Возможность использования базидиальных макромицетов в качестве биоиндикаторов загрязнения окружающей среды тяжелыми металлами и мышьяком

Костычев А.А.

ФГОУ ВПО «Пензенская государственная сельскохозяйственная академия»

ВОЗМОЖНОСТЬ ИСПОЛЬЗОВАНИЯ БАЗИДИАЛЬНЫХ МАКРОМИЦЕТОВ В КАЧЕСТВЕ БИОИНДИКАТОРОВ ЗАГРЯЗНЕНИЯ ОКРУЖАЮЩЕЙ СРЕДЫ ТЯЖЕЛЫМИ МЕТАЛЛАМИ И МЫШЬЯКОМ

В статье обсуждается возможность использования базидиальных макромицетов в качестве биоиндикаторов состояния наземных экосистем. Показано, что некоторые виды шляпочных грибов накапливают в условиях нарушенных экосистем никель, свинец, цинк, хром и мышьяк. Предложены виды-биоиндикаторы. Выявлены некоторые преимущества использования базидиальных макромицетов в качестве индикаторных объектов.

Одной из важнейших проблем современности и обозримого будущего является проблема загрязнения окружающей среды тяжелыми металлами. Соединения этих элементов в силу высокой токсичности, подвижности и способности к биоаккумуляции представляют опасность не только для человека, но и для всего живого на планете. Кроме того, в отличие от токсикантов органической природы, подвергающихся деструкции, однажды включившись в биогео-химические циклы, они могут сохранять свою биологическую активность практически бесконечно. Поэтому оценка загрязнения наземных экосистем названными экотоксикантами является одной из важнейших задач фонового и им-пактного мониторинга природных сред. Некоторые живые организмы обладают способностью к накоплению химических элементов, в том числе и рассматриваемых нами. В этой связи представители видов-накопителей могут использоваться в качестве потенциальных биоиндикаторов состояния окружающей среды. В настоящее время при оценке экологического состояния наземных экосистем в качестве индикаторных биообъектов широко используют различные виды растений, мхов и лишайников [11, 20, 22]. Грибы как объекты биомониторинга хорошо зарекомендовали себя в качестве индикаторов загрязнения окружающей среды радионуклидами [6, 7, 14]. Кроме того, многие исследователи отмечают, что плодовые тела шляпочных грибов интенсивно накапливают тяжелые металлы и другие токсичные элементы [1, 3, 6, 13, 15, 18, 21, 23]. Именно этот факт явился основанием к активному поиску среди представителей шляпочных грибов видов-биоиндикаторов [15]. Работы отечественных и зарубежных исследователей, посвященные изучению возможности использования базидиальных макро-

мицетов в качестве биоиндикаторов загрязнения окружающей среды тяжелыми металлами и другими токсичными элементами, носят весьма противоречивый характер. Так, в большинстве работ, посвященных изучению этой проблемы, такая возможность ставится под сомнение. Это связывают в первую очередь с тем, что уровни накопления элементов главным образом определяются не экологической обстановкой, а биологическими особенностями представителей различных видов [15]. С другой стороны, отмечается и тот факт, что техногенное воздействие на экосистемы вызывает достоверное увеличение содержания тяжелых металлов и других токсичных элементов в плодовых телах базидиальных макромицетов [4, 5, 8, 9, 10, 12, 13, 16, 17, 19]. Особенностью грибов является их способность аккумулировать химические элементы именно из субстрата, тогда как другие используемые в качестве биоиндикаторов объекты концентрируют токсиканты из атмосферы (мхи, лишайники) или одновременно из нескольких сред (сосудистые растения). Таким образом, базидиальные макромицеты обладают рядом преимуществ в сравнении с другими видами биоиндикаторов состояния наземных экосистем. В этой связи вопрос о возможности их использования в качестве биоиндикаторов в настоящее время открыт и достаточно актуален.

