Особенности апикального морфогенеза в разных таксонах несеменных растений

М. А. Романова, А. Н. Науменко, А. И. Евкайкина

ОСОБЕННОСТИ АПИКАЛЬНОГО МОРФОГЕНЕЗА В РАЗНЫХ ТАКСОНАХ НЕСЕМЕННЫХ РАСТЕНИЙ*

Основная особенность морфогенеза растений — открытый рост, осуществляемый за счет апикальных меристем, организованных популяций делящихся клеток на верхушке побега и кончике корня. Исключительная роль апикальной меристемы побега в образовании органов и тканей спорофитов высших растений побуждает исследователей искать связь между ее структурой и особенностями апикального морфогенеза у представителей разных таксонов. Одна из структурных особенностей большинства несеменных растений по сравнению с семенными состоит в иной организации их апикальной меристемы: ее характеризует наличие единственной инициальной клетки, имеющей форму перевернутого тетраэдра (так называемый моноплексный тип в соответствии с классификацией I. Newman [17]). Функциональная интерпретация апикальной меристемы с тетраэдрической апикальной инициалью вызывает разногласия. Одни исследователи считают такую меристему принципиально отличной от меристем без апикальной клетки (с множественными апикальными инициалями), приписывая тетраэдрической инициали исключительную роль в морфогенезе [7, 8, 19]. Другие считают апикальную меристему несеменных растений многоклеточной и обладающей зональной структурой, сходной с зональностью меристемы семенных растений (состоящей из центральной и периферической зон), а единственную апикальную инициаль — частной особенностью, связанной с отсутствием механизма формирования вторичных (постцитокинетических) плазмодесм [11, 13].

Сравнительное изучение морфогенеза в апикальной меристеме побега у представителей разных таксонов могло бы прояснить вопрос о функциональном сходстве или различии меристем с единственной и множественной инициалями и стать ключом к пониманию преобразований побеговых систем в ходе морфологической эволюции высших растений. Известно, что в меристеме с множественными апикальными инициалями апикальный морфогенез происходит сходным образом, приводя к формированию побегов с макрофилльными листьями и одинаковой метамерной организацией [12, 14]. Из меристем с единственной инициалью, напротив, образуются побеги, различающиеся по морфологической природе листа (энационные и теломные), типу ветвления, структуре элементарного метамера [14]. Закономерны вопросы: обладает ли меристема с единственной инициальной клеткой у представителей разных таксонов несеменных растений одинаковой морфофункциональной организацией и чем определяются различия в структурной организации спорофитов.

В рамках разработки этого вопроса была поставлена цель — изучить формирование зональной структуры моноплексной апикальной меристемы побега и апикальный морфогенез (заложение листа и ветвление) у модельных представителей разных таксонов несеменных растений, различающихся по морфологии спорофита (морфологической природе листа и типу ветвления), моделям побегообразования (ограниченный и неограниченный рост) и органообразовательной ритмике.

* Работа выполнена при поддержке РФФИ (проект №07-04-00851).

© М. А. Романова, А. Н. Науменко, А. И. Евкайкина, 2010

Материал и методы исследования

Объектами настоящего исследования послужили Selaginella kraussiana (Kuntze) A. Braun (Isoetopsida) и Huperzia selago (L.) Bernh. ex Schrank (Lycopodiopsida), Psilotum nudum (L.) Beauv. (Psilotopsida), Gymnocarpium dryopteris и Ceratopteris richardii (Poly-podiopsida). Верхушки диморфных надземных и подземных побегов Psilotum nudum [3] и побегов Selaginella kraussiana были собраны в оранжерее Ботанического сада СПбГУ в 2006-2009 гг. Сбор побегов Huperzia selago проводился в разных точках Ленинградской области: на Нижнесвирской базе СПбГУ, в Лужском районе (станция Новинка), а также в Кологривском заповеднике Костромской области в июле и октябре 2007 и 2008 гг. Корневища Gymnocarpium dryopteris были собраны в Курортном районе Ленинградской области в 2003-2007 гг. Спорофиты Ceratopteris richardii были выращены из спор, любезно предоставленных L.G.Hickock (Университет Tennessee) на рекомендованной агарозной питательной среде (URL: http://www.cfern.bio.utk.edu) в Университете Дэвис (Davis, California) в 2003-2005 гг.

