Han ble presteviet den 27. august 1929. Robert Dermot O'Flanagan returnerte deretter til Irland og underviste ved i Clane i County Kildare fra 1930 til 1932. Han uttrådte av jesuitttordenen, som han var blitt misfornøyd med, og meldte seg rede til å virke som prest i Alaska. I 1933 ankom O'Flanagan i Juneau. Først virket han i Seward. Men snart var han sogneprest i i Anchorage, fra 1933 til 1951.