Johnson fikk seg raskt arbeid som manusforfatter og ble fast ansatt i 20th Century Fox i 1935. Han begynte også å produsere filmer og stiftet International Pictures sammen med William Goetz i 1943. I 1950-årene regisserte Johnson flere filmer, inkludert to med Gregory Peck i hovedrollen. Flere av filmmanusene hans var basert på romaner, blant annet (1940), (1943), (1944), (1956), (1952) og (1967). I 1964 adapterte Johnson datteren Nora Johnsons roman, , til en film med samme tittel, med Peter Sellers i hovedrollen.