Апексы побегов Psilotum nudum, Selaginella kraussiana, Huperzia selago и Ceratopteris richardii фиксировали под вакуумом в растворе 3%-ного глутаральдегида и 2%-ного параформальдегида на 0,1 M фосфатном буфере с pH 7,2 при температуре 4°С в течение 12 ч, обезвоживали в серии спиртов возрастающих концентраций, 100%-ном ацетоне и заключали в смесь эпона с аралдитом. Срезы были выполнены на микротоме Ultracut-E (Austria) и Microm HM-360 (США) стеклянным ножом с последующим окрашиванием гематоксилином по Деляфильду и толуидиновым синим по стандартным протоколам окрашивания [20]. Апексы корневищ Gymnocarpium dryopteris фиксировались в 70%-ном спирте, заключались в парафиновую среду (Paraplast); срезы выполнялись сменным лезвием на ротационном микротоме AccuCut. Изучение и фотосъемка препаратов выполнялись с помощью светового микроскопа Carl Zeiss Axiostar plus и цифровой камеры Nikon D70S, светового микроскопа Olympus BX-51 и цифровой камеры ColorView-2 с программным обеспечением Cell-F (Olympus, Япония).

В соответствии с методом, разработанным D. Bierhorst [8], Г. М. Борисовской и соавторами [1], анализировался характер клеточных делений: равный или неравный в последовательных сегментах апикальной клетки — мерофитах. Границы мерофитов определяли по толщине клеточных стенок, форме и размерам клеток. При описании зональности апикальной меристемы учитывали форму, размер, направление делений клеток. Зональную структуру рассматривали в соответствии с концепцией D. Stevenson [22, 23]. Оценивая роль клеток разных зон апикальной меристемы в органогенезе, подсчитывали число периклинальных делений, предшествовавшее инициации листа и ветви.

Результаты исследования

1. Структура апикальной меристемы и закономерности ее формирования. Проведенное исследование показало, что апикальная меристема модельных представителей всех изученных таксонов многоклеточна и имеет зональную структуру. В апексах побегов Psilotum nudum, Selaginella kraussiana, Gymnocarpium dryopteris и Ceratopteris richardii присутствует апикальная клетка, на продольном срезе имеющая форму перевернутого тетраэдра (рис. 1, А, В-Е, З, И ; 2, А, Б, Г, Д ). В апикальной меристеме Huperzia selago нет единственной апикальной клетки, но имеется группа (4-7 на продольном срезе) более крупных, чем остальные клетки апикальной меристемы, призматических апикальных инициалей (рис. 1, Б ; 2, В). И группа апикальных инициа-

Г Д Е

%

Ж з и

Рис. 1. Продольные срезы апексов побегов

Строение апикальной меристемы: А — Psilotum nudum; Б — Huperzia selago; В — Gymnocarpium dryopteris; Г — Ceratopteris richardii; Д — Selaginella kraussiana. Заложение листа в апикальной меристеме: Д — Selaginella kraussiana; Е — Ceratopteris richardii; Ж — Psilotum nudum. Ветвление в апикальной меристеме: Ж — Psilotum nudum; З — Selaginella kraussiana; И — Gymnocarpium dryopteris

лей в меристеме Huperzia selago, и единственная апикальная клетка у остальных видов, окружены призматическими клетками, которые вместе с апикальной клеткой составляют зону поверхностных инициалей (согласно классификации D.Stevenson [22, 23]).

