Когнитивные нарушенияпри патологии периферической вестибулярной системы

НЕВРОЛОГИЧЕСКИЙ ЖУРНАЛ, № 1, 2017

DOI: http://dx.doi .org/10.18821/1560-9545-2017-22-1-4-9 ОБЗОРЫ

ОБЗОРЫ

© ЗАМЕРГРАД М.В., ЯХНО Н.Н., 2017 УДК 616.281-06:616.89-008.46/.47]-07

Замерград М.В., Яхно Н.Н.

КОГНИТИВНЫЕ НАРУШЕНИЯ

ПРИ ПАТОЛОГИИ ПЕРИФЕРИЧЕСКОЙ ВЕСТИБУЛЯРНОЙ СИСТЕМЫ

НИО неврологии НИЦ ГБОУ ВПО «Первый МГМУ им. И.М. Сеченова» Минздрава России, 119021, г. Москва, Россия

Две главные функции вестибулярной системы - координация движений глаз и головы, а также поддержание равновесия - обеспечивают два рефлекса: вестибулоокулярный и вестибулоспинальный. Эти рефлексы замкнуты на уровне ствола мозга и мало зависят от состояния высших мозговых функций. Однако появившиеся в последние годы новые экспериментальные и клинические данные позволяют предположить, что арсенал вестибулярной системы значительно шире, а восходящие вестибулокортикальные связи играют важную роль в обеспечении пространственной ориентации животных и человека. Установлено, что несколько корковых зон, расположенных прежде всего в височной и теменной долях головного мозга, тесно связаны с вестибулярной системой, что и может создавать предпосылки для формирования когнитивных нарушений при периферических вестибулярных расстройствах. Повреждение вестибулярной системы на периферическом уровне может сопровождаться нарушениями запоминания пройденного пути, расстройствами построения виртуальной карты маршрута и снижением навигационных способностей. Кроме того, больные с различными вестибулярными заболеваниями могут испытывать когнитивные нарушения, не связанные с ориентацией и навигацией. Показано, что вестибулярные расстройства могут сопровождаться снижением концентрации внимания (рассеянностью), ощущениями дереализации и деперсонализации.

Не только выпадение вестибулярной функции, но и вестибулярная стимуляция может отражаться на состоянии некоторых когнитивных функций. Показано, что гальваническая и калорическая вестибулярная стимуляция способна уменьшать выраженность постинсультных афатических нарушений и пространственной гемиагнозии. Таким образом, вестибулярная система не только обеспечивает координацию и устойчивость, но и наравне с другими сенсорными системами оказывает значимое влияние на когнитивную сферу и эмоциональное состояние человека.

Ключевые слова: вестибулярные нарушения; когнитивные расстройства; пространственная память; гиппо-камп; вестибулярная стимуляция.

Для цитирования: Замерград М.В., Яхно Н.Н. Когнитивные нарушения при патологии периферической вестибулярной системы. Неврологический журнал. 2017; 22 (1): 4-9 (Russian). DOI: http://dx.doi. org/10.18821/1560-9545-2017-22-1-4-9.

Для корреспонденции: Замерград Максим Валерьевич, доктор медицинских наук, ведущий научный сотрудник Научно-исследовательского отдела неврологии НИЦ ГБОУ ВПО Первый МГМУ им. И.М. Сеченова, 119021, Москва, ул. Россолимо, д. 11, стр. 1, E-mail: zamergrad@hotmail.com

ZamergradM.V., Yakhno N.N.

COGNITIVE IMPAIRMENT IN PERIPHERAL VESTIBULAR DISORDERS

Scientific and research neurological department of scientific and research center of I.M. Sechenov First Moscow Medical State University of Ministry of health of Russia, Moscow

Two main functions of vestibular system are known such as the coordination of head and eyes movements and maintaining the equilibrium. These functions are provided by vestibulo-ocular and vestibulospinal reflexes. These reflexes operate on the level of brainstem and apparently independent from cerebral cortex. Meanwhile experimental and clinical researches of the last decades have come to the conclusion that the ascending vestibular pathways play an important role in spatial orientation. It has been found out that several cortical areas predominantly in temporal and parietal lobes are connected with vestibular system creating an anatomical backgroundfor vestibular-cognitive interaction. Peripheral vestibular lesions can cause serious impairment of spatial navigation, pathway memorizing or virtual mapping. Moreover, patients with vestibular disorders may suffer from memory and attention deficit and feeling of depersonalization and derealization.

