Den 19. juli 2006 skrev han under på en kontrakt med Sunderland, hvor hans tidligere landslagskollega Niall Quinn var styreleder. Han fikk totalt elleve kamper for Sunderland og hjalp klubben til opprykk, men ble satt på overgangslisten og frigitt på slutten av sesongen hvor han så la opp som aktiv fotballspiller. Etter at han la opp har Cunningham arbeidet som ekspertkommentator ved fjernsynsselskapet RTÉ.