Spilleren skal kontrollere hovedpersonen Alan Wake, en bestselgende roman-forfatter som i to år har hatt problemer med å finne på hva han skal skrive om. Wake og hans kone Alice reiser til den lille byen Bright Falls, Washington for en kort ferie etter råd fra vennen og Wakes agent Barry Wheeler. Alan og Barry begynner gradvis å lære sannheten fra andre byfolk. En enhet kjent som Dark Presence er fanget i en lokal innsjø, og de forsøker å komme seg ut av innsjøen ved å bruke innsjøens kraft til å gjøre fiksjon til virkelighet. Sheriff Breaker, som etter hvert blir overbevist om Dark Presences eksistens, begynner å hjelpe Alan og Barry. I spillet kan et "mørke" ta kontroll over mennesker, dyr eller andre gjenstander.