I åpningsscenen, som ble satt under epilogen av Harry Potter og dødstalismanene som fant sted i år 2017, sender Harry og Ginny Potter deres sønn Albus Severus på toget Hogwarts Express for å begynne hans første år ved Galtvort. Harry arbeider som sjef for magisk lov-håndhevelse ved Magi-departementet. Hans kone Ginny er redaktør for sport-seksjonen til avisen The Daily Prophet. Ron Weasley og Hermione Granger sender også deres datter Rose på toget for å begynne ved Galtvort. Hermione er nå magi-minister, og Ronny administrerer butikken Weasleys Wizard Wheezes i Diagon Alley. På sin første tur med Hogwarts Express begynner Albus et usannsynlig vennskap med Scorpius Malfoy, sønnen til Harrys tidligere motstander Draco Malfang og hans kone Astoria.