I 1474 overtok Johan ledelsen for ekspansjonspolitikken mens Afonso V var i krig med spanjolene, og den 25. april det påfølgende året, tok han regentskapet for kongedømmet for hjelpe sin far. Kong Afonso V å blande seg inn i etterfølgelsen i Castilla. I 1475 giftet han seg med sin niese Juana la Beltraneja som han hevdet var den legitime arvingen til tronen i Castilla. Ettersom hennes mor var hans egen søster hadde han ikke bare sine egne ambisjoner, men også familieæren å beskytte. Han utropte seg selv som konge av Castilla og León og forberedte seg å forsvare sine egne og sin hustrus rettigheter.