Sin første politiske utnevnelse fikk han som stabssjef og statssekretær ved Statsministerens kontor i Jens Stoltenbergs første regjering 2000–2001. Etter flere år som en av Gro Harlem Brundtlands nærmeste medarbeidere ble han med dette innlemmet i kretsen rundt Jens Stoltenberg. Støre var videre styremedlem 2001–2003 og nestleder 2002–2003 i Oslo Arbeiderpartis internasjonale forum. Han var leder for Sosialistinternasjonalens Midtøsten-komité fra 2006 til 2010 og har vært styremedlem i Oslo Arbeiderparti siden 2010 og medlem i Arbeiderpartiets sentralstyre siden 2011. I løpet av Arbeiderpartiets tid i opposisjon 2001–2005 deltok han i flere utvalg, blant annet for å utrede partiets Europa-politikk.