Trolle avsluttet sin kirkelige karriere til fordel for politikken og ble riksråd i 1487. I begynnelsen sympatiserte han med unionskongen Hans, men etter at Svante Nilsson (Sture) gjorde opprør mot kongen endret han mening. Svante Nilsson (Sture) døde i 1512 og Erik Trolle ble valgt til ny riksforstander av rådet. Valget ble umiddelbart tilsidesatt av Sten Sture den yngre (sønn av Svante Nilsson) som selv tok posisjonen og beholdt den fram til 1520.