Hamre arbeidet i ti år for Senatets komité for de væpnede styrker. Fra 1978 til 1984 arbeidet han ved Senatets budsjettkontor, der han ble assisterende direktør for nasjonal sikkerhet og internasjonale spørsmål. Han var viseforsvarsminister i president Bill Clintons regjering fra 1997 til 1999. Hamre er siden januar 2000 leder for Center for Strategic and International Studies i Washington, DC. Siden 2007 har Hamre vært formann for Defense Policy Board.