ADL har blitt kritisert både fra høyresiden og venstresiden av det amerikanske politiske spekteret, blant annet også fra det amerikanske jødiske samfunnet. ADLs posisjoner og handlinger som har skapt kritikk på blant annet påstått innenlandsk spionasje, dets tidligere fornektelse av det armenske folkemord, (siden avvist og unnskyldt), og hva deler av den amerikanske venstresiden argumenterer for er ADLs sammenblanding av kritikk av den israelske regjeringen med antisemittisme. Høyreorienterte grupper og forståsegpåere, blant annet høyreorienterte jødiske grupper, har kritisert ADL som å ha beveget seg for langt til venstre under Jonathan Greenblatt, og betegnet det som hjelpere til Det demokratiske parti.