Von Hildebrand slet med å finne arbeid i akademia. Hun ble avvist av katolske høyskoler, som informerte henne om at de ikke ansatte kvinner til å undervise i filosofi. Hun begynte etter hvert å undervise ved Hunter College i 1947. Hun brukte pikenavnet sitt på grunn av fiendtligheten som hennes manns navn syntes å fremkalle. Hun fikk kun akademisk fast ansettelse, , etter 14 år med undervisning. Til tross for at collegets president George N. Shuster (også han katolikk) sa at hun nok ville ble mer tilfreds ved fornøyd med å undervise ved en katolsk institusjon, var hun av den oppfatning at det var avgjørende for en katolikk å være til stede ved en sekulær utdanningsinstitusjon. Hun ble til slutt ved Hunter College i 37 år. Hun tilskrev konverteringen av mange av elevene hennes til katolisismen den undervisning hun hadde gitt dem i objektiv sannhet.