Sachverhalt:
A. Die Audienzrichterin am Bezirksgericht Zürich erteilte der Stadt A._ mit Verfügung vom 7. Januar 2009 in der Betreibung Nr. xxxx des Betreibungsamtes A._ gegen X._ die definitive Rechtsöffnung für einen Betrag von Fr. 528.-- zuzüglich Zinsen und Kosten. Als Rechtsöffnungstitel diente die rechtskräftige Verfügung des Stadtrichters von A._ vom 18. September 2007, mit welcher X._ wegen unvollständigen, teilweise unleserlichen Beschriftens von Fahrtschreiber-Einlageblättern und unrichtigen Bedienens des Fahrtschreibers als Taxilenker mit einer Busse von Fr. 250.-- bestraft worden war, unter Auflage der Gebühren von Fr. 278.--.
B. Gegen diesen Rechtsöffnungsentscheid erhob X._ am 9. März 2009 Nichtigkeitsbeschwerde an das Obergericht des Kantons Zürich mit dem Antrag, die angefochtene Verfügung aufzuheben und die Sache an die Vorinstanz zur Neubeurteilung zurückzuweisen. Mit Zirkular-Erledigungsbeschluss vom 27. August 2009 wurde die Nichtigkeitsbeschwerde abgewiesen, soweit auf sie einzutreten war.
C. Mit undatierter, am 28. Oktober 2009 der Post übergebener und als "Beschwerde nach Art. 72 ff. und subsidiäre Verfassungsbeschwerde nach Art. 113 ff." bezeichneter Eingabe hat sich X._ (fortan: Beschwerdeführer) an das Bundesgericht gewandt. Er beantragt, den Beschluss vom 27. August 2009 aufzuheben und die Sache zur Neubeurteilung an die Vorinstanz zurückzuweisen. Eventualiter sei auch die audienzrichterliche Rechtsöffnungsverfügung aufzuheben und die Stadt Zürich (fortan: Beschwerdegegnerin) anzuweisen, das Verfahren an ein ordentliches Gericht zu überweisen. Zudem ersucht er um aufschiebende Wirkung.
Am 13. November 2009 hat der Beschwerdeführer um Erstreckung der Zahlungsfrist für den Gerichtskostenvorschuss gebeten, da das Betreibungsamt in der Zwischenzeit seine Konten gesperrt habe.
Nachdem sich die Beschwerdegegnerin zum Gesuch um aufschiebende Wirkung nicht hat vernehmen lassen und das Obergericht auf eine Vernehmlassung verzichtet hat, wurde mit Präsidialverfügung vom 26. November 2009 der Verfassungsbeschwerde aufschiebende Wirkung zuerkannt und das bundesgerichtliche Verfahren bis zum Entscheid des Bezirksgerichts Zürich, welches als Aufsichtsbehörde mit einer Beschwerde bezüglich der Kontensperre befasst war, sistiert.
Das Bezirksgericht Zürich hat in dieser Angelegenheit am 25. Januar 2010 entschieden, worauf das bundesgerichtliche Verfahren wieder aufgenommen worden ist.
In der Sache sind keine Vernehmlassungen eingeholt worden.

Erwägungen:
1. Das Bundesgericht prüft von Amtes wegen und mit freier Kognition, ob ein Rechtsmittel zulässig ist (<ref-ruling> E. 3 mit Hinweis).
1.1 Zunächst ist festzuhalten, dass die Eingabe des Beschwerdeführers als subsidiäre Verfassungsbeschwerde gemäss <ref-law> zu behandeln ist, da der für eine Beschwerde in Zivilsachen vorausgesetzte Streitwert (<ref-law>) nicht erreicht ist. Soweit der Beschwerdeführer sinngemäss das Vorliegen einer Rechtsfrage von grundsätzlicher Bedeutung behauptet, genügt er den Begründungsanforderungen von <ref-law> nicht, da er nicht ausführt, weshalb die aufgeworfenen Rechtsfragen von grundsätzlicher Natur im Sinne von <ref-law> sein sollen (<ref-ruling> E. 1.3 S. 4 f. mit Hinweisen).
1.2 Die Beschwerdeschrift hat ein Rechtsbegehren zu enthalten (<ref-law>). Die subsidiäre Verfassungsbeschwerde ist (gleich wie die ordentliche Beschwerde) ein reformatorisches Rechtsmittel (Art. 117 i.V.m. <ref-law>; Urteil 4D_48/2007 vom 13. November 2007 E. 1.1). Daher darf sich der Beschwerdeführer grundsätzlich nicht darauf beschränken, die Aufhebung des angefochtenen Entscheids zu beantragen, sondern muss einen Antrag in der Sache stellen. Wie nach der Praxis zur Beschwerde in Zivilsachen und altrechtlichen Berufung muss der Beschwerdeführer demnach angeben, welche Punkte des Entscheids angefochten und welche Abänderungen beantragt werden. Grundsätzlich ist ein materieller Antrag erforderlich; Anträge auf Rückweisung der Sache an die Vorinstanz zu neuer Entscheidung oder blosse Aufhebungsanträge genügen nicht und machen die Beschwerde unzulässig. Ein blosser Rückweisungsantrag reicht ausnahmsweise aus, wenn das Bundesgericht im Falle der Gutheissung in der Sache nicht selbst entscheiden könnte, weil die erforderlichen Sachverhaltsfeststellungen der Vorinstanz fehlen (vgl. <ref-ruling> E. 1.3 S. 383, 133 III 489 E. 3.1 mit Hinweisen).
