Han var arbeidende stipendiat ved Henie-Onstad Kunstsenter 1967–1970, og kunstkritiker i Dagbladet 1966-70. 1970-1975 var han intendant i Oslo Kunstforening, 1983-86 i Bergens Kunstforening. 1978-82 var han sekretær i Kirke- og Undervisningsdepartementets Formidlingsutvalg. Han ble magister i kunsthistorie i 1983 med avhandlingen . 1983–1986 var han forskningsstipendiat ved Universitetet i Bergen. I 1988 ble han førstekonservator ved Museet for Samtidskunst, og fra 1993 var han ved Astrup Fearnley Museet for Moderne Kunst, fram til 1999 som direktør, siden i andre stillinger. 2001–2004 var han Professor II ved Kunsthøgskolen i Oslo. Hans-Jakob Brun var med i juryen som plukket ut Morgenbladets 12 viktigste kunstverk i 2005. Hans-Jakob deltok i 2009 under UKM med sin tolkning av Youtube-hiten "Evolution of dance". Det holdt til en syvende plass.