Dinklage fikk sin filmdebut i (1995) hvor han spilte en frustrert skuespiller med kortvoksthet som klager på sine klisjéroller, der han spilte med Steve Buscemi. Etter en anbefaling fra Buscemi til regissøren Alexandre Rockwell, fikk Dinklage en rolle i komedien (2002). Han fikk gjennombruddet sitt i fra 2003, som ga ham nominasjoner for beste skuespiller fra Independent Spirit Awards og Screen Actors Guild Award. I denne perioden deltok han også i flere teaterstykker. Han spilte i (2003) som Miles Finch, en irritabel barnebokforfatter som banker opp Buddy Hobbs (Will Ferrell) etter at han forvekslet ham med en alv. I 2005 spilte han i den kortlivet science fiction-TV-serie fra CBS . Han har også spilt i filmen (2005) som en omreisende sirkusutøver. I 2006 deltok Dinklage i krimdramafilmen og i episoder av . Han spilte seg selv i TV-serien fra HBO og hadde en rolle i TV-serien fra NBC.