Messerschmitts formentlig viktigste flymodell var Messerschmitt Bf 109 som han tegnet i 1934 sammen med Walter Rethel. Bf 109 ble det viktigste jagerfly i Luftwaffe da Tyskland gjennoprustet før annen verdenskrig. Det er det jagerfly som er fremstilt i størst antall, ca. 35.000 stykk. Et annet Messerschmitt-fly, som først fikk betegnelsen , var spesialbygd til å sette rekorder, men fikk senere betegnelsen Messerschmitt Me 209, brøt rekorden for absolutt flyhastighet og holdt verdensrekorden for propelldrevne fly inntil 1969. Hans firma fremstilte også den første jetjager som ble tatt i bruk, Messerschmitt Me 262, skjønt det ikke var Messerschmitt selv der hadde tegnet det.