Initial Morphogenetic Features of Proteome of Suprastructures of Interphase Chromatin for Germination of Mature Germs in Conditions of Adapting to Winter in Wheat

Journal of Stress Physiology & Biochemistry, Vol. 11 No. 4 2015, pp. 29-42 ISSN 1997-0838 Original Text Copyright © 2015 by Ivanova, Vafina and Ivanov

ORIGINAL ARTICLE

Initial Morphogenetic Features of Proteome of Suprastructures of Interphase Chromatin for Germination of Mature Germs in Conditions of Adapting to Winter in

Wheat

Ivanova E.A., Vafina G.H., Ivanov R.S.

Ufa institute of biology, Russian Academy of Sciences, Ufa, Russia *E-Mail: evilina@anrb.ru

Received September 22, 2015

Investigation morphogenetic processes of how the plant is formed for interact with the environment is necessary to understanding the fundamental problems of stress supramolecular biochemistry of developmental biology. Modern biology has established that the molecular morphogenesis belonging to the number of morphological processes. The molecular morphogenesis is directly based on well-studied forces of intermolecular interactions. From the progress of understanding the morphogenesis, expected not only purely cognitive, but also the practical results of biotechnology.

The purpose of work was the analysis of shielding of morphogenetic suprastructures of interphase chromatin matrix to the localization of sensitivity of the regulatory proteolysis in the conditions of adaptation of vegetative phase of wheat to the stressful environmental factors. It was shown that in the conditions of long-term adaptation to cold shock of wheat at the level of suprastructures, of the packaged in the nuclear matrix of the genome, is carried out the total shielding of arginine-X zones for the regulatory protease-processing. Perhaps these zones represents one of the elements of the LCR (locus control regions), which are related to the histone code and influence the architectural organization of the cell nucleus, which is formed to facilitate life of organism in complex environmental conditions.

These data will be useful for those who involved in the development of mathematical-logic schemes of theory and practice of biological specificity and may be included in the ontology of stages of plant growth and development.

Key words: Winter, Proteolysis, Wheat, Chromatin, Spring

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

30

Initial Morphogenetic Features of Proteome...

Вопрос о том, как растения могут запомнить или РНК-азы она становится менее упругой

прошлые стресс условия окружающей среды и (Podgornaja et al., 2005). До сих пор

передать их по наследству, глубоко интересует межхромосомная нить не стала признанной

исследователей. Мы подошли к анализу этих структурой, возможно потому, что её строение

событий с позиции реализации молекулярных слабо изучено. Однако есть данные, что она

морфогенетических систем развития. В данной состоит из сателлитной ДНК и сателлит-

работе клеточные ядра используются как связывающих белков - CENPB и РНК-геликазы

модельная система биологического покоя зрелых р68. Характер РНК-компонента межхромосомной

зародышей и в процессе их активного нити является предметом дальнейших

водопоглощения в период формирования группы исследований (Podgornaja et al., 2005). Ранее в

координированно экспрессирующихся генов. В работе (Ivanov et al., 2015) были представлены

предыдущей работе (Ivanov et al., 2015), мы результаты по выделению (на колонках с

подробно остановились на природе яровости и иммобилизованным ингибитором трипсина)

озимости у пшеницы. Наше внимание было трипсиноподобных белков (ТПБ) из негистоновых

сфокусировано на протеолитический процессинг (НГБ) и гистоновых (HI; Н2А+Н2В; Н3+Н4) белков

хроматиновой матрицы, как филогенетически супраструктур хроматина 21ч зародышей яровой и

древней специфической системы регуляции. озимой пшениц, где четко выражено

Подобной эволюционной стабильностью физиологическое различие семян по массе и их

характеризуются аргининбогатые гистоны как всхожести. В работе (Ivanov et al., 2015) сделан

растительного, так и животного происхождения вывод, что 21ч период хроматиновой матрицы

(Smith et al., 1970; Bauer, 1971). В своей структуре характеризуется активацией трипсиноподобных

аргинин имеет гуанидиновую группу, которая белков, выделенных из НГБ и коровых гистонов

выступает относительно других аминокислот в виде (Н2А+Н2В) у озимой пшеницы в супраструктуре

«антенны» из нуклеосом, воспринимающей и хроматина прочносвязанного (Хр II) с ядерным

передающей сигналы окружающей среды на матриксом (ЯМ).

