Kommisjonen trer sammen flere ganger i året for å fastlegge Vatikanstatens finans- og husholdspolitikk. Selve governatoratet organiserer seg i to strenger, hver med sin egen fullmektige i ledelsen. Den ene streng utgjøres av direktorater; den andre sentralembedene og tjenestene, og Vatikanets stjerneobservatorium, Castel Gandolfo og byrået for arkeologisk forskning.