Han ble medlem av NSDAP i 1933. Etableringen av (Riksluftfartsministeriet – RLM) av den nazistiske regjering i 1933, ledet av Milch, førte til en gjenoplivning av den tyske flyindustri og en gjenoplivning av BFW. I samarbeid med Robert Lusser tegnet Messerschmitt det gjenoppståtte selskapets flaggskik – et lavtvinget sportsmonoplan med betegnelsen Messerschmitt M 37, som er bedre kjent under dens senere RLM-betegnelse Bf 108 Taifun. Året etter inkorporerte Messerschmitt mange av designelementerne fra dette fly i Bf 109-jagerflyet.