хроматиновую матрицу. Сама молекула аргинина Целью данной работы был анализ локализации

способна метаболизироваться до биогенного Арг-Х протеазочувствительных сайтов в

агматина и оксида водорода. негистоновых и гистоновых блоках супраструктур

Известно, что физическую связь между (нуклеоплазмы, хроматина, ядерного матрикса),

хромосомами может осуществлять как возможных зон, влияющих на

межхромосомная нить, которая разрывается под конформационные перестройки тотального

действием ДНК-азы, но под действием трипсина интерфазного хроматина в течение биологического

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

Ivanova et al.

31

покоя и инициации активного водопоглощения при индукции вегетативной фазы ростового

морфогенеза зрелых зародышей яровой и озимой пшениц.

MATERIALS AND METHODS

Подробное описание сортов Артемовки

(яровой), выведенной из нее Мироновской 808 (озимой) и выведенной из последней Мироновской Яровой представлено в работе (Ivanov et al., 2015). Состояние воздушно-сухого семени и зародыша (находящиеся в состоянии биологического покоя), мы условно приняли за 0ч. Из воздушно-сухих семян (0ч), набухающих под водой в течение 3ч, а далее высеянных для прорастания (6ч) (рис. 1) отделяли от эндосперма зародыши (рис. 2), из которых выделяли клеточные ядра, их надмолекулярные супраструктуры: нуклеоплазму (Нп) - лабильный хроматин (Konarev, 2001), хроматин непрочно- (Хр-I) и прочно- (Хр-II) связанный с ядерным матриксом (ЯМ) и собственно ЯМ (рис.2) по способу подробно описанному в работах (Ivanova, Vafina, 1992; Ivanova, Vafina, 2011). Отделение негистоновых белков (НГБ) от гистонов из выделенных супраструктур клеточных ядер проводили по способу (Ivanova, 1972; Ivanova, Vafina, 2011). Арг-Х протеазоактивность в негистоновых и гистоновых блоках супраструктур клеточных ядер, оценивали по расщеплению Арг-Х связей в аргинин-обогащенном белке - протамине- Salmine-A-I («Merk»).

RESULTS

Динамика (рис. 3) распределения Арг-Х

протеолитической активности в супраструктурах представлена в виде схемы (рис 4). Показано, что Арг-Х активность усиливается у зародышей озимого сорта на уровне ядерного матрикса (рис 4; 6ч) относительно исходного сорта Артемовки (рис 4; 6ч). У сорта Мироновской Яровой, выведенной из Мироновской озимой, Арг-Х активность переключается на супраструктуры

прочносвязанные с ядерным матриксом (рис 4; 3ч, 6ч). Следующий этап работы заключался в выявлении конкретно ядерных белковых комплексов, которые экранируются к протеазочувствительности для восприятия позиционной информации (рис 5, 6). На рисунке 5 представлено графическое выражение Арг-Х процессинга в негистоновых и гистоновых блоках супраструктур тотального хроматина. Для более наглядного восприятия экспериментальных данных представлено их схематическое изображение (рис 6). В графическом представлении экспериментальных данных рисунка (рис 5) зона нмоль аргинина от 0-2 принята за фоновую активность. Поэтому в схеме (рис 6) представлены только данные, которые были выше фона. Экспериментальные данные схемы (рис 6) показывают, что в протеоме супраструктур тотальной хроматиновой матрицы зрелых зародышей клеточных ядер озимой пшеницы в процессе набухания семян (3ч) происходит сначала экранирование Арг-Х

протеазочувствительных зон в линкерном гистоне HI ядерного матрикса

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

32

Initial Morphogenetic Features of Proteome...

