Den første sesongen fokuserer for det meste på «isbilmorderen» – en seriemorder som bruker Miami Metro-politiet til å kommunisere med Dexter gjennom sine åsteder. Dexter bruker sin sjarm for å bli godt likt av alle hans kolleger, med unntak av Sgt. James Doakes (Erik King), som synes Dexter bare er rar og kaller Dexter ofte for en «freak» (misfoster) eller «creep» (ekkel) og beskylder ham for å drive med et eller annet mistenkelig, så vel som at han har mistanker om at Dexter har en forbindelse med isbilmorderen. Doakes begynner selv å overvåke Dexter. Spenningen mellom de to er pågående gjennom hele sesongen.