Brugha var kjent som en bitter fiende av Michael Collins. Nominelt var Collins bare leder for IRAs etterretningsavdeling, men som leder av Irish Republican Brotherhood (IRB) hadde han langt mer innflytelse i IRA. Brugha så på IRB som en organisasjon som undergravde Dáils og forsvarsministeriets makt. Han led et nederlag i august 1920, da han under et møte i IRAs ledelse gikk inn for at man skulle forby bakholdsangrep mot britiske styrker, og i stedet kun angripe dersom man hadde oppfordret dem til å overgi seg. Brigadekommandantene anså dette for å være helt urealistisk, og avviste tanken. Brugha mente også at man burde flytte kampen over til England, noe Collins stoppet.