Целью наших исследований является поиск видов-индикаторов загрязнения окружающей среды мышьяком и тяжелыми металлами, в число которых вошли никель, свинец, цинк и хром.

В качестве объектов исследования были взяты базидиальные макромицеты, относящиеся к различным трофическим группам. Одним из требований, предъявляемых к биоиндикаторам,

является характерность и распространенность на изучаемой территории, поэтому поиск индикаторных организмов осуществлялся среди массовых и типичных для региона исследований видов [2].

Оценка степени антропогенной трансформации лесных экосистем и возможности использования базидиальных макромицетов в качестве биоиндикаторов проводилась по разнице между средним содержанием тяжелых металлов и мышьяка в плодовых телах, собранных в условиях экосистем, подверженных техногенному воздействию, и естественным биогеохими-ческим фоном. Для оценки фонового содержания изучаемых химических элементов в бази-диомах шляпочных грибов и почвах отбор образцов осуществлялся в лесной заповедной экосистеме, расположенной вдали от антропогенных источников поступления тяжелых металлов и урбанизированных зон. В качестве экосистем, подверженных интенсивному техногенному воздействию, были исследованы: сообщество, сформированное на золоотвале ТЭЦ г. Пенза; территории близ мест прежнего уничтожения химического оружия (МПУ); лесной массив, прилегающий к оживленной автомагистрали М5 «Москва - Самара» (в пределах 30 м от дорожного полотна).

Всего было собрано 75 образцов, относящихся к 12 видам. Для обеспечения точности и надежности полученных результатов по каждому виду отбиралось и анализировалось не менее 6 образцов в двукратной аналитической повторности. Способность к биоабсорбции изучаемых элементов оценивалась в условиях различных подтипов серых лесных почв. Среди них наиболее распространенными являются светло-серые лесные маломощные супесчаные почвы и светло-серые лесные среднемощные суг-

линистые, сформированные на песках, глинах и опоках. Они отличаются малым содержанием гумуса, что обусловливает их низкую сорбционную способность.

Работа выполнялась на базе кафедры биологии и экологии ФГОУ ВПО «Пензенская государственная сельскохозяйственная академия» и экоаналитической лаборатории Регионального центра государственного контроля и мониторинга по Пензенской области в период с 2005 по 2007 г. Анализ образцов плодовых тел грибов, а также субстрата при оценке содержания валовых форм тяжелых металлов и мышьяка осуществлялся рентгенофлуоресцентным методом на спектрометре «Спектроскан Макс-СПЕ». Подвижные формы тяжелых металлов и мышьяка в почвах определяли на атомно-абсорбционным спектрометре «Квант-2А».

В результате анализа образцов почв, отобранных в экосистемах с различной техногенной нагрузкой, установлено, что последняя способна вызывать увеличение запасов как валовых, так и подвижных форм тяжелых металлов и мышьяка (табл. 1).

Изучение содержания тяжелых металлов и мышьяка в плодовых телах базидиомицетов, развивающихся в условиях природных экосистем, не испытывающих существенного техногенного воздействия, показало, что элементный состав базидиом грибов отличается сильной вариабельностью (табл. 2, 3, 4). Поскольку проанализированные плодовые тела развивались в схожих эдафических условиях, можно отметить, что главным фактором, определяющим величину и избирательный характер накопления тяжелых металлов и мышьяка, является комплекс биологических особенностей представителей разных видов.

Таблица 1. Содержание тяжелых металлов в серых лесных почвах экосистем, испытывающих различную техногенную нагрузку

Место отбора проб Форма элементов Среднее содержание элементов, мг/кг воздушно-сухой массы

N1 РЬ 2п Сг Ав

Лесная заповедная экосистема валовая 24,3 ±2,3 3 1,8±2,6 7 8,2± 14,9 9 8,6±7, 6 8 , 4 ± 2 , 1

