I 1428 ble Kardinal Aleman jaget fra Bologna av rivalene i Canedolifamilien, og Dufay satte på dette tidspunktet kursen mot Roma. Her ble han medlem av det pavelige koret, først under pave Martin V, og deretter under pave Eugenius IV. I 1434 fikk han tittelen i Savoie, hvor han tjente under hertug Amadeus VIII. Han forlot angivelig Roma på grunn av en finansiell krise i det pavelige koret, og for å rømme fra turbulensen og usikkerheten rundt striden mellom pavedømmet og konsilet i Basel. Men i 1435 var han tilbake i det pavelige kapellet, denne gangen i Firenze — pave Eugenius ble drevet fra Roma i 1434 etter at det var blitt opprettet en opprørsrepublikk der. I 1436 skrev Dufay en av sine kjente komposisjoner, den lystige motetten som ble sunget ved innvielsen av Brunelleschis kuppel ved katedralen i Firenze hvor Eugenius levde i eksil.