I Oxford vant han sitt første trofé da klubben i sesongen 1985/1986 vant Ligacupen med en 3–0-seier i finalen mot Queens Park Rangers FC. Houghton scoret for øvrig det andre målet i finalen. Han ble i klubben frem til 19. oktober 1987 da han ble hentet til Liverpool for 825 000 pund av manager Kenny Dalglish.