Luftfartstilsynet ble opprettet og skilt ut fra Luftfartsverket og flyttet fra Luftfartsverkets kontorer til egne kontorer i Rådhusgata 1 i Oslo 1. november 1999. I 2002 ble det vedtatt at Luftfartstilsynet skulle flyttes til Bodø, og flyttingen ble gjennomført fra 2005 fram til 2008. Luftfartstilsynet gjennomgikk en større organisasjonsendring 2017. Luftfartstilsynet fikk ny instruks 11.02.2021 hvor også ansvar for bærekraftig luftfart ble inkludert i ansvarsområdet.