Hun var miljøminister mellom 2007 og 2009. I 2016-2017 var hun i Nord-Irland sammen med Martin McGuinness. Etter at samarbeidet brøt sammen i januar 2017, ble Nord-Irland styrt direkte fra London, inntil Democratic Unionist Party og Sinn Féin på nytt ble enige om regjeringssamarbeid 13. januar 2020. Foster ble da på nytt førsteminister, med Michelle O'Neill fra Sinn Féin som viseførsteminister.