Etter å ha gått gradene i Uniteds juniorlag, debuterte Blanchflower for klubbens førstelag i 1951. Fra og med 1953/54-sesongen var han tilnærmet fast på laget, og i hans to første hele sesonger var han en målfarlig midtbanespiller. Midtveis i 1955/56-sesongen ble han omskolert til midtstopper. Han ble ligamester i 1955/56 og 1956/57, og bokførte seg til sammen 117 førstelagskamper og 26 mål for United. Han spilte også 12 landskamper for , hvor også hans eldre bror Danny spilte.