Leighton begynte karrieren i Aberdeen under Alex Ferguson i 1978. Det var denne periden som var den mest suksessrike i hans karriere. Klubben vant den skotske cupen fire ganger, den skotske ligacupen to ganger, Cupvinnercupen en gang og Scottish Premier League tre ganger. Han forlot Aberdeen i 1988. To år tidligere hadde Ferguson blitt manager i Manchester United, Ferguson hentet så Leighton som han kjente godt.