Gjennom sommeren og høsten 1940 motsto Dowdings Fighter Command, i slaget om Storbritannia, det tyske Luftwaffes angrep. I tillegg til den store betydningen selve Dowdingsystemet hadde for det britiske luftforsvaret så gjorde han mye for å skaffe ressurser til sine styrker, som erstatningsfly og flyvere. Dowding sørget også for å ha en solid reserve og ikke på noe tidspunkt under slaget var over halvparten av Fighter Commands styrker avsatt til kampsonen over det sørøstlige England. Selve gjennomføringen av slaget overlot Dowding for det meste til sine underordnede sjefer.