Hughes var hovedsakelig forsvarsspiller for flere klubber, inkludert Falkirk, Celtic, Hibernian og Ayr United. Mot slutten av spillerkarrieren tok Hughes også på seg treneransvar, og ble utnevnt til manager for Falkirk i 2003 (i begynnelsen som manager sammen med Owen Coyle). Hughes ledet Falkirk til opprykk til Scottish Premier League og finale i den skotske FA-cupen i løpet av sin tid med hovedansvar. Hughes forlot Falkirk for å bli manager for Hibernian i 2009, men ble løst fra stillingen 4. oktober 2010, etter bare 16 måneder i sjefsstolen på Easter Road. Han ble manager i Livingston februar 2012, men forlot klubben i november for å ta over Hartlepool United. Han fikk sparken i klubben mai 2013 etter at klubben kom på nest sisteplass i divisjonen og rykket ned. 4. desember 2013 var han tilbake i skotsk fotball som ny trener i Inverness Caledonian Thistle.