Fatti:
A. Nel 1977 A._, nato nel 1956, ha ottenuto la licenza di condurre per veicoli della categoria B. Nel 1982 e 1995 è stato ammonito due volte per eccessi di velocità; nel 1999 gli è stata revocata la licenza per la durata di un mese e 15 giorni per non aver tenuto una distanza sufficiente da un veicolo antistante e per aver effettuato un sorpasso invadendo la corsia di contromano, provocando seri pericoli; nel 2000 ha subito la revoca della licenza per sette mesi e mezzo per aver circolato nonostante la revoca; infine, nel 2003, ha subito un'ulteriore revoca di sei mesi, per eccesso di velocità.
B. Il 12 novembre 2005, mentre circolava sull'autostrada alla guida di un autofurgone, A._ ha omesso di mantenere una distanza di sicurezza dal veicolo che lo precedeva, in seguito lo ha sorpassato sulla destra, all'altezza di un cantiere autostradale con modificazione delle corsie e a velocità eccessiva: l'avrebbe poi urtato in fase di rientro sulla sinistra. Il 15 ottobre 2007, il Ministero pubblico ne ha proposto la condanna a una pena pecuniaria, sospesa condizionalmente, di 45 aliquote giornaliere di fr. 260.-- ciascuna e al pagamento di una multa di fr. 500.--, per grave infrazione alle norme della circolazione e per inosservanza dei doveri in caso di infortunio. Con decisione del 23 giugno 2008, la Pretura penale, statuendo su opposizione, ha confermato la prima infrazione e la multa, prosciogliendolo dalla seconda, fissando la pena a 15 aliquote giornaliere di fr. 210.-- ciascuna.
C. Il 25 novembre 2008, la Sezione della circolazione gli ha revocato la licenza di condurre per la durata di otto mesi, autorizzandolo comunque alla guida di veicoli delle categorie speciali F, G e M; gli è inoltre stata concessa la facoltà di ridurre la durata del provvedimento, fino a un minimo di sei mesi, previa partecipazione a un corso di aggiornamento. Il 27 gennaio 2009, il Consiglio di Stato ha confermato la misura. Con giudizio del 29 aprile 2009, il Tribunale cantonale amministrativo ha respinto un ricorso dell'interessato.
D. A._ impugna questa decisione con un ricorso in materia di diritto pubblico al Tribunale federale. Chiede, in via principale, di annullare la decisione della Sezione della circolazione e, in via subordinata, di annullare quella della Corte cantonale.
Con decreto presidenziale dell'8 luglio 2009, al ricorso è stato conferito il richiesto effetto sospensivo.
Il Consiglio di Stato si rimette al giudizio del Tribunale federale, la Corte cantonale si riconferma nel giudizio impugnato, l'Ufficio federale delle strade chiede di respingere il gravame.

Diritto:
1. 1.1 Il Tribunale federale esamina d'ufficio se e in che misura un ricorso può essere esaminato nel merito (<ref-ruling> consid. 1).
1.2 La via del ricorso in materia di diritto pubblico ai sensi degli art. 82 segg. LTF è di principio aperta contro le decisioni prese in ultima istanza cantonale riguardo ai provvedimenti amministrativi di revoca della licenza di condurre. La legittimazione del ricorrente è pacifica (<ref-law>). Interposto tempestivamente contro una decisione finale di ultima istanza cantonale, non suscettibile d'impugnazione dinanzi al Tribunale amministrativo federale, il ricorso in materia di diritto pubblico è ammissibile sotto il profilo degli art. 86 cpv. 1 lett. d, 90 e 100 cpv. 1 LTF.
1.3 Il ricorrente incentra le sue critiche sull'accertamento dei fatti ritenuto nelle decisioni della Pretura penale e della Sezione della circolazione, chiedendo l'annullamento di quest'ultima. Con quest'argomentazione egli disattende che oggetto del litigio è la decisione della Corte cantonale (effetto devolutivo) e non quelle di prima istanza (sentenza 2C_166/2009 del 30 novembre 2009 consid. 1.3.2; cfr. <ref-ruling> consid. 1 pag. 441).
