Flowers debuterte for Wolves den 20. september 1952 etter at han hadde gjort ferdig sin militærtjeneste i Royal Air Force. Han var en offensiv midtbanespiller og var med på å vinne tre ligamesterskap med Wolves på 1950-tallet. Totalt spilte han 515 kamper og scoret 37 mål for Wolverhampton-klubben. Han forlot Wolves i 1967 til fordel for Northampton Town FC hvor han senere ble spillende manager. Han eier sports-butikken Ron Flowers Sports, som ligger i Queens Street, sentralt i Wolverhampton.