I 1947 ble Wisløff kalt til stillingen som rektor ved det praktisk-teologiske seminar ved Menighetsfakultetet. Her tjenestegjorde han til han i 1961 ble utnevnt som professor i faget kirke- og dogmehistorie ved Menighetsfakultetet. Denne stillingen hadde han til han gikk av ved aldersgrensen i 1975. Parallelt underviste han både i praktisk teologi og kirkehistorie ved Fjellhaug utdanningssenter, Misjonsskolen og ved Lutheran Seminary i Kobe i Japan.