John Quinn forberedte seg på prestetjeneste ved Pontifical North American College i Roma med studier i teologi og filosofi ved Det pavelige universitet Gregoriana. Han ble presteviet i Roma den 19. juli 1953 for San Diego, ab kuriebiskopen Ettore Cunial. Quinn arbeidet deretter i San Diego som sjelesørger og leder av presteseminaret. I 1964 ble han for University of San Diego.