Til tross for at Heimdal var den opprinnelige ønskede plassen for en sivil trøndersk flyplass, bestemte myndighetene i 1951 at den sivile flyplassen skulle bygges på Værnes. I tillegg støttet NATO utbyggingen av den militære delen av flyplassen. Den nye flyplassen sto ferdig den 21. oktober 1961. Etter dette økte den sivile trafikken gradvis, mens den militære var konstant.