Det britiske parlamentet leter etter en ny statsminister samtidig som nazistene begynner å invadere europeiske land på våren og forsommeren 1940. Den eneste kandidaten de kan bli enige om, er den omstridte og kontroversielle Winston Churchill (Gary Oldman). Churchill samler noen av sine argeste politiske motstandere i et krigsråd for å forberede kampen mot Adolf Hitler, men møter motstand fra krefter som i stedet ønsker fredsforhandlinger, blant andre tidligere statsminister Neville Chamberlain (Ronald Pickup) og Lord Halifax (Stephen Dillane). Selv Kong Georg VI (Ben Mendelsohn) er skeptisk til den nye statsministeren. Samtidig blir Churchill nødt til å løse krisen som oppstår når store deler av den britiske hæren på 300 000 mann omringes av tyskerne i den franske byen Dunkerque.