Kongressen gir ingen økonomisk støtte til , noe som gir handlerom uten frykt for innblanding fra politikere. Inntektene til kommer hovedsakelig fra to kilder; handel med statsobligasjoner (som de gjør på vegne av finansdepartementet) og lån til private banker. Etter at kostnadene til Federal Reserve System er betalt, går resten av overskuddet tilbake til finansdepartementet. Siden opprettelse har rundt 95 % av overskuddet blitt overført til finansdepartementet; dette utgjør omtrent 22 milliarder dollar i året. Eierne av regionalbankene får et utbytte på 6 % i året, noe som reguleres av føderal lov. Medlemsbankenes budsjetter må godkjennes av the Board of Governors, og kontrolleres også av eksterne revisorer.