Sesongen 2003/04 var Cahill en viktig brikke på Millwall FC, som for første gang spilte seg fram til en FA-cupfinale og en plass i UEFA-cupen. Totalt spilte Cahill 250 kamper for Millwall, og scoret 57 mål. Før sesongen 2004/05 signerte han for Everton FC, der han på 8 sesonger spilte 278 kamper og scoret 68 mål. I juli 2012 kjøpte New York Red Bulls han.