Byen ble beregnet som en kongelig burgh i 1205. Den fungerte som Ayrshires sentrale markedsplass, kjøpstad og havn gjennom hele middelalderen. Den forble en kjent havn også i tidlig moderne tid. På de sørlige breddene av elven Ayr står forsvarsvollene til en borg som ble bygget av Oliver Cromwell på midten av 1600-tallet. I den sørlige delen av byen er fødestedet til den skotske poeten Robert Burns i forstaden Alloway. Da Ayr ble tilknyttet jernbanenettet på 1800-tallet utviklet byen seg snart til et feriested ved kysten. Det er fortsatt tilfelle i dag da turisme utgjør en betydelig andel av byens økonomi, blant annet via åpningen av Butlins feriepark på byens sørlige odde og ved teateret Gaiety Theatre som har hatt mangfoldige forstillinger gjennom slutten av 1900-tallet og tiltrukket seg utøvende kunstnere fra hele Storbritannia.