Структурные и энергетические аспекты окисления убихинола железо-серным белком Риске: квантово-химические расчеты в рамках метода функционала плотности

СТРУКТУРА ВЕЩЕСТВА И ТЕОРИЯ ХИМИЧЕСКИХ ПРОЦЕССОВ

УДК 541.49:541.64

Ан. М. Кузнецов, А. Н. Маслий, Е. М. Зуева,

Л. И. Кришталик

СТРУКТУРНЫЕ И ЭНЕРГЕТИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ ОКИСЛЕНИЯ УБИХИНОЛА ЖЕЛЕЗО-СЕРНЫМ БЕЛКОМ РИСКЕ: КВАНТОВО-ХИМИЧЕСКИЕ РАСЧЕТЫ В РАМКАХ МЕТОДА ФУНКЦИОНАЛА ПЛОТНОСТИ

Ключевые слова: белок Риске, убихинол, окисление, теория функционала плотности.

В рамках теории функционала плотности исследовано окисление убихинола железосерным белком Риске. Обсуждаются структурные и энергетические характеристики последовательных стадий этого процесса.

Keywords: Rieske protein, quinol, oxidation, density functional theory.

The oxidation of quinol by the iron-sulfur Rieske protein has been studied within the density functional theory. Structural and energetic characteristics of successive stages of the whole process are analyzed.

Введение

Железо-серные белки представляют собой важный класс белков с широко изменяющимися свойствами. Среди них белок Риске обладает наиболее положительным редокс-потенциалом. Этот белок является неотъемлемой компонентой цепочки электронного транспорта всех дыхательных или фотосинтетических систем, а именно, комплексов цитохрома bCi или b6f , соответственно. В комплексах цитохрома bCi или b6f его физиологическая функция состоит в акцептировании восстанавливающего эквивалента (электрон + протон) от соответствующего гидрохинона (убихинол в bCi комплексе или пластохинол в b6f), после чего внемембранный домен белка совершает шарнирное движение, переходя от места связывания гидрохинона к цитохрому Ci (дыхательный комплекс) или цитохрому f (фотосинтетический комплекс), протон освобождается в водную среду, а электрон передается цитохрому [1-5].

С фундаментальной точки зрения значительный интерес представляет исследование детального механизма электрон-протонного переноса в процессе окисления убихинола (УХ) белком Риске. В ходе такого окислительного процесса от УХ отщепляется атом водорода (электрон + протон), протон акцептируется атомом азота депротонированной формы одного из гистидиновых лигандов железо-серного остова, а электрон передается активному центру Fe(III)Fe(III) белка Риске, который выполняет в этом случае окислительную функцию.

На основании многочисленных экспериментальных данных было сделано заключение, что реакция окисления гидрохинона представляет собой сопряженный перенос протона и электрона. Механизм элементарного акта этого процесса рассматривался в двух работах. Крофтс [5] описал эту реакцию кинетическим уравнением, представляющим собой комбинацию членов, соответствующих уравнениям Маркуса, Брёнстеда и Мозера-Даттона. Рассмотренный им механизм элементарного акта фактически предполагает перенос протона к гистидину с последующим переносом электрона. Автор не рассчитывает абсолютные величины соответствующих слагаемых, а подбирает константы, позволяющие получить экспериментальные значения констант скорости. Фролов и Тихонов [6,7] провели в рамках теории функционала плотности квантово-химический расчет процесса переноса протона и электрона, т.е. атома водорода от гидрохинона к активному центру белка Риске. Однако в этом

расчете не было учтено сопряжение спинов в центре белка Риске, а также не вполне последовательно было использовано кинетическое уравнение Крофтса, поскольку рассматривался не последовательный, а концертный перенос протона и электрона. В связи с изложенными обстоятельствами возникает необходимость более детального квантовохимического анализа проблемы.

