Kulturrådets administrasjon har både sekretariats- og direktoratsoppgaver. Administrasjonen er sekretariat for det kollegiale organet Kulturrådet, og administrerer søknadene til Fond for lyd og bilde og Statens kunstnerstipend. I tillegg har administrasjonen oppgaver tilknyttet museumsutvikling, forskning og utvikling samt internasjonale oppgaver. Kulturrådet er partner for noen av kulturutvekslingsprogrammene som finansieres gjennom EØS-midlene og kontaktpunkt for EUs kulturprogram Kreativt Europa. Administrasjonen forvalter også kulturnæringsstøtte, sammen med Innovasjon Norge og støtteordningen for Norsk-islandsk kultursamarbeid. Sekretariatet for Den kulturelle skolesekken ligger også til Kulturrådets administrasjon.