Cooper var bolig- og planleggingsminister 2007–2008. Hun var viseminister i finansministeriet i 2008–2009. Deretter var hun arbeids- og pensjonsminister inntil 2010. Cooper var skyggeminister for arbeid og pensjoner i mai–oktober 2010. Hun var skyggeminister for kvinner og likestilling fra mai 2010 til oktober 2013. Cooper var skyggeutenriksminister i 2010–2011. Fra januar 2011 er hun skyggeinnenriksminister. Vervet som Labours leder ble ledig da Ed Miliband gikk av i mai 2015. Uravstemningen om vervet startet den 14. august. Den 12. september 2015 ble det offentliggjort at Jeremy Corbyn hadde fått 59,5 prosent av stemmene, og at han dermed var valgt som Labours leder. De resterende stemmene fordelte seg med 19,0 prosent til Andy Burnham, 17,0 prosent til Cooper og 4,5 prosent til Liz Kendall.