Teateret hadde sin storhetstid i Gustav IIIs regentperiode. Etter at han i 1777 overtok slottet etter sin mor ble det spilt teater i Drottningholm hver sommer, ikke bare av adelens amatørskuespillere, men også av teatertrupper fra Stockholm. Før det Gustavianska operahuset i hovedstaden sto klart i 1782, hadde mange operaer og stykker premiere her, ofte med aktiv kunstnerisk medvirkning fra kongen selv.