В данном сообщении мы приводим результаты исследования структурных преобразований на отдельных стадиях окисления УХ белком Риске, а также их энергетических характеристик. Полученные результаты будут использованы нами для последующей оценки кинетических параметров этого процесса и сопоставления с экспериментальными данными. Расчеты были выполнены на основе квантово-химического моделирования в рамках теории функционала плотности. Детали расчетной схемы и метода описаны в следующем разделе. Отметим, что данная методика успешно использовалась нами в работе [8] для модельных расчетов редокс-потенциалов белка Риске.

Оптимизация молекулярной геометрии проводились с помощью программного пакета РЯЖОВА [9] на уровне теории функционала плотности с использованием функционала РВЕ

[10] и базиса атомных орбиталей Т2, специально оптимизированного для этого функционала

[11]. В квантово-химической расчетной схеме с открытой электронной оболочкой (неспаренные электроны) использовался неограниченный по спину формализм.

В расчетах биядерных комплексов с остовами [2Ре2Э], к каковым относится белок Риске, необходим учет эффектов спинового спаривания между неспаренными электронами двух Ре-центров, а также эффектов резонансной делокализации (если рассматривается димер с атомами смешанной степени окисления). В окисленной форме Ре(!!!)Ре(!1!) оба Ре-центра описываются спиновыми квантовыми числами и Б2 с одинаковыми значениями спина, равного 5/2.

Энергии чисто спиновых состояний димера из атомов железа могут быть рассчитаны с использованием следующего спин-гамильтониана:

Восстановленная форма Ре(!!)Ре(!!!) представляет собой кластер со спинами в?=2 и Э2=5/2. В этом случае дополнительный электрон может быть делокализован по всей паре Ре-Ре. Соответствующий спин-гамильтониан, модифицированный для несимметричных систем [15], описывается следующим выражением:

В формулах (1), ^ох и игеС1 - параметры спинового спаривания для окисленной и восстановленной форм, В - параметр резонансной делокализации, Э - квантовое число

разность потенциальной энергии (для симметричной системы она равна нулю). Параметры вышеописанного спин-гамильтониана в наших расчетах оценивались в рамках так называемого метода нарушенной симметрии (broken symmetry или BS approach) [12-14, 16-21] согласно формулам (2-5), как это описано в [15]:

Методика квантово-химических расчетов

полного спина с допустимыми значениями, лежащими в интервале |Si - S2| < S < Sj + S2, Д

—+25B2

Д - EbsI - EbS2

B -

^eeH

— e HS *HS

10

В этих формулах Eнs - полная энергия состояния с наивысшим спином (НБ-состояние), Eвs - полная энергия так называемого состояния с нарушенной симметрией (ВБ-состояние), соответствующая неограниченному по спину детерминанту, в котором электроны со спином «вверх» преимущественно локализованы на одной половине биядерного кластера, а электроны со спином «вниз» - на другой, ДE - корректирующая поправка на несимметричное двойное обменное взаимодействие. Для восстановленной формы рассчитанная энергия HS-состояния соответствует наинизшему по энергии HS-состоянию с делокализованым ё-электроном со

спином «вниз» на орбитали четной (^егаёе) симметрии (Е„3). Параметр резонансной делокализации В рассчитывается по энергетическому расщеплению HS-состояния между спин-орбиталями, соответствующими нечетным (ищегаёе) и четным ^егаёе) компонентам

Fe(3d)-орбиталей в окисленной форме. Энергии чисто низкоспиновых состояний Е<°х (8=0) и

Ее (8=1/2, 8=3/2 или 8=5/2) для окисленной и восстановленной форм определяются следующими выражениями:

