I yngre voksne år hadde Eirik Vandvik mange forskjellige ansettelser ved siden av studiene, bl.a. som lærer i Folkeskolen i Jelsa i Ryfylke (1923–1924), og som lektorvikar ved Sand middelskole (1924–1926), ved Eidsvoll landsgymnas (1928–29) og Rogaland landsgymnas på Bryne (1931–1932) Etter embetseksamen hadde han ulike ansettelser ved Klassisk Institutt ved UiO med plikt til undervisning i latin til forberedende prøver (1935–1946). Han var universitetsstipendiat i klassisk filologi (1936–1941) og senere i 1940-årene professorvikar i klassisk filologi og middelalderlitteratur og lærer i latinsk stil for filologistudentene. Etter et år som lærer ved Nansenskolen i Lillehammer (1946–1947), kom han tilbake til UiO der han ble utnevnt til professor i middelalderlitteratur (etter avdøde Fredrik Paasche) i 1949. I 1952-1953 var han gjesteprofessor med Fulbright-stipend ved Yale-universitetet i USA; under USA-oppholdet ble han alvorlig syk og døde kort etter hjemkomsten høsten 1953.