Рис. 2. Зональность апикальной меристемы с единственной и множественными инициалями:

А-Д — схематические изображения продольных срезов через верхушки побегов. А — апекс надземного побега Psilotum nudum; Б — апекс подземного побега Psilotum nudum; В — апекс побега Huperzia selago; Г — апекс побега Selaginella kraussiana; Д — апекс побега Gymnocarpium dry-opteris. Здесь и на рис. 2, 3, 5 оттенками серого обозначены разные зоны в составе апикальной меристемы, границы зон обведены жирными линиями; АИ — апикальные инициали; АК — апикальная клетка; ПИ — зона поверхностных инициалей; ППИ — зона подповерхностных инициалей; ЧЗ — чашевидная зона. Масштабная линейка 50 мкм

Под апикальной клеткой и поверхностными инициалями располагаются изодиаметри-ческие клетки зоны подповерхностных инициалей. Зоны поверхностных и подповерхностных инициалей, характеризующиеся большими размерами и большей вакуолизацией по сравнению с другими клетками апекса, были обнаружены в составе апикальной меристемы всех изученных видов (см. рис. 2, А-Д). В апексах побегов плауна Huperzia selago (Lycopodiopsida), папоротника Gymnocarpium dryopteris (Polypodiopsida), а также в верхушках неорганогенных подземных побегов (ризомоидов) Psilotum nudum поверхностные и подповерхностные инициали окружены более мелкими клетками так

называемой чашевидной зоны (см.: рис. 1, В; 2, Б, В, Д), отсутствующей в меристеме остальных изученных видов.

Поверхностные и подповерхностные инициали в меристеме изученных видов большими размерами и более сильной вакуолизацией напоминают клетки центральной зоны апикальной меристемы семенных растений [10, 13]. Мелкие и менее вакуолизиро-ванные клетки чашевидной зоны сходны с клетками периферической зоны меристемы семенных растений [10, 21]. На первый взгляд выявленное сходство можно рассматривать как подтверждение точки зрения D. Stevenson [23] и W. Friedman et al. [13] о том, что апикальная меристема побега всех высших растений многоклеточна и обладает сходной зональностью. Однако анализ клеточных делений показал, что в отличие от многоклеточной апикальной меристемы семенных растений, в которой центральная и периферическая зоны представляют собой две относительно независимые и длительно существующие популяции клеток, меристема моноплексного типа образована непосредственными и опосредованными производными косоантиклинальных делений единственной апикальной клетки — мерофитами (рис. 3). В каждом из мерофитов происходят неравные периклинальные деления, в результате которых создаются большая производная клетка призматической формы, располагающаяся в поверхностном слое, и меньшая, имеющая более или менее изодиаметрическую форму и располагающаяся в подповерхностном слое.

Совокупность наружных призматических клеток образует зону поверхностных ини-циалей, а совокупность внутренних изодиаметрических клеток — зону подповерхностных инициалей. Каждое неравное периклинальное деление приводит к укорочению поверхностных инициалей. В результате, в пределах зоны поверхностных инициалей всех изученных видов можно выделить три группы клеток, различающихся по длине антиклинальных стенок (см.: рис. 2; 3). Поверхностные инициали, которые граничат с апикальной клеткой и еще не делились периклинально, характеризуются наибольшей длиной антиклинальных стенок. Кнаружи от них располагаются более короткие поверхностные инициали, которые уже поделились периклинально один раз. Их окружают самые короткие поверхностные инициали, образовавшиеся в результате двух пери-клинальных делений непосредственных производных апикальной клетки. За каждым неравным периклинальным делением поверхностных инициалей следует два-пять равных антиклинальных деления, которые увеличивают число поверхностных инициалей в каждой из групп. Для поверхностных инициалей Gymnocarpium dryopteris и подземных побегов Psilotum nudum характерно большее число равных антиклинальных делений, чем для Selaginella kraussiana, Ceratopteris richardii и надземных побегов Psilotum nudum. В результате зона поверхностных инициалей в апикальной меристеме первых состоит из большего числа клеток, а апекс имеет больший объем, чем у последних (см. рис. 2, А-Д).

