I 1920 var Castberg universitetsstipendiat og holdt forelesninger om fredstraktatens bestemmelser om Folkeforbundet ved universitetet. I 1921 ble han ansatt som sekretær i Utenriksdepartementet. Fra 1922 virket Castberg også som konsulent i folkerett for departementet. Han kom til å beholde denne bistillingen i mange år, og leverte en rekke uttalelser over aktuelle spørsmål i norsk utenrikspolitikk. I 1928 ble han utnevnt til professor ved Universitetet i Oslo.