Byen ble vokste fram mellom de to havnene Avatiu og Tskuvaine i det tradisjonelle distriktet Te Au O Tonga nord på Rarotonga. Den ble betydningsfull etter at kristne misjonærer fra London Missionary Society etablerte seg her i 1823. Fra midten av 1800-tallet var den det religiøse og kommersielle sentrum for Cookøyene. I 1890 ble Avarua også det politiske sentrum, da den britiske residenten etablerte seg her og fikk følge av øygruppens føderale parlament.