I 1424 ble byen Linlithgow delvis ødelagt i en stor brann. Kong Jakob I av Skottland startet oppbyggingen av festningen som bolig for de skotske kongelige. I løpet av det neste århundret ble slottet utviklet til en formell struktur av en åpen plass med viktige utvidelser av Jakob III, Jakob IV og Jakob V som utvidet den ytterste porten og utarbeidet plassens fontene. Maria Stuart ble født her i desember 1542 og bodde tidvis i løpet av sin regjeringsperiode. Etter at Skottland og England ble en union i 1603 holdt de kongelige stort sett i England og Linlithgow ble brukt svært lite. Kong Jakob VI fikk den nordlige området ombygget i årene 1618 og 1622. Den eneste regjerende monark som oppholdt seg her etter denne dato var kong Karl I av England som sov en natt her i 1633.