Den 17. mai 2003 spilte Matt Oakley for Southampton i den engelske cupfinalen der motstander Arsenal til slutt ble for sterke og vant finalen 1-0. På lagets vei mot finalen gjorde Oakley seg bemerket i turneringens 4. runde. Etter først å ha spilt 1-1 mot Millwall vant Southampton den 5. februar 2003 omkampen 2-1 der Oakley laget begge Southamptons mål. Etter å ha spilt over 300 klubbkamper for Southampton gikk han i august 2006 gratis til Derby County. Han hadde fått tilbud om en ny ettårskontrakt i Southampton, men ønsket nye utfordringer og da falt valget på klubben fra Derbyshire. Derbys manager, Billy Davies, utnevnte Oakley til lagets kaptein, en jobb han også hadde hatt på slutten av sin tid i Southampton. Oakley debuterte for Derby mot Stoke City 8. august 2006, og han scoret sitt første mål for den 12. august 2006 i en ligakamp mot Hull City. Totalt scoret Oakley 6 ligamål på 37 kamper for Derby County i 2006/07-sesongen.