1.4 Conformemente a quanto stabilito dagli art. 95 e 96 LTF, il ricorso in materia di diritto pubblico può essere presentato per la violazione del diritto, in cui rientra l'eccesso o l'abuso del potere di apprezzamento, ma non l'adeguatezza della decisione impugnata (cfr. MARKUS SCHOTT, in Basler Kommentar BGG, n. 34 all'art. 95). Giusta l'<ref-law>, il ricorso deve inoltre essere motivato in modo sufficiente. Il ricorrente deve pertanto confrontarsi almeno concisamente con le considerazioni esposte nella decisione impugnata, spiegando per quali ragioni tale giudizio viola il diritto. Certo, il Tribunale federale applica d'ufficio il diritto (<ref-law>), ma ciò presuppone che il gravame possa essere esaminato nel merito e adempia quindi i requisiti minimi di motivazione previsti dall'<ref-law> (<ref-ruling> consid. 2.1; <ref-ruling>). Il ricorso, in larga misura di natura meramente appellatoria, soddisfa solo parzialmente queste esigenze di motivazione.
2. 2.1 L'atto di ricorso non critica tanto la decisione della Corte cantonale, incentrandosi e esaurendosi in sostanza in una critica sull'accertamento dei fatti e sulla valutazione giuridica degli stessi compiuti dal giudice penale. Al riguardo, il ricorrente si dilunga ad addurre una loro asserita constatazione erronea e contraria a quanto sarebbe accaduto: fatti sui quali si sono poi fondati ai fini del loro giudizio la Sezione della circolazione, il Consiglio di Stato e la Corte cantonale. Il ricorrente adduce, in maniera inutilmente ripetitiva, che la versione ritenuta dal giudice penale si fonderebbe solo sulla denuncia e sulle dichiarazioni del conducente del veicolo sorpassato, al suo dire inattendibili e contraddittorie. Inoltre fa valere un'asserita disparità di trattamento riguardo alla valutazione della propria versione dei fatti, accenna al mancato confronto con detto testimone, solleva pretese lacune di un'istruttoria, definita sommaria e approssimativa, e adduce un'asserita violazione del principio "in dubio pro reo".
2.1.1 Ora, come a ragione ritenuto dal Tribunale amministrativo, queste censure potevano essere fatte valere, come indicato nei rimedi di diritto della sentenza della Pretura penale e come ammesso dal ricorrente stesso, dinanzi alla Corte di cassazione e revisione penale del Tribunale d'appello del Cantone Ticino (CCRP). La stessa conclusione vale per l'assunto ricorsuale secondo cui un'analisi più approfondita avrebbe permesso di accertare che non vi sarebbero prove sufficienti atte a comprovare un eccesso di velocità e un sorpasso sulla destra.
2.1.2 Circa la scelta di non impugnare la decisione penale, il ricorrente, patrocinato anche nella sede cantonale da un legale, si limita a rilevare che riguardo ai fatti l'esame della CCRP è limitato all'arbitrio (art. 288 lett. c CPP/TI). Ora, il gravame in esame è proprio incentrato su un asserito accertamento manifestamente errato e arbitrario dei fatti ritenuti dal giudice penale, accertamento che il ricorrente, anche sulla base del principio della buona fede processuale, poteva e doveva se del caso censurare dinanzi alla CCRP. Ciò vale a maggior ragione visto ch'egli precisa che la decisione della Sezione della circolazione, fondata su detti accertamenti, è stata emanata pochi giorni dopo quella penale, che non era ancora cresciuta in giudicato. Nulla gli impediva quindi di impugnarla.
