Brækhus startet sin yrkeskarriere som konsulent i Distriktenes utbyggingsfond, Oslo i 1975. Etter to år ble hun dommerfullmektig ved Vesterålen Sorenskriverembete i 1977. I 1979 startet hun som advokatfullmektig hos Advokat Rigmor Røger på Stokmarknes. Her arbeidet hun til 1981. Mens hun var advokatfullmektig underviste hun i rettslære ved AOF og Folkeuniversitetet i Vesterålen. I 1981 etablerte hun advokatfirmaet Brækhus og Elvenes på Sortland sammen med advokat Håkon Elvenes. Hun flyttet til Tromsø i 1984 for å bli amanuensis ved det nyopprettede Institutt for rettsvitenskap ved UiT. Fra 1984 har UiT vært hennes arbeidsplass, som amanuensis til 1995, førsteamanuensis (ved Det juridiske fakultet) til 2005, og som professor samme sted fram til ut april 2019.