Vestibular stimulation can also contribute in cognitive processes. Caloric or galvanic vestibular stimulation has been demonstrated to improve significantly post-stroke aphasia and spatial hemineglect.

Thus, it is possible to conclude that vestibular system in cooperation with other afferent systems plays an important role in cognitive processes and contribute in the human emotional well-being.

Keywords: vestibular, cognitive, spatial memory, hippocampus, vestibular stimulation

For citation: Zamergrad M.V., Yakhno N.N.Cognitive impairment in peripheral vestibular disorders. Nevro-logicheskiy zhurnal (The Neurological Journal) 2017; 22 (1): 4-9 (Russian). DOI 10.18821/1560-9545-201722-1-4-9.

For correspondence: Maxim V. Zamergrad - lead researcher of the Scientific and research neurological department of scientific and research center of I.M. Sechenov First Moscow Medical State University, 119021, Moscow, Rossolimo str., 11-1, Email: zamergrad@hotmail.com

NEVROLOGICHESKIY ZHURNAL, № 1, 2017 DOI: http://dx.doi .org/10.18821/1560-9545-2017-22-1-4-9

REVIEWS

Information about authors:

Zamergrad M.V., http://orcid.org/0000-0002-0193-2243 Yakhno N.N., http://orcid.org/0000-0002-8255-5645 Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest. Acknowledgments. The study had no sponsorship.

Received 16.06.16 Accepted 09.01.17

Вестибулярная система - одна из самых древних сенсорных систем; полагают, что она сформировалась около 500 млн лет назад [1]. Вестибулярная система выполняет две главные функции: координирует движения глаз и головы, обеспечивая неподвижность изображения на сетчатке, и участвует в поддержании равновесия. Реализация этих функций обусловлена двумя рефлексами: вестибулоокуляр-ным и вестибулоспинальным. Вестибулоокулярный рефлекс представлен сравнительно простой трех-синаптической рефлекторной дугой: 1-й синапс находится в вестибулярных ядрах, 2-й - в глазодвигательных ядрах и 3-й - нервно-мышечный - между глазодвигательными нервами и наружными мышцами глазного яблока. Вестибулоспинальный рефлекс также представлен трехсинаптической дугой, где 1-й синапс находится в вестибулярных ядрах, 2-й - в передних рогах спинного мозга и 3-й - между аксонами мотонейронов спинного мозга и скелетными мышцами. Таким образом, основные вестибулярные рефлексы замкнуты на уровне ствола мозга и, вероятно, сравнительно мало зависят от состояния высших корковых функций. Клинически повреждение вестибулоокулярного и вестибулоспинального рефлексов обычно проявляется головокружением, осциллопсией и неустойчивостью.

В 50-х годах прошлого века было установлено существование многочисленных связей между вестибулярными ядрами ствола и корой головного мозга [2]. В дальнейшем было показано, что эти связи тесно взаимодействуют со структурами, отвечающими за зрительную и проприоцептивную информацию [3].

Вслед за анатомо-физиологическими данными и клинические исследования подтвердили, что последствия заболеваний периферического отдела вестибулярного анализатора выходят далеко за пределы осциллопсии и вестибулярной атаксии. Многочисленные исследования показали, что в корковых зонах, связанных с вестибулярной системой, формируются ощущения вертикали и положения тела в трехмерном пространстве, а гиппокамп играет важную роль в обеспечении пространственной памяти [4, 5]. Оказалось, что заболевания периферического отдела вестибулярного анализатора могут в некоторых случаях усугублять симптомы деменции, вызывать психические или эмоциональные расстройства и нарушать когнитивные функции у пожилых [6-9]. Стало очевидным, что роль вестибулярной системы значительнее, чем предполагалось ранее, а сигналы, генерируемые периферическим вестибулярным анализатором внутреннего уха, направляются по восходящим путям в лимбическую систему и неокортекс и используются для пространственной ориентации человека.

