Oresjkin er utdannet ved Høyskolen for økonomi i Moskva med avgangseksamen 2004. Deretter jobbet han i bankvesenet. I september 2013 ble han utnevnt til leder for Direktoratet for langsiktig, strategisk planlegging under Det russiske finansdepartementet. I mars 2015 ble han utnevnt til vise-finansminister. 30. november 2016 ble han utnevnt til minister for økonomisk utvikling. 20. januar 2020 gikk han av sammen med den øvrige regjeringen, og ble i stedet økonomisk rådgiver for president Vladimir Putin.