Etter å ha vært parlamentarisk sekretær fra april 2013, ble Johnson i juli 2014 statsråd for Cabinet Office i David Camerons regjering. Deretter var han statsråd for næringsliv, innovasjon, ferdigheter, universiteter og forskning, også det i Camerons regjering. Theresa Mays regjeringer var han minister for næringsliv, energi og industristrategi, universiteter og utdanning (2016–2018), samferdselsminister og minister for London (2018). Den 24. juli 2019 ble han statsråd for næringsliv, energi, industristrategi og utdanning i sin bror Boris Johnsons regjering.