Dunst startet sin karriere som treåring i TV-reklamer. Hun fikk sin filmdebut på det store lerret i Woody Allens fra -trilogien i 1989. Kort tid etter fikk hun en liten rolle som datter til Tom Hanks' rollefigur i Brian De Palmas lite suksessfulle fra 1990, hvor hun også spilte mot Melanie Griffith og Bruce Willis.