I 1996 tapte Anatolij Sobtsjak ordførervalget i St. Petersburg og ble etterfulgt av Vladimir Jakovlev. Putin dro da til Moskva hvor han overtok stillingen som nestsjef for avdelingen for presidentembetets eiendommer. Denne stillingen hadde han frem til mars 1997, da president Boris Jeltsin forfremmet Putin til nestsjef for presidentens stab, en stilling som han hadde frem til 1998. Den 25. juli 1998 overtok Putin sjefstolen i FSB (etterfølgeren etter KGB). Putin ble fast medlem av Russlands sikkerhetsråd 1. oktober 1998 og deretter rådets sekretær fra 29. mars 1999. Putin satt i FSB-sjefsstolen frem til september 1999.