I begynnelsen av spillhandlingen får vi vite at et annet medlem av twili, despoten Zant, har invadert Hyrule fra Twilight Realm og gjort at tussmørket fra Twilight Realm har spredd seg inn i Hyrule og truer med å ekspandere videre over hele lysets verden. Alle folkeslag av lyset som setter sine ben innenfor dette tussmørket blir gjort om til sanseløse gjenferd, fanget i skumringen. Link blir tatt til fange i dette tussmørket og blir fengslet av Zants undersåtter i Hyrule Castle og det er her han møter Midna. Hun hjelper ham å flykte og går med på å assistere Link i å drive skumringsmørket vekk fra Hyrule, men krever en gjentjeneste, nemlig hjelp til å finne de tapte delene til Fused Shadows som hun planlegger å bruke til å styrte Zant og frigjøre sitt folk fra hans styre. Hun gjør det også klinkende klart at hun ikke bryr seg om hva som skjer med lysets verden.