Kirken fikk sin autokefali i 1998, og er således den yngste av de orientalsk-ortodokse kirkene. Som trossamfunn er den imidlertid mye eldre, fordi den har eksistert helt siden kristendommen ble statsreligion i kongeriket Aksum i begynnelsen av 300-tallet. Frem til 1959 var den eritreiske kirke en del av den koptisk-ortodokse kirke, dvs. underlagt paven av Alexandria og patriarken av hele Afrika. 1959 ble den etiopisk-ortodokse kirke grunnlagt og fikk sin egen patriark. Etter Eritreas nasjonale frigjøring fra Etiopia ønsket også den eritreiske kirke selvstendighet. Erkebiskopen av Asmara, Abune Philipos, begynte å forhandle om autokefali med den etiopisk- og koptisk-ortodokse patriarken i 1993. Da begge kirkene samtykket, ble Philipos i 1998 viet til patriark av Eritrea gjennom patriark Shenouda III av Alexandria.