подвижная 0,41±0,22 0,71±0,14 2,91± 1,21 0,16±0,03 0,07±0,02

Золоотвал валовая 464,7±54,3 5 1,2± 17,8 84,6±21,1 270,3±48,9 7 , 9 ± 4 , 5

подвижная 6,54± 1,21 2,40±0,74 2,86± 1,62 1,38±0,21 0,11±0,04

МПУ валовая 26,8±3 ,7 3 6,1±2, 9 96,3± 19,2 106,6±11,8 2 7,8±7, 9

подвижная 0,52±0,18 0,82±0,12 3,44± 1,79 0,39±0,11 2,93±0,76

Автомагистраль М5 валовая 22,7± 1,9 47,4± 10,6 81,4± 19,5 8 8,9±9,1 7,4± 1 ,6

подвижная 0,48±0,19 1,12±0,37 4,12±2,14 0,21±0,13 0,09±0,02

Таблица 2. Среднее содержание тяжелых металлов и мышьяка в плодовых телах некоторых базидиальных

макромицетов в различных местообитаниях

Вид Место отбора проб Среднее содержание элементов, мг/кг воздушно-сухой массы

Ni Pb Zn Cr As

Agaricus bitorquis золоотвал 4,01 ±0,41 * 20,03±3,42* 169,80±20,75* 1,86±0,34* 3,84±2,23*

лесная заповедная экосистема 2,2 5 ±0, 1 3 2,48±0,68 83,81±17,61 0,5 5±0,10 -

Hebeloma sp. золоотвал 3,71 ±0,10* 2,27±0,49* 157,61±6,82* 1,86±0,33* 17,93±2,70*

лесная заповедная экосистема 3, 02±0,3 1 - 102,13±13,85 0,59±0,13 7,96±1,98

Paxillus involutus золоотвал 2, 7 8±0,4 4 2,42±0,53* 121,1±7,29* 0,37±0,04 0,91±1,56

лесная заповедная экосистема 2, 3 7±0,2 9 1,54±0,78 91,75±15,92 0,46±0,20 0,78± 1,55

Примечание: * - разница статистически значима (р < 0,05); «-» - менее порога количественного определения метода

На этом фоне изучение содержания тяжелых металлов и мышьяка в плодовых телах шляпочных грибов, собранных в нарушенных экосистемах, показало достоверное различие в содержании названных элементов. Так, было установлено, что плодовые тела трех изученных видов (Agaricus bitorquis, Hebeloma sp. и Paxillus involutus), собранных в условиях сообщества, сформированного на золоотвале, содержат существенно большее количество никеля, свинца и цинка (p<0,05) (табл. 2). В базидиомах A. bitorquis и Hebeloma sp., развивающихся в тех же условиях, отмечено достоверно большее содержание хрома и мышьяка.

Кроме того, на фоне отсутствия разницы в содержании цинка и мышьяка в субстратах в ряде случаев зафиксировано их достоверно большее содержание в плодовых телах, собранных во вторичной экосистеме. Этот факт, вероятно, можно объяснить явлениями синергизма в накоплении некоторых элементов.

МПУ химического оружия также можно отнести к нарушенным экосистемам, поскольку почвы, находящиеся в прилегающих к ним зонах, характеризуются повышенным содержанием мышьяка и некоторых тяжелых металлов (табл. 1). Поэтому обследование этих территорий представляло определенный прикладной интерес. В этих условиях были собраны образцы плодовых тел следующих видов грибов: Amanita muscaria, A. phalloides, Gyroporus castaneus, Lactarius deliciosus, Lepista nebularis, Macrolepiotaprocera, Tricholoma terreum (табл. 3).

Таким образом, базидиомы, развивающиеся на территории, прилегающей к МПУ химического оружия, содержат достоверно большее количество некоторых тяжелых металлов и

мышьяка. Так, интенсивнее абсорбировали мышьяк плодовые тела всех изученных видов грибов, за исключением Gyroporus castaneus. Бази-диомы Amanita phalloides и Tricholoma terreum активнее накапливали свинец в этих условиях. Достоверная разница была обнаружена в биоабсорбции цинка плодовыми телами Gyroporus castaneus и Lepista nebularis. Достоверно более высокое содержание хрома отмечено в плодовых телах Amanita muscaria.

