Etter Nehrus bortgang i 1964, overtok Lal Bahadur Shastri, som selv gikk bort i 1966. Partiet valgte da Nehrus datter, Indira Gandhi, fremfor den mer høyreorienterte, konservative Morarji Desai, som partiets nye leder. Valget førte til en internkonflikt med ledelsen i partiet, som endte med at Indira brøt ut og dannet et nytt parti som ble kjent som «Det nye Kongresspartiet». Indiras parti ble imidlertid anerkjent av Indias valgkommisjon som en fortsettelse av det gamle partiet, mens den gjenværende fraksjonen skiftet navn til Indian National Congress (Organisation), (INC(O)), ledet av Kumarasami Kamaraj. Delingen gikk delvis langs venstre-høyre-skillelinjer. Indira Gandhi fremmet slagord som «Fjern fattigdommen», og ønsket tettere kontakt med Sovjetunionen, mens medlemmene i INC(O) ønsket en mer konservativ linje og ønsket ikke hjelp fra Sovjetunionen. Senere gikk medlemmene i INC(O) inn i Janata-partiet.