Hawkins var oppvokst i Chicago og Topeka, Kansas, og spilte tidlig med Mamie Smiths «Jazz Hounds» (1922–23) og Wilbur Sweatman, før han i New York var i Fletcher Hendersons orkester (1924–34) på Cotton Club, og i perioden 1925-26 utviklet sin avanserte stil inspirert av bandkollega Louis Armstrong.