Den første forestillingen, av Peter Brook, ble vist allerede 8. april 1959 da det bare var en prøveordning. Arild Brinchmann var leder for Fjernsynsteatret fra starten til 1967, Tore Breda Thoresen 1967-80, og Magne Bleness fra 1980 til 1990. Fjernsynsteatret arbeidet med et fast ensemble, og hadde i starten en årsproduksjon på 20-25 oppsetninger. Etter hvert som produksjonsmetodene ble mer omfattende og kostbare, sank antallet egenproduserte forestillinger. Stykker fra Norden og Europa ble i større grad kjøpt inn og sendt.