Spillet finner sted flere århundrer etter The Legend of Zelda: Majora's Mask. Handlingen begynner i Hyrule-landet, hvor en rekke merkelige hendelser har skjedd nylig. I løpet av en stormfull natt frykter prinsesse Zelda at årsaken til alle disse hendelsene er at Vaatis segl er svekket. Prinsessen innkaller Link, og bringer ham til hennes slott slik at han kan beskytte henne og de andre ved slottet samtidig som de åpner en portal til Four Sword Sanctuary. Men når de gjør det, vises det imidlertid en skyggefull skikkelse, Shadow Link, som kidnapper prinsessen sammen med hennes tjenestepiker og forsegler dem i krystallene sine. Link deler seg opp i tre kloner av seg selv for å ødelegge sin slemme dobbeltgjenger.