Etter krigen tjente han som Illinois justisminister. Han var et prominent medlem av Det republikanske partiet og selv om han aldri hadde en folkevalgt stilling var han likevel en aktiv deltaker i politikken.Ifølge Robert Nisbet, var Ingersoll en «standhaftig konservativ republikaner» Hans tale for nomineringen av James G. Blaine presidentvalget i 1876 lyktes ikke da Rutherford B. Hayes mottokk den republikanske nominasjonen, men talen selv kjent som «Plumbed Knight»-talen ble ansett som en modell for politisk tale. (Franklin Roosevelt brukte den antagelig som modell for sin «Glade kriger»-tale da han nominerte Alfred E. Smith som president i 1928.) Han radikale syn på religion, slaveri, kvinnerettigheter og andre saker hindret ham effektift i å søke til offentlig tjeneste høyere enn justisminister. Illinois republicanere prøvde å presse ham til å stille til guvernørvalg på betingelsen at Ingersoll ville skjule sin agnostisime i løpet av kampanjen, men nektet det grunnlag at det ville være umoralskt å skjule det fra offentligheten.