Энтомофауна листовых мин

УДК 595. 7

А. В. Мищенко ЭНТОМОФАУНА ЛИСТОВЫХ МИН

Приводятся сведения о комплексе насекомых, образующих и заселяющих листовые мины в условиях лесостепи европейской части России (Среднее Поволжье). В качестве примера взяты характерные минирующие повреждения, образуемые гусеницами молей рода Phyllonorycter (Lepidoptera, Gracillariidae). С пятновидными минами этой группы чешуекрылых связаны насекомые из отрядов Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera, Hymenoptera, а также клещи из отряда Trombidiformes.

Ключевые слова: листовые мины, минирующие чешуекрътые, паразитические перепончатокрытые, эв-лофиды, кормовые растения, энтомофауна, инвазивные виды.

Проблема изучения листовых минеров является достаточно актуальной для современной энтомологической науки, поскольку данная группа насеко-мых-фитофагов в последние десятилетия приобретает все большее значение, как в естественной среде, так и в хозяйственной деятельности человека. Личинки минирующих насекомых развиваются в растительных тканях (наиболее часто - внутри листа), образуя особый тип повреждений, называемых минами. Сведения по данному вопросу очень скудны и разрозненны в отечественной научной литературе; по данным разных авторов, наибольшее число видов среди минеров приходится на семейство чешуекрылых (Lepidoptera), далее следуют двукрылые (Diptera), жуки (Coleoptera) и перепончатокрылые (Hymenoptera) [1, 2]. Все большее значение в конце XX - начале XXI в. приобретают именно минирующие чешуекрылые, которые имеют тенденцию к распространению в области, ранее не входившие в ареал их обитания. На новых территориях они занимают свободные экологические ниши и быстро наращивают численность популяции, нанося существенный урон произрастающим здесь кормовым растениям [3].

Целью данной работы является выявление комплекса насекомых, составляющих энтомофауну листовых мин, образуемых личинками чешуекрылых; изучение особенностей их биологии и экологии.

Исследования проводились в условиях лесостепи европейской части России (Среднее Поволжье) между 54° и 52° с. ш. и 49° и 46° в. д., в период с 2001 по 2010 г. Наибольший урон кормовым растениям в данном районе наносят моли-пестрянки из рода Phyllonorycter (Lepidoptera, Gracillarii-dae); поэтому минирующим повреждениям, образуемым этой группой чешуекрылых, было уделено основное внимание. Листовые мины собирались в ходе полевых выездов и экскурсий с июня по сентябрь, после чего помещались в чашки Петри для изучения в лабораторных условиях. Материал сохранялся при температуре 20-22 °С; во избежание увядания, черешки листьев обертывались влажной ватой. Полностью сформированные мины вскры-

вались для фиксации последовательных стадий развития насекомых, находящихся внутри. При этом использовался стереоскопический микроскоп МС-2 ZOOM и цифровой фотоаппарат Samsung L73. Для изучения морфологических особенностей личинок приготовлялись временные тотальные препараты в глицерине. Микроскопия проводилась при помощи оптического микроскопа «Микмед-3». Вышедшие имаго фиксировались и определялись по специальным ключам применительно к каждой таксономической группе [4-7].

В ходе проведенных исследований было выяснено, что в целом листовая мина служит своеобразной экологической микронишей, внутри которой складывается комплекс насекомых, объединенных трофическими связями. Центральное место занимает собственно минер, формирующий данный тип повреждений на определенном кормовом растении. В работе рассмотрены чешуекрылые-минеры семейства Gracillariidae из наиболее многочисленного и вредящего рода Phyllonorycter (таблица).

Из обнаруженных на территории исследований 54 видов Gracillariidae более 50 % всех видов семейства приходится на род Phyllonorycter [8, 9]. Все представители являются облигатными минерами, развивающимися на личиночной стадии в мезофилле листьев покрытосеменных растений. Большая часть видов (89.3 %) развивается на древесных растениях различных семейств, и только три вида заселяют травянистые бобовые (таблица). Гусеницы питаются между нижней и верхней эпидермой листа, образуя характерные для данного рода пятновидные мины, иногда деформирующие листовую пластинку (рис. 1). Как правило, в пораженном участке мезофилл выедается полностью, и эта часть листа выводится из фотосинтеза.

