Lindseth var samfunns- og kommunikasjonssjef i Norges idrettsforbund og olympiske og paralympiske komité fra 2004 til 2006 og seniorrådgiver i JKL Group i 2007. Han ble så hentet tilbake til politikken av Stoltenberg-regjeringen som politisk rådgiver for statsråd Bjarne Håkon Hanssen, først i Arbeids- og inkluderingsdepartementet, så i Helse- og omsorgsdepartementet. Lindseth var statssekretær fra februar til oktober 2009, da Hanssen gikk av.