Den eldste gjenværende bygningen i byen er Athenry Castle som ble bygget en gang før 1240 av Meyler de Bermingham, andre baron av Athenry, som således er byens grunnlegger. Middelalderbyen fikk et stipend fra kongen i 1310 for å samle inn penger til å bygge en beskyttende mur. I 1241 ble nonneklosteret tilhørende dominikanerordenen grunnlagt, og ble et viktig senter for læring og undervisning. Den ble tilsynelatende stengt under den protestantiske reformasjonen, men overlevde til den ble vanhelliget og brent under Mac an Iarla-krigene på 1560-1580-tallet, og ble til slutt vandalisert av Oliver Cromwells puritanske hær på 1650-tallet. Middelaldermurene rundt Athenry er blant de mest komplette og best bevarte i Irland, med 70 % av den opprinnelige kretsen fortsatt stående, sammen med noen av de opprinnelige tårnene (fem av dens seks) og den opprinnelige nordporten. Restene av Lorro-porten, byens hovedankomst i middelalderen, ble delvis avdekket i 2007 under ombyggingen ved veiarbeid i området.