Цикл минирования у всех видов рода Phyllonorycter на территории исследований достаточно сходен. Активный лет молей начинается в первой декаде июня. В этот период происходит спаривание и откладка яиц. Кладка осуществляется преимущественно на нижнюю эпидерму листовой пластинки с образованием затем нижнесторон-

Трофические связи чешуекрылых рода Phyllonorycter с кормовыми растениями лесостепи Европейской России

Виды рода Phyllonorycter Кормовые растения

Ph. agilella Z. Ph. apparella H.-Sch. Ph. cerasicolella H.-Sch. Ph. comparella Z. Ph. coryli Nicelli Ph. corylifoliella Hw. Ph. emberizaepennella Bouche Ph. harrisella L. Ph. insignitella Z. Ph. issikii (Kumata) Ph. kleemannella F. Ph. lantanella Schrank Ph. medicaginella Grsm. Ph. muelleriella Z. Ph. nigrescentella Logan Ph. pastorella Z. Ph. pomonella Z. Ph. populifoliella Tr. Ph. pyrifoliella Grsm. Ph. rajella L. Ph. roboris L. Ph. sagitella Bjerkander Ph. salictella Z. Ph. schreberella F. Ph. sorbi Frey Ph. sylvella Hw. Ph. quercifoliella Z. Ph. ulmifoliella Hbn. Ulmus laevis Pall. Populus tremula L. Cerasus vulgaris Mill. Populus alba L. Corylus avellana L. Malus sylvestris (L.) Mill. Lonicera xylosteum L. Quercus robur L. Trifolium alpinum L. Tilia cordata Mill. Alnus glutinosa (L.) Gaertn. Viburnum lantana L. Melilotus officinalis (L.) Pall. Quercus robur L. Orobus vernus L. Salix alba L. Prunus spinosa L. Populus nigra L. Malus sylvestris (L.) Mill. Alnus glutinosa (L.) Gaertn. Quercus robur L. Populus tremula L. Salix alba L. Ulmus glabra Huds. Sorbus aucuparia L. Acer platanoides L. Quercus robur L. Betula pendula Roth.

28 видов 21 вид

них мин. Такого рода кладки характерны для большинства видов Phyllonorycter. Для инвазивного вида, липовой моли-пестрянки - Phyllonorycter is-sikii (Kumata), характерно образование мин двух типов (нижне- и верхнесторонние), при этом преобладают нижнесторонние. Самки рассматриваемой группы избегают производить повторные кладки на уже заселенные листья, поэтому в основном для видов в районе исследований характерны одиночные мины. Исключительно множественные мины образует вид Ph. issikii, заселяющий липу сердцевидную (Tilia cordata Mill.). Минимальное количество мин, обнаруженных в ходе исследований для данного вида, - 2, максимальное - 22 [1G]. В среднем гусеницы липовой моли-пестрянки образуют по 6-7 мин, занимающих большую часть листа, поэтому вредоносный эффект в данном случае очевиден. Такого же рода множественные повреждения образуют еще два вредящих вида - Ph. apparella H.-Sch. (минирует листья осины -Populus tremula L.) и Ph. medicaginella Grsm. (минирует донникMelilotus officinalis (L.) Pall.).

Первые мины появляются вскоре после того, как полного развития достигнут листья кормовых растений (обычно начиная со второй декады июня).

