I 1941 ble han overført av sin sjef til Alan Turings prosjekt i Bletchley Park med å knekke tyskernes Enigma-kode. Flowers oppdrag som var å lage en dekoder ble det aldri noe av, men Turing ble imponert og sendte Flowers til Max Newman som arbeidet med William Tutte med å dekode den mer kompliserte Lorenz SZ40/42-koden. Flowers designet og bygget da Colossus, en programmerbar elektrisk dekrypteringsmaskin som var klar i slutten av 1943. Colossus var fem ganger raskere og gjorde færre feil enn Newmans "Heath Robinson", et alternativt elektromekanisk system.