с ЯМ. В период активации морфогенетических процессов супраструктур тотального хроматина (рис 6, 6ч) усиливается экранируемость НГБ в Хр I, Хр II, ЯМ, а также в коровых гистонах Н2А+Н2В ядерного матрикса в отличие от ярового сорта Артёмовки, где происходит относительно равномерная экранируемость Арг-Х активности гистонового кора Н3+Н4 лабильного хроматина (Нп) (рис 6: 0ч, 3ч ,6ч). Что касается Мироновской Яровой выведенной из озимого сорта, то в этом случае в состоянии биологического покоя (0ч) в арсенале тотального хроматина готовы к экранируемости Арг-Х протеолиза НГБ: лабильного хроматина, Хр II-прочносвязанного с ЯМ и ЯМ. В процессе набухания семян (3ч) экранируемость Арг-Х активности

распространяется по этим же структурам тотального хроматина, но с привлечением

линкерного гистона Н! ядерного матрикса и коровых гистонов Н3+Н4 хроматина прочносвязанного (Хр II) с ЯМ совместно с НГБ; а также коровых гистонов Н2А+Н2В лабильного хроматина (Нп). В период активной инициации морфогенетических процессов тотального хроматина (рис 6, 6ч) в клеточных ядрах зрелых зародышей Мироновской Яровой происходит дальнейшее усиление экранируемости Арг-Х активности: супраструктур нуклеоплазмы, но с переключением на линкерный гистон HI; ядерного матрикса (с дополнительным вовлечением экранируемости коровых гистонов Н3+Н4) и переключения экранируемости

протеазочувствительности участков гистонового кора Н2А+Н2В на хроматин ХрР

непрочносвязанный с ЯМ.

Возд ушносухое семя

Набухание семени в воде в течение 3 ч

при + 22*С

После 3-х часов набухания семена поместили для проращивания во влажную среду при + 22°С

Figure 1. Схема работы с зародышами семян.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

Ivanova et al.

33

Figure 2. Схема выделения негистоновых и гистоновых белков из супраструктур клеточных ядер зародышей пшениц.

Figure 3. Динамика Арг-Х протеолиза в супраструктурах тотальной интерфазной хроматиновой матрицы клеточных ядер зрелых зародышей пшениц сортов Артёмовки (яровая) (1), выведенной из неё Мироновской 808 (озимая) (2) и выведенной из последней Мироновской Яровой (3); Супраструктуры: Нп - нуклеоплазма (лабильный хроматин), Хр-I -хроматин непрочносвязанный с ЯМ, Хр-II -хроматин прочносвязанный с ЯМ, ЯМ -ядерный матрикс. Примечание: 0ч - воздушно-сухое семя (биологический покой); 3ч -период набухания семени; 6ч - активирование супрамолекулярной инициации морфогенетических процессов.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

34

Initial Morphogenetic Features of Proteome...

Figure 4. Схема распространения Арг-Х протеолитической системы в супраструктурах интерфазных клеточных ядер зрелых зародышей пшениц.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

Ivanova et al.

35

Figure 5. Протеолитический Арг-Х процессинг белков в НГБ и гистоновых блоках супраструктур тотального хроматина клеточных ядер зрелых зародышей пшеницы сорта Артёмовки (яровая) (1), выведенной из неё Мироновской 808 (озимой) (2) и выведенной из последней Мироновской яровой (3). Супраструктуры: Нп - нуклеоплазма, Хр-I - хроматин непрочносвязанный с ЯМ, Хр-II - хроматин прочносвязанный с ЯМ, ЯМ - ядерный матрикс.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

36

Initial Morphogenetic Features of Proteome...

Figure 6. Схема распространения Арг-Х протеолитической системы в негистоновых и гистоновых блоках супраструктур интерфазных клеточных ядер зрелых зародышей пшениц.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

Ivanova et al.

37

DISCUSSION al., 1973). При термическом расширении жидкости

Зрелые зародыши злаков, находящиеся в >4° С, изгибание водородных связей приводит в

состоянии биологического покоя (0ч) представляют сближению соседних молекул (Vol'kenshtejn, 1981).

