Han var senator til mars 1869 da han ble etterfulgt av Hannibal Hamlin, men da senator William P. Fessenden fra Maine avled med døden i september samme år ble Morrill igjen utnevnt til senatet, hvor han da tjenestegjorde sammen med Hamlin. I 1876 ble Morrill utnevnt til landets neste finansminister av president Ulysses S. Grant mens James Blaine etterfulgte han i senatet. Morrill var minister helt fram til Grants avgang den 3. mars 1877, og fikk fortsette i ytterligere fem dager under president Rutherford B. Hayes før John Sherman ble utnevnt til Morrills etterfølger.