Анатомические предпосылки для вестибуло-когнитивных взаимодействий

Исследования на животных и человеке позволили выявить несколько корковых зон, которые связаны с вестибулярной системой. Все они были выявлены по признаку активации в ответ на изолированную вестибулярную стимуляцию (например, при вращении в полной темноте). Большинство из них может быть связано с ощущением пространственной ориентации, т. е. задействовано в осуществлении когнитивных функций [10].

Вестибулярная кора в области теменно-височно-го стыка (верхняя височная извилина, задняя часть островковой доли, нижняя часть теменной доли) считается наиболее важной частью коркового представительства вестибулярного анализатора, поскольку 1/3 нейронов этой области реагируют на вестибулярную стимуляцию [11]. Эти же участки коры получают информацию от проприорецепторов туловища и конечностей, что позволяет предполагать, что в данных областях происходит интеграция вестибулярных и проприоцептивных сигналов для поддержания равновесия.

В соматосенсорной коре в области передних отделов теменной доли происходит интеграция вестибулярной и проприоцептивной информации от проприорецепторов головы, шеи и верхних конечностей. Полагают, что здесь происходит дифференциация собственных движений от движений окружающих предметов [10].

Задние отделы коры теменной доли и медиальные отделы верхней височной извилины задействованы в обеспечении пространственной ориентации, регистрации собственного движения и ускорений. Они, возможно, принимают участие в подавлении рефлекторных движений при целенаправленных действиях [11, 12].

Поясная извилина и ретроспленальная ее часть у человека принимают участие в навигации, алло-центрическом и эгоцентрическом восприятии пространства. При аллоцентрическом восприятии предметы вокруг оцениваются друг относительно друга вне зависимости от расположения в пространстве наблюдателя, тогда как при эгоцентрическом восприятии наблюдатель становится центром системы координат и окружающее пространство оценивается с точки зрения удаленности от этого субъекта [13].

Кора гиппокампа и парагиппокампальной области, по-видимому, играет ключевую роль в составлении карты окружающего пространства, пространственной памяти и участвует в составлении плана перемещения в пространстве и навигации [14].

Информация от периферического отдела вестибулярного анализатора поступает в эти корковые зоны

ОБЗОРЫ

по 4 путям. Выделяют вестибуло-таламо-кортикаль-ный путь; путь, соединяющий ядра дорсальных отделов покрышки варолиева моста с латеральными мамиллярными телами, переднедорсальными ядрами таламуса и энторинальной корой; путь через ретикулярные ядра оральных отделов варолиева моста, супрамамиллярные ядра заднего отдела гипоталамуса, медиальные отделы септальной области к гип-покампу и предположительно существующий путь через мозжечок, вентролатеральные ядра таламуса к коре теменной области [15].

Изменения пространственной памяти и навигационных способностей у животных после одно- или двустороннего повреждения вестибулярного анализатора

Первые данные, указывающие на то, что функции вестибулярной системы шире простой регистрации угловых и линейных ускорений головы, были получены в исследованиях на животных. Выяснилось, что животные используют информацию, полученную от вестибулярной системы, в том числе и для того, чтобы запоминать пройденный путь, тем самым облегчая себе перемещение в знакомых условиях [16-18]. Было предположено, что эта информация поступает в гиппокамп, где интегрируется с информацией от других сенсорных систем, необходимой для обеспечения пространственной памяти [19]. Позже было установлено, что активность нейронов места внутри гиппокампа, активизирующихся, когда животное находится в определенном месте пространства, модулируется вестибулярной стимуляцией [20, 21].

Нарушения пространственной памяти у животных были выявлены как в результате одностороннего, так и вследствие двустороннего повреждения вестибулярной системы. При этом расстройства пространственной памяти у крыс при экспериментально вызванной односторонней вестибулопатии регистрировали спустя 3 мес после повреждения, однако уже через 6 мес исчезали [22, 23]. Напротив, крысы с двусторонней вестибулопатией демонстрировали более стойкие нарушения. Спустя 5-6 мес после операции, когда пространственная ориентация при свете улучшалась, в темноте сохранялись выраженные нарушения, свидетельствующие о грубом расстройстве пространственной памяти. Нарушения пространственной памяти у крыс со стабильной двусторонней вестибулопатией в течение периода наблюдения прогрессировали [23].

