Flyplassen ble opprinnelig tatt i bruk av Royal Air Force under andre verdenskrig, og åpnet for sivil virksomhet i 1947. British European Airways, en av forløperne til British Airways (BA), begynte med regelmessige flyvninger til London Heathrow på midten av 70-tallet med en kombinasjon av Hawker Siddeley Trident jetfly og Vickers Viscount turbopropfly. På slutten av sytti- og begynnelsen av åttitallet var det to daglige avganger mellom Inverness og Heathrow, ruten opphørte imidlertid i 1983 på grunn av dårlig inntjening. Dan-Air overtok ruten, og tilbød tre avganger daglig, først med BAC 1-11 jetfly og så med Boeing 737-200 fra begynnelsen av nittitallet. På slutten av åttitallet prøvde Dan-Air også å utvide med ruter til Manchester og London Gatwick, dette ble imidlertid ingen suksess og rutene ble avbrutt.