Da hun var 18 år gammel begynte Ruthie Tompson å arbeide på rideskolen Dubrock's Riding Academy. Både Roy og Walt Disney spilte ofte polo der. Walt Disney kjente igjen Tompson, og tilbød henne jobb med å fargelegge tegninger; en stilling som kalles «inker». Etter å ha fått opplæring ble hun overført til avdelingen som ble kalt «Paint Department», og der ble hun med i teamet som laget , som hadde premiere i 1937. Etter å ha vært «inker» på flere andre filmer rykket hun opp til jobben som «final checker», som gikk ut på å kontrollere «animation cels» før de ble fotografert over på film. Hun ble værende hos Disney, og under andre verdenskrig ble hun forfremmet på nytt, til «animation checker». I den nye stillingen jobbet hun med opplæringsfilmer for U.S Armed Forces; både Donald Duck, Mikke Mus og Langbein ble brukt i disse filmene. I 1948 hadde Tompson flyttet over til fotoavdelingen, der hun arbeidet med å finne nye teknikker for kamerabevegelser og -utstyr til bruk i animasjonsfilmproduksjonen. Hun var en av de tre første kvinnene som ble tatt opp som medlemmer i International Photographers Union, Local 659 av det internasjonale forbundet International Alliance of Theatrical Stage Employees (IATSE). Tompson fortsatte å avansere i studiohierarkiet, og endte opp som sjef for avdelingen som hadde ansvaret for såkalt «screen planning».