Одним из объяснений нарушения ориентации после повреждения вестибулярного анализатора у животных могло бы стать прямое влияние осциллопсии и атаксии, т. е. симптомов, непосредственно связанных с повреждением вестибулярной системы. Действительно, первые исследования пространственной памяти у экспериментальных животных с одно- или двусторонней вестибулопатией проводили в сравнительно короткие сроки после повреждения вестибулярной системы. В таких случаях, действительно можно было предположить, что дефекты при выполнении тестов на ориентацию были вызваны пря-

мыми последствиями вестибулярного повреждения: осциллопсией вследствие нарушенного вестибулоо-кулярного рефлекса и атаксией из-за поврежденного вестибулоспинального рефлекса - ведь компенсация этих нарушений требует значительного времени. Однако последующие исследования, выполненные спустя продолжительное время после лабиринтэкто-мии, подтвердили наличие стойких расстройств пространственной памяти. Так, J.H. Baek и соавт. обследовали крыс через 5 и 14 мес после экспериментальной двусторонней вестибулопатии. Было показано, что со временем расстройства пространственной памяти у экспериментальных животных лишь усугубляются [24].

Еще одно возможное объяснение нарушений пространственной ориентации после одно- или двустороннего повреждения вестибулярного анализатора у экспериментальных животных - эмоциональные расстройства [25, 26]. Однако исследования последних лет не подтверждают эту гипотезу. Например, M.L. Machado и соавт., проводя исследования на крысах с двусторонней вестибулопатией, действительно подтвердили признаки повышенной тревоги у экспериментальных животных. Однако введение противо-тревожного препарата (диазепама) не улучшало результаты выполнения тестов на пространственную память [27]. Похожее исследование с небензодиазе-пиновым анксиолитиком буспироном также не смогло продемонстрировать улучшение навигационных способностей животных с двусторонней вестибуло-патией. Более того, препарат, вызывающий тревогу у экспериментальных животных (FG-7142), не оказывал никакого воздействия на выполнение тестов на пространственную память [28].

Таким образом, экспериментальные исследования демонстрируют расстройства пространственной памяти и навигационных способностей у животных с одно- и двусторонней вестибулопатией. При этом выявленные нарушения не могут быть объяснены осциллопсией и атаксией, а также повышенной тревогой, вызванной повреждением вестибулярного анализатора. Исследования на животных позволили предположить более сложную интеграцию вестибулярной системы в процессы пространственной ориентации и навигации.

Когнитивные нарушения при патологии вестибулярной системы у человека

Одно из первых исследований, продемонстрировавших расстройства когнитивных функций у пациентов с повреждением вестибулярной системы, было проведено R.G. Grimm и соавт. в 1989 г. [29]. Авторы обнаружили различные когнитивные расстройства у пациентов с перилимфатической фистулой - заболеванием, характеризующимся приступами системного головокружения вследствие формирования патологического сообщения между полостью внутреннего и среднего уха. Среди 102 обследованных пациентов у 85% выявлены нарушения памяти. Эти нарушения не сопровождались снижением интеллекта, однако отмечены нарушения в тестах парных

вербальных ассоциаций, тесте замены цифровых символов, тематическом апперцептивном тесте.

В 90-е и 2000-е годы продолжились исследования когнитивных нарушений у пациентов с периферическими вестибулярными расстройствами. Так, было показано, что у больных с односторонней лабирин-тэктомией развиваются расстройства навигации, выражающиеся в нарушении запоминания и воспроизведения ранее пройденного пути. Эти нарушения сохранялись в течение всего периода формирования вестибулярной компенсации [30]. F. Black и соавт. выявили нарушения памяти при обследовании 33 пациентов с двусторонней вестибулопатией, вызванной приемом ототоксического антибиотика гентамицина [31]. В нескольких исследованиях было показано, что больные, страдающие заболеваниями периферического отдела вестибулярной системы, испытывают различные когнитивные нарушения в виде снижения концентрации внимания (рассеянности), ощущения дереализации и деперсонализации [7, 32, 33]. Кроме того, установлено, что повреждения вестибулярной системы сопровождаются увеличением времени реакции в различных когнитивных тестах и снижением памяти [34, 35].

