Dryden ble født i landsbyen Aldwincle (også skrevet Aldwinkle) i nærheten av Oundle in Northamptonshire, hvor hans bestefar på morssiden var . Han var den eldste av fjorten barn av Erasmus og Mary Dryden, som var jordeiere fra lavadelen og som støttet puritanernes sak og parlamentet. Som gutt levde Dryden i landsby i nærheten av Titchmarsh hvor det også er sannsynlig at han fikk sin første utdannelse. I 1644 ble hans sendte til en skole i Westminster som stipendiat hvor hans rektor var dr. Richard Busby, en karismatisk lærer og streng på disiplinen. Westminster School, nylig refinansiert av dronning Elisabeth I av England, var preget av ulike religiøse og politiske strømninger som oppmuntret rojalisme og høy-anglikanisme. Hva enn Drydens svar på dette var respekterte han rektor og sendte senere to av sine egne sønner hit. Mange år etter hans død ble et hus ved skolen æret med hans navn.