Han har vært ansatt ved Brooklyn College, Rutgers University, Hunter College, New York University og DePaul University, hvor han var førsteamanuensis fra 2001 til 2007. Det vekket betydelig oppsikt da han ikke fikk fast ansettelse som professor i 2007, bl.a. fordi Israeltilhengeren Alan Dershowitz, en av Finkelsteins argeste motstandere, hadde drevet en aktiv kampanje mot at Finkelstein skulle bli ansatt. Vedtaket om ikke å gi Finkelstein fast ansettelse ble fattet med knappest mulig flertall, men universitetet benektet at Dershowitz' aktiviteter hadde påvirket beslutningen. Universitet nektet samtidig å gi fast ansettelse til Mehrene Larudee, en sterk tilhenger av Finkelstein, til tross for at hennes institutt og dekan gikk inn for ansettelse.