Hughes fikk sin første managerjobb i 2003, da han og Owen Coyle ble utnevnt til managere sammen for Falkirk. Coyle forlot deretter Falkirk for å slutte seg til Ian McCall i Dundee United, noe som gav Hughes eneansvaret for Falkirk. Hughes ledet så Falkirk til opprykk til Scottish Premier League i 2005. Så vel som å stabilisere Falkirk som et SPL-lag i fire sesonger, ledet Hughes også klubben til den skotske cupfinalen i 2009.