Rory Culkin startet karrieren med å spille i (1993) og (1994), begge med broren Macaulay i hovedrollen. I sistnevnte spilte han den yngre versjonen av Macaulays rolle Richie Rich. Han tok deretter pause fra skuespill i seks år, inntil han fikk en stor rolle i filmen (2000), der han portretterte sønnen til Laura Linney.