Dudinka ble grunnlagt i 1667 som en vinterbosetning og en utpost for Mangazeja. I 1930 ble stedet utpekt til administrasjonssenter for regionen. Bystatus ble innvilget i 1951. I sovjetperioden frem til 1991 var byen stengt for utlendinger. I 2001 ble Dudinka igjen erklært som lukket by, og det kreves særskilt løyve for å besøke byen. Byen var hovedstad i det tidligere autonome distriktet Tajmyr, som fra 1. januar 2007 ble innlemmet i Krasnojarsk kraj.