Flytting av lag ble mer kontroversielt mot slutten av det 20. århundre da en mye mer populær liga ikke lenger slet med økonomisk usikkerhet, og lag kunne derfor flytte på seg dersom de så muligheter for økonomisk vinning. Dette ble gjort til tross for at Pete Rozelle i 1966 hadde lovt kongressen at dersom sammenslåingen av AFL og NFL ble tillatt så skulle ingen av byene miste sine lag. Disse løftene ble gjort for å sikre at PL 89-800 ble vedtatt, som ville tillate sammenslåingen til tross for antitrustlover. Selv om eiere alltid viste til økonomiske problemer som hovedgrunnen for å flytte lag var det ikke uvanlig at tilhengere prøvde å forhindre flyttinger, især i Cleveland (Rams og Browns), Baltimore (Colts), Houston (Oilers), og St. Louis (Cardinals og Rams), som alle eventuelt fikk nye lag noen år etter at de originale lagene forlot byene (henholdsvis Browns, et annet Browns, Ravens, Texans og Rams). Det nest største mediemarkedet i USA, Los Angeles, hadde ikke et lag før i 1994 etter at både Raiders og Rams flyttet til andre byer, før Rams returnerte i 2016. San Diego Chargers, som spilte sin første sesong i Los Angeles før de flyttet til San Diego og ble der i 55 år, returnerte til Los Angeles etter 2016-sesongen. Oakland Raiders (som selv holdt til i Los Angeles mellom 1982 og 1994 før de returnerte til Oakland i 1995) flyttet til Las Vegas i Nevada i 2020. Drivkraften for flyttingene i 2010-årene var ikke nødvendigvis økonomi, da ligaen på dette punktet var lukrativ og stabil; det var snarere løfter om bedre stadioner som førte til at lagene flyttet.