В последние годы проведено несколько исследований, целью которых стало изучение морфологических изменений головного мозга при одно- или двустороннем повреждении периферического вестибулярного анализатора. Так, исследования с использованием методики воксель-ориентированной морфо-метрии, проведенные у пациентов с односторонней вестибулярной деафферентацией после удаления невриномы преддверно-улиткового нерва, выявили уменьшение объема серого вещества мозжечка, ип-силатеральной надкраевой извилины, постцентральной и верхней височной извилины. При этом не было обнаружено атрофии серого вещества гиппокампа и вестибулярных центров островковой доли, вероятно, потому что они получают афферентную информацию от обоих лабиринтов. Кроме того, уменьшение объема серого вещества было выявлено в таламусе и покрышке среднего мозга на контралатеральной поражению стороне, что предположительно объясняется сопутствующей односторонней глухотой, поскольку именно слуховые пути перекрещиваются на этом уровне. Изменений белого вещества обнаружено не было [36]. Однако Р. zu Eulenburg и соавт. продемонстрировали значительное уменьшение объема задних отделов левого гиппокампа у пациентов с вестибулярным нейронитом вне зависимости от стороны поражения [37]. C. Helmchen и соавт. при помощи функциональной МР-томографии выявили изменения в различных областях мозга у пациентов с вестибулярным нейронитом в сравнении со здоровыми испытуемыми. В частности, фМРТ выявляла изменения перфузии в области теменной доли, медиальных отделов верхней теменной дольки, поясной извилины, средней лобной извилины, средней височной извилины, парагиппокампальной извилины, островка, хвостатого ядра, зрительного бугра и среднего мозга [38].

REVIEWS

Двусторонняя вестибулопатия сопровождается другими морфологическими изменениями. Исследование с использованием МР-волюметрии выявило избирательную атрофию гиппокампа у 10 пациентов с приобретенной двусторонней периферической вестибулярной арефлексией. Объем гиппокампа у пациентов с двусторонней вестибулопатией в среднем уменьшился на 16,9%. Результаты исследования пространственной памяти этих пациентов при помощи компьютерного теста Морриса (виртуальный вариант водного теста Морриса - классического способа оценки пространственной памяти у животных) достоверно отличались от показателей группы контроля: пациенты с двусторонней вестибулопатией хуже запоминали путь в лабиринте. При этом других нарушений памяти у испытуемых выявлено не было, что подтверждалось результатами Векслеровского теста [39, 40].

G. Guidetti и соавт. на основании результатов исследования 50 пациентов с односторонней компенсированной периферической вестибулопатией продемонстрировал снижение кратковременной зрительно-пространственной памяти и нарушение навигации у пациентов, перенесших заболевание периферического вестибулярного анализатора. В ходе исследования кратковременную зрительно-пространственную память оценивали при помощи блокового теста Корси, а для оценки навигации был разработан специальный тест, в ходе которого испытуемому предлагали пройти с закрытыми глазами по определенной траектории, соответствующей нарисованной на ковре фигуре. При этом оценивали время выполнения теста. В качестве группы сравнения обследованы 50 здоровых испытуемых [41]. Результаты исследования позволили предположить, что информация, поступающая от периферического вестибулярного анализатора, необходима как для построения виртуальной карты маршрута, так и для навигации по ранее изученным маршрутам.

Влияние вестибулярной стимуляции на когнитивные функции

Когнитивные функции меняются не только в результате выпадения вестибулярной функции, но и вследствие вестибулярной стимуляции. В последние годы проведено несколько исследований, свидетельствующих об уменьшении выраженности постинсультных афатических нарушений и пространственной гемиагнозии под влиянием гальванической или калорической вестибулярной стимуляции. Кроме того, появились данные о влиянии вестибулярной стимуляции на течение психических заболеваний.

