En annen arv etter Hamilton var hans pro-føderale tolkning av den amerikanske konstitusjonen. Selv om konstitusjonen var skrevet slik at den var tvetydig vedrørende maktfordelingen mellom føderale myndigheter og de enkelte statene innen unionen, tok Hamilton alltid føderasjonens side, på bekostning av delstatene. Når Hamilton som finansminister etablerte USAs første nasjonalbank skjedde det mot intens motstand fra Thomas Jefferson; som hadde en smalere forståelse av konstitusjonen. Denne uenigheten ble til slutt avgjort av USAs høyesterett i saken «McCulloch v. Maryland» i 1819. Høyesterett la seg i hovedsak på Hamiltons syn; at de føderale myndighetene hadde stor frihet til å utøve den makt det var tillagt, spesielt doktrinen om underforstått makt.