Tidlig på 1970-tallet begynte Ashbery å undervise ved Brooklyn College. En av hans studenter var poeten John Yau. På 1980-tallet flyttet han til Bard College, hvor han ble professor i språk og litteratur, en posisjon han hadde fram til 2008 da han pensjonerte seg. Siden fortsatte han å vinne flere priser for sin poesi.