I desember 1905 tok de liberale under Henry Campbell-Bannerman over regjeringsmakten og Churchill kom inn i regjeringen som viseminister for koloniene (Under-Secretary of State for the Colonies). Av det Churchill arbeidet med var forfatninger for boerrepublikkene og spørsmålet om bruk av kinesere i Sør-Afrikas gruveindustri. Churchill ble også en ledende talsmann for frihandel, og han ble raskt regjeringens ledende medlem utenfor kabinettet. Da statsminister Campbell-Bannerman ble avløst av Herbert Asquith var det ingen overraskelse at Churchill gikk inn i kabinettet som leder av «Board of Trade» (handels- og industridepartementet). På den tiden var det et krav at en nyutnevnt kabinettminister måtte søke gjenvalg ved et mellomvalg. Churchill tapte sin plass for Manchester til en konservativ representant, men ble kort etter innvalgt i et annet mellomvalg for Dundee. Som leder for «Board of Trade» gikk Churchill, sammen med finansministeren David Lloyd George inn for radikale sosiale reformer.