Da den ble satt i drift mellom Majorstuen og Besserud i 1898, var Holmenkolbanen Nordens første forstadsbane, og Norges første jernbanelinje med elektrisk drift. Den ble bygget og drevet av A/S Holmenkolbanen. Opprinnelig hadde bare strekningen mellom Majorstuen og Slemdal dobbeltspor, i 1905 ble hele linjen utvidet til dobbeltspor. Den 16. mai 1916 ble den forlenget til Frognerseteren og Tryvandshøiden stasjon, hvorav kun den førstnevnte hadde alminnelig passasjertrafikk. 6. juni 1928 åpnet undergrunnsbanen mellom Majorstuen og Nationaltheatret. I forbindelse med byggingen av Tryvannstårnet ble linjen til Tryvannshøyden brukt av Televerket, en strekning som ble fjernet i 1939.