собой высокодифференцированную систему со Считают, что вода, в большей степени, играет роль

сложной морфологией, несущей начало взрослого теплового буфера и в меньшей степени рН (Foks,

растения, где пространственная и временная 1992). Способность к образованию водородных

координация инициации физиологического роста связей у молекул воды наиболее ярко выражена и

различных дифференцированных тканей имеет резко направленный характер,

находится под контролем межклеточных-тканевых обеспечивающий комплементарность поверхностей

регуляторных систем зрелого зародыша пшеницы. (то есть, ориентацию) взаимодействующих

Только влияние извне способно заставить зародыш макромолекул (Metzler, 198°). В цитоплазме клеток

семени начать ростовые движения и вызвать к вода находится, главным образом, в связанном

реализации генетические инструкции, которые гелеобразном состоянии, что касается клеточных

заложены заранее. Известно, что в G1 фазе ядер, то в них больше свободной воды и она

клеточного цикла крупные ядра апикальной и активна в качестве растворителя, поэтому в

латеральной меристем зрелого зародыша пшеницы клеточном ядре может работать «водная» биохимия

занимают более половины клеток (Avetisova et al., (Albrecht-Buhler, 199°). Вода, в виде водородно-

1988). Процесс водопоглощения (то есть, водных, катион-водных мостов также вносит

поглощение тепловой энергии воды семенем) значительный вклад в формирование и

происходит ступенчато: 1) набухание. Методом стабилизацию двухспиральной и биополимерной

ядерно-магнитного резонанса (ЯМР) показано, что структуры ДНК (Novikov et al., 1985).

свободная вода способна подойти к структурным Многочисленные представления о

белкам зародыша через 15 мин- 2ч; 2) лаг-период; пространственной организации эукариотического

3) проклевывание зародыша - свойственно только генома базируются, прежде всего, на результатах,

живым семенам. Первый и второй периоды полученных с использованием метода 3С. То есть,

обратимы, то есть чередование внешних условий, выводы об укладке хроматиновой фибриллы,

например - подсушивание семян, сохраняет им полученные с помощью метода 3С, отражают лишь

жизнеспособность. Третий этап полностью закономерности, характерные для гетерогенной

необратим (Askochenskaya, 1982). Результатом популяции клеток, а не для отдельно взятой клетки

инициации гидратационных процессов является (Guschanskaya et al., 2014). Значительное место в

изменение подвижности протонов (Askochenskaya, исследовании механизмов экспрессии генов

1982). Каждая аминокислота в белковой молекуле продолжает занимать изучение свойств тотальной

способна связывать 2,6 молекул воды (Robertis et хроматиновой матрицы, блоки которой могут быть

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

38

Initial Morphogenetic Features of Proteome...

представлены эу- (лабильный, непрочносвязанный механизмов хромосомных территорий и изменения

с ЯМ), и гетерохроматином (прочносвязанный с ядерной архитектуры (Schubert, Shaw, 2011). В

ЯМ). Из литературы известно, что адаптивная свою очередь, «хроматиновая матрица - это

эволюция происходила у белков контролирующих физиологически важный субстрат, на котором

фазу роста G1 и GI/S-переход - наиболее развертываются ремоделинг и механизм

вариабельных фаз клеточного цикла эукариот транскрипции» (Allis et al., 2010). Предполагают,

(Caldis, 2006), которые находятся под управлением что протеолитический процессинг является одним

внешних ростовых факторов (Turnaev et al., 2009). из способов необратимой посттрансляционной

В G1 фазе клеточного цикла 42 хромосомы модификации, осуществляемой в процессе

апикальной и латеральной меристем зрелого ремоделирования хроматина (Purohit et al., 2012). В

зародыша пшеницы развернуты в виде гипотезе гистонового кода протеолиз

хромонемной нити (Avetisova et al., 1988), рассматривается как новый вид необратимых пост

конденсированные тяжи, которой равномерно трансляционных модификаций гистонов. Однако

распределены по всему объему ядра, а в экспериментального подтверждения удаления

межхромонемных участках присутствует довольно эпигенетических меток с гистоновых хвостов с

развитая сеть РНП-фибрилл (Avetisova et al., помощью протеазы все еще не доказано (Purohit et

1988). За последнее время появились работы, al., 2012). Тем не менее, поиск такой протеазы

