Arabiske muslimer invaderte Sasanideriket på 600-tallet e.Kr. Hovedbølgen av turkmenere kom til Kirkuk under Ummayidene og senere under Abbasi-kalifatet som militære rekrutter. Flere turkmenere kom til Kirkuk da Seljukene inntok Irak i 1055. Fram til slutten av 1300-tallet e.Kr. ble Kirkuk stort sett administrert fra og handlet med byen Daquq, og disse to byene var også begge i kontakt med Arbil (nå hovedstad i irakisk Kurdistan) og Sharazor. I middelalderen var byen en del av – og siden 1500-tallet hovedstad i – det gamle provinssystemet til Sharazor som fortsatt er viktig for Kurdistans økonomi. Som del av det tyrkiske emiratet Kara Koyunlu (1375–1468) fikk byen navnet Kirkuk.