I 2001 trakk flyvåpenet seg fra prosjektet, og i 2004 annonserte NASA at X-37 ikke lenger hadde noen plass i fremtidsplanene deres. I mellomtiden hadde prosjektet blitt utvidet til 2 fartøyer, et for testing i atmosfæren: X-37A Approach and Landing Test Vehicle (ALTV), og et for testing i rommet: X-37B Orbital Test Vehicle (OTV). I september 2004 ble styringen av prosjektet overført til forsvarsdepartementets forskningsavdeling Defense Advanced Research Projects Agency. I 2006 kunngjorde flyvåpenet at de ville fortsette utviklingen av X-37B OTV, og på det tidspunktet var første oppskytning planlagt med en Atlas 5-rakett i 2008. Flyvåpenets avdeling Air Force Rapid Capabilities Office tok samtidig over prosjektstyringen.