I sin første sesong ble han den yngste treneren til å vinne FA-Cupen da Wolves slo Leicester på Wembley. Dette var klubbens første trofé siden 1908 og fem år senere passerte de rivalene West Bromwich Albion og vant sitt første ligagull. Cullis ledet Wolves til to ligatittler til, i 1958 og 1959 og når de i tillegg var de veldig nære i 1960 å vinne sitt tredje ligagull på rad, men klarte istedenfor å vinne FA-Cupen var klubben nå definitivt etablert som et av de beste lagene på De britiske øyer.