Bloodmoon finner sted på en øy kalt Solstheim, nordvest for Morrowind, og nordøst for Skyrim. Dette er omstridt territorium, og forskjellige provinser gjør krav på øya. Spilleren begynner med å gjennomføre forskjellige strøjobber for Fort Frostmoth på Solstheim. Når fortet blir angrepet av varulver, må spilleren reise til den nordlige landsbyen Skaal nord på øya. Spilleren må deretter gjennomføre forskjellige ritualer før man endelig kan bli akseptert av resten av landsbyen. Spilleren blir deretter informert om Bloodmoon Prophecy, en rituell jeger ledet av Daedra Lord Hircine.