Billy Davies startet sin profesjonelle karriere i Rangers i 1980, og han spilte i denne klubben fram til 1986. Deretter spilte han for den svenske klubben Elfsborg før han returnerte til Skottland og spill i St Mirren. Etter å ha spilt for St Mirren i tre sesonger ble Davies solgt til Leicester City for £200 000 den 21. august 1990. Oppholdet i den engelske klubben ble kortvarig da Billy Davies i oktober 1990 ble solgt til Dunfermline for £165 000. Han var i Dunfermline fram til mars 1994 da han ble solgt til Motherwell for £50 000. På slutten av spillerkarrieren hans i Motherwell var han også blitt manager, men han hadde spillerlisens til og med 1999/00-sesongen.