Byggingen av Tallinn lufthavn startet i 1932, og flyplassen åpnet offisielt 20. september 1936. Flyplassen hadde imidlertid vært operativ en god stund før den offisielle åpningen. Mellom 1945 og 1989 var Aeroflot det eneste flyselskapet som fløy fra Tallinn. Ruteflygninger med jetfly startet i 1962. En ny terminalbygning ble bygd på slutten av 1970-tallet, og da ble også rullebanen forlenget. Det første utenlandske flyselskapet som begynte å fly til Tallinn var SAS høsten 1989. Terminalbygningen ble modernisert i 1999.