I Brawls historiemodus "The Subspace Emissary" arbeider Ganondorf, Bowser og Wario for Master Hand, med Ganondorf som nestkommanderende. Han jobber mest bak scenene, og viser seg ikke før i en holografisk sending hvor han setter øya Isle of the Ancients til å selvdestrueres. Den resulterende eksplosjonen lager et stort nok hull i verden til å bringe et gigantisk kanonskip til Smash verdenen, som han og Bowser hadde gjort store ødeleggelser med hadde ikke Kirby ødelagt hovedkanonen og sprengt skipet. Ganondorf og Bowser returnerer da til Subspace for å møte Master Hand, men Ganondorf forråder Bowser og gjør ham til et Trofé med en Dark Cannon. Når han da skal rapportere til Master Hand viser det seg at han har blitt kontrollert av Tabuu, personifiseringen av Subspace, av lystråder hele tiden. Ganondorf angriper Tabuu i sinne, men blir lett slått tilbake og forvandlet til et trofé. Mens han faller treffer han Master Hand og slår ham til bakken, noe som bryter lystrådene på ham og befrier ham. Han prøver også å angripe Tabuu, men er for svekket og blir lett beseiret. Senere finner Bowser troféet av Ganondorf og begynner å banke det opp brutalt som hevn. Litt etterpå blir han funnet av Link og Zelda som gjenoppliver ham, med en liten hodepine. Han bestemmer seg da for å hjelpe resten av heltene i den siste kampen mot Tabuu, og i slutten står han sammen med de andre karakterene og ser på den nye soloppgangen.