Hughes er "ett av seks barn fra en klassisk arbeiderklassefamilie" i Leith. Han startet sin spillerkarriere innen amatørfotball med spill for Newtongrange Star, før han signerte for Berwick Rangers, der han var spiss. Etter et kort opphold sør for grensen med Swansea City etablerte Hughes seg som forsvarsspiller for Falkirk. Hans spillerkarriere nådde nye høyder da han ble rekruttert av Celtic i 1995. Deretter spilte han for sin lokale klubb Hibernian, Ayr United og til slutt returnerte han til Falkirk i en delt spiller- og trenerrolle.