Windgassen sang ved alle viktige operahus over hele verden. Han ble invitert til å opptre ved gjenåpningen av Bayreuth-festivalen i 1951 og fortsatte å opptre der til 1970 og sang alle de store Wagner-tenorrollene: Erik, Tannhäuser, Lohengrin, Tristan, Walter, Loge, Siegmund, begge Siegfried-rollene og Parsifal, hans debutrolle i 1951.