Hun gikk i lære hos Bokken Lasson og Randi Helseth i Kristiania, samt hos Andrejeva von Skilondz i Sverige. Etter noen tid i Essen og Berlin debuterte hun som Norina i Don Pasquale i 1951. Linge var sanger i Norsk Operaselskap fra 1951 til 1958. Da Den Norske Opera startet i 1958, var Ruth Linge en av de første sangerne som ble ansatt. Hun ble værende ved Operaen til 1978. Hun var styremedlem i Norsk Operasangerforbund i mange år, og forbundet utnevnte henne til æresmedlem.