Принципы анализа структурного разнообразия корней сосудистых растений

УДК 581.843

ББК Е 564.11

Л. Г. Таршис, Г. И. Таршис

принципы анализа структурного разнообразия корней сосудистых растений

Изучено структурное разнообразие корней сосудистых растений и на их основе выявлен комплекс анатомических признаков, характерных для представителей таксонов различных систематических групп.

ключевые слова: корни, анатомия, морфология, внутривидовая изменчивость, структурная модель.

L. G. Tarshis, G. I. Tarshis

principles of the analysis of vascular plants roots structural variety

The article studies structural variations of vascular plants roots and distinguishes a complex of anatomic features characteristic for the representatives of taxons of different systemic groups.

Key words: roots, anatomy, morphology, intraspecific variation, structural model.

Исследование структурного разнообразия корней сосудистых растений — одна из фундаментальных, но малоизученных проблем ботаники.

На причины отставания исследований в данной области еще в 60-е гг. ХХ в. указывал известный американский анатом Sh. J. Carlquist [6]. Он считал, что основными причинами отставания являются: скудные знания о варьировании корневых структур внутри вида и распространенное среди систематиков и анатомов мнение, что анатомические особенности корней у растений однообразны.

Следует также подчеркнуть, что до настоящего времени изучению анатомии корней посвящено крайне небольшое число работ, касающихся, в основном, видов растений, принадлежащих к отделу Magnoliophyta.

В основу данной работы были положены многочисленные исследования структуры корней сосудистых растений, проведенные авторами в период с 1985 по 2009 гг. Особенности структурной организации корневых систем у 133 дикорастущих видов изучали в их природных ценопопуляциях, обнаруженных на Урале, Алтае, в Западной и Центральной Сибири,

в Забайкалье и на Дальнем Востоке. В каждом из характерных местообитаний вида из почвы методом сухой откопки извлекали корневые системы 10 одновозрастных особей. Кроме того, структурные особенности корней изучали у 767 видов — интродуцентов, выращенных в условиях открытого и закрытого грунта ботанических садов России. Всего по строго однотипной методике исследованы морфологические и анатомические признаки подземных органов у 900 видов сосудистых растений из 6 отделов: Psilotophyta, Lycopodiophyta, Equisetophyta, Polypodiophyta, Pinophyta, Magnoliophyta.

В сравнительно-анатомических исследованиях использовали традиционные методы световой и электронно-сканирующей микроскопии. Изучение структурных особенностей корней проводили на поперечных срезах, приготавливаемых у 10 особей каждого вида в базальной части корней одного порядка ветвления. С помощью окулярмикрометра измеряли размеры анатомо-топографических зон и величину отдельных анатомических структур. Уровень внутривидовой изменчивости анатомических признаков оценивали с помощью коэффициента вариации (СУ%) и шкалы уровней изменчивости признаков растений, составленной С. А. Мамаевым [1]. Все результаты микроскопического анализа подвергали статистической обработке. Оригинальной в работе была методика построения структурных моделей корней растений Л. Г. Таршис [2; 3]. На графических структурных моделях корней отражали комплексы анатомических признаков и топографию систем тканей (покровных, проводящих, образовательных и др.).

Изучали структурные признаки корней растений и их изменчивость внутри вида. Эти исследования позволили расширить представления о структурном разнообразии и устойчивости анатомических признаков корней. На основе этих исследований были выделены комплексы структурных признаков и построены 70 структурных моделей, характеризующих специфику корней у представителей таксонов различного систематического ранга.

Приведем в качестве примеров ряд анатомических признаков подземных органов, характеризующих специфику их структуры у представителей таксонов различного систематического ранга и геологического возраста.

Как известно, все современные сосудистые споровые растения, принадлежащие к 3 отделам подцарства Высшие растения: Lycopodiophyta, Equisetophyta и Polyopodiophyta, способны, за редким исключением, формировать многочисленные придаточные кладогенные корни, образу-

ющие, по определению Goebel [7], гомогенную корневую систему. Сравнительный анализ показал, что для всех современных сосудистых споровых растений характерно развитие в придаточных корнях только первичных анатомических структур. Так как в корнях современных плаунов, хвощей и папоротников никогда не закладываются латеральные меристемы — камбий и феллоген, то у них не происходит вторичное утолщение и в течение всей жизни сохраняются лишь первичные ткани.

