Ruters ansvar omfatter også investeringer, og pengestrømmene i kollektivtrafikken som Oslo kommune og Akershus fylkeskommune har ansvar for går igjennom selskapet. Regionens jernbanetrafikk faller også inn under Ruters takstsystem, men driftes i sin helhet av Vy på oppdrag fra Jernbanedirektoratet. Ruter eies av Oslo kommune (60 prosent) og Akershus fylkeskommune (40 prosent).