Divisjonens originale navn kom fra at den var fokusert rundt USAs hovedstad, Washington D.C. I 1967 og 1969 var lagene i NFL Capitol Division Dallas, Philadelphia, Washington og det nye laget New Orleans Saints, som ble erstattet av New York Giants i 1968-sesongen. Dette var avklart i forkant for å forsikre seg om at alle lagene i NFL fikk muligheten til å besøke New York en gang i løpet av de tre årene. Etter sammenslåingen i 1970, hvor uenigheter førte til loddtrekning, ble det enighet i at New York (samt St. Louis Cardinals) skulle flyttes til NFC East.