Han ble i 2009 patriark av Moskva og hele Russland, og dermed overhode for den russisk-ortodokse kirke. Han ble valgt den 27. januar 2009, etter å ha vært siden 6. desember 2008 av patriarkalsetet etter patriark Aleksij IIs død. Valget ble foretatt av en komité bestående av 702 delegater fra om lag 30 nasjonaliteter fra 64 land som representerte presteskap og lekfolket i alle bispedømmer samt representanter for de kirkelige institusjoner, hvorav hver tiende delegat var kvinne. Metropolitt Kirill ble valgt med 508 av 677 gyldige stemmer mot Kalugas og Borovsks metropolitt Kliment, Moskvapatriarkatets kansellisjef, som fikk 169 stemmer. Metropolitt Filaret, overhode for den ortodokse kirke i Belarus, som var den tredje kandidaten som den russisk-ortodokse kirkes bispemøte hadde utsett, trakk tilbake sitt kandidatur til fordel for metropolitt Kirill innen kirkemøtet gikk til avstemning. Metropolitt Vladimir av Kiev, overhode for Moskvapatriarkatets kirke i Ukraina, uttalte også sin støtte for metropolitt Kirill før avstemningen. Han ble formelt innsatt i embedet den 1. februar 2009.