Våren 1965 ble han fast erstatter for Brian Wilson i The Beach Boys under konserter, etter at Glen Campbell ønsket å fortsette sin karriere som soloartist. Han var også med som vokalist på en rekke av bandets mest kjente album, som blant andre , det uutgitte albumet , , , og før han forlot The Beach Boys i 1971. Johnston forsatte å skrive låter, og vant Grammy for årets beste sang i 1976 med låten «I Write the Songs». Originalversjonen ble spilt inn av Barry Manilow, og sangen ble senere blitt spilt inn av en mengde artister, også av Frank Sinatra. Johnston var også en ofte benyttet studiomusiker, og var blant annet med som bakgrunnsvokalist på Elton Johns låt «Don't Let the Sun Go Down on Me» og på Pink Floyds album .