На поперечных срезах придаточных корней у сосудистых споровых растений обычно четко выражены две анатомо-топографические зоны: первичная кора и стела (центральный цилиндр). Поэтому при построении структурных моделей корней целесообразно отразить на схемах соотношение по ширине коры и стелы, складывающееся в базальной зоне этих осевых органов. Кроме того, на схемах моделей корней выделяются такие структурные особенности, как расположение клеток в коре, наличие в ней полостей аэренхимы, симбионтов, элементов механических и выделительных тканей, характер развития экзодермы и эндодермы. Наиболее важным структурным признаком, характеризующим специфику корней растений, является тип стелярной организации этих органов. Поэтому в названиях моделей корней нами были использованы общепринятые в ботанике наименования типов стел [4]. Например, придаточные корни дикорастущих плаунов из рода Lycopodium L. и Diphasiastrum Holub. обладали характерной для представителей класса Lycopodiopsida плектостелой. В ней ксилема будто разбита на отдельные лентовидно изогнутые группы или тяжи, тесно соприкасающиеся с живыми клетками флоэмы и паренхимы. На этом основании структура корней у Diphasiastrum complanatum (L.) Holub., Lycopodium annotinum L., L. clavatum L., L. dubium L. и ряда других видов плаунов характеризуется как «плектостеличе-ская» модель.

У пяти видов хвощей из отдела Equisetophyta: Equisetum arvense L., E. hyemale L., E. sylvaticum L., E. pretense L. и E. fluviatile L., произраставших в разных местообитаниях на Урале, Алтае, в Западной Сибири и Восточном Забайкалье, обнаружено развитие в корневых системах спороносящих особей двух морфотипов придаточных корней. Это одиночные, толстые, длинные, положительно геотропичные «ростовые» корни и короткие, тонкие, многочисленные, агеотропичные, формирующиеся в узлах корневищ, «сосущие» корни. Отмечено, что в пределах корневой системы каждой особи у всех изученных видов хвощей одновременно функ-

ционируют плагиотропные и ортотропные корневища, образующие многоярусную систему подземных побегов и выросшие на них корни. Структурные особенности двух морфотипов корневищ хвощей отражают артростеличе-ские модели, характеризуемые наличием особой членистой стелы с центральной полостью и каринальными или водоносными каналами, расположенными в области протоксилемы закрытых проводящих пучков. Но специфичные для отдельных видов структурные признаки более четко проявляются в количестве и характере расположения слоев эндодермы. Например, у Equisetum arvense L. в корневищах развит один слой эндодермы между корой и стелой, а в корневищах E. fluviatile L. каждый проводящий пучок окружен своей собственной или «частной» эндодермой. Для корней хвощей построены гаплостелическая и актиностелическая модели. Первая из них характеризует структурные особенности ультратонких сосущих корней, у которых в центре маленькой стелы расположен один трахеальный элемент, окруженный элементами флоэмы. Вторая модель отличается более крупной стелой, в которой два — четыре радиальных тяжа первичной ксилемы чередуются с двумя — четырьмя группами элементов флоэмы.

Среди видов современных сосудистых споровых растений наибольшее структурное разнообразие корней выявлено у представителей отдела Polypodiophyta. Для 80 дикорастущих и культивируемых в ботанических садах видов папоротников разработано 14 структурных моделей придаточных корней и 7 моделей корневищ. В классе Ophioglossopsida наиболее примитивной гаплостелой обладают корни папоротников из рода Ophyoglossum. Например, у дикорастущего на Урале Ophyoglossum vulgatum L. и тропического папоротника O. petiolatum Hook. корни имеют одинаковые анатомические признаки. Для корней этих видов характерно более мощное развитие первичной коры, в 5 раз превосходящей размеры стелы. Такое же соотношение коры и стелы отмечено в корнях трех дикорастущих в Западной Сибири видов из рода Botrychium L., но для них характерна акти-ностела с небольшим количеством радиальных лучей первичной ксилемы (от 2 до 4) и гифами грибов в клетках коры. Единственная у папоротников сифоностелическая модель разработана нами на основе изучения структуры корней трех древовидных тропических папоротников из класса Marattiopsida. В условиях оранжерей в полиархных корнях ангиоптерисов, например у Angiopteris palmiformis (Cav.)C.Chr. и других видов этого рода, развивается очень широкая

