I 1851 da Ingres var 71 år gammel ga han bort deler av sin private samlinger, inkludert kopier, elevarbeider, og greske vaser, som en gave til sin fødeby. Museet ble åpnet i 1854 og da Ingres døde i januar 1867 førte det til at samlingen ble betydelig økt med andre verker, i særdeleshet flere tusen tegninger, langt mer enn hva som kan stilles ut samtidig til enhver tid.