Tilkowski debuterte på det vesttyske landslaget 3. april 1957. Han var med i VM-troppen i 1962, uten å komme i spill. Under verdensmesterskapet i fotball 1966 i England voktet han Vest-Tysklands mål i alle kampene, også VM-finalen på Wembley stadion 29. juli 1966 der han i ekstraomgangene to ganger måtte kapitulere for avslutninger fra England-spissen Geoff Hurst. Etter VM spilte Tilkowski én eneste landskamp – i april 1967 ikledde han seg landslagsdrakten for 39. og siste gang.