1.3 Der Beschwerdeführer verlangt in seinem Hauptantrag die Aufhebung des angefochtenen Urteils und die Rückweisung an die Vorinstanz. Auch sein Eventualantrag zielt auf Aufhebung eines Entscheids und Rückweisung zur Neubeurteilung ab.
1.3.1 Vorneweg ist auf den Eventualantrag einzugehen. Abgesehen von der grundsätzlichen Unzulässigkeit eines blossen Aufhebungs- und Rückweisungsantrags erweist er sich überdies in mehrfacher Hinsicht als unklar. Einerseits ist er womöglich gar nicht als Eventualantrag gedacht, sondern als zusätzlicher Antrag, wie sich aus der Verwendung des Wortes "auch" ergibt. Andererseits ist nicht genau erkennbar, zur Durchführung welchen Verfahrens die Sache zurückgewiesen werden soll. Falls der Beschwerdeführer die (nochmalige) Durchführung eines Strafverfahrens bezweckt, verkennt er, dass dieses rechtskräftig abgeschlossen wurde und im Rechtsöffnungsverfahren die Richtigkeit der als Rechtsöffnungstitel dienenden Bussenverfügung nicht mehr überprüft wird. Auch diese Unklarheiten lassen den Eventualantrag als unzulässig erscheinen. Hinzu kommt, dass die Verfügung des Bezirksgerichts vom 7. Januar 2009 mangels Letztinstanzlichkeit nicht vor Bundesgericht angefochten werden kann (Art. 114 i.V.m. <ref-law>), soweit die erhobenen Rügen bereits mit Nichtigkeitsbeschwerde geltend gemacht werden konnten (dazu §§ 281 und 285 der Zürcher Zivilprozessordnung, ZPO; LS 271).
1.3.2 Im Hauptantrag verlangt der Beschwerdeführer lediglich, den Beschluss des Obergerichts vom 27. August 2009 aufzuheben und die Sache an die Vorinstanz zur Neubeurteilung zurückzuweisen. Einen materiellen Antrag stellt er nicht. Dass das Bundesgericht im Falle der Gutheissung der Beschwerde nicht selbst in der Lage wäre, ein Urteil zu fällen, und die Streitsache an die Vorinstanz zurückweisen müsste, geht aus dem angefochtenen Beschluss nicht hervor und wird auch in der Beschwerde nur insofern dargetan, als der Beschwerdeführer eine Verletzung des rechtlichen Gehörs durch das Obergericht rügt, welche vor Bundesgericht nicht geheilt werden könne. Sollte diese Rüge unbegründet sein, so fehlt aber eine Begründung, wieso das Bundesgericht nicht selber in der Sache über seine weiteren Vorbringen zur Vollstreckbarkeit der als Rechtsöffnungstitel dienenden Verfügung entscheiden könnte. Insofern erweist sich das Rechtsbegehren als ungenügend und ist auf die Verfassungsbeschwerde nicht einzutreten. Einzig zu prüfen bleibt die Rüge der Verletzung des rechtlichen Gehörs, da die übrigen Eintretensvoraussetzungen der Verfassungsbeschwerde erfüllt sind (Art. 114 i.V.m. <ref-law> i.V.m. <ref-law>, Art. 117 i.V.m. <ref-law> und <ref-law>).
2. 2.1 Der Beschwerdeführer wirft dem Obergericht eine Verletzung des rechtlichen Gehörs vor, da er keine Gelegenheit erhalten habe, zur Beschwerdeantwort der Beschwerdegegnerin vom 6. Mai 2009 Stellung zu nehmen.
2.2 Die Rüge ist unbegründet. Nach vergeblichen Zustellversuchen hat der Beschwerdeführer ein Doppel der Beschwerdeantwort am 2. Juni 2009 entgegengenommen. Das rechtliche Gehör gibt einer Partei zwar das Recht, sich zu einer Vernehmlassung zu äussern (<ref-ruling> E. 4.3-4.6 S. 102 ff.), allerdings hat sie dies unverzüglich zu tun oder immerhin zu beantragen (<ref-ruling> E. 3.3.4 S. 47). Vorliegend hätte der Beschwerdeführer bis zur Urteilsfällung am 27. August 2009 genügend Zeit für eine Stellungnahme gehabt. Einer förmlichen Aufforderung durch das Gericht zur Einreichung einer Replik bedurfte es nicht, zumal das massgebliche Verfahrensrecht bloss einen einmaligen Schriftenwechsel vorsieht (<ref-law>; <ref-ruling> E. 3.3.3 S. 47).
3. Die Beschwerde ist somit abzuweisen, soweit auf sie eingetreten werden kann. Da der Beschwerdeführer vollumfänglich unterlegen ist, sind ihm die Gerichtskosten aufzuerlegen (<ref-law>).

Demnach erkennt das Bundesgericht:
1. Die Beschwerde wird abgewiesen, soweit darauf einzutreten ist.
2. Die Gerichtskosten von Fr. 400.-- werden dem Beschwerdeführer auferlegt.
3. Dieses Urteil wird den Parteien und dem Obergericht des Kantons Zürich, III. Zivilkammer, schriftlich mitgeteilt.
Lausanne, 16. März 2010
Im Namen der II. zivilrechtlichen Abteilung
des Schweizerischen Bundesgerichts
Das präsidierende Mitglied: Der Gerichtsschreiber:
Escher Zingg