Johns har vært en av de mest innflytelsesrike kunstnerne i USA fra slutten av 1950-tallet. Han blir sett som en forgjenger for popkunsten, og arbeidene hans har fått karakteristikken neo-dada på grunn av slektskapet med dadaistene. Han er særlig kjente for ; et maleri av det amerikanske flagget, fra 1954. Ifølge The Guardian er Flag "one of the most iconic of all American paintings". Han fikk sitt store gjennombrudd i 1958 ifølge .