2.1.3 Il ricorrente rileva, peraltro in maniera generica, che la Corte cantonale essendosi fondata sugli accertamenti di fatto ritenuti nel giudizio penale, avrebbe dovuto scostarsene. Ora, secondo la giurisprudenza del Tribunale federale, correttamente ripresa dai giudici cantonali, l'autorità amministrativa competente a ordinare la revoca della licenza di condurre deve di principio attenersi agli accertamenti di fatto contenuti in una decisione penale cresciuta in giudicato, segnatamente laddove quest'ultima sia stata pronunciata secondo la procedura ordinaria. Essa può scostarsi dalla decisione penale solo se può fondare la sua decisione su accertamenti di fatto sconosciuti al giudice penale o che non sono stati presi in considerazione da quest'ultimo, se assume nuove prove il cui apprezzamento conduce a un risultato diverso o se l'apprezzamento delle prove compiuto dal giudice penale è in netto contrasto con i fatti accertati, o infine se il giudice penale non ha chiarito tutte le questioni di diritto, in particolare quelle che riguardano la violazione delle norme della circolazione (<ref-ruling> consid. 1c/aa; <ref-ruling> consid. 3c/aa). Il principio secondo cui l'autorità amministrativa non può scostarsi dall'accertamento dei fatti operato in sede penale vale, a determinate condizioni, anche ove la decisione penale sia stata emanata nell'ambito di una procedura sommaria, segnatamente nel caso di una decisione penale fondata essenzialmente su un rapporto di polizia, qualora l'accusato sapeva o, vista la gravità dell'infrazione rimproveratagli, doveva prevedere che nei suoi confronti sarebbe stato avviato anche un procedimento amministrativo di revoca della licenza di condurre oppure quando ne era stato informato e ciononostante, nella procedura penale, ha omesso di fare valere i diritti garantiti alla difesa o vi ha rinunciato. In simili circostanze, l'accusato non può attendere il procedimento amministrativo per presentare eventuali censure e mezzi di prova, ma è tenuto, secondo il principio della buona fede, a proporli già nel quadro della procedura penale, nonché a esaurire, se del caso, i rimedi di diritto disponibili contro il giudizio penale (<ref-ruling> consid. 1c/aa; <ref-ruling> consid. 3c/aa; <ref-ruling> consid. 3a; sentenze 1C_29/2007 del 27 agosto 2007, consid. 3.1 e 1C_583/2008 del 9 aprile 2009 consid. 2.2; sul dovere di collaborazione dell'interessato cfr. <ref-ruling>).
2.1.4 Nella fattispecie, il giudizio della Pretura penale è stato emanato dopo lo svolgimento del dibattimento, al quale il ricorrente, assistito dal suo legale vi ha partecipato attivamente. Il giudice penale non ha tuttavia ritenuto la versione dei fatti addotta dal ricorrente, perché non era stata contestata quella fornita nelle fasi predibattimentali dall'altro automobilista. Ha comunque considerato, per altri vari motivi chiaramente indicati e spiegati, poco credibile la versione fornita dal ricorrente, spiegando dettagliatamente perché, nelle specifiche circostanze del caso, il sorpasso sulla destra era vietato. Dette conclusioni, che tengono conto anche delle risultanze del dibattimento, non contengono inesattezze o contraddizioni manifeste, né particolari ambiguità, per cui la Corte cantonale non aveva motivo di scostarsene (vedi per il caso contrario sentenza 1C_29/2007 del 27 agosto 2007 consid. 3.2).
2.1.5 Inoltre, il 4 gennaio 2005 (recte: 2006), la Sezione della circolazione aveva comunicato al ricorrente che il suo caso sarebbe stato esaminato sotto il profilo amministrativo al termine dell'inchiesta penale. In tali circostanze, egli, peraltro già oggetto in passato di analoghi procedimenti per violazione della LCStr, non poteva in buona fede ritenere che non avrebbe potuto incorrere in un provvedimento amministrativo come quello litigioso. Gli spettava quindi addurre nella procedura penale tutte le censure e i mezzi di prova che intendeva far valere a suo discarico e avvalersi dei rimedi giuridici disponibili.
Nella fattispecie, la Corte cantonale, ritenendosi vincolata ai fatti risultanti dalla decisione penale, non ha disatteso l'esposta giurisprudenza, né ha violato il diritto di essere sentito del ricorrente. La sua richiesta di esperire un completamento di istruttoria e di procedere all'audizione dell'altro automobilista dev'essere pertanto disattesa.
2.2 Il ricorrente censura infine un asserito errato apprezzamento giuridico dei fatti, adducendo che non si sarebbe in presenza neppure di una violazione lieve delle norme della circolazione. La critica non regge, ritenuto che, anche in tale ambito, egli si fonda su accertamenti fattuali diversi da quelli ritenuti nel giudizio impugnato.
3. Il ricorso, in quanto ammissibile, dev'essere pertanto respinto. Le spese seguono la soccombenza (<ref-law>).

Per questi motivi, il Tribunale federale pronuncia:
1. Nella misura in cui è ammissibile, il ricorso è respinto.
2. Le spese giudiziarie di fr. 2'000.-- sono poste a carico del ricorrente.
3. Comunicazione alla patrocinatrice del ricorrente, alla Sezione della circolazione del Dipartimento delle istituzioni, al Consiglio di Stato, al Tribunale amministrativo del Cantone Ticino, alla Pretura penale e all'Ufficio federale delle strade.