Kollegiet ligger fortsatt i sin opprinnelige lokasjon i Turl Street hvor Exeter College ble grunnlagt i 1314 av Walter de Stapeldon fra Devon, Biskop av Exeter og senere kemner for Edvard II, som en skole for å utdanne prester. I løpet av skolens første 100 år var den kjent som og var betydelig mindre med kun 12 til 14 studenter. Kollegiet vokste signifikant fra det 15. århundret og fremover og startet å tilby rom for sine studenter. Kollegiets motto er «Floreat Exon.», som betyr «La Exeter blomstre».