Den 1. mai 1979 åpnet museet på flybasen RAF Cosford, en av de RAF-stasjoner som hadde blitt brukt til lagring av museets fly. Ved åpningen hadde museet utstilt fly som hadde vært brukt til teknisk trening ved RAF Cosford. I de følgende årene ble flere fly innlemmet i samlingen. Den 21. juni 1998 ble ytterligere fire utstillingshaller åpnet. Disse rommet kunst, midlertidige utstillinger og luftfartsrelaterte gjenstander. Den 13. mai 2002 flyttet RAF-museets konserveringssenter fra Cardington, Bedfordshire til Cosford. Det ble åpnet av Marskalk av Royal Air Force Sir Michael Beetham og er også oppkalt etter ham.