Bergkamp ble tidlig oppdaget, og tok del i Ajax' velkjente talentprogram da han bare var tolv år gammel. Allikevel fikk han sin debut for Ajax av trener Johan Cruijff 14. desember 1986 mot Roda JC bare 17 år gammel. Denne sesongen fikk unge Bergkamp hele 14 kamper. Han var innbytter for Ajax' da de seiret i Cupvinnercupen mot Lokomotive Leipzig.