Путем картирования последовательных делений в мерофитах были выявлены различия в числе периклинальных делений поверхностных инициалей, определяющие различия в зональности меристемы: в апикальной меристеме Selaginella kraussiana, Cer-atopteris richardii и надземных побегах Psilotum nudum поверхностные инициали делятся периклинально дважды, а в меристеме Gymnocarpium dryopteris, Huperzia selago и подземных побегах Psilotum nudum — трижды. Как было отмечено выше, с каждым периклинальным делением поверхностные инициали укорачиваются. После третьего деления, характерного для Gymnocarpium dryopteris, Huperzia selago и подземных побегов Psilotum nudum, поверхностные клетки приобретают изодиаметрическую форму и формируют чашевидную зону (см. рис. 2, Б, Д). Отсутствие чашевидной зоны в соста-

Рис. 3. Последовательные клеточные деления в мерофитах — производных апикальной клетки в апикальной меристеме с единственной инициалью

Схематические изображения продольных срезов через верхушки побегов: А — Psilotum nudum; Б — Selaginella kraussiana; В — Ceratopteris richardii. Цифрами обозначены номера последовательных мерофитов, жирной линией — наружные границы мерофитов. Здесь и на рис. 6 АКЛ — апикальная клетка листа

ве меристемы остальных объектов объясняется отсутствием третьего периклинального деления поверхностных инициалей (см. рис. 2, А, Г). На примере Psilotum nudum ранее было установлено [3], что число периклинальных делений в апикальной меристеме определяется органообразовательной ритмикой.

Для того чтобы оценить, в какой степени выявленные различия в зональности апикальной меристемы побега изученных видов определяют особенности морфогенеза, у всех изученных видов была проанализирована роль клеток разных зон апикальной меристемы в органогенезе (образовании листьев и ветвлении).

2. Органогенез. 2.1. Ветвление. Ветвление — составная часть характеризующего растения процесса открытого роста. Традиционно у высших растений выделяют два основных типа ветвления: дихотомическое, или верхушечное, и боковое, или пазушное. Первый тип характерен для большинства несеменных, второй — для всех семенных растений. Относительно существования других способов ветвления в литературе нет единого мнения: одни авторы [2, 4, 7, 14] признают только два названных типа, тогда как другие [6, 15, 24] выделяют ряд переходных типов: так называемые акро-генное (верхушечное, но не дихотомическое), филлогенное (боковое, но не пазушное). Отчасти эти разногласия являются терминологическими. Так, сторонники выделения

«переходных типов» считают дихотомическим только такой тип ветвления, при котором тетраэдрическая инициальная клетка делится на две одинаковые апикальные ини-циали. В литературе такой тип ветвления документально описан только у водоросли Dictyota dichotoma. Однако, по мнению других авторов [7, 8, 19], основная особенность тетраэдрической апикальной клетки — только косоантиклинальный способ деления с образованием призматических сегментов, исключающий ее равное деление с образованием двух тетраэдрических производных. В соответствии с альтернативной точкой зрения [18], дихотомическим называется такой тип ветвления, когда две почки или ветви образуются в пределах одной апикальной меристемы, и их формирование не связано с образованием боковых органов. В рамках такого подхода термины «акрогенное» [15, 24] и «верхушечное» [2] также описывают дихотомический способ ветвления. Дихотомический тип ветвления обычно коррелирует с наличием в апикальной меристеме единственной инициальной клетки [4, 16], хотя у представителей отд. Lycopodiophyta дихотомический тип ветвления описан не только у видов с одной инициальной клеткой (напр. Selaginella), но и с множественными апикальными инициалями (Lycopodium, Huperzia) в апикальной меристеме.

