Museet ble offisielt åpnet i Colindale (den gang del av Hendon) den 15. november 1972 av Dronning Elizabeth II. Hangarene huset 36 fly ved åpningen. Gjennom årene har samlingene økt og ikke utstilte fly ved Hendon blitt lagret eller utstilt ved mindre lokale RAF stasjonsmuseer. Den 1. mai 1976 ble Cosford Aerospace Museum åpnet ved RAF Cosford. Nylig er et nytt museum, lagt til museets samling. Den omfatter eksempler på alle tre V-bombefly (Vickers Valiant, Handley Page Victor og Avro Vulcan), samt fly fra den kalde krigen, deriblant flere som henger fra hangartaket.