På begynnelsen av 1970-tallet etablerte han seg som en komponist for de store filmene, med musikk til filmer som , , . I 1974 skulle dog Williams treffe regissøren som han skulle knytte et livslangt samarbeid med. En ung Steven Spielberg ba Williams skrive musikken til hans debut film, The Sugarland Express. Og dermed var et av Hollywoods mest produktive samarbeid i gang. De jobbet også sammen på Spielbergs andre film Jaws (Haisommer) som vel kanskje har resultert i en av de mest gjenkjennelige strofer med filmmusikk, noensinne. De to tonene. Spielbergs vennskap med regissør George Lucas ledet til at Williams ble koblet til Star Wars filmene. Over tredve år etter eksisterer fortsatt alliansen mellom Steven Spielberg og John Williams. Williams har komponert alt, unntatt to, av Spielbergs filmer. Unntakene er Purpurfargen som Quincy Jones komponerte, og Twilight Zone: The Movie komponert av Jerry Goldsmith.