Etter at Jegeren har slått Vicar Amelia, vil en gjenstand kalt Eye of a Blooddrunk-Hunter oppstå i Hunters Dream. (Dette tilsier at utvidelsen er kjøpt). Etter at gjenstanden er plukket opp, kan Jegeren gå til området rett utenfor Cathedral Ward, og bli plukket opp av en Amygdala. Med dette blir spilleren teleportert til et alternativt univers, kalt the Hunters Nightmare. Området er befolket av både beist og andre sprø jegere. Spilleren møter Simon the Harrowed Hunter, som forteller at marerittet fungerer som et fengsel for jegere som har bukket under for galskapen. Simon kan hjelpe spilleren videre gjennom resten av marerittet. Spilleren besøker først Nightmare Church, hvor de møter og dreper Ludwig the Holy Blade, nå et hestelignende beist kjent som Ludwig the Cursed. Spilleren kan også drepe grunnleggeren av Healing Church, Laurence the First Vicar, etter å ha funnet ham på et alter i Nightmare-versjonen av den store katedralen - nå forvandlet til et brennende Cleric Beast. Spilleren oppdager også ruinene etter en liten fisker-landsby som hadde blitt trukket inn i marerittet, og alle dens innbyggere er forvandlet til groteske fiskelignende monstre. Her møter Jegeren den siste motstanderen i The Old Hunters - Orphan of Kos. Etter at Jegeren har slått Orphan of Kos, kommer meldingen "Nightmare slain" opp på skjermen, og utvidelsen er med det ferdig.