Fra 1976 fulgte en ny periode i lavere divisjoner. St. Johnstone rykket for første gang ned i Second Division (nivå 3) i 1985, men klubben kom tilbake og nådde øverste divisjon igjen i 1990. I mellomtiden hadde klubben flyttet til McDiarmid Park i 1989. Etter fire sesonger i Premier Division og nye tre sesonger i First Division, kom klubbens beste periode i nyere tid fra og med opprykket i 1997. St. Johnstone ble nummer 3 (av 10 lag) i Premier League i 1999, og nådde igjen ligacupfinalen høsten samme år (1-2 mot Rangers).