Изучение клеточных аспектов дихотомического ветвления Psilotum nudum, Se-lagiella kraussiana и Gymnocarpium dryopteris показало, что у всех этих видов в процессе ветвления происходит смена апикальных инициалей: исчезает «старая» апикальная клетка, и по краям апекса в результате косоантиклинальных делений двух призматических поверхностных клеток возникают две новые апикальные инициали ветвей (рис. 4). У всех изученных видов новые апикальные клетки возникают из поверхностных инициалей, в которых произошло одно периклинальное деление [5]. Судьба «материнской» апикальной клетки различна. У Psilotum nudum «материнская» апикальная клетка отмирает и сминается своими призматическими производными (рис. 1, Ж; 4, А, Б) [3]. У Selaginella kraussiana между двумя вновь возникшими апикальными меристемами на месте меристемы «материнского» побега сохраняется группа призматических клеток (см.: рис. 1, З; 4, В, Г). У папоротника Gymnocarpium dryopteris она неоднократно делится пери- и антиклинально, и последующая пролиферация ее производных ведет к формированию на месте «старой» апикальной меристемы паренхимного бугорка (см.: рис. 1, И; 4, Д) [4]. Изученные модельные объекты характеризуются разными корреляциями между ветвлением и объемом апикальной меристемы. У папоротника Gymnocarpium dryopteris ветвлению предшествует существенное увеличение ее объема [4], у плауна Selaginella kraussiana объем меристемы в ходе ветвления не изменяется, а у Psilotum nudum объем апекса уменьшается с каждым ветвлением [3]. Для изученных представителей разных таксонов несеменных растений характерны различные корреляции между ветвлением и закономерностями образования листьев в апикальной меристеме — филлотаксисом. Уменьшение объема апекса при каждом ветвлении Psilotum nudum скоррелировано с изменением филлотаксиса (который определяли по числу лучей актиностелы) от 9-11 ортостих в побеге первого порядка ветвления до двух ортостих в уплощенных терминальных ветвях [3]. Оба типа побегов Selaginella kraussiana характеризуются одинаковым листорасположением, которое не изменяется при ветвлении: два ряда спинных и два ряда брюшных листьев. У Gymnocarpium dry-opteris увеличение объема апекса приводит к изменению филлотаксиса и образованию дополнительного «углового» листа [4].

Судьба образовавшихся ветвей у изученных несеменных растений различна. Системы надземных осей Psilotum nudum характеризуются изодихоподиальным нарастанием и ограниченным ростом: после семи-восьми ветвлений апикальная меристема перехо-

Рис. 4- Дихотомическое ветвление в апикальной меристеме с единственной инициалью

Схематические изображения продольных срезов через верхушки ветвящихся побегов: А, Б — Psilotum nudum; В, Г—Selaginella kraussiana;

Д — Gymnocarpium dryopteris. Стрелками обозначена апикальная меристема «материнского» побега. ЗЛ — зачатки листьев

дит в «генеративную фазу» — начинает образовывать спорангии, что скоррелированно (после еще одного ветвления) с терминацией морфогенеза (рис. 5, А). Спорофиты Se-laginella kraussiana имеют анизодихоподиальное нарастание: одна из ветвей образует только стерильные листья и характеризуется неограниченным ростом, а другая — после (2-3) ветвлений формирует спорофиллоиды с пазушными спорангиями, что также скоррелированно с терминацией морфогенеза, как у Psilotum nudum (рис. 5, Б). Корневища Gymnocarpium dryopteris характеризуются неограниченным ростом и изодихопо-диальным нарастанием, а образующиеся на них листья сочетают функции фотосинтеза и спороношения (рис. 5, В). Таким образом, дихотомическое ветвление характерно для растений с макро- и микрофилльными листьями: оно может быть скоррелированно изменением филлотаксиса или нет, увеличением или уменьшением объема апикальной меристемы; может приводить к формированию побеговых систем как с неограниченным, так и с ограниченным ростом.

Поскольку у всех изученных видов при ветвлении происходит смена апикальных инициалей, хотелось бы предположить, что одна из функций дихотомического ветвления в апикальной меристеме с единственной инициальной клеткой состоит в замене апикальных инициалей. В таком случае закономерно было бы ожидать, что «замещающие»

Рис. 5. Архитектурные модели дихотомически ветвящихся спорофитов:

А — Psilotum nudum; Б — Selaginella kraussiana; В — Gymnocarpium dryopteris. Стрелками обозначены побеги с неограниченным ростом, отрезками — побеги с ограниченным ростом, жирными линиями обозначены спороносные участки побегов, перевернутыми стрелками — ризофоры Selaginella kraussiana, двойными перевернутыми стрелками — корни Gym-nocarpium dryopteris, треугольниками — листья Gymnocarpium dryopteris