Мины могут располагаться как по краю листа, так и между краем и центральной жилкой. Вышедшая личинка (рис. 2) питается и растет 5-7 дней, при этом претерпевает 5 линек и увеличивается в размерах в 5 раз (с 1-1.5 мм у гусениц 1-го возраста до 4-5 мм у 5-го возраста). Окукливание личинок всех видов рода Phyllonorycter происходит непосредственно в мине; куколки большинства видов располагаются свободно (рис. 3). Выход имаго молей осуществляется через 5-7 дней и происходит обычно в утренние часы. Куколка производит прокол нижней эпидермы листа и выходит на 2/3 над его поверхностью, 1/3 тела куколки остается в полости мины. Вышедшая моль оставляет куколочные покровы в эпидерме листа, способность к активному лету приобретает через 2-3 ч. Взрослые моли (рис. 4) ведут скрытый образ жизни и из-за малых размеров (не более 10 мм в размахе крыльев) их трудно наблюдать непосредственно в природе. В ходе полевых исследований в дневное время имаго наблюдались на стволах и стеблях кормовых растений; активный лет обычно происходил в вечерние часы. Для представителей рода Phyllonorycter характерны две генерации в течение года: первая приходится на июнь - первую половину июля, моли второй генерации начинают выводиться с конца июля до начала сентября. Зимовка молей-пестрянок осуществляется на стадии имаго с октября по апрель. Все обнаруженные представители являются листовыми минерами, гусеницы которых в процессе питания образуют сходные пятновидные мины в мезофилле листовой пластинки преимущественно древесных растений. В фауне молей-пестрянок на территории исследований преобладают виды, связанные с ивовыми (21.4 %), розоцветными (17.9 %) и буковыми (14.3 %). Гусеницы Phyllonorycter минируют на территории исследований 21 вид кормовых растений из 10 семейств (таблица).

Рис . 1. Нижнесторонние пятновидные мины Ph. issikii на T. cordata

— 1G2 —

Рис. 2 . Вскрытая мина Ph. ulmifoliella с гусеницей 5-го возраста на B. pendula

Рис 4 Имаго моли-пестрянки Ph. sorbi

Рис 6 Эктопаразитизм личинки M. frontalis на гусенице моли Ph. issikii

Рис . 3 . Вскрытая мина с куколкой Ph. sorbi на S. aucuparia

Рис б Имаго наездника M. frontalis

Рис . 7 . Личинка M. frontalis с двигательными придатками

— 1G3

Рис 8 Куколка наездника S. gordius в мине хозяина - моли Ph. issikii

Мины являются средой обитания не только че-шуекрылых-фитофагов, но и других насекомых, относящихся по своей трофической специализации к паразитам, хищникам и сапротрофам. Гусеницы и куколки минеров рода Phyllonorycter являются кормовой базой для личинок паразитических перепончатокрылых, относящихся к хальци-доидным наездникам семейства эвлофид (Hyme-noptera, Eulophidae) [10, 11]. Наиболее часто в выведениях с рассматриваемой группы молей присутствуют виды Minotetrastichus frontalis (Nees), Sympiesis gordius (Walker) и Chrysocharis laomedon (Walker) [10, 11]. Первые два вида относятся к экто-, а третий - к эндопаразитам. Самки наездников M. frontalis (рис. 5) и S. gordius активно отыскивают гусениц и куколок молей, находящихся внутри листовых мин кормовых растений, и перед яйцекладкой необратимо парализуют жертву. Кладка производится на поверхность тела обездвиженного хозяина, при этом может откладываться как одиночное яйцо (солитарный паразитизм), либо несколько (обычно 3-7, грегар-ный паразитизм). Количество яиц в кладке тем больше, чем на более поздней стадии преимаги-нального развития находится хозяин и, соответственно, больше его размеры. Выходящие через 24-48 ч личинки паразитируют наружно на гусеницах (рис. 6) и куколках молей, прикрепляясь к покровам мандибулами и высасывая гемолимфу. Эктопаразитические личинки часто имеют различные придатки и волоски для дополнительной фиксации на теле хозяина и активного передвижения по его покровам (рис. 7). Окукливание происходит внутри мины (рис. 8); весь цикл пре-имагинального развития эктопаразитов обычно длится 12-14 дней. Самки Ch. laomedon обратимо парализуют исключительно гусениц молей и

Рис 9 Клоп A. nemorum на куколке моли Ph. issikii

откладывают только одно яйцо под покровы, после чего развитие хозяина может продолжаться вплоть до его окукливания. Несмотря на то, что Ch. laomedon относится к эндопаразитам, личинка может развиваться как внутри хозяина, так и наружно, что связано с условиями повышенной влажности внутри мины. В отличие от эктопаразитов личинка Ch. laomedon не имеет дополнительных придатков (голая) и обычно развивается более длительное время (17-20 дней).

