Broncos spilte i AFL fra 1960 til 1969 før de ble med i NFL som en del av sammenslåingen av de to ligaene i 1970. Etter en katastrofal 1960-sesong som endte 4–9–1, solgte Howsam-familien en styrende andrel av Broncos og Bears til Gerald og Alan Phipps i mai 1961. Lagets beste sesongresultat i løpet av de først 17 årene var en seierprosent på .500, inkludert da de ble et NFL-lag i 1970, men de utviklet en solid tilhengerskare og har siden lagets første Super Bowl i 1977 blitt et av de mer vellykkede lagene i ligaen.