Fra 1935 startet en langvarig periode hvor Arbeiderpartiet styrte, og de borgerlige partiene var lite samlet. Med Kings Bay-saken i 1963 endret dette seg da Høyres John Lyng maktet å danne en regjering, riktignok kortvarig. Fra og med 1965 var borgerlige samlingsregjeringer igjen vanlig med Høyre som deltaker, men ikke i lederrollen. Per Borten (Sp) og Lars Korvald (KrF) ble statsministre i de to første relativt varige, borgerlige regjeringer etter krigen. Først med den såkalte høyrebølgen i Europa fikk norske Høyre igjen stor oppslutning, under trioen Erling Norvik som partileder, Jo Benkow som parlamentarisk leder og Kåre Willoch som statsministerkandidat. Partiet kritiserte regjeringen for å føre dårlig krisepolitikk, og tok til orde for liberalisering av mediepolitikken, åpningstidene osv.