апикальные инициали будут иметь черты «омоложения» по сравнению с материнской апикальной клеткой. Однако на примере Psilotum nudum была установлена обратная закономерность: каждая пара образующихся апикальных инициалей характеризуется увеличением парциального объема вакуома, возрастанием числа липидных включений, снижением плотности плазмодесм, преобладанием гранулярного компонента ядра над фибриллярным — комплексом признаков, косвенно указывающих на снижение ме-ристематических свойств [3]. В отсутствие сопоставимых данных об ультраструктуре «материнской» и «замещающих» инициальных клеток у других модельных объектов нельзя судить, является ли снижение меристематичности «замещающих» апикальных инициалей общей чертой дихотомического ветвления, однако отмеченный факт служит контраргументом тому, что дихотомическое ветвление является универсальным механизмом «омоложения» апикальных инициалей в меристеме с единственной апикальной клеткой.

В заключение следует отметить, что дихотомическое ветвление не является обязательным свойством апикальной меристемы с единственной апикальной инициалью, поскольку не свойственно представителям отдела Equisetophyta и ряду папоротников, например объекту данного исследования Ceratopteris richardii. Хотя дихотомическое ветвление обычно свойственно несеменным растениям с единственной апикальной ини-циалью в меристеме, оно встречается у растений с множественными апикальными ини-циалями: например, у Huperzia selago и в единичных случаях у семенных растений.

Дихотомическое ветвление может сочетаться у одной особи с образованием придаточных почек, например у Psilotum nudum, Gymnocarpium dryopteris.

2.2. Образование листа. Проведенное исследование показало, что заложение мик-рофилльных (энационных) листьев Psilotum nudum и Selaginella kraussiana и макро-филльных (теломных) листьев Ceratopteris richardii и Gymnocarpium dryopteris происходит сходным образом. У всех изученных видов с единственной инициалью в меристеме органогенез начинается в группе поверхностных инициалей, поделившихся дважды периклинально (самые короткие клетки зоны поверхностных инициалей). В результате формативного косоантиклинального деления одной из компетентных клеток в поверхностном слое апикальной меристемы образуется новая апикальная инициаль — апикальная клетка листа (см.: рис. 1, Д-Ж; 6, А, В, Г). Наряду с принципиально сходным способом образования листа, были выявлены некоторые таксоноспецифичные различия, не связанные с морфологической природой листа (энационный или теломный). Так, косоантиклинальному делению, ведущему к появлению новой инициали у папоротников Ceratopteris richardii и Gymnocarpium dryopteris и псилота (Psilotum nudum) предшествует увеличение в размерах одной из поверхностных инициалей — материнской клетки апикальной клетки листа (см.: рис. 1, Г, Ж; 6, А, В, Г). У плауна Se-laginella kraussiana возникновению инициали листа предшествуют скоординированные антиклинальные деления группы из нескольких поверхностных призматических клеток (см.: рис. 1, Д; рис. 6, В). В результате у Ceratopteris richardii, Gymnocarpium dryopteris и Psilotum nudum все клетки листового зачатка — производные его апикальной ини-циали, а у Selaginella kraussiana «листовое подножие» образовано производными не апикальной инициали листа, а окружающих ее поверхностных инициалей. Инициация микрофилльного листа Huperzia selago в меристеме с несколькими апикальными ини-циалями происходит путем скоординированных периклинальных делений двух-трех поверхностных инициалей и не сопровождается появлением апикальной инициали (см.: рис. 1, Б; 6, Б).

Выполненное сравнительное изучение клеточных аспектов морфогенеза в моно-плексной апикальной меристеме у модельных объектов, относящихся к разным таксонам высших споровых растений и различающихся по морфологической природе листа, показало, что вопреки классической точке зрения о принципиально разном способе закладки макро- и микрофилльных листьев [9, 14], их инициация в моноплексной апикальной меристеме происходит сходным образом. К заложению листа в моноплексной апикальной меристеме способны поверхностные призматические клетки, а морфогенез листа начинается с появления новых апикальных инициалей. Вопрос о том, чем определяются различия в дальнейшем морфогенезе макро- и микрофилльных листьев остается открытым, однако выполненное исследование позволяет предположить, что морфологическая природа листа у изученных объектов коррелирует со структурой элементарного метамера: у папоротников (Ceratopteris richardii, Gymnocarpium dryopteris) с теломными листьями с образованием листа закономерно связано образование еще одного бокового органа в составе элементарного метамера — корня [3, 4]. У микрофилльных Psilotum nudum и Selaginella kraussiana лист — единственный боковой орган элементарного метамера.

