Hakodate ble grunnlagt i 1454. Den fikk bystatus 1. august 1922. Byen unnslapp de fleste ødeleggelsene under andre verdenskrig, men var mål for to allierte bomberaid, 14. og 15. juli 1945. Rundt 400 hus ble ødelagt og 400 passasjerer omkom da fergen Aomori-Hakodate ble angrepet.