Han stilte til valg i bystyret i San Francisco og drev kampanjer mot forslag om å begrense homofiles rettigheter, opprettet av de folkevalgte Anita Bryant og John Briggs i årene 1977-78. Han kommer også i konflikt med den politisk konservative Dan White (Josh Brolin), som etter hvert ender opp med å myrde Milk og byens borgermester George Moscone (Victor Garber).