Указанные виды наездников играют роль в сдерживании численности вредящих видов молей-пестрянок на территории исследований. По некоторым данным зараженность гусениц и куколок паразитами составляет 22 % и более [10, 11]. Кроме того, вклад в процент смертности молей-пе-стрянок вносят хищные клопы Anthocoris nemorum L. (Hemiptera, Anthocoridae), которые нападают на минеров, прокалывая эпидерму листа над миной хоботком (рис. 9). Внутри мин с поврежденным эпидермисом обнаружены нимфы данного вида клопов.

В 35 % вскрытых мин молей второй генерации обнаруживались паутинные клещи семейства Tetranychidae. В основном это были относительно крупные (0.5-0.8 мм) с характерной красной окраской одиночные самки Tetranychus urticae Koch. (Trombidiformes, Tetranychidae), находящиеся в состоянии диапаузы. В данном случае имеет место пример использования организмами мины как укрытия в неблагоприятный период развития. Вероятнее всего, клещи вида T. urticae зимуют внутри пустых мин в листовом опаде.

В минах обнаружены также личинки трипсов рода Drepanothrips (Thysanoptera, Thripidae), являющиеся фитофагами. Данная группа насекомых, по-видимому, использует минирующие поврежде-

ния молей как временное укрытие и питается соками кормовых растений. Экскременты минеров, остатки покровов после линек личинок, мертвых гусениц и куколок используют сапротрофные личинки жуков (Coleoptera).

Таким образом, листовые мины являются экологической микросредой со своим сложившимся комплексом организмов, большую часть которых составляют насекомые. Главная роль здесь принадлежит, безусловно, чешуекрылым минерам-фитофа-гам, образующим эту среду в процессе питания гусениц. В свою очередь, сами личинки и куколки молей являются кормовой базой для развития как паразитических организмов (наездников-хальцид), так и хищников (клопы). Кроме того, мины нередко служат убежищем для различных мелких насекомых и клещей, которые также могут потреблять мертвую органику (продукты жизнедеятельности минеров, остатки растительных тканей и насекомых).

Виды, входящие в состав комплекса организмов, заселяющих листовые мины, участвуют в поддержании естественного баланса, обеспечивающего относительную стабильность экосистемы: кормовые растения подвергаются воздействию со стороны минирующих молей, гусеницы которых повреждают листья, а паразитические перепончатокрылые и хищные насекомые ограничивают численность минеров, обеспечивая сохранность растений. Этот баланс может быть нарушен при массовом развитии некоторых инвазивных видов (на-

пример липовой моли-пестрянки), недавно проникших в регион и не имеющих естественного комплекса врагов. Массовое развитие минеров может приводить к ранней дефолиации и гибели кормовых растений. Повсеместное применение в сельском и лесном хозяйстве инсектицидов широкого спектра действия и удобрений приводит к накоплению токсических веществ в почве и растениях [12, 13], может вызывать гибель не только насе-комых-вредителей, но и сопутствующей энтомофа-уны, включая паразитических перепончатокрылых, являющихся естественным сдерживающим фактором для фитофагов. Вредоносные виды насекомых нередко (часто уже на следующий год после химической обработки) восстанавливают численность за счет высокой биологической пластичности и устойчивости к применяемым инсектицидам. Напротив, скорость восстановления популяций эн-томофагов низка. Это может привести в последующие годы к резким вспышкам численности мине-ров-вредителей, которые не испытывают подавляющего влияния со стороны естественных врагов, уничтоженных химикатами.

Дальнейшее изучение такой экологической группы насекомых, как минеры, создаст перспективы сохранения важных в хозяйственном отношении культурных и дикорастущих растений за счет естественных сдерживающих факторов без применения инсектицидов и сопутствующего загрязнения окружающей среды.

Список литературы

I. Трусевич А. Г . О фауне минирующих насекомых-вредителей зеленых насаждений на Среднем Урале // Интродукция и акклиматизация декоративных растений . УНЦ АН СССР . Свердловск, 1982 . С . 146-152 .

