CIA er i sin organisatoriske og handlingsmessige struktur bygget opp for å sikre muligheten for å kunne benekte organisasjonens aksjoner (deniability.) Dette medfører at gitte ordrer ofte er uklare og krever kreativitet for å tolkes, og at rapporteringsrutinene er mangelfulle. CIA-direktørene har hatt stor innflytelse over organisasjonen, og de har satt sine egne preg på dens arbeide og utforming. Frem til 2004 fungerte også CIA som koordinator over alle USAs 16 etterretningsorganisasjoner, og CIA-direktøren som presidentens sikkerhetsrådgiver. Dette førte til at CIA hadde kontrollen over en rekke funksjoner som i utgangspunktet lå utenfor dens mandat. Dette gav også direktøren stor makt over informasjonsstrømmen mellom etterretningsorganisasjonene og presidenten, og dermed også over organisasjonens tolkning av ordrer og mandat, samt presidentens kjennskap til CIAs aktiviteter. CIA arbeider ofte på grunnlag av strategiske dokumenter som ofte har langt større tidshorisonter enn varigheten av en enkelt presidentperiode.