und dem Bundesamt für Sozialversicherungen schriftlich mitgeteilt.
Luzern, 19. September 2011
Im Namen der I. sozialrechtlichen Abteilung
des Schweizerischen Bundesgerichts
Der Präsident: Ursprung
Die Gerichtsschreiberin: Hofer