Hoftun startet sin seniorkarriere i den lokale 3.-divisjonsklubben . Etter at Rosenborg først viste interesse for ham i 1989, var han to år senere på en ukes prøvespill, uten å bli tilbudt kontrakt. I stedet dro han foran 1992-sesongen til , hvor han raskt ble fast på førstelaget. Han spilte to sesonger i Molde før han ble kjøpt av Rosenborg foran 1994-sesongen. Som Rosenborg-spiller har Hoftun vært med på å vinne 11 seriemesterskap, og spilt en rekke kamper i Mesterligaen. Seks år på rad – årene 1995–2000 vant Erik Hoftun Kniksenprisen som beste forsvarer. Ingen andre aktive fotballspillere har vunnet Kniksenprisen mer enn tre år på rad, eller mer enn fire priser totalt. Han ble kåret til Årets spiller i norsk fotball av i 1997, 1998 og 2001.