которые считают, что физическую связь между продолжается. Фактически наша

хромосомами может осуществлять экспериментальная задача заключалась в том,

межхромосомная нить, которая разрывается под чтобы выявить в надмолекулярных структурах

действием ДНК-азы, но под действием трипсина и клеточного ядра участки чувствительные к Арг-Х

РНК-азы она становится менее упругой. протеолизу. То есть, мы предположили, что

Межхромосомная нить состоит из сателлитной молекулярный морфогенез в интерфазном

ДНК и сателлитсвязывающих белков - CENPB клеточном ядре может быть связан с ослаблением

(Podgornaja et al., 2005). К самым значительным межмолекулярных белковых связей

открытиям в настоящее время принадлежит надмолекулярных комплексных супраструктур:

выяснение расположения хромосом в интерфазных нуклеоплазмы, хроматина непрочно- и

ядрах и то, что их структура контролируется как прочносвязанных с ядерным матриксом и

генетическими, так и экологическими факторами собственно ядерного матрикса. Вопросы

(Pawlowski, 2010; Tiang et al., 2012). Считают, что самоорганизации биологических систем находятся

имеются морфологические ограничения и в центре внимания специалистов по

эпигенетические воздействия на ядерную высокомолекулярным соединениям, а именно

архитектуру, эволюционную стабильность биополимерам. Как известно, взаимодействующие

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

Ivanova et al.

39

в клетке молекулы иммобилизованы на полимерных Mironov, 1987). Внутри хромосомной территории и в

структурах (Albrecht-Buhler, 1990). То есть, они ядре эухроматиновые и гетерохроматиновые

входят в какие-то определенные надмолекулярные компартменты разделены в пространстве. Но и

комплексы, где уже интегрированы гетерохроматиновые компартменты разных типов

взаимодействия многих макромолекул. Эти пространственно сегрегированы. Области

особенности взаимодействующих молекул активного хроматина характеризуются активным

приводят к тому, что в настоящее время вопросы транскрипционным статусом, присутствием

биохимии переходят в разряд рассмотрения гиперчувствительных сайтов к ДНКазе I, в то время

супрамолекулярной химии, то есть «химии как зоны неактивного хроматина обладают

запрограммированных несущих информацию полностью противоположными свойствами

молекул» (Len, 1998). Именно во власти (Guschanskaya et al., 2014). В свое время,

хроматиновой матрицы, как сложного демонстрация того, что репликация и

биогетерополимерного центра управления, транскрипция происходят на ядерном матриксе

сосредоточены запрограммированные (скелете), дала мощный импульс работам по

супрамолекулярные системы развития изучению пространственной организации

молекулярного и супрамолекулярного различных процессов в клеточном ядре (Razin et

морфогенеза, которые представлены на схемах al., 2014). Авторы статьи

(рис. 4,6). Биохимически нуклеоплазма выделяется считают, что упакованный геном является

из клеточного ядра при низкой ионной силе платформой для функциональной

раствора. Ранее в работах В.Г. Конарева (2001, компартментализации клеточного ядра и, что

C.91) в этой фракции, которую он назвал концепция ядерного матрикса, как скелетной

«лабильным хроматином», были выявлены 10 нм основы клеточного ядра, полностью себя

диспергированные нити ДНК. В последние годы исчерпала. Не пытаясь вернуть к жизни концепцию

появилось ряд работ, результаты которых ставят ядерного матрикса, авторы (Razin et al., 2014), тем

под сомнение существование 30 нм хроматиновой не менее, считают важным сказать, что вопрос о

фибриллы в ядрах живых клеток (Razin et al., 2014; существовании в клеточном ядре различных

Grigoryev, Woodcock, 2012). В нашем случае это динамических архитектурных элементов,

хроматин непрочносвязанный (Хр I -эухроматин) с поддерживающих внутриядерную организацию на

ЯМ (рис 4,6). И все же эта фракция компактизации локальных уровнях, заслуживает дальнейшего

хроматина богата транскрипционно-активными изучения. Возможно ЯМ, следуя терминологии Р.

