Artillerifestningen Fort Charlotte i sentrum av Lerwick ble bygget på midten av 1600-tallet ved Lerwicks vannkant, og permanente steinbygninger begynte å bli reist rundt festningen og langs kysten. Den viktigste konsentrasjonen av bygninger var langs en bratt åsside som strekker seg fra strandlinjen til Hillhead på toppen. Lerwick ble hovedstaden på Shetlandsøyene i 1708, og overtok funksjonen fra Scalloway. Den sivile sogn i Lerwick ble i 1701 opprettet fra en liten del av prestegjeldet Tingwall, som Scalloway fortsatt tilhører. Da Lerwick ble mer velstående gjennom sjøhandel og fiskeindustrien i løpet av 1800-tallet, utvidet byen seg i 1891 vest for Hillhead, og inkluderte dermed de tidligere sivile sognene Gulberwick og Quarff, samt prestegjeldet på øya Burra. Lerwicks rådhus ble bygget i løpet av denne utvidelsesperioden.