Forrestal ble utnevnt til Executive Office of the President av Roosevelt i juni 1940, og allerede etter seks uker ble han videre utnevnt til (visemarineminister) i Marinedepartementet. Etter at marineministeren Frank Knox døde av et hjerteinfarkt i april 1944 ble Forrestal utnevnt som hans etterfølger i mai samme år. Han fikk dermed ta del i ledelsen over marinen på slutten av andre verdenskrig og den påfølgende demobiliseringen.