зонами, присутствием белков группы HMG Тома, представляет собой динамический

(Ivanova, Ahmetov, 1987) и большого количества эпигенетический полиэндр, где формировались

гистонацетилтрансфераз (Lobanenkov et al., 1982; последовательные этапы биологического развития.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

40

Initial Morphogenetic Features of Proteome...

Литературный анализ показывает, что имеются морфологические ограничения и эпигенетические воздействия на ядерную архитектуру, а также эволюционную стабильность механизмов хромосомных территорий и изменения ядерной архитектуры (Schubert, Shaw, 2011). Последовательное описание зон экранируемости к Арг-Х протеазо-процессингу супраструктур (рис. 4), а также негистоновых и гистоновых белков (рис. 6) нуклеосомной организации хроматиновой матрицы показывает, что в клеточных ядрах функционирует протеазо-процессинг, характер специфичности действия, которого, возможно, связан с пространственной координацией инициации регуляторных систем зрелых зародышей пшениц, сформировавшихся в условиях экологического стресса. То есть, молекулярный морфогенез на уровне супраструктур клеточного ядра может быть связан с ослаблением межнадмолекулярных белковых связей. По всей вероятности, Арг-Х гиперчувствительные зоны хроматина могут представлять собой один из этапов траектории последовательности процессинга, имеющих отношение к гистоновому или нуклеосомному коду. Возможно, наши экспериментальные данные будут полезны для тех, кто занимается разработкой логикоматематических схем теории биологической специфичности, о которых писали Ж-М Лен (1998), Р.Том (2002), в области сложной проблемы динамики молекулярного и супрамолекулярного морфогенеза в условиях взаимодействия генотипа и среды.

ACKNOWLEDGMENT

Исследование выполнено при финансовой

поддержке РФФИ в рамках научного проекта №

14-04-31243.

REFERENCES

Albrecht-Buhler G. (1990) In defense of nonmolecular' cell biology. Int. Rev. of cytology (In Russian), 120, 191-241.

Allis S.D., Dzhenjuvejn T., Rejnberg D. (2010) Jepigenetika. Per. s angl. M.: Tehnosfera (In Russian), 496.

Askochenskaja N.A. (1982) Vodnyj rezhim semjan. Fiziologija semjan. M.: Nauka (In Russian), 184222.

Avetisova L.V., Shaposhnikov Ja.D., Kadykov V.A. (1988) Izmenenija ul'trastruktury jader kletok apeksa pobega pshenicy v processe prorastanija. Ontogenez (In Russian), 19(2), 181-190.

Bauer K. (1971) Homology of partial sequence of cal thymus histone IV with several non-histone proteins. Int. Protein Res., 3, 165-172.

Caldis P. (2006) Cell Cycle Regulation. B. Heidelberg: Springer, 374.

Foks R. (1992) Jenergija i jevoljucija zhizni na Zemle. M.: Mir (In Russian), 216.

Grigoryev S.A., Woodcock C.L. (2012) Chromatin organization — The 30 nm fiber. Experimental cell research, 318, 1448-1455.

Gushhanskaja E.S., Artemov A.A., Ul'janov S.V., Penin A.A., Logacheva M.D., Razin S.V.,

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

Ivanova et al.

41

Gavrilov A.A. (2014) Prostranstvennaja organizacija genov domashnego hozjajstva v interfaznyh jadrah. Molekuljarnaja biologija (In Russian), 48(6), 1008-1018.

Ivanov R.S., Tereshchenko L.M., Vafina G.H., Ivanova E.A. (2015) Molecular Mechanisms of Processing Proteome Reorganization of Interphase Chromatin During Stress and Adaptation to Winter in Wheat. Journal of Stress Physiology & Biochemistry (In Russian), 11(2), 5-15.

Ivanova E.A., Ahmetov R.R. (1987) Modifikacija negistonovyh belkov v prorostkah rastenij. Fiziologija rastenij. (In Russian), 34(3), 507-512.

Ivanova E.A., Vafina G.H. (1992) Sposob poluchenija

jadernyh frakcij, obladajushhih proteinaznoj i

ingibirujushhej aktivnost'ju (In Russian).

Avtorskoe svidetel'stvo № 1733471.

