Cirque Du Freak er den skremmende fortellingen om en gutt som uvitende bryter en 700 år gammel våpenhvile mellom to stridende klaner av vampyrer. Puttet inn i et liv fylt av misforståelser, freaks og groteske skapninger av natten. En tenåring vil forsvinne fra det rolige og kjedelig liv, for å oppfylle sin skjebne i en verden fylt av mørke og frykt. Den unge og ordinære skoleeleven Darren Shan (Chris J. Kelly) var som alle andre barn i nabolaget. Men når hans venn skaffer billetter til ett omreisende freakshow, begynner ting å forandre seg inni Darren. Etter showet stjeler Darren en av opptredernes edderkopp, men som straff for sin ugjerning må Darren betale ham med sin menneskelighet. Vampyren Larten Crepsley (John C. Reilly) forvandler ham til en blodtørstig halvvampyr, som er dømt til å leve et usselt liv med blod som overlevelsesmedisin. Han blir med Cirque Du Freak, et omreisende freakshow fylt med vanskapte vesener som har alt fra en slangegutt (Patrick Fugit) og en ulvemann til en skjeggete dame (Salma Hayek) og en gigantisk konferansier (Ken Watanabe). Ettersom Darren tester sine nye krefter I denne mørke verden, blir han etter hvert en dyrebar brikke mellom vampyrene og deres dødelige motparter. Mens han forsøker å overleve, må han kjempe for å holde den bryggende krigen fra å tære på de siste restene av hans menneskelighet.