Det har vært bosetning på stedet siden mesolittisk tid og var befolket i romersk tid. I angelsaksisk tid fikk stedet sitt navn, med som eldste kjente form (600-tallet). Det er mulig det refererer til Folca's stone (Folcas stein); et angelsaksisk personnavn med tillegget av stein, noe som kan gi meningen, i denne konteksten, «møtested». Et nonnekloster ble opprettet av Ænswith, datter av Æthelbert av Kent, på 600-tallet, og som fortsatt æres som en del av byens kulturhistorie. Folkestone var en av Cinque Ports («de fem havner») på 1200-tallet, og utviklet seg deretter til en havn og skipsverft. Havnen ble utviklet videre tidlig på 1800-tallet for å sikre et forsvar mot en mulig fransk invasjon, og ekspanderte videre etter at jernbanen kom i 1843.