2 . Томилова В . Н . Минирующие насекомые Восточной Сибири // Фауна и экология насекомых Восточной Сибири и Дальнего Востока .

Иркутск: Изд-во ИГУ, 1973. С . 3-31.

3 . Sefrova H . Invasions of Lithocolletinae in Europe // Ecologia . Bratislava . 2003. V. 22 . № 2 . P. 132-142 .

4 . Кузнецов В . И . Семейство Gracillariidae (Lithocolletinae) - моли-пестрянки // Определитель насекомых европейской части СССР . Л .: На-

ука, 1981. Т .4 . Ч .2 .С .149-311.

5 . Никольская М . Н . Хальциды фауны СССР . АН СССР . М .-Л . , 1952 . 574 c .

6 . Кержнер И . М ., Ячевский Т . Л . Отряд Hemiptera (Heteroptera) - полужесткокрылые, или клопы // Определитель насекомых европейской

части СССР . М . -Л . : Наука, 1964. Т . 1. С . 655-845.

7 . Яхонтов В . В . Отряд Thysanoptera (Physopoda) - бахромчатокрылые, пузыреногие, или трипсы // Определитель насекомых европейской

части СССР (Низшие, древнекрылые, с неполным превращением) . М . -Л . : Наука, 1964. Т . 1. С . 846-874.

8 . Золотухин В . В . Фауна молей-пестрянок (Lepidoptera: Gracillariidae) Ульяновской области // Природа Симбирского Поволжья: сб . науч .

тр Ульяновск, 2003 Вып 4 С 42-47

9 . Мищенко А. В ., Золотухин В . В . Минирующие моли-пестрянки рода Phyllonorycter Hbn . , 1822 (Lepidoptera: Gracillariidae) Ульяновской

области // Природа Симбирского Поволжья: сб. науч . тр . Ульяновск, 2003. Вып . 4 . С . 47-53.

10 . Ефремова З . A ., Мищенко A. В . Комплекс наездников-паразитоидов (Hymenoptera, Eulophidae) липовой моли-пестрянки Phyllonorycter

issikii, Lepidoptera, Gracillariidae) в Среднем Поволжье // Зоол .журн .2008.Т .87 . № 2 .С . 189-196 .

II. Ефремова З .A . и др . Комплексы паразитоидов (Hymenoptera, Eulophidae) молей-пестрянок рода Phyllonorycter (Lepidoptera, Gracillariidae) в Среднем Поволжье // Там же . 2009 . Т. 88 . № 10 . С . 1213-1221.

12 . Гладышев В . П . и др . Методологическое значение исследований содержания земного и космического вещества в растительном пище-

вом сырье // Вестн . Томского гос . пед . ун-та . 2003. Вып . 4 (36) . С . 50-52 .

13 . Гладышев В . П ., Пьяных Г. М . , Колесникова Е . М ., Нуриахметова Н . Р . Минеральные удобрения как источник загрязнения почв и сель-

скохозяйственной продукции тяжелыми металлами // Там же . 2000 . Вып . 9 (25) . С . 24-27 .

Мищенко А. В., кандидат биологических наук, ст. преподаватель.

Ульяновский государственный педагогический университет им. И. Н. Ульянова.

Пл. 100-летия со дня рождения В. И. Ленина, 4, г. Ульяновск, Ульяновская область, Россия, 432700.

E-mail: a.misch@rambler.ru

Материал поступил в редакцию 30.08.2010.

A. V. Mishchenko

entomofauna of leaf mines

This article contains information about the complex insects that form and inhabit leaf mines in the forest-steppe of European Russia (Middle Volga). Mines of moths of the genus Phyllonorycter (Lepidoptera, Gracillariidae) described as an example. Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera, Hymenoptera and Trombidiformes associates with leaf mines these moths.

Key words: leaf mines, leaf-mining moths, parasitic wasps, eulophids, host plants, entomofauna, invasive species.

I. N. Ulyanov Ulyanovsk State Pedagogical University.

Pl. 100-letiya Lenina, 4, Ulyanovsk, Ulyanovsk region, Russia, 432700.

E-mail: a.misch@rambler.ru