Hillerød oppstod rundt gården Hillerødsholm, som lå der hvor slottet nå ligger. Gården var eid av blant andre Herluf Trolle på 1500-tallet. Under den industrielle revolusjon fikk byen en del mekanisk industri, sentralt stod Nordstensfabrikken anlagt av Peder Nordsten. Byen ble fra 2007 sete for det folkevalgte Regionsrådet og administrasjonen av den nye Region Hovedstaden.