Historien finner sted mellom How to Train Your Dragon og How to Train Your Dragon 2, og følger Hiccup samtidig som han forsøker å holde balansen i den nye tilværelsen mellom dragene og vikingene. Ved siden av å holde tritt med Berks nyeste planer – et nytt akademi for drage-trening – blir Hiccup, Toothless og resten av tenåringene i den lille landsbyen satt på store prøver når de står overfor nye verdener som er mye tøffere enn Berk.