кора (32 — 45 слоев) с одиночными полостями аэренхимы и элементами механической ткани и округлая стела, в самом центре которой расположены паренхимные клетки «сердцевины», а число радиальных тяжей ксилемы достигает 10 и более. Разнообразие отдельных структур корней, при сходстве большинства анатомических признаков, отмечено у всех изученных видов из класса Polypodiopsida. У корней видов из данного таксона разработано 12 структурных моделей. Они все актиностелические, с характерной, чаще диархной стелой, в центре которой расположен веретеновидный тяж первичной экзархной ксилемы, по обе стороны которого лежат две группы первичной флоэмы. Сходство в структуре корней у представителей таксона обнаруживается также в дифференциации первичной коры на внутреннюю и внешнюю зоны, в интенсивном буром или черном окрашивании оболочек клеток коры флобафенами, в типичном для видов слабом обновлении корней и зарождении боковых корней только в клетках эндодермы, расположенных напротив лучей первичной ксилемы. Значительным структурным своеобразием отдельных признаков отличаются корни у водных, болотных и эпифитных папоротников из класса Polypodiopsida. Например, в коре корней у видов из рода Ceratopteris развиты очень крупные полости аэренхимы. Они подобны воздушным камерам, разделенным узкими радиальными перемычками, состоящими из клеток паренхимы, лежащими в ряд друг за другом. Оригинальная шестигранная форма стелы встречена у папоротника Lygodium japonicum (Thunb.)Swartz. В связи с адаптацией к обитанию в водной среде, у папоротника Salvinia natans ^.)ЛП. отмечена полная редукция придаточных корней.

Моделирование корней у семенных растений является более сложным и многоступенчатым процессом по сравнению с моделированием корней у споровых сосудистых растений. Все семенные растения, в отличие от споровых сосудистых гоморизофитов, являются, по определению В. Тролля [8], аллоризофитами. В составе корневых систем семенных растений могут одновременно функционировать: главный или первичный корень; боковые корни первого и последующих порядков, а также, придаточные ризогенные и кладогенные корни. Поэтому анатомическому анализу и моделированию корней семенных растений всегда предшествовал детальный морфологический анализ корневых систем, сформированных у генеративных особей видов, принадлежащих к отделу Pinophyta и отделу Magnoliophyta. Такой комплексный сравнительно-морфологический

анализ показал, что в подземной сфере голосеменных развит главный корень и боковые корни разных порядков и разной пространственной ориентации. Кроме того, у отдельных представителей таксона имеются дыхательные корни — пневматофоры, корни — кораллоиды и воздушные корни. Был установлен факт существования структурных вариаций или модификаций корней в корневых системах многих видов голосеменных, доказывающий их значительную пластичность. Комплексы структурных признаков, характеризующих специфику анатомического строения корней голосеменных, включали следующие признаки: особенности расположения слоев феллогена и камбия; положение и состав непроводящего и проводящего луба; наличие и выраженность годичных слоев древесины, состав ее элементов; местоположение смоляных ходов; наличие сердцевины и т.п. Кроме того, у одновозрастных корней каждого вида были определены соотношения между шириной пробки, луба, древесины и сердцевины. Сравнительно-анатомический анализ у корней голосеменных растений, входящих в состав 4 классов: Cycadopsida, Ginkgopsida, Pinopsida, Gnetopsida, позволил разработать 12 структурных моделей. Для большинства изученных видов характерна так называемая «циклическая» модель. Например, у 11 видов цикадовых, принадлежащих к 3 семействам: Cycadaceae, Stangeriaceae, Zamiaceae, для главных и боковых корней первого порядка описан и отображен на схеме следующий комплекс структурных признаков. Это расположенные друг за другом концентрическими слоями: пробка, феллоген, луб с многочисленными склереидами; слой камбия; древесина, рассекаемая на два полукруглых массива двумя первичными радиальными древесинными лучами и диархным лучом первичной экзархной ксилемы, лежащим в центре корня. В «циклической» модели корней у двух видов рода Ephedra L. отражены такие специфические признаки, как одновременное наличие двух элементов древесины: сосудов и трахеид. А в характеристику циклической модели корней видов из семейства Pinaceae включены смоляные ходы, по- разному расположенные в древесине каждого вида. Отличительной особенностью видов из семейства Taxodiaceae является сохранение в центре корней клеток паренхимы сердцевины. Такая структура отражена в сифоностелической модели корней. Кроме того, для корней голосеменных разработаны еще две эвстелические модели и одна актиностелическая, характеризующая структуру корней-кораллоидов, развитых у видов из класса Cycadopsida и сохраняющих первичное анатомическое строение.

