Johan etterfulgte sin far da han abdiserte i 1477, men overtok tronen først etter hans død i 1481. Deretter konsentrerte og styrket han makten til monarkiet på bekostning av adelen. Konspirasjoner som ble iverksatt imot ham slo han hardt ned på, blant annet stakk han personlig ned sin egen fetter, hertugen av Viseu. Han styrte deretter uten innvendinger. Han var en stor tilhenger av å iverksette utforskning av Atlanterhavet og prioriterte letingen etter en sjørute til India. Etter å beordret reisen til Bartolomeu Dias og Pêro da Covilhã var det kongen selv som skisserte prosjektets første reise.