Windthorst ble i 1848 dommer i kriminalsaker ved overappellretten i Celle, den høyeste domstol i staten Hannover. Samme år prøvde han forgjeves å bli innvalgt til Frankfurtparlamentet. Han var justisminister i Hannover fra 1851 til 1853 og på ny fra 1862 til 1865. Han var fra 1866 til 1867 regjeringsadvokat (Kronoberanwalt) for kong Georg V av Hannover. Da kongen ble avsatt av Preussen, gikk Windthorst i pensjon. Han ble i 1867 innvalgt i Riksdagen i det nordtyske forbund og prøyssiske parlamentet. I 1871 ble han valgt som medlem av Riksdagen i Det tyske keiserrike.