Han var valgt inn til Representantenes hus for det republikanske parti fra Illinois' 14. distrikt, i forstedene til Chicago, fra 1987 til 2007. Fra 1999 til 2007 var Hastert speaker i Representantenes hus, og han var dermed den republikaner som har hatt vervet lengst. Han var i storparten av denne tiden leder for den parlamentariske fraksjonen som støttet president George W. Bush' regjering.