Eox - E — 5 1

Е0 _ ЕBS ox

E™ - EHs + 24 Jed + f + B

Ered - Eg + 21J +

e3/2 _ EHS Jred +

Ered - Eg +16 1 +

e3/2 _ EHS + 161 red +

В расчетах энергии систем с учетом BS-поправок нами использовался следующий алгоритм. Как было отмечено в начале данного раздела, оптимизация геометрии проводилась с помощью программы PRIRODA. Эта программа является весьма высокоэффективной в расчетах молекулярных систем с большим количеством атомов. Оптимизация проводилась для состояния с наивысшей возможной мультиплетностью (HS-состояние). Далее для оптимизированной геометрии при фиксированных координатах атомов проводился точечный расчет с помощью программного пакета GAUSSIAN 03 [22] с использованием функционала плотности в версии B3LYP, описываемого комбинацией трехпараметрического гибридного функционала Бекке (В3) [23] и корреляционным функционалом Ли-Янга-Парра (LYP) [24]. В расчетах использовался контрактированный базис атомных орбиталей TZVP Алрича и др. [25,26]. В комбинации с неограниченным по спину методом B3LYP этот полноэлектронный базисный набор хорошо зарекомендовал себя в расчетах с применением BS-методики (UB3LYP-BS) [27-29]. Полученные по описанному алгоритму полные энергии основного состояния рассчитанных структур использовались нами в последующем анализе энергетики процесса окисления убихинола белком Риске.

Модель расчетов

За основу модельных расчетов нами была принята экспериментальная структура митохондриального комплекса Ъс1 (pdb 2а06). В расчетную квантово-химическую схему был включен активный центр белка Риске, глутамат-ион (Glu) внутримембранного белка, а также молекула убихинола (QH2), помещенная во внутрибелковой щели между активным центром и глутамат-ионом.

Активный центр белка Риске представляет собой железо-серный кластер [2Fe2S], в котором один из атомов Fe связан с двумя лигандами гистидина (His), а другой - с двумя

лигандами цистеина (Оув). Наличие Нів-лигандов отличает белок Риске от других железосерных белков. Поскольку в активном центре один из двух гистидиновых лигандов депротонирован, его суммарный заряд в исходном состоянии окисления Ре(ііі)Ре(ііі) равен -1. С учетом заряда -1 глутамат-иона модельный комплекс представляет собой комплекс с полным зарядом -2 и мультиплетностью 2Б+1 =1 (закрытая электронная оболочка).

В нашей модели Оув-лиганды имитировались фрагментами БОНэ. Дополнительно в расчетную схему была включена молекула метанола, которая имитировала молекулу серина (Бег), связанную водородной связью с одним из атомов Б остова [2Ре2Б]. Гистидиновые лиганды, а также глутамат-ион были расширены пептидными фрагментами, через которые осуществляется связь аминокислот с дальнейшим белковым окружением.

Молекула УХ представляет собой бензольное ядро со следующими заместителями: две гидроксо-группы ОН в пара-положении, две метокси-группы ОСНэ, одна метильная СНэ и одна этильная С2Н5 группы (последняя - остаток от отрезанного полиизопренильного «хвоста»). В расчете была выбрана энергетическая наиболее выгодная конформация молекулы УХ (см. рисунки в следующем разделе).

В процессе оптимизации геометрии при поиске оптимальных структур положения УХ координаты тяжелых атомов активного центра (за исключением атомов ядра [2Ре2Б]), а также глутамата (за исключением двух кислородных атомов карбоксилатной группы в глутамате) фиксировались в соответствии с экспериментальной структурой белка при допущении, что положения этих атомов стабилизируются жесткой белковой матрицей. Координаты всех остальных атомов (атомов водорода, атомов Ре и Б в ядре [2Ре2Б], карбоксилатных атомов О глутамата и всех атомов молекулы УХ) подвергались полной оптимизации. Именно такой поход дал наилучшие результаты при расчете редокс-потенциала белка Риске [8]. О деталях оптимизации в других случаях будет сказано отдельно в следующем разделе.

Результаты и обсуждение

В качестве исходного положения молекулы УХ в белковой щели между активным центром белка Риске и глутаматом была выбрана структура, в которой УХ образует водородную связь между одной из его гидроксильных групп и одним из карбоксилатных атомов глутамата. Было исследовано несколько различных стартовых пространственных ориентаций плоскости ароматического кольца УХ. В процессе оптимизации геометрии декартовы координаты всех атомов УХ полностью оптимизировались. В итоге оптимизации для всех исходных структур получалась одна и та же структура, изображенная на рис. 1 (структура I). В этой структуре УХ в значительной степени смещен в сторону глутамата. Длина водородной связи между гидроксильным атомом О и одним из карбоксилатных атомов О глутамата составляет 2,55 А, которая несколько короче обычных водородных связей. Причиной этого, по-видимому, является некоторая дополнительная стабилизация за счет отрицательного заряда карбоксилата. Как видно из рис.1, в этой структуре молекула УХ довольно далеко удалена от имидазольного кольца белка Риске (5,774 А).

