Link er nok en gang helten i historien. Han bor i en fredelig liten landsby ved navn Ordon Village, som ligger i den sørligste provinsen i Hyrule, Ordona Province. Uvitende blir han dratt inn på et eventyr da han takker ja av landsbyens borgermester til å dra til Hyrule Castle Town med en gave til kongefamilien. Han oppdager at et mystisk tussmørke har innhyllet store deler av Hyrule, men blir selv dratt inn i skumringen og tatt til fange. Her hjelper en mystisk figur ved navn Midna ham å bryte ut, og sammen reiser de rundt i Hyrule på jakt etter en måte å nedkjempe den som står bak dette. Sammen må de både reise i lyset og i det mystiske sløret av tussmørket, her inne blir Link forvandlet til en ulv med nye evner og skarpere sanser.