Johan Vestly studerte ved tegnelinja på Statens håndverks- og kunstindustriskole og på Bjarne Engebrets malerskole. Han var også elev hos Erling Merton, og studerte i Paris i 1949. Johan Vestly debuterte på høstutstillinga i 1947. Han utførte blant annet teaterdekorasjoner til Studioteatret, Oslo Nye Teater og Riksteatret. Johan er imidlertid mest kjent for samarbeidet med Anne-Cath. Vestly, som han giftet seg med i 1946. Han illustrerte alle barnebøkene hennes inntil han døde. Den første boka var (1953). Dessuten lagde de sammen filmmanus til Barne-TV-programmene om Kanutten tidlig på 1960-tallet og seks fjernsynsfilmer om Guro. Johan Vestly illustrerte også enkelte av Alf Prøysens utgivelser.