Fra 1950 fikk partiet vind i seilene og begynte samme år å samarbeide med Venstre om å skape et liberalt, borgerlig alternativ til sosialdemokratiske regjeringer. Sentrale personer i dette arbeidet ble brødrene Aksel Møller og Poul Møller. Poul Sørensen skulle dessuten utøve en slik makt over partiets organisasjon at han ble kalt «partieieren». I oktober 1950 dannet Venstre og Det Konservative Folkeparti regjering, ledet av Erik Eriksen. Ole Bjørn Kraft ble utenriksminister. Dette var første gang at de konservative deltok i en regjering i fredstid, unntatt samlingsregjeringen like etter frigjøringen i 1945. I 1953 vedtok man den nye grunnloven som innebar blant annet kvinnelig arvefølge til tronen og avskaffelse av Landstinget. Til tross for valgseier samme år gikk regjeringen av som følge av stor motstand innad i Venstre mot regjeringssamarbeidet.