I 1949 gikk Kristensen av som partiformann, og etter et år under Edvard Sørensens ledelse valgte man Erik Eriksen til formann i 1950. Venstre og De Konservative arbeidet opp mot regjeringen for dansk NATO-medlemskap, noe det etterhvert også ble politisk flertall for. Eriksen var statsminister i en regjering utgått av Venstre og De Konservative 1950–1953, og i 1953 fikk man gjennomført en viktig grunnlovsendring. Neste gang partiet kom i regjeringsposisjon var i perioden 1968–1971, men da måtte Venstre finne seg i at Hilmar Baunsgaard fra Radikale Venstre ble statsminister. I 1963 fikk det offisielle partinavnet tilføyelsen «Danmarks Liberale Parti». 1960-årene ble preget av indre splid for Venstres vedkommende, og Eriksen tapte gjenvalg som partiformann mot Poul Hartling i 1965, etter at Eriksen hadde foreslått en sammenslåing av Venstre og De Konservative. Hartling førte en langt mer uavhengig linje overfor De Konservative i årene som fulgte. I 1972 støttet Venstre dansk EF-medlemskap. Med unntak av 1975, som markerte slutten for to år med Hartling som statsminister, gikk Venstre mange dårlige folketingsvalg i møte fra midten av 1960-årene.