D. Wilkinson и соавт. в течение 30 дней проводили калорическую вестибулярную стимуляцию трем больным с афазией, развившейся вследствие инсульта, перенесенного не менее 6 мес назад. В основу исследования положены данные O. Fasold и соавт., которые, изучая расположение корковых центров вестибулярного анализатора при помощи калорической стимуляции и фМРТ, обнаружили, что в ответ на калоризацию кровоток одновременно возрас-

ОБЗОРЫ

тает и в речевых зонах коры головного мозга [42]. D. Wilkinson и соавт. включали в свое исследование пациентов со стабильной, несмотря на занятия с логопедом, афазией. Каждая процедура продолжалась 20 мин, в течение которых температура воды, используемой для калорической стимуляции правого уха, составляла 35 и 17°C, меняясь циклически. Всего за время одной сессии выполнялось 8 таких циклов. После лечения у двух из трех включенных в исследование пациентов уменьшились симптомы сенсорной афазии [43].

Той же группой авторов в исследовании с участием 52 пациентов, перенесших инсульт, было показано, что гальваническая вестибулярная стимуляция достоверно уменьшает проявления левосторонней пространственной гемиагнозии. Причем результаты лечения сохранялись и спустя месяц после его окончания [44].

Заключение

Таким образом, на сегодняшний день накоплено достаточно данных, свидетельствующих о том, что различные периферические вестибулярные расстройства, как одно-, так и двусторонние, сопровождаются нарушениями высших мозговых функций, среди которых наиболее доказанным считается нарушение навигационных способностей. Данные о влиянии вестибулярных расстройств на другие когнитивные функции противоречивы. При этом если результаты одних исследований свидетельствуют об отсутствии изменений памяти, внимания и интеллекта у больных с вестибулярными заболеваниями [39, 40], то другие данные демонстрируют нарушение внимания, снижение концентрации и дискальку-лию [32, 33, 45, 46].

Интересными, но пока малоизученными остаются воздействия вестибулярной стимуляции на когнитивные функции человека. Дальнейшие исследования могут не только расширить представления о роли вестибулярной системы, но и предложить новые подходы к лечению различных неврологических и психических заболеваний.

В целом накопленные на сегодняшний день знания позволяют считать, что вестибулярная система не только обеспечивает координацию и устойчивость, но и наравне с другими сенсорными системами оказывает значимое влияние на когнитивную сферу и эмоциональное благополучие человека.

Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Финансирование. Исследование не имело спонсорской поддержки.

ЛИТЕРАТУРА/REFERENCES

1. Besnard S., Lopez C., Brandt T., Denise Р., Smith P.F. Editorial:

The Vestibular System in Cognitive and Memory Processes in

Mammalians. Front. Integr. Neurosci. 2015; 9: 55.

2. Penfield W. Vestibular sensation and the cerebral cortex. Ann.

Otol. Rhinol. Laryngol. 1957; 66 (3): 691-8.

3 Lobel E., Kleine J.F., Leroy-Willig A., Van de Moortele P.F., Le

Bihan D., Grusser O.J. et al. Cortical areas activated by bilateral galvanic vestibular stimulation. Ann. N. Y. Acad. Sci. 1999; 871: 313-23.

4. Smith P.F. Vestibular-hippocampal interactions. Hippocampus. 1997; 7 (5): 465-71.

5. Smith P.F., Zheng Y. From ear to uncertainty: vestibular contributions to cognitive function. Front. Integr. Neurosci. 2013; 7: 84.

6. Previc F.H. Vestibular loss as a contributor to Alzheimer's disease. Med. Hypotheses. 2013; 80 (4): 360-7.

7. Gurvich C., Maller J.J., Lithgow B., Haghgooie S., Kulkarni J. Vestibular insights into cognition and psychiatry. Brain Res. 2013; 1537: 244-59.

8. Bigelow R.T., Semenov Y.R., Trevino C., Ferrucci L., Resnick S.M., Simonsick E.M. et al. Association between visuospatial ability and vestibular function in the baltimore longitudinal study of aging. J. Am. Geriatr. Soc. 2015; 63 (9): 1837-44.

9. Semenov Y.R., Bigelow R.T., Xue Q.L., du Lac S., Agrawal Y. Association Between Vestibular and Cognitive Function in U.S. Adults: Data from the National Health and Nutrition Examination Survey. J. Gerontol. A, Biol. Sci. Med. Sci. 2016; 71 (2): 243-50.

10. Shinder M.E., Taube J.S. Differentiating ascending vestibular pathways to the cortex involved in spatial cognition. J. Vestib. Res. 2010; 20 (1): 3-23.

