Spillet finner sted i det science fiction-universet fra Halo-serien, i løpet av det 26. århundre. I år 2525 angrep et kollektiv av fremmede raser, og erklærte mennesker en fornærmelse mot deres guder - forløperne. Kommandanten for krigsskipet Spirit of Fire heter kaptein James Cutter, en sterk leder som har fortjent beundring av sine underordnede. Men hans mangel på politiske ambisjoner hindrer ham fra å klatre lenger opp i rekkene.