Historien åpner med at Link er ferdig med sin avsluttende eksamen som ingeniør, og kjører tog over hele landet og betjener den kongelige familien som for tiden ledes av prinsesse Zelda. Men toget med Kansler Cole forsvinner plutselig fra landet. Zelda kontakter Link og han hjelper henne undersøke sporene som har forsvunnet. Zelda blir fanget som en ånd, og med Links hjelp finner de det fragmenterte Tower of Spirits. De nå deretter gjenopprette Spirit Tracks og Tower of Spirits.