Общеизвестно, что автотранспорт является одним из основных источников поступления в окружающую среду загрязняющих веществ, в том числе и рассматриваемых нами химических элементов [10, 11, 12, 15]. Поэтому для изучения влияния антропогенной деятельности на процесс накопления тяжелых металлов и мышьяка образцы плодовых тел и почвы отбирались в непосредственной близости от оживленной автомагистрали.

В результате было установлено достоверное воздействие автотранспорта на прилегающие к автомагистрали экосистемы (табл. 4).

Установлено, что в плодовых телах Lepista nebularis и Lycoperdonperlatum, собранных в этих условиях, содержание свинца было достоверно большим в сравнении с базидиомами, собранными в фоновых экосистемах. Однако для ба-зидиом Russula xerampelina статистически значимой разницы между двумя изученными типами экосистем не выявлено. Вероятно, это объясняется низкой миграционной способностью свинца, основная масса которого концентрируется в подстилке и гумусоаккумулятивном горизонте, где развивается мицелий сапротро-фов. Мицелий же микоризообразующих видов располагается в более глубоких горизонтах по-

Таблица 3. Среднее содержание тяжелых металлов и мышьяка в плодовых телах некоторых базидиальных

макромицетов в различных местообитаниях

Вид Место отбора проб Среднее содержание элементов, мг/кг воздушно-сухой массы

Ni Pb Zn Cr As

Amanita muscaria МПУ 2,42±0,32 1,86±0,24 103,10±6,87 1,50±0,32* 19,86±3,76*

лесная заповедная экосистема 2,96±0,45 1,04± 1,49 88,09± 16,19 0,90±0,17 5,17±5,28

A. phalloides МПУ 2,23±0,43 5,61±1,04 * 35,71±4,97 0,44±0,15 5,01±1,32*

лесная заповедная экосистема 2,56±0,41 0,99±0,18 36,60± 11,52 1,74± 1,30 -

Gyroporus castaneus МПУ 2,3 1±0,61 3,58±1,35 212,48±57,60* 0,32±0,08 5,72±2,18

лесная заповедная экосистема 2,73±0,38 2,30±0,13 82,73±25,16 0,50±0,14 6,01±2,53

Lactarius deliciosus МПУ 2,89±0,57 - 129,12±25,94 0,51±0,12 113,7±20,11*

лесная заповедная экосистема 3,23±0,37 - 138,25±33,82 0,65±0,13 12,31±4,92

Lepista nebularis МПУ 2,50±0,29 4,48±0,56 109,65±12,34* 0,62±0,10 44,22±5,86*

лесная заповедная экосистема 2,62±0,22 3,77±2,92 73,35± 11,85 0,66±0,74 4,98±3,80

Macrolepiota procera МПУ 4,86±2,09 4,76±1,32 70,55± 16,63 0,71±0,09 94,69±17,09*

лесная заповедная экосистема 4,5 5 ±2,19 5,28±4,01 77,34± 11,65 0,41±0,17 5,27±2,91

Tricholoma terreum МПУ 2,75±0,29 8,19± 1,89* 134,05±21,82 0,44±0,06 21,56±8,52*

лесная заповедная экосистема 2,46±0,29 2,22±0,48 125,78±20,43 0,60±0,29 -

Примечание: * - разница статистически значима (р < 0,05); «-» - менее порога количественного определения метода

Таблица 4. Среднее содержание тяжелых металлов и мышьяка в плодовых телах некоторых базидиальных

макромицетов в различных местообитаниях

Вид Место отбора проб Среднее содержание элементов, мг/кг воздушносухой массы

Ni Pb Zn Cr As

Lepista nebularis автомагистраль М5 2,52±0,39 9,12±1,56* 59,83±3,69 0,69±0,32 6,12±1,74

