Den første residensen åpnet dørene i 1925, takket være De la Meurthe, under navnet Fondation Deutsch de la Meurthe. De la Meurthes bidrag på 10 millioner franc sikret sengeplasser for 350 studenter, og han ble den første mesénen, eller velgjøreren, til Cité Universitaire. På tross av den økonomiske krisen på 1930-tallet ble det fra 1927 bygd 19 nye bygg, oppført ved hjelp av midler fra en rekke velgjørere, bedrifter og flere ulike stater, de påfølgende 15 årene. Antallet studenter økte til 2 400 og hadde representanter fra 52 ulike nasjonaliteter. Hovedbygget, la Maison Internationale, ble oppført med midler donert av den amerikanske filantropen John D. Rockefeller jr. For å øke Cité Universitaires kapasitet økte man makshøyden fra fem til elleve etasjer. Det ble innført forbud mot å oppføre religiøse byggverk på området, og kirken Sacré-Cœur de Gentilly ble derfor oppført like ved området, i nabokommunen Gentilly, i 1936.