Shimoda har vært bebodd siden forhistorisk tid, og mange ruiner fra Jomon-perioden er blitt funnet. Den er blitt nevnt i dokumenter fra Nara-perioden som stedet der Prins Ōtsu ble sent i eksil i 686 etter sitt mislykkede opprør, og i dokumenter fra Heian-perioden angående jernmalmforekomster. I Sengoku-perioden var byen kontrollert av Hōjō-klanen, som bygde en borg (senere ødelagt av Toyotomi Hideyoshi). Under Tokugawa-shogunatet var Shimoda et såkalt -område, dvs direkte underlagt shogunen. Under Edo-perioden blomstret Shimoda som havneby og var en viktig anløpshavn for kystskip mellom Osaka og Edo. Som et sikerhetstiltak var før 1721 alle skip påbudt å anløpe Shimoda før de seilte videre til Edo.