Han studerte matematikk, fysikk og astronomi i Oslo og Göttingen, og filosofi ved Harvard, hvor han tok doktorgraden i 1961. Han var assistent for Arne Næss og studerte under W. V. O. Quine. Føllesdal har vært professor ved Harvard, Universitetet i Oslo og Stanford, og gjesteprofessor ved Berkeley og Collège de France. Føllesdal er nå professor emeritus ved Institutt for filosofi, ide- og kunsthistorie og klassiske språk.