В предположении, что молекула УХ может связываться также за счет водородной связи и с депротонированным атомом N имидазольного кольца, нами была получена структура II (рис.2). В этой структуре длина водородной связи N...0 оказывается несколько больше (2,597 А) по сравнению со структурой I. По энергии структура II всего примерно на 2 кДж/моль менее выгодна, чем структура I. Следует отметить, что это различие по величине меньше точности энергетических оценок в рамках теории функционала плотности. Однако, можно сделать вывод об энергетической близости структур I и II и возможной термодинамической обратимости перехода между ними.

Наличие двух структур I и II свидетельствует о том, что при переходе из одной структуры в другую должен существовать энергетический барьер. Строгое построение этого барьера на основе квантово-химической процедуры поиска переходного состояния в данном

Рис. 1 - Оптимизированная структура I: молекула УХ образует водородную связь 2,55 А с одним из атомов кислорода карбоксилатной группы глутамата

Рис. 2 - Оптимизированная структура II: молекула УХ образует водородную связь 2,597 А с атомом азота имидазольного кольца активного центра белка Риске

случае представляется невозможным, поскольку такая процедура требует полной оптимизации координат всех атомов системы. В нашей же модели, как отмечалось в предыдущем разделе, положения некоторых атомов фиксированы в соответствии с экспериментальной геометрией. Поэтому для построения энергетического профиля перехода УХ от структуры I к структуре II нами был использован следующий искусственный алгоритм. В качестве эффективной координаты реакции было выбрано расстояние между депротонированным атомом N имидазольного кольца и атомом O гидроксильной группы молекулы УХ (5,774 А в структуре I и 2,597 А в структуре II). Это расстояние изменялось с шагом 0,25 А вдоль линии, проходящей через атомы N и O. При каждом фиксированном значении расстояния O...N декартовы координаты атома О фиксировались, в то время как координаты всех остальных атомов молекулы УХ полностью оптимизировались. Полученная таким образом энергетическая кривая переноса УХ приведена на рис.З.

На энергетической кривой наблюдается барьер высотой около І5 кДж/моль. Кривая имеет заметную асимметрию. На начальном участке взаимодействие УХ осуществляется

исключительно за счет водородной связи с глутаматом, а поэтому энергетическая кривая имеет медленно восходящий характер. По мере сближения УХ с имидазольным кольцом (правая сторона барьера), по-видимому, проявляется взаимодействие дипольного момента молекулы УХ с неравномерным зарядовым распределением в активном центре белка Риске, и это взаимодействие приводит к более резкому снижению полной энергии системы. Сближение УХ с белком Риске на расстояние, меньшее длины водородной связи, вызывает резкое отталкивание. Учитывая приближенный характер модели, следует проанализировать факторы, которые в принципе могли бы изменить форму кривой и высоту барьера. Во-первых, можно допустить, что реальный барьер был бы несколько ниже, если бы использовался строгий алгоритм поиска переходного состояния, который, как уже отмечалось, в нашем случае неприменим. Во-вторых, проведенные расчеты не учитывают диэлектрических свойств белкового окружения. Взаимодействие дипольного момента с диэлектрической средой скорее всего привело бы к увеличению высоты барьера. И, наконец, можно предположить, что полученный нами барьер несколько занижен по сравнению с реальным, поскольку в наших расчетах изопренильный «хвост» молекулы УХ имитирован этильной группой. Иными словами, нами не учтены возможные стерические затруднения, которые имели бы место при движении (переориентации) реальной молекулы УХ в белковой щели.

