I 1817 flyttet Dargomyzjskijs familie til St. Petersburg, og her fikk han den første musikalske utdannelsen hos en tysk guvernante, deretter hos en musikklærer ved navn Danilevskij og til slutt hos Franz Schoberlechner, en elev av Johann Nepomuk Hummel. Dargomyzjskij gikk i sin fars fotspor og trådte høsten 1827 inn i statstjenesten. Som mange andre unge menn av sin stand betraktet han musikken som en fritidsbeskjeftigelse, men fikk publisert mindre vokalverk, mest for kvinnestemmer. Noen formell utdannelse i musikkteori fikk han aldri.