Han startet sin managerkarriere med å lede Wales' A-landslag, etter endt spillerkarriere i Blackburn Rovers. Etter noen år med suksess som landslagstrener, dog uten å kvalifisere seg for noe mesterskap, returnerte han til Blackburn Rovers. Her tok han over som manager etter Graeme Souness i starten av 2004/05-sesongen. Blackburn har hatt suksess under Hughes, uten å vinne et eneste trofe. Den dyreste signeringen til Hughes i Blackburn var Benni McCarthy, som ble kjøpt fra FC Porto for 2 mill. pund, ca. 25 millioner norske kr. McCarthy visste seg i 2006/07-sesongen å være et smart kjøp, der han scoret 18 ligamål, 24 mål totalt.