Etter 1962-sesongen ble Hughes ansatt som assistenttrener for et annet AFL-lag, Denver Broncos. Han jobbet for laget i kun én sesong før han tok en stilling med Washington Redskins i National Football League. I løpet av fire sesonger jobbet Hughes under to forskjellige hovedtrenere før han ble offensive coordinator for San Francisco 49ers og ble gjenforent med Dick Nolan, tidligere lagkamerat da Hughes spilte for Giants og svigerbror.