Нами было выявлено, что способ органогенеза зависит не от специфики зональности моноплексной апикальной меристемы, а именно от наличия или отсутствия в ее составе чашевидной зоны, гомологизируемой с периферической зоной апикальной меристемы семенных растений [13, 23]. Сравнение органогенеза в меристемах с единственной и несколькими апикальными инициалями позволило выявить, что решающее

Рис. 6. Заложение макрофилльных и микрофилльных листьев в апикальной меристеме с единственной и множественными иници-алями

Схематические изображения продольных срезов через верхушки побегов: А — Psilotum nudum; Б — Huperzia selago; В — Selaginella kraus-siana; Г — Gymnocarpium dryopteris. АКК — апикальная клетка корня,

АИЛ — апикальные инициали листа

значение для способа инициации листа имеет тип апикальной меристемы (одна или несколько апикальных инициалей), но не его морфологическая природа (энационный или теломный). Инициация микрофилльного (Selaginella kraussiana и Psilotum nudum) и макрофилльного (Ceratopteris richardii и Gymnocarpium dryopteris) листа в меристеме с единственной инициалью происходит через установление новых апикальных иници-алей — апикальных клеток листа — путем формативных косоантиклинальных делений одной из компетентных поверхностных инициалей.

Таким образом, несмотря на топологическое сходство апикальных меристем с единственной и множественными апикальными инициалями, их функциональная организация принципиально различается. В меристеме семенных растений [21] с множественными апикальными инициалями листья образуются путем делений мелких и слабовакуо-

лизированных клеток периферической зоны. В меристеме с единственной инициалью к органогенезу способны только крупные вакуолизированные поверхностные инициали, морфологически соответствующие центральной зоне меристемы семенных растений. Мелкие клетки чашевидной зоны, характерные для меристем Gymnocarpium dryopteris и подземных побегов Psilotum nudum, неорганогенны. Инициация микрофилльного листа Huperzia selago в меристеме с несколькими инициалями, происходящая путем скоординированных периклинальных делений нескольких соседних поверхностных иници-алей, отличается от органогенеза в меристеме с единственной апикальной инициалью и от органогенеза в меристеме семенных растений, где инициация листа происходит за счет пролиферации клеток в подповерхностных, но не в поверхностном слое апикальной меристемы [12].

Заключение

Полученные нами данные подтверждают точку зрения W. Philipson [19], что главная особенность моноплексной апикальной меристемы — косоантиклинальный характер делений единственной апикальной инициали, не встречающийся в других типах апикальной меристемы, а не число инициальных клеток. Наши данные позволяют развить эту гипотезу предположением о том, что определяющей чертой моноплексной апикальной меристемы является неравный характер периклинальных делений производных апикальной клетки, который определяет формирование зональной структуры и изменение органогенного потенциала поверхностных клеток, а также органогенез путем формативных косоантиклинальных делений, ведущих к появлению новых апикальных ини-циалей (апикальных клеток листа или ветви) в поверхностном слое меристемы.

Литература

1. Борисовская Г. М., Романова М. А., Велле С. В. Органогенез в апикальной меристеме Phegopteris connectilis (Thelypteridaceae): к вопросу о морфофункциональной структуре апикальной меристемы папоротников // Вестн. С.-Петерб. ун-та. Сер. 3. 2006. Вып. 3. С. 12-21.

2. Василевская В. К., Борисовская Г. М., Баранов М. П. Некоторые проблемы морфологической эволюции вегетативных органов высших растений // Вестн. Ленингр. ун-та. Сер. 3. 1983. №15. С. 36-46.