Рис. 3 - Профиль потенциальной энергии переноса УХ от глутамата к активному центру белка Риске как функция расстояния между гидроксильным атомом О молекулы УХ и атомом N имидазольного кольца

Таким образом, можно допустить, что полученная нами высота барьера на рис.3 (~15 кДж/моль) вероятнее всего представляет собой нижнюю оценку этой величины.

Детальный анализ спиновой плотности на атомах ядра [2Ре2Э] активного центра белка Риске показывает, что на всем пути переноса УХ из равновесной структуры I в структуру II активный центр находится в состоянии окисления Ре(ііі)Ре(ііі), т.е. в окисленной форме. При этом практически неизменным остается параметр спинового спаривания иох (ф-ла 1а), равный -237 см-1, отрицательное значение которого указывает на антиферромагнитный характер обменного взаимодействия. Практически неизменными остаются также расстояния Ре-Ре и Э-Э (мостиковые атомы Э). Так, в структуре II они составляют 2,836 А и 3,581 А соответственно. Эти значения несколько отличаются от таковых в экспериментальной структуре рёЬ 2а06 (2,696 А и 3,520 А).

Следующий шаг - это исследование переноса атома Н от УХ к депротонированному атому N имидазольного кольца. Формально такой процесс можно рассматривать как синхронный перенос протона от атома О гидроксильной группы молекулы к акцептору -атому N и перенос электрона на ядро [2Ре2Э] активного центра. В квантово-химической расчетной схеме этот процесс неразделим на отдельные стадии.

Процедура исследования переноса Н состояла в следующем. В качестве стартовой была взята структура II (рис.2), в которой атом Н гидроксильной группы молекулы УХ был искусственно смещен к атому N до расстояния, отвечающего длине ковалентной связи N-4 (около 1,1 А). При фиксированных координатах атомов всей системы была проведена оптимизация координат атома Н, в результате которой он остался связанным с атомом N. Несмотря на то, что полученное состояние является виртуальным, его наличие явно указывает на существование потенциального барьера на пути переноса Н от О к N. Смещением атома Н из исходного состояния (структура II) в полученное виртуальное, т.е. из одного энергетического минимума в другое, с небольшим шагом (около 0.1 А) был построен энергетический профиль переноса атома Н, который представлен на рис.4.

Рис. 4 - Двухъямный профиль потенциальной энергии переноса атома Н от гидроксильного атома О молекулы УХ к атому N имидазольного кольца как функция расстояния N...4. Минимум справа относится к исходной структура II (рис.2), минимум слева - к структуре, в которой атом Н перенесен к атому N а координаты атома Н полностью оптимизированы при фиксированной геометрии остальных атомов системы

Как видно из этого рисунка, двухъямный энергетический профиль разделен барьером около 40 кДж/моль, причем конечное состояние переноса Н (на рис.4 левый минимум), которое чуть более чем 20 кДж/моль выше исходного. Таким образом, можно представить, что процесс окисления УХ белком Риске включает в себя стадию переноса УХ из участка его первичного связывания с глутаматом (структура I) к активному центру (структура II) с последующей стадией переноса Н к акцепторному атому N имидазольного кольца.

Вполне очевидно, что при дальнейшем сближении УХ как целого из равновесной структуры II на более близкие расстояния к акцептору водорода форма профиля переноса Н (рис.4) будет изменяться, и этой формой будет определяться характер преодоления барьера -классический или квантовый. Однако, анализ деталей механизма переноса собственно атома Н не входит в постановку данной задачи и составит предмет нашего последующего изучения.

На последнем этапе мы поставили целью исследовать возможное конечное состояние полного процесса переноса Н от молекулы УХ к активному центру белка Риске. Взяв в качестве стартовой структуры виртуальную структуру, описанную выше (атом Н перенесен к имидазольному атому мы провели оптимизацию геометрии, в которой координаты всех атомов семихинона, образовавшегося в результате отрыва Н от УХ, включая атом Н, связанный с атомом N были полностью оптимизированы. Полной оптимизации подвергались также координаты всех атомов, перечисленных в конце предыдущего раздела. В результате такой процедуры была получена релаксированная структура III, приведенная на рис.5.

