Derry City ble stiftet i 1928. Klubben spilte i mange år i den nordirske ligaen, og ble nordirske cupmestre i 1948, 1954 og 1964, og ligamestre i 1965. De forlot imidlertid den nordirske ligaen høsten 1972. Derry Citys bane Brandywell lå i et sterkt nasjonalistisk område i Londonderry, og området hadde noe av den verste volden under konflikten i Nord-Irland på begynnelsen av 1970-tallet. På grunn av dette bestemte Nord-Irlands fotballforbund i 1971 at sikkerheten til lag med unionist-tilhengere var for dårlig, og at banen til Derry City ikke kunne brukes til førstelagsfotball. Derry City spilte i Coleraine til oktober 1972, men publikum uteble, og da klubben ikke fikk tillatelse til å flytte hjem igjen til Brandywell, trakk klubben seg til slutt fra ligaen.