I november 1994 dro Cunningham og lagkamerat Jon Goodman videre til London-klubben Wimbledon på en overgangssum verdt 1,3 millioner pund. Her spilt han over 250 seriekamper fordelt over åtte sesonger, men forlot klubben to år før den ble oppløst. Han ble kjøpt opp av nyopprykkede Birmingham City sommeren 2002 for 600 000 pund, hvor han gikk rett inn på førstelaget som erstatning for en skadet midtstopper Steve Vickers. Han dannet med tiden også et defensivt samarbeid med Matthew Upson, som hadde ankommet i januarvinduet. Etter at Birmingham rykket ned under 2005/2006-sesongen ble han frigitt av klubben sammen med flere andre spillere.