Kulturrådet består av kulturfeltets kollegiale organ (rådet) og et statlig forvaltningsorgan, fagadministrasjonen. Rådet skal være representativt for kunstnernes, og de profesjonelle aktørene i kulturfeltets kollegium, men dets ti medlemmer har siden 2009 blitt oppnevnt av Regjeringen. Før dette gjaldt et maktfordelingsprinsipp mellom Stortinget og Regjeringen (Staten) og Kommunenes Sentralforbund. Fagadministrasjonen ledes av en direktør som tilsettes av departementet. Stillingsinstruks for direktøren fastsettes av departementet, men Kulturrådet som sådan anses ikke som en del av Kulturdepartementet, eller Staten, direkte.