Fontenrose var fra Sutter Creek, California. Det meste av hans akademiske karriere ble tilbrakt ved Universitetet i California, Berkeley hvor han tok eksamen i statsvitenskap i 1925 og holdt deretter en stilling som instruktør fra 1937. Ivan Linforth holdt en tidlig innflytelse på ham. Han ble gjort til professor i 1955, satt i styret for det klassiske departementet og ble til slutt professor emeritus.