Da Færøyene fikk indre selvstyre med Hjemmestyreordningen av 1948, ble Djurhuus medlem av Færøyenes første regjering. I 1950 overtok han selv som regjeringssjef. Djurhuus samarbeidet med selvstyrekreftene i Fólkaflokkurin og Sjálvstýrisflokkurin i sine regjeringsdannelser. Forholdet til Danmark var fortsatt spent på Færøyene. Den 15. november 1955 falt de første dommene for oppvigleri i Klaksvíkstriden. Dette kan ha vært foranledningen til at en ukjent gjerningsmann skjøt med maskinpistol mot Djurhuus' hjem på Tvøroyri den 18. november. Ingen ble skadet i attentatet.