Fatti:
A. Con sentenza 8C_637/2009 del 18 marzo 2010 il Tribunale federale ha respinto un ricorso in materia di diritto pubblico presentato dalla Sezione del lavoro del Cantone Ticino contro il giudizio del 17 giugno 2009 con il quale il Tribunale delle assicurazioni del Cantone Ticino aveva rinviato gli atti all'amministrazione per complemento istruttorio e nuova decisione sulla domanda di condono inoltrata da B._ in relazione all'obbligo di restituzione delle indennità di disoccupazione da lei indebitamente percepite nel periodo gennaio-agosto 2003.
B. Il 4 maggio 2010 la Sezione cantonale del lavoro ha presentato al Tribunale cantonale delle assicurazioni un'istanza di revisione del giudizio 17 giugno 2009 chiedendone l'annullamento e la sostituzione con una nuova pronuncia nel merito.
La Corte cantonale ha trasmesso per competenza l'istanza al Tribunale federale, che ha aperto un incarto.
Invitata ad esprimersi, B._, rappresentata dall'avv. Raffaele Dadò, ha chiesto di respingere l'istanza di revisione, protestando spese e ripetibili.
Il 17 agosto 2010 la Sezione cantonale del lavoro ha scritto al Tribunale federale lamentando un preteso mancato apprezzamento di un fatto rilevante, suscettibile di modificare la conclusione a cui è giunta la Corte cantonale con giudizio 17 giugno 2009.
C. Il Tribunale federale ha indetto una deliberazione pubblica che si è svolta il 17 novembre 2010.

Diritto:
1. La revisione è un rimedio giuridico straordinario che consente di richiedere il riesame di una sentenza del Tribunale federale per i motivi indicati agli art. 121-123 LTF e nei termini fissati all'<ref-law>. L'inoltro di un'istanza di revisione non consente quindi di ridiscutere liberamente la sentenza di cui è chiesta la revisione. Attraverso la procedura di revisione non è possibile sollevare censure che avrebbero dovuto essere formulate nella precedente procedura o riproporre critiche sulle quali il Tribunale federale si è già pronunciato.
I motivi di revisione devono concernere la sentenza federale e non l'anteriore decisione di merito emanata dall'autorità cantonale.
Per essere ammissibile l'istanza di revisione dev'essere motivata: l'istante deve confrontarsi con la sentenza di cui chiede la revisione e spiegare per quale ragione ritiene sussistere un motivo di revisione (v. <ref-law>). È necessario che uno dei motivi di revisione degli art. 121 segg. LTF sia debitamente invocato dall'istante e ammesso dal Tribunale federale perché l'istanza sia accolta, la sentenza precedente annullata e ne sia pronunciata una nuova (v. <ref-law>).
2. Nella fattispecie, la Sezione cantonale del lavoro non si prevale esplicitamente di alcun motivo di revisione ai sensi degli art. 121 segg. LTF. Implicitamente l'istante invoca il motivo di revisione previsto dall'<ref-law>. Giusta quest'ultima norma, la revisione di una sentenza del Tribunale federale può essere domandata, in materia civile e di diritto pubblico, se l'istante, dopo la pronuncia della sentenza, viene a conoscenza di fatti rilevanti o ritrova mezzi di prova decisivi che non ha potuto addurre nel procedimento precedente, esclusi i fatti e i mezzi di prova posteriori alla sentenza.
Per giurisprudenza, la revisione è esclusa se l'istante, ove avesse usato la diligenza che da lui può essere ragionevolmente pretesa, avrebbe potuto far valere già nel corso della procedura ordinaria i fatti e i mezzi di prova invocati (cfr., tra le altre, sentenza 2F_2/2009 del 23 settembre 2009 consid. 3.1).
In concreto, nella procedura principale il Tribunale federale ha statuito sulla base dei fatti accertati dall'autorità precedente (<ref-law>). In quella procedura, l'istante si era in particolare fondata su un documento che non figurava nell'incarto cantonale trasmesso al Tribunale federale. La Sezione cantonale del lavoro ne è venuta a conoscenza solo al momento della ricezione della sentenza di cui chiede ora la revisione. Il documento in questione è un'attestazione salariale allegata a una lettera inviata dal patrocinatore della controparte all'istante il 30 settembre 2008. Se l'attestazione non è stata versata agli atti della procedura cantonale, ciò è dovuto, come la stessa istante ammette, a una sua inavvertenza. Già per questo motivo è esclusa una revisione della precedente sentenza federale 18 marzo 2010. La relativa domanda della Sezione cantonale del lavoro deve quindi essere respinta, mentre lo scritto 4 maggio 2010 va ritrasmesso al Tribunale cantonale delle assicurazioni per provvedere ad eventuali proprie incombenze.
3. Deve ad ogni buon conto essere soggiunto che il risultato della procedura non verrebbe a mutare nemmeno se si ammettesse l'esistenza di un nuovo fatto o di un nuovo mezzo di prova. L'atto invocato dalla Sezione cantonale del lavoro è infatti privo della necessaria rilevanza decisionale. Come il Tribunale federale ha già fatto notare nella sentenza dedotta in revisione, la pronuncia cantonale 17 giugno 2009, che obbliga l'amministrazione a effettuare un nuovo calcolo volto a determinare in quale misura B._ presenti un grave rigore economico tenendo conto di un reddito mensile di fr. 4'540.-, è in ogni caso subordinata alla condizione che nel frattempo non siano divenuti disponibili dei dati fiscali rilevanti ai fini della vertenza.
4. Pur soccombendo, la Sezione cantonale del lavoro è dispensata dal versamento delle spese giudiziarie (<ref-ruling>). Essa dovrà però versare un'indennità per ripetibili della presente procedura a B._, che, patrocinata da un legale, si è pronunciata in sede di risposta (<ref-law>).

Per questi motivi, il Tribunale federale pronuncia:
1. L'istanza di revisione è respinta e ritrasmessa al Tribunale delle assicurazioni del Cantone Ticino ai sensi dei considerandi.
2. Non si prelevano spese giudiziarie.
3. L'istante rifonderà alla controparte la somma di fr. 500.- a titolo di ripetibili della presente procedura.
4. Comunicazione alle parti, al Tribunale delle assicurazioni del Cantone Ticino e alla Segreteria di Stato dell'economia.