Straks etter angrepet på Norge i 1940 ble Mowinckel utnevnt som en av tre parlamentarikere som sammen med utenriksminister Koht skulle forhandle med tyskerne sendemann Curt Bräuer. På tross av større kompromissvilje enn andre i det norske politiske miljøet var Mowinckel her med på å avvise kravet om Vidkun Quisling som statsminister, og kort tid etterpå ble Mowinckel med i en forsterket Nygaardsvold-regjering som representant for Venstre.