Anderton begynte sin aktive karriere hos Portsmouth i 1990, og etter to sesonger dro han videre til Tottenham Hotspur, hvor han etter først å ha spilt i angrepet, etablerte seg mer eller mindre fast på midtbanen og utgjorde en offensiv trio sammen med Teddy Sheringham og Nick Barmby. Med Tottenham vant han den engelske ligacupen i 1999, og spilte finalen i 2002. Etter å ha tilbragt rundt 12 år på White Hart Lane dro han i 2004 videre til Birmingham City hvor han kun ble én sesong.