I juli og august 2008 ble Wilshere tatt ut på førstelaget til Arsenals treningskamper. Han gjorde sin debut for førstelaget i kampen mot Barnet som innbytter for Henri Lansbury. Wilshere hadde to målgivende i denne kampen, den første til Jay Simpson og den andre til Nacer Barazite, Arsenal vant kampen 2-1. Den offisielle debuten kom måneden etter, i september 2008, hvor han kom innpå som innbytter mot Blackburn Rovers FC og ble dermed tidenes yngste Arsenal-spiller i en ligakamp i en alder av 16 år og 256 dager. Senere satte han en ny rekord i Arsenal da han ble klubbens yngste spiller i en Europacup kamp da han kom innpå som innbytter mot Dynamo Kyiv den 25. november 2008, i en alder av 16 år og 329 dager. Like etter sin 17-årsdag i januar 2009 satte han nok en klubbrekord da han ble den yngste spilleren noensinne for Arsenal i en FA-cup kamp.