Ingersoll var mest kjent som taler, og meget populær i en tid da talerkunst var offentlig underholdning. Han snakket om alle emner, fra Shakespeare til rekonstruksjons-tiden, men hans mest populære emner var agnostisisme og ukrenkeligheten og tilflukten av familie. Han lærte seg talene utenat til tross for at de noen ganger var mer enn tre timer lange. Publikumene hans sies å aldri ha sittet urolig.