Han var tredje sønn av den avdelte hertug Alexander av Slesvig-Holsten-Sønderborg og Dorothea von Schwarzburg-Sondershausen. Ernst Günther tok, i motsetning til flere av sine brødre, tjeneste under de danske konger, og var en trofast gjest ved hoffet. 15. juni 1651 giftet han seg på Københavns slott med sin kusine Augusta av Glyksborg. I 1660 grunnla han Augustenborg slott, oppkalt etter hertuginnen.