Fra 1984 fikk Brookins en rekke roller i amerikansk styringsverk. Den første var som formann av . Seks år etter utnevnte president George H.W. Bush henne til President's Export Council. Så utnevnte president George W. Bush henne til administrerende direktør i og en amerikansk representant i Verdensbanken. Brookins innehadde denne oppgaven fra 2001 til 2005. Brookins var også livsvarig medlem av Council on Foreign Relations.