Siden han bare var et barn da han ble utropt til konge, ble riket ledet av et formynderstyre, som besto av rikets baroner og hans mor Ingeborg. Formynderstyret kom i en hard strid med den mektige erkebiskop Jon Raude for å få minsket kirkens stadig voksende makt over nasjonens verdslige områder (kirkens særrettigheter). Den langvarige og bitre striden sluttet med at kirken måtte avstå en del av den makt som den var blitt sikret ved overenskomsten i Tønsberg i 1277. Eirik hadde selv ingen part i konflikten, men fikk likevel knyttet til seg det nedsettende tilnavnet «prestehater». Da han senere selv overtok regjeringen, viste han stor mildhet mot kirken.