Ingolstadt er først nevnt 806 som festning, og fikk byrettigheter 1250. Det bayerske universitet lå i Ingolstadt fra 1472 og 1802, for deretter å bli flyttet til München og gitt navnet Ludwig-Maximilians-Universität. Ingolstadt var lenge en viktig festningsby. Byen fikk store ødeleggelser under den annen verdenskrig.