Da teatrene ble gjenåpnet etter puritanernes forbud kastet Dryden seg i arbeidet med skrive skuespill. Hans første stykke, , kom i 1663 og var ikke spesielt suksessfull, men den skulle komme og fra 1668 var han på kontrakt til å skrive tre skuespill i året for King’s Company hvor han også var aksjeholder. I løpet av 1660- og 1670-tallets ble skuespill hans viktigste inntektskilde. Han viste veg i det som kalles for komedien under restaurasjonstiden hvor hans største suksess var (1672), foruten heroiske tragedier og rene tragedier, hvor hans største suksess var (1678). Dryden var aldri tilfreds med sine skrivearbeid for teateret og klagde ofte på at hans talenter ble kastet bort på et uverdig publikum. I 1667, omtrent på samme tid som hans dramatiske karriere begynte, utga han , et langt historisk dikt som beskrev hendelsene i 1666, den engelske seieren over den hollandske flåten og den store brannen i London. Det var et moderne episk verk i pentameter med firelinjete strofer som etablerte ham som den mest fremragende poet i sin generasjon, og var en absolutt nødvendighet for ham for å søke om posisjonen som poet laureate (1668) og som kongelig historiograf (1670).