Burckhardt tilbrakte deler av 1841 ved Universitetet i Bonn hvor han studerte under kunsthistorikeren Franz Kugler, som han senere dedikerte sin første bok, (1842). Han underviste selv ved Universitetet i Basel fra 1843 til 1855, deretter ved ETH, ingeniørskolen i Zürich. I 1858 dro han tilbake til Basel for å overta et professorat som han holdt inntil han gikk av som pensjonist i 1893. Først i 1886 underviste han utelukkende i kunsthistorie. Han avslo to ganger tilbud om professorater ved tyske universiteter, først ved Universitetet i Tübingen i 1867 og for å overta Rankes posisjon ved Universitetet i Berlin i 1872.