Watkins begynte etter andre verdenskrig å studere statsvitenskap hos Friedrich von Hayek ved London School of Economics (LSE). Sin mastergrad tok han ved Yale University. Under sine studier ved LSE hørte han også på Karl Poppers forelesninger, og bestemte seg i 1958 for heller å bli filosof. Fra 1966 innehadde han et professorat og ble i 1970 Poppers etterfølger ved LSE.