Det eldste registrerte navnet på området er . Dette er gammelgælisk og består av elementene («hode», «halvøy»), («konge») og («myr)». Dette ble ( som betyr «kirke») og ble slutt til Kilrymont. Den moderne gæliske skrivemåten er . Det er sannsynlig at det gæliske navnet representerer en tilpasning av en piktisk form . Navnet St Andrews stammer fra byens påstand om å være hvilestedet av levningene til apostelen Andreas (engelsk: Andrews). Ifølge legenden brakte sankt Regulus eller Rule (en irsk munk på 300-tallet) relikviene til Kilrymont, hvor en helligdom ble etablert for levningenes oppbevaring og ærbødighet mens Kilrymont ble omdøpt til ære for helgenen. Dette er også opprinnelsen til et tredje navn for byen Kilrule.