11. Lopez C., Blanke O. The thalamocortical vestibular system in animals and humans. Brain Res. Rev. 2011; 67 (1-2): 119-46.

12. Crowe D.A., Averbeck B.B., Chafee M.V. Neural ensemble decoding reveals a correlate of viewer-to object-centered spatial transformation in monkey parietal cortex. J. Neurosci. 2008; 28 (20): 5218-28.

13. Vann S.D., Aggleton J.P., Maguire E.A. What does the retrosple-nial cortex do? Nat. Rev. Neurosci. 2009; 10 (11): 792-802.

14. McNaughton B.L., Battaglia F.P., Jensen O., Moser E.I., Moser M.B. Path integration and the neural basis of the 'cognitive map'. Nat. Rev. Neurosci. 2006; 7 (8): 663-78.

15. Hufner K., Hamilton D.A., Kalla R., Stephan T., Glasauer S., Ma J. et al. Spatial memory and hippocampal volume in humans with unilateral vestibular deafferentation. Hippocampus. 2007; 17 (6): 471-85.

16. Etienne A.S. The orientation of the golden hamster to its nest-site after the elimination of various sensory cues. Experientia. 1980; 36 (9): 1048-50.

17. Hunt M.A., Miller S.W., Nielson H.C., Horn K.M. Intratympanic injection of sodium arsanilate (atoxyl) solution results in postural changes consistent with changes described for labyrinthecto-mized rats. Behav. Neurosci. 1987; 101 (3): 427-8.

18. Etienne A.S., Jeffery K.J. Path integration in mammals. Hippocampus. 2004; 14 (2): 180-92.

19. McNaughton B.L., Barnes C.A., Gerrard J.L., Gothard K., Jung M.W., Knierim J.J. et al. Deciphering the hippocampal polyglot: the hippocampus as a path integration system. J. Exp. Biol. 1996; 199 (Pt. 1): 173-85.

20. Gavrilov V.V., Wiener S.I., Berthoz A. Enhanced hippocampal theta EEG during whole body rotations in awake restrained rats. Neurosci. Lett. 1995; 197 (3): 239-41.

21. Wiener S.I., Korshunov V.A., Garcia R., Berthoz A. Inertial, sub-stratal and landmark cue control of hippocampal CA1 place cell activity. Eur. J. Neurosci. 1995; 7 (11): 2206-19.

22. Zheng Y., Darlington C.L., Smith P.F. Impairment and recovery on a food foraging task following unilateral vestibular deafferen-tation in rats. Hippocampus. 2006; 16 (4): 368-78.

23. Zheng Y., Goddard M., Darlington C.L., Smith P.F. Long-term deficits on a foraging task after bilateral vestibular deafferenta-tion in rats. Hippocampus. 2009; 19 (5): 480-6.

24. Baek J.H., Zheng Y., Darlington C.L., Smith P.F. Evidence that spatial memory deficits following bilateral vestibular deafferen-tation in rats are probably permanent. Neurobiol. Learn. Mem. 2010; 94 (3): 402-13.

25. Balaban C.D., Thayer J.F. Neurological bases for balance-anxiety links. J. Anxiety Disord. 2001; 15 (1-2): 53-79.

26. Balaban C.D. Neural substrates linking balance control and anxiety. Physiol. Behav. 2002; 77 (4-5): 469-75.

27. Machado M.L., Lelong-Boulouard V., Smith P.F., Freret T., Philoxene B., Denise P. et al. Influence of anxiety in spatial memory impairments related to the loss of vestibular function in rat. Neuroscience. 2012; 218: 161-9.

28. Zheng Y., Balabhadrapatruni S., Baek J.H., Chung P., Gliddon C., Zhang M. et al. The effects of bilateral vestibular loss on hip-pocampal volume, neuronal number, and cell proliferation in rats. Front. Neurol. 2012; 3: 20.

29. Grimm R.J., Hemenway W.G., Lebray P.R., Black F.O. The perilymph fistula syndrome defined in mild head trauma. Acta Otolaryngol. Suppl. 1989; 464: 1-40.

