Cunningham startet sin aktive karriere hos Home Farm på midten av 1980-tallet før han dro videre til amatørklubben Tolka Rovers i 1988. Den 18. september 1989 dro han over til England hvor han skrev under på en ettårskontrakt med Millwall. Denne kontrakten ble omsider fornyet med ytterligere to år. Han fikk sin førstelagsdebut for Millwall den 17. mars 1990 og spilte tilsammen 136 seriekamper fordelt over fem år.