лесная заповедная экосистема 2,62±0,22 3,77±2,92 73,35±11,85 0,66±0,74 4,98±3,80

Lycoperdon perlatum автомагистраль М5 2,81±0,16 23,88±1,84* 171,13±29,67 0,71±0,25 24,69±6,50

лесная заповедная экосистема 2,92±0,33 17,00±1,74 150,8±42,40 0,66±0,10 27,01±6,53

Russula xerampelina автомагистраль М5 2,41 ±0,47 4,96±1,50 75,16±13,67 0,72±0,15 -

лесная заповедная экосистема 2,56±0,37 2,83±1,09 67,87±13,18 0,81±0,15 -

Примечание:* - разница статистически значима (р < 0,05); «-» - менее порога количественного определения метода

чвы, куда соединения свинца практически не попадают. Интересным оказался и тот факт, что содержание свинца в почве в этих условиях не превышало ПДК и было всего лишь в 1,6 раза выше регионального фона. Однако зафиксированное достоверное увеличение содержания свинца в плодовых телах грибов говорит о его активном вовлечении в биогеохимические циклы. В этом случае преимущество биоиндикации перед химическими и инструментальными методами аналитического контроля очевидно.

Приведенные данные позволяют заключить, что некоторые виды базидиальных мак-ромицетов могут использоваться в качестве

высокоинформативных биоиндикаторов загрязнения окружающей среды тяжелыми металлами и мышьяком. С учетом специфичности в накоплении рассматриваемых химических элементов в качестве потенциальных биоиндикаторов, привлекательных для экологического мониторинга, можно предложить следующие виды шляпочных грибов: Agaricus bitorquis и Hebeloma sp. - в отношения загрязнения наземных экосистем никелем, Agaricus bitorquis, Amanita phalloides, Hebeloma sp, Lepista nebularis, Lycoperdon perlatum и Tricholoma terreum - свинцом, Agaricus bitorquis и Lepista nebularis - цинком, Agaricus bitorquis, Amanita muscaria и

Hebeloma sp. - хромом, Amanita muscaria, Lactarius deliciosus, Lepista nebularis, Macrolepiota procera и Tricholoma terreum - мышьяком. В некоторых случаях результаты, полученные с использова-

нием видов-биоиндикаторов, позволяют объективно оценить степень антропогенной трансформации лесных экосистем уже на начальных ее этапах.

Список использованной литературы:

1. Ермаков В.В., Ковальский В.В. Биологическое значение селена. - М.: Наука, 1974. - 298 с.

2. Иванов А.И. Биота макромицетов лесостепи правобережного Поволжья: Дисс. ... докт. биол. наук. - М.: МГУ, 1992. -289 с.

3. Иванов А.И., Блинохватов А.Ф. О роли базидиальных макромицетов в трансформации ультрамикроэлементов в экосистемах I. Биоабсорбция селена // Микология и фитопатология. 2003. Т. 37. Вып. 1 С. 70-75.

4. Поддубный А.В., Христофорова Н.К. Оценка качества среды по содержанию тяжелых металлов в опенке осеннем Armillaria mellea // Микология и фитопатология. 1999. Т. 33. Вып. 4. С. 271-275.

5. Чураков Б.П., Зырьянова У.П., Пантелеев С.В., Морозова Н.В. Тяжелые металлы в представителях различных эволюционных групп грибов // Микология и фитопатология. 2004. Т. 38. Вып. 2 С. 68-77.

6. Щеглов А.И., Цветнова О.Б. Грибы - биоиндикаторы техногенного загрязнения // Природа. 2002. №11. С. 7-16.

7. Baeza A., СиШйп J. Influence of the soil bioavailobility of radionuclides on the transfer of uranium and thorium to mushrooms // Applied Radiation and Isotopes. 2006. Vol. 64. №9. P. 102-106.

