I 1944 forflyttet Nordenfalk seg til Nasjonalmuséet i Stockholm hvor han fikk ansvaret for hovedsakelig utlån og utstillinger. I 1949 ble han forfremmet til avdelingen for maleri og skulptur. Da Erwin Panofsky ble tilknyttet Princeton University tilbrakte Nordenfalk sesongen 1949-1950 ved instituttet for avanserte studier. I 1958 ble han direktør for Nasjonalmuséet, og i denne egenskapen ledet han flere betydningsfulle utstillingen, inkludert den store utstillingen om dronning Christina i 1966.