Hawley tok deretter en jobb for advokatfirmaet Hogan & Hartson fra 2008 til 2011. Fra 2011 til 2015 jobbet han for Becket Fund for Religious Liberty i Washington, D.C. før han flyttet til Missouri. Da han jobbet for Becket skrev han briefs og gav juridisk assistanse i høyesterettssaken i 2012 og i 2014. I 2011 returnerte Hawley til Missouri og ble førsteamanuensis på University of Missouri Law School hvor han utdannet i statsrett, grunnlovsteori, lovgivning og tort.