8. Barcan V. Sh., Kovnatsky E. F., M. S. Smetannikova. Absorption of Heavy Metals in Wild Berries and Edible Mushrooms in an Area Affected by Smelter Emissions // Water, Air, & Soil Pollution. 1998. Vol. 103. P. 173-195.

9. BorovrnkaJ., Шanda Z. Distribution of iron, cobalt, zinc and selenium in macrofungi // Mycological Progress. 2007. Vol. 6. №4. P. 249-259.

10. Carvalho M., Pimentel A., Fernandes B. Study of heavy metals in wild edible mushrooms under different pollution conditions by X-ray fluorescence spectrometry // Analytical Sciences: the International Journal of the Japan Society for Analytical Chemistry. 2005. Vol. 21. №7. P. 747-750.

11. Cayir A., Coskun M. Determination of atmospheric heavy metal pollution in Canakkale and Balikesir provinces using lichen (Cladonia rangiformis) as a bioindicator // Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology. 2007. Vol. 79. №4. P. 367-370.

12. Cuny D., Haluwyn C. Pesch R. Biomonitoring of Trace Elements in Air and Soil Compartments Along the Major Motorway in France // Water, Air, & Soil Pollution. 2001. Vol. 125. №1. P. 273-290.

13. Demirbae A. Heavy metal bioaccumulation by mushrooms from artificially fortified soils // Food Chemistry. 2001. Vol. 74. №3. P. 293-301.

14. Ingrao G., Belloni P., Santaroni G.P. Mushrooms as biological monitors of trace elements in the environment // Journal of Radioanalytical and Nuclear Chemistry. 1992. Vol. 161. №1. P. 113-120.

15. Ka^ P., Svoboda L., Havlниkovб B. Content of detrimental metals mercury, cadmium and lead in wild growing edible mushrooms: a review // Energy Education Science and Technology. 2004. Vol. 13. №1. P. 31-38.

16. Komбrek M., Chrasto V, Лtнchovб J. Metal/metalloid contamination and isotopic composition of lead in edible mushrooms and forest soils originating from a smelting area // Environment International. 2007. Vol. 33. №5. P. 677-684.

17. Kuusi T., Laaksovirta K., Liukkonen-Lilja H., Lodenius M., & Piepponen S. Lead, cadmium, and mercury contents of fungi in the Helsinki // Annales Botanici Fennici. 1981. Vol. 16. P. 208-212.

18. Lodenius M., Kuusi T., Laaksovirta K.Lead, cadmium and mercury contents of fungi in Mikkeli, SE Finland // Annales Botanici Fennici. 1981. Vol. 18. P. 183-186.

19. Sesli E., ^zen M. Levels of trace elements in the fruiting bodies of macrofungi growing in the East Black Sea region of Turkey // Food Chemistry. 1999. Vol. 65. №4. P. 453-460.

20. Spiegel H. Trace element accumulation in selected bioindicators exposed to emission along the industrial facilities of Danube Lowland // Turkish Journal of Chemistry. 2002. Vol. 26. P. 815-823.

21. Svoboda L., Zimmermannovб K., Ka^ P. Concentrations of mercury, cadmium, lead and copper in fruiting bodies of edible mushrooms in an emission area of a copper smelter and a mercury smelter // The Science of the Total Environment. 2000. Vol. 246. №1. P. 61-67.

22. Vukojeviж V., Sabovljeviж M., Sabovljeviж A., Mihajloviж N., Draiж G., ^шшж Ъ. Determination of heavy metal deposition in the county of Obrenovac (Serbia) using mosses as bioindicator II: cadmium (Cd), cobalt (Co), and chromium (Cr) // Archives of Biological Sciences, Belgrade. 2006. Vol. 58. №2. P. 94-104.

23. Yamaз M., Yэldэz D., Sarэkьrkcь C., 3elikkollu M., Solak H. Heavy metals in some edible mushrooms from the Central Anatolia, Turkey // Food Chemistry. 2007. Vol. 103. №2. P. 263-267.