Ollongren begynte sin karriere i den nederlandske sentralforvaltningen. I 2001 ble hun direktør for europeisk integrasjon og strategi i økonomidepartementet og avanserte i 2005 til visegeneraldirektør for økonomisk politikk. I 2007 ble hun visegeneraldirektør og i 2011 generaldirektør i Departementet for allmenne saker. I kraft av denne stillingen, og som statsminister Mark Ruttes viktigste rådgiver i statsforvaltningen, ble hun i 2011 vurdert som Nederlands mest innflytelsesrike kvinne av avisen .