I april 1640 ble St John valgt som parlamentsmedlem for valgkretsen Totnes i Devon i det korte parlamentet. Han ble gjenvalgt for Totnes for det lange parlamentet i november 1640. Han fungerte i nær allianse med Hampden og Pym, særlig i opposisjon til påleggelsen av skipspenger. I 1641, med den hensikt å sikre hans støtte, utnevnte kongen St John til , juridisk rådgiver. Det forhindret ikke St John fra å ta en aktiv rolle i anklagene om høyforræderi mot Thomas Wentworth, kongens nærmeste rådgiver, og i å forberede lovvedtak av det populære parti i Underhuset. Han foreslo også virkemidler for finansielle reformer som var fordelaktige for kongen. Men han spilte et dobbeltspill ved tilsynelatende å arbeide for kongen, samtidig som han promoterte en radikal agenda. I mai 1641 skrev han utkastet til en lov som oppløste bispesystemet, ved å argumentere for at biskopene hadde tilranet seg makt som burde tilhøre sivile embetsmenn. Samtidig skjulte han sin egen medvirkning ved å overtale Edward Dering til å introdusere loven for parlamentet. Tilsvarende skrev han utkastet til loven om militsen som han fikk Arthur Hesilrige til å introdusere i Underhuset i 1641. Til sist ble han ikke uventet avskjediget som kongens juridisk rådgiver i 1643.