Da monarkiet ble gjeninnført etter Cromwells død med Karl II på tronen fikk Huntingdon en ny vekst da den ble et forbindelsespunkt for flere store veger. På 1500- og 1600-tallet utviklet den seg til en senter for reisende med hest og vogn som skapte en rekke vertshus, og husene langs High Street ble gradvis ombygget som har gitt byen dens karakteristiske utseende. Med jernbanen på 1800-tallet mistet byen igjen sitt inntektsgrunnlag, en nedgang som kom samtidig med jordbruksdepresjonen mot slutten av århundret, som ytterligere førte til nedgang og forfall.