Theramenes var en sentral figur i fire betydelige episoder i athensk historie. Han dukket opp i 411 f.Kr. som en av lederne for et oligarkisk kupp, men ettersom hans meninger var avvikende fra kuppets andre ledere, begynte han å motsette seg deres diktatur og tok ledelsen i å erstatte det trange oligarkiet som de hadde innsatt med et med bredere støtte. Han tjente som strategos i flere år etter dette, men ble ikke gjenvalgt til embetet i 408. Etter slaget ved Arginusai, hvor han tjente som trierark, fikk han oppgaven med å redde athenske sjømenn fra synkende skip, men ble forhindret fra dette av en storm. Hendelsen førte til furore i Athen, og Theramenes måtte svare for sitt ansvar for det mislykkede redningsforsøket. Kontroversen endte i henrettelsen av seks generaler som hadde kommandoen i slaget. Etter det athenske nederlaget i slaget ved Aigospotamoi i 405 f.Kr., forhandlet Theramenes frem betingelsene hvor Athen overgav seg til Sparta. Han ble så medlem av det trange oligarkiske styret kjent som «tretti tyranner» som Sparta innsatte hos sin beseirede rival. Som i 411 kom Theramenes snart i konflikt med de mer ekstreme elementene i styret. Hans protester mot terrorstyret som de tretti satte i verk, førte til at de ledende oligarkene planla å kvitte seg med ham. Han ble fjernet foran oligarkiets forsamling, og da forsamlingen nølte med å straffe ham, ble han strøket fra borgerlistene og henrettet uten rettssak.