I 1398 innlemmet Vasilij I endelig Volokolamsk i Storfyrstedømmet Moskva. Etter å ha mistet Hansehandelen og forbindelsen til Novgorod gikk byen tilbake, og ble ikke nevnt i noen kilder på det neste halve århundret. Det var i 1462, da Volokolamsk ble gitt av Ivan III til sin yngre bror, at byen ble sete for et fullskala apanasje-fyrstedømme. Dens første prins lot bygge den enkuplede Gjenoppstandelseskatedralen i kalkstein, som ennå står. En annen av prinsene, Andrej Volotskij bygde den tre-kuplede katedralen i Vjazmistsjiklosteret (1535) som det viktigste monumentet fra sitt styre.