Museet har to avdelinger, Rosenborg slott og Amalienborgmuseet. Opprettelsen skjedde ved kongelig resolusjon av 4. mai 1833, hvor det ble nedsatt en kommisjon «». Fem år senere kunne man åpne dørene for publikum på Rosenborg. Museet var annerledes enn samtidige utstillingsprinsipper. Man skapte en rekke interiører i kronologisk rekkefølge, hvor de enkelte rommene fortalte om den enkelte kongen og hans samtid. Utgangspunktet var ved Rosenborgs byggherre, Christian IV. Man hadde imidlertid allerede ved åpningen i 1838 et rom for Frederik VI, selv om han døde først året efter. Senere ble det føyd til rom for de to siste oldenborgske kongene, Christian VIII og Frederik VII For det Glückburgske kongehus har man i 1994 åpnet en avdeling i Christian VIIIs Palé på Amalienborg, kalt Amalienborgmuseet.