Ivanova E.A., Vafina G.H. (2011) Sposob

preparativnogo vydelenija osnovnyh belkov iz

suprastruktur kletochnyh jader rastenij (In

Russian). Patent № 2408602.

Ivanova E.A. (1972) Frakcionirovanie rastitel'nyh

gistonov na kolonkah s amberlitom IRC-50. Materialy III-j nauchnoj konferencii molodyh

uchenyh (In Russian). Ufa, 54-55.

Konarev V.G. (2001) Morfogenez i molekuljarno-

biologicheskij analiz rastenij . SPb.: VIR (In

Russian), 417.

Kretovich V.L. (1981) Biohimija zerna. M.: «Nauka» (In Russian), 136.

Len Zh-M. (1998) Supramolekuljarnaja himija:

Koncepcii i perspektivy: Per. s angl. Novosibirsk: Nauka (In Russian), 334.

Lobanenkov V.V., Mironov N.M., Shapot V.S. (1982) Belki i funkcional'nye svojstva hromatina iz jader normal'noj pecheni i jeksperimental'nyh gepatom. Bjulleten' jeksperimental'noj biologii (In Russian), 23, 60-63.

Metzler D. (1980) Biohimija. M.: Mir (In Russian), 2, 426.

Mironov N.M. (1987) Soderzhanie nekotoryh aktivnyh i neaktivnyh genov vo frakcijah hromatina, razlichajushhihsja dostupnost'ju DNK k dejstviju policiklicheskih aromaticheskih uglevodorodov. Biohimija (In Russian), 52(3), 503-511.

Nelson W.G., Pienta K.L., Barrack E.R., Coffey D.S.

(1986) The role of the nuclear matrix in the

organization and function of DNA. Annual Review of Biophysics and Biophysical

Chemistry 15, 457-475.

Novikov I.A., Ivannikov A.I., Kobelev V.S., Volkov V.Ja. (1985) Issledovanie metodom JaMR strukturnogo perehoda v sisteme DNK-svjazannaja voda v oblasti fiziologicheskih temperatur. Molekuljarnaja biologija (In Russian), 19(4), 1029-1033.

Pawlowski W.P. (2010) Chromosome organization and dynamics in plants. Current Opinion in Plant Biology, 13, 640-645.

Podgornaja O.I., Kuznecov I.S., Enukashvili N.I., Shatrova A.N., Aksenov N.D., Zenin V.V., Noniashvili E.N., Dyban A.P. (2005) Issledovanie «niti», svjazyvajushhej hromosomy. Citologija (In

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015

42

Initial Morphogenetic Features of Proteome...

Russian), 47(9), 825.

Purohit J.S., Chaturvedi M.M., Panda P. (2012) Histone proteases: the tale of tail clippers. Int. J. Int sci. Inn. Tech., 1(1), 51-60.

Razin S.V., Borunova V.V., Jarovaja O.V., Vaseckij E.S. (2014) Jadernyj matriks i strukturno-funkcional'naja kompartmentalizacija jadra jeukarioticheskoj kletki. Biohimija, 79(7), 770781.

Robertis Je., Novinskij V., Sajes F. (1973) Biologija kletki. M.: Mir (In Russian), 33-53.

Schubert I., Shaw P. (2011) Organization and dynamics of plant interphase chromosomes. Trends in Plant Science, 16(5), 273-281.

Smith E.L., De Lange R.J., Bonner J.

Chemistry and biology of histones. Physiol. Revs., 50(2), 159-170.

Tiang C.L., He Y., Pawlowski W.P. (2012) Chromosome Organization and Dynamics during Interphase, Mitosis, and Meiosis in Plants. Plant Physiol, 158, 26-34.

Tom R. (2002) Strukturnaja ustojchivost' i morfogenez. M.: Logos (In Russian), 280.

Turnaev I.I., Gunbin K.V., Kolchanov N.A. (2009) Jevoljucija kljuchevyh belkov kletochnogo cikla korreliruet s uvelicheniem slozhnosti jeukarioticheskih organizmov. Doklady Akademii nauk (In Russian), 426(2), 265-269.

Vol'kenshtejn M.V. (1981) Biofizika. M.: Nauka (In Russian), 421.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015