I 1743 ble Moltke utnevnt til hoffmarskalk hos prinsen, senere ble han leder av prinsens hoff og gjort til ridder av Dannebrog i 1745. Etter Frederiks tronbestigelse i 1746 ble han overhoffmarskalk og regjeringens ledende personlighet og den egentlige hersker. Han fikk godset Bregentved i gave. I Frederiks regjeringstid innehadde Moltke flere viktige embeter og han har i stor grad påvirket utviklingen av det danske samfunn, ikke minst innen kunst og kultur.