Howard startet for det amerikanske landslaget i FIFA World Youth Championship i Nigeria som ble avholdt i 1999 og var reserve for Brad Friedel i Sommer-OL 2000. 10. mars 2002 fikk han sin første A-landslagskamp, mot . Han har fått begrenset med spilletid så langt på landslaget fordi to langt mer rutinerte verdensklassekeepere, Brad Friedel og Kasey Keller, har stått foran ham i køen. Men Friedel la opp som landslagsspiller i februar 2005 og Keller er nesten et tiår eldre enn Howard, noe som gjør at Howard trolig blir landslagets fremtidige førstekeeper. 2. mai 2006 ble Howard, som en av tre keepere, tatt ut til den amerikanske troppen som deltok i Fotball-VM 2006 i Tyskland.