Mens Boeing brukte samme systemet som den britiske Harrier til sin STOVL-versjon, valgte Lockheed Martin å bruke en vifte plassert bak førerkabinen. Sammen med hovedmotorens jetstråle som kunne vinkles nedover, ga dette nok skyvekraft til at flyet kunne sveve. Viften ble drevet av hovedmotoren via en drivaksel, og kobles inn og ut ved hjelp av en clutch. Når flyet ikke var i svevemodus, var viften skjult av deksler over og under. I svevemodus ble flyets roll-bevegelse kontrollert ved hjelp av mindre dyser i vingetippene. Disse dysene fikk kraft fra hovedmotoren. For å kontrollere angrepsvinkel og vertikal siderotasjon vektorstyres jetstrålen fra hovedmotoren og luftstrålen fra viften. Hangarskipversjonen X-35C hadde større vinger og kraftigere landingsunderstell enn X-35A/B. For å være mindre synlig på radar, hadde flyene lukkede våpenrom med luker. Flyrammen var konstruert av stål og titan, mens skrogkledningen var av komposittmateriale.