Guthrie var administrasjonssetet for Oklahoma-territoriet, opprettet i 1890, og delstaten Oklahomas første hovedstad. Oklahoma-territoriet ble etablert for å frigjøre områder fra urinnvånerne, som ble fortrengt til Indianerterritoriet i den østlige delen av dagens delstat. Dette førte til en voldsom innvandring av ikke-indianske settlere i årene 1889-93, og byen vokste i løpet av disse årene til dagens størrelse. Det ble en moderne by, både arkitektonisk med bygninger i tegl og stein, men også med innlagt, offentlig vann og avløp, elektrisitet, offentlig kollektivtrafikk og parkeringshus i flere etasjer for hester og vogner. Byen ble derfor kalt «Queen of the Prairie» (Præriens dronning).