Seinere ble Cesti ansatt i ulike kirkemusikalske stillinger i Italia. Tjue år gammel ble han organist ved katedralen i Volterra, i 1647 ble han sanger ved det nyrestaurerte teateret i Siena og i 1650 skapte han seg, tross avlagt ordensløfte, et navn innen Firenzes teaterverdenen. Minorittene gav ham en advarsel for å synge i Francesco Cavallis opera i Lucca, men han følte seg likevel sterk nok til å iscenesette sine første to operaer i Venezia (1651 og 1652).