I 1945 ble han Labours første parlamentsmedlem for kretsen Devonport og holdt denne plassen til 1955. På begynnelsen av 1950-tallet ble han nært knyttet til Aneurin Bevan, uoffisiell leder av Labours venstrefløy. Ved Bevans død i 1960 vant han kampen om å representere Bevans valgkrets, Monmouthshire i et suppleringsvalg. Foot ble ansett for å være for venstreorientert til å være med i Harold Wilsons første regjering (1964–70), men etter at Labour beveget seg mot venstre etter 1970 ble han i 1974 arbeidsminister i den nye Wilson-regjeringen.