Ireton ble til sist overbevist om det håpløse å forhandle med Karl I og etter kongens flukt til Isle of Wight, behandlet hans ytterligere forslag med kjølighet og ba innstendig at et parlamentet etablerte en administrasjon uten ham. Ireton tjente under Fairfax i den andre engelske borgerkrigen og drev krigføring i Kent og Essex, skjønt det var Fairfax som øverstkommanderende og Ireton som det tidvis har vært antatt, som var ansvarlig for henrettelsen av Charles Lucas og George Lisle ved Colchester. Etter kongens avvisning av det siste tilbudet fra hæren, viste han en særlig iver i å føre kongen for domstolen. Han skrev hærens uttalelse om kongemordet, Hærens innvending, sammen med Hugh Peters. Han var aktiv i valget å utrenske framfor å gjenvelge parlamentet og støttet manifestet til levelellere. Han satt deretter ved kongens domstol og var en av de som til sist signerte dødsdommen.