Сравнительные исследования показали, что самым значительным структурным разнообразием отличаются корни растений, принадлежащих к отделу Magnoliophyta. Следует подчеркнуть, что при интерпретации результатов исследований мы ориентировались на систему магнолиофитов А.Л. Тахтаджяна [5], считая ее наиболее удачной среди современных эволюционных систем. Сравнительный анализ разнообразия структурных признаков корней у цветковых растений был проведен у 476 видов из 8 подклассов, включаемых в состав класса Magnoliopsida, и у 269 видов из 3 подклассов класса Liliopsida.

Корни растений, входящих в состав подкласса Magnoliidae, широко варьируют по структурным особенностям, хотя и не обладают способностью к вторичному росту. Например, корни вечнозеленого вида Drimys winteri J.R. Forst et Forst из семейства Winteraceae имеют первичное анатомическое строение. Причем в составе первичной ксилемы нет сосудов, а развиты только трахеиды. В придаточных корнях нимфейных (Nymphaea candida J.Presl, Nuphar intermedia Ledeb., и др.) развита широкая, многослойная первичная кора, дифференцированная на внутреннюю и внешнюю зоны с крупными полостями аэренхимы и одиночными звездчатыми склереидами. Для корней 39 видов растений из 7 семейств, включаемых в подкласс Ranunculidae, характерны более существенные структурные особенности, обусловленные различной активностью их вторичного роста. Примерами корней с незначительным вторичным ростом могут служить органы у ряда травянистых многолетников Ranunculus repens L., R. acris L., а также у лиан из рода Clematis L. Напротив, активную способность к вторичному росту проявляют корни растений из семейства Paeoniaceae. Их структурные особенности связаны с интенсивной деятельностью латеральных меристем: феллогена и камбия. Разнообразие специфичных анатомических признаков обнаружено в корнях у 42 видов из подкласса Asteridae. У всех изученных видов таксона, за редким исключением,обнаружены корни, обладающие способностью к вторичному росту. В результате такого роста у большинства видов в корнях формируется типичное кольцевое расположение вторичных покровных и проводящих тканей, образуемых из фелло-гена и камбия. Своеобразие структуры корней обусловлено развитием в них отдельных специфичных для близкородственных видов анатомических структур, например, членистых млечников, встречающихся в лубе корней у видов из рода Taraxacum Wigg и других.

У представителей класса Liliopsida первичный зародышевый корешок обычно рано отмирает, а вместо него развиваются придаточные корни, составляющие, как и у папоротников, гомогенную корневую систему. Корни однодольных, как и корни папоротникообразных, состоят только из первичных тканей. Поэтому при построении моделей корней у 269 видов однодольных растений, принадлежащих к 3 подклассам: Alismatidae, Liliidae, Arecidae, выделялись признаки, характеризующие специфику структурных особенностей однослойной ризо-дермы или многослойного веламена, первичной коры и стелы. Например, в корнях представителей подкласса Alismatidae широкая первичная кора (до 82%) обычно дифференцирована на внутреннюю (с радиальным и концентрическим расположением клеток) и внешнюю зоны. В коре развиты крупные полости аэренхимы. Имеется небольшая стела (до 18%) с тетрарх-ным, но чаще с полиархным проводящим пучком, в котором 10 радиальных тяжей ксилемы чередуются с 10 группами элементов флоэмы. Наибольшее разнообразие структурных признаков выявлено в корнях видов из самого обширного подкласса Liliidae. Виды из семейства Liliaceae характеризуются наличием в корнях однослойной ризодермы с редкими, варьирующими по длине корневыми волосками, не дифференцированной на внешнюю и внутреннюю зоны широкой первичной корой (66%) и небольшой стелой (34%) с три-, тетра- или пентархным проводящим пучком. У видов из семейства Agavaceae, Bromeliaceae, Dracaenaceae и ряда других семейств в дифференцированной на две зоны коре корней формируется несколько слоев склеренхимы. У корней видов из семейства Orchidaceae специфичными анатомическими признаками являются структурные особенности покровной ткани. Так, у дикорастущих на Урале видов: Platanthera bifolia (L.)Rich, Dactylorhiza incarnata (L.)Soo и других орхидей, на поверхности корней имеется однослойная ризодерма с редкими корневыми волосками или гифами грибов, образующими своеобразную «мантию». У корней тропических видов орхидей, выращиваемых на Урале в ботаническом саду, отмечено развитие веламена. У воздушных и почвенных корней тропических видов орхидей установлены значительные различия в мощности (322-588 мкм) и количестве слоев веламена (2-9), а также в форме клеток веламена, признаках микроструктуры коры и стелы. Очень большие различия между видами отмечены по количеству и размерам тяжей ксилемы в поли-архных пучках, находящихся в стеле корней (от 7 до 27). У 25 дикорастущих и культивируемых