30. Peruch P., Borel L., Gaunet F., Thinus-Blanc G., Magnan J., Lacour M. Spatial performance of unilateral vestibular defective patients in nonvisual versus visual navigation. J. Vestib. Res. 1999; 9 (1): 37-47.

31. Black F.O., Pesznecker S., Stallings V. Permanent gentamicin vestibulotoxicity. Otol. Neurotol. 2004; 25 (4): 559-69.

32. Sang F.Y., Jauregui-Renaud K., Green D.A., Bronstein A.M., Gresty M.A. Depersonalisation/derealisation symptoms in vestibular disease. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2006; 77 (6): 760-6.

33. Jauregui-Renaud K., Ramos-Toledo V., Aguilar-Bolanos M., Montano-Velazquez B., Pliego-Maldonado A. Symptoms of detachment from the self or from the environment in patients with an acquired deficiency of the special senses. J. Vestib. Res. 2008; 18 (2-3): 129-37.

34. Yardley L., Gardner M., Bronstein A., Davies R., Buckwell D., Luxon L. Interference between postural control and mental task performance in patients with vestibular disorder and healthy controls. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2001; 71 (1): 48-52.

35. Redfern M.S., Talkowski M.E., Jennings J.R., Furman J.M. Cognitive influences in postural control of patients with unilateral vestibular loss. Gait Posture. 2004; 19 (2): 105-14.

36. Hufner K., Stephan T., Hamilton D.A., Kalla R., Glasauer S.,

REVIEWS

Strapp M. et al. Gray-matter atrophy after chronic complete unilateral vestibular deafferentation. Ann. N. Y. Acad. Sci. 2009; 1164: 383-5.

37. Zu Eulenburg P., Stoeter P., Dieterich M. Voxel-based morphom-etry depicts central compensation after vestibular neuritis. Ann. Neurol. 2010; 68 (2): 241-9.

38. Helmchen C., Ye Z., Sprenger A., Münte T.F. Changes in resting-state fMRI in vestibular neuritis. Brain Struct. Funct. 2014; 219 (6): 1889-900.

39. Schautzer F., Hamilton D., Kalla R., Strupp M., Brandt T. Spatial memory deficits in patients with chronic bilateral vestibular failure. Ann. N. Y. Acad. Sci. 2003; 1004: 316-24.

40. Brandt T., Schautzer F., Hamilton D.A., Brüning R., Markowitsch H.J., Kalla R. et al. Vestibular loss causes hippocampal atrophy and impaired spatial memory in humans. Brain. 2005; 128 (Pt. 11): 2732-41.

41. Guidetti G., Monzani D., Trebbi M., Rovatti V. Impaired navigation skills in patients with psychological distress and chronic peripheral vestibular hypofunction without vertigo. Acta Otorhi-nolaryngol. Ital. 2008; 28 (1): 21-5.

42. Fasold O., von Brevern M., Kuhberg M., Ploner C.J., Villringer A., Lempert T. et al. Human vestibular cortex as identified with caloric stimulation in functional magnetic resonance imaging. Neuroimage. 2002; 17 (3): 1384-93.

43. Wilkinson D., Morris R., Milberg W., Sakel M. Caloric vestibular stimulation in aphasic syndrome. Front. Integr. Neurosci. 2013; 7: 99.

44. Wilkinson D., Zubko O., Sakel M., Coulton S., Higgins T., Pul-licino P. Galvanic vestibular stimulation in hemi-spatial neglect. Front. Integr. Neurosci. 2014; 8: 4.

45. Jauregui-Renaud K., Sang F.Y., Gresty M.A., Green D.A., Bronstein A.M. Depersonalisation/derealisation symptoms and updating orientation in patients with vestibular disease. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2008; 79 (3): 276-83.

46. Risey J., Briner W. Dyscalculia in patients with vertigo. J. Vestib. Res. 1990-1991; 1 (1): 31-7.

уважаемые читатели!

На сайте Научной Электронной Библиотеки www.elibrary.ru открыта подписка на электронную версию нашего журнала и других журналов издательства «Медицина» на 2017 год.

Архив журналов Издательства Медицина 2012-2014 гг. находится в открытом (бесплатном) доступе на сайтах Научной электронной библиотеки www.elibrary.ru и Киберленинки www.cyberleninka.ru