Spillet begynner med at spilleren blir bedt om å lage og navngi en avatar. Men denne personen blir til slutt forkastet, men den begrunnelse at «ingen kan velge hvem de er i denne verden» og i stedet får spilleren kontroll over en karakter ved navn Kris - som blir vist å komme for sent til skolen en morgen. Etter å ha blitt koblet sammen med en annen student Susie for et kommende gruppe-prosjekt, sender læreren deres, Alphys, de to for å hente kritt fra et skap. Imidlertid trekker skapet dem inn i et merkelig område - den mørke verden - hvor de møter prinsen Ralsei. Han forteller dem at de er helter som er forutbestemt til å lukke de geysir-lignende «mørke fontenene» som gir form til de mørke verdenene.