Han kom til London under Oliver Cromwells Protektoratet og fikk arbeid hos statssekretæren John Thurloe. Denne posisjonen kan ha vært et resultat av trykk fra hoffmarskalk Gilbert Pickering som var hans fetter. Dryden var til stede den 23. november 1658 ved Cromwells begravelse sammen med de puritanske poetene John Milton og Andrew Marvell. Kort tid etter utga han sitt første dikt, (1658), en lovprisning ved Cromwells død som er både forsiktig og varsom i sitt følelsesmessige visning. I 1660 feiret han gjeninnføringen av monarkiet og hjemkomst til Karl II med panegyrisk rojalistiske diktet . Her beskriver han interregnum som en tid med kaos og Karl som den som gjeninnfører fred og orden.