3. Науменко А. Н., Романова М. А. Апикальный морфогенез Psilotum nudum (Psilotaceae) и Botrychium lunaria (Ophioglossaceae) // Вестн. С.-Петерб. ун-та. Сер. 3. 2008. Вып. 2. С. 15-27.

4. Романова М. А., Борисовская Г. М. Принципы структурной организации вегетативного тела папоротников: онтогенетический подход // Бот. журн. 2004. Т. 89, №5. С. 705-717.

5. Романова М. А., Науменко А. Н., Евкайкина А. И., Велле С. В. Апикальная меристема побега (АМП) и морфологическая эволюция растений: структура определяет особенности морфогенеза // Труды Первой российской птеридологической конференции и школы-семинара по птеридологии. Томск: Издательство Томского университета, 2007. С. 169-172.

6. Шорина Н. И. Об эволюции способов ветвления и жизненных форм папоротников с связи с разработкой кодекса примитивно продвинутых признаков // Филогения и систематика растений (материалы VIII Московского совещания по филогении и систематике растений). М., 1991. С. 138-141.

7. Bierhorst D. W. Morphology of Vascular Plants. Macmillan; New York, 1971.

8. Bierhorst D. W. On the stem apex, leaf initiation and early leaf ontogeny in filicalean ferns // Amer. J. Bot. 1977. Vol. 64, N2. P.125-152.

9. Bower F. O. The ferns. (Analytical examination of the criteria of comparison). Cambridge: Cambridge Univ. Press, 1923. Vol. 1. 359 p.

10. Buvat R. Ontogeny, cell differentiation and structure of vascular plants. Berlin: SpringerVerlag, 1989. 581 p.

11. Cooke T. J., Tilney M. S., Tilney L. G. Plasmodesmatal networks in apical meristems and mature structures: geometric evidence for both primary and secondary formation of plasmodesmata // Membranes: specialized functions in plants. Oxford: BIOS Scientific Publishers, 1996. P. 471-488.

12. Esau K. Plant anatomy, 2nd ed. New York: John Wiley and Sons, 1965. 767 p.

13. Friedman W. E., Moore R. C., Purugganan M. D. The evolution of plant development // Amer. J. Bot. 2004. Vol. 91, N10. P. 1726-1741.

14. Gifford E. M., Foster A. S. Morphology and evolution of vascular plants. New York: W. H. Freedman, 1989. 625 p.

15. Goebel K. Organographie der Pflanzen. 3rd ed., pt. 1-3. Jena: Gustav Ficher, 1928-1933. 642 S.

16. Mueller R. J. Shoot morphology of the climbing fern Lygodium (Schizaeaceae): General organography, leaf initiation, and branching // Bot. Gaz. 1982. Vol. 143, N 3. P. 319-330.

17. Newman I. V. Pattern of the meristems of vascular plants. 3. Pursuing the patterns in the apical meristem where no cell is a permanent cell // J. Linn. Soc. London Bot. 1965. Vol. 59. P. 185-214.

18. Nolan J. R. Bifurcation of stem apex in Asclepias syriaca // Amer. J. Bot. 1969. Vol. 56, N 6. P. 603-609.

19. Philipson W. R. The significance of apical meristems in the phylogeny of land plants //

Plant Systematics and Evolution. 1990. Vol. 173. P. 17-38.

20. Ruzin S. Plant Microtechnique and Microscopy. New York: Oxford University Press Inc., 1999.

21. Steeves T. A., Sussex I. M. Patterns in Plant Development. 2nd ed. Cambridge: Cambridge University Press, 1989. 388 p.

22. Stevenson D. W. The cytohistological and cytohistochemical zonation of the shoot apex of

Botrychium multifidum // Amer. J. Bot. 1976 b. Vol. 63, N6. P. 852-856.

23. Stevenson D. W. Observations on shoot apices of Eusporangiate ferns // Kew Bulletin. 1978.

Vol. 33, N 2. P. 279-283.

24. Troll W. Vergleichende Morphologie der hoheren Pflanzen. Bd 1: S. 288-304. 499-511; Bd 2:

S. 957-2005. Berlin, 1937-1939.

Статья поступила в редакцию 5 апреля 2010 г.