видов из семейства Роасеае также определен комплекс структурных признаков, характеризующих особенности строения корней. К числу типичных признаков относятся: однослойная ризодерма, состоящая из мелких клеток с утолщенными стенками; развитие в коре экзодермы с лигнификацией клеток; радиальное и концентрическое расположение клеток во внутренней коре; образование рексигенных полостей аэренхимы; наличие полиархного проводящего пучка с 6 — 24 тяжами ксилемы и клеток паренхимы или склеренхимы в центре стелы.

Чрезвычайно большим структурным своеобразием отличаются корни представителей единственного семейства Лгесасеае Sch.-Bop., включенного А. Л. Тахтаджяном [5] в порядок Агеса^, принадлежащий к подклассу Аге^ае. Это своеобразие было отмечено нами у 20 видов пальм, выращиваемых в оранжереях ботанического сада УрО РАН. Оно выражено в суберинизации, а иногда и лигнификации оболочек клеток экзодермы в коре, в наличии в ней крупных полостей аэренхимы и одиночных склереид, в значительном варьировании количества тяжей ксилемы (6 — 41), составляющих

сложный полиархный пучок в округлой стеле. На моделях корней у видов, принадлежащих к различным семействам, подкласса Arecidae, наряду с характерными для всех видов признаками, отмечались и специфичные для видов какого-либо рода. Например, у ряда видов рода Philodendron Schott были выявлены слизевые каналы, развивающиеся в первичной коре воздушных корней, а у группы видов они развивались как в воздушных, так и в почвенных корнях.

Таким образом, в работе определены характерные для представителей таксонов разного ранга топографические закономерности в архитектонике и дифференциации структурных элементов коры и стелы корней. Они легли в основу построения 70 структурных моделей корней сосудистых моделей. Использование структурных моделей облегчает идентификацию таксономической принадлежности корней растений и открывает новые перспективы для углубленного понимания принципов строения растений.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Мамаев С. А. Формы внутривидовой изменчивости древесных растений (на примере семейства Pinaceae на Урале). М.: Наука, 1973. 284 с.

2. Таршис Л. Г. Морфолого-анатомические особенности подземных органов некоторых видов цветковых растений в связи с их адаптацией к экологическим условиям // Экология. 2005. № 2. С. 97-105.

3. Таршис Л. Г. Анатомия подземных органов высших сосудистых растений. Екатеринбург: УрО РАН, 2007. 221 с.

4. Тахтаджян А. Л. Высшие растения (от псилофитовых до хвойных). М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1956. Т. 1. 488 с.

5. Тахтаджян А. Л. Система магнолиофитов. Л.: Наука, 1987. 439 с.

6. Carlquist, Sh. J. Comparative plant anatomy. New York: Holt, Rinehart and Winston, 1961, chapter 7 “Root". P. 94-101.

7. Goebel K. Blutenbildung und Sprossgestaltung (Anthokladien und Infloreszenzen). Zweiter Erganzungsband zur Organographie der Pflanzen. Jena, 1931. 242 s.

8. Troll W. Uber die Grundbegriffe der Wurzelmorphologie. Wien: Springer Verlag. Ostereichische Botanische Zeitschrift, 1949. B. 96, 3-4. S. 444-452.