Capshaw flyttet til New York for å forfølge sin drøm om å opptre som skuespiller og hun fikk sin første profesjonelle rolle i såpeoperaen . Hun hadde en sentral rolle i (1984). Hun møtte filmregissøren Steven Spielberg da hun ble tildelt den kvinnelige hovedrollen i Indiana Jones-filmen, foran 120 andre. Capshaw spilte også rollen som Andie Bergstrom, en leir-instruktør i filmen fra 1986. Hun opptrådte i Showtime-miniserien som ble vist på Cable Network.