Рис. 5 - Оптимизированная структура III, полученная из структуры II в результате искусственного переноса атома Н от гидроксильного атома О молекулы УХ к атому N имидазольного кольца на расстояние длины ковалентной связи NH и последующей полной оптимизации положения образовавшегося радикала семихинона

Как видно из этого рисунка, в конечной структуре образовавшийся семихинон связан водородной связью с глутаматом (2,579 А). Причем лишенный атома Н атом О семихинона остается слабо связанным водородной связью (3,096 А) с имидазольным атомом N. Как видно, длина этой связи довольно большая по сравнению с обычными водородными связями, но она оказывается практически линейной. Структура III на 46 кДж/моль энергетически более выгодна по сравнению со структурой II, что свидетельствует об экзотермическом характере всего процесса в целом.

Анализ спиновой плотности на атомах ядра [2Ре2Э] активного центра показывает, что в конечной структуре III активный центр находится в состоянии окисления Ре(іі)Ре(ііі), т.е. в восстановленной форме. Иными словами, это означает, что структуру III действительно можно считать конечным состоянием окисления УХ. Параметр спинового спаривания (ф-ла 1б), равный -399 см-1, заметно отличается от Л0х, полученного для структуры II (см. выше). В состоянии окисления Ре(іі)Ре(ііі) активного центра расстояния Ре-Ре и Э-Э (мостиковые атомы Э) составляют 2,695 А и 3,689 А соответственно. Первое расстояние практически совпадает, по-видимому, случайно, с экспериментальным расстоянием (2,696 А), а второе -несколько отличается от экспериментального, равного 3,520 А. Отметим, что в окисленной форме расстояние Э-Э, равное 3,581 А, существенно ближе к экспериментальному значению.

Заключение

На основе квантово-химических расчетов исследованы структурные и энергетические характеристики отдельных стадий процесса окисления убихинола белком Риске. Выявлено наличие энергетических барьеров на пути движения УХ к белку Риске и на пути переноса атома Н. Окисление УХ приводит к существенному изменению его ориентации. Эти

14

результаты будут использованы авторами в последующем для модельных оценок кинетических характеристик процесса и сопоставления с имеющимися экспериментальными данными.

Благодарность

Авторы выражают благодарность Российскому фонду фундаментальных исследований за финансовую поддержку (грант 09-03-00085-а).

Литература

1. Crofts, A.R. Structure and function of the cytochrome bc1 complex of mitochondria and photosynthetic bacteria / A.R. Crofts, E.A. Berry // Curr. Opin. Struct. Biol. -1998. -V. 8. -P. 501-509.

2. Berry, E.A. Structure and function of cytochrome bc1 complexes / E.A. Berry, M. Guergova-Kuras, L.S. Huang, A.R. Crofts // Ann. Rev. Biochem. - 2000. -V. 69. -P. 1005-1075.

3. Hunte, C. Insights from the structure of the yeast cytochrome bc1 complex: crystallization of membrane proteins with antibody fragments / C. Hunte // FEBS Lett. - 2001. -V. 504. -P. 126-132.

4. Darrouzet, E. Large scale domain movement in cytochrome bc1: a new device for electron transfer in proteins / E. Darrouzet, C.C. Moser, P.L. Dutton, F. Daldal // TRENDS Biochem. Sci. - 2001. -V. 26. -P. 445-451.

5. Crofts, A.R. Proton-coupled electron transfer at the Q0-site of the bc1 complex controls the rate of ubihydroquinone oxidation / A.R. Crofts // Biochim. Biophys. Acta - 2004. -V. 1655. -P. 77-92.

6. Фролов, А.Е. Окисление пластохинола цитохромным bf комплексом. Исследование методом функционала плотности / А.Е. Фролов, А.Н. Тихонов // Журн. физ. химии, - 2009. -Т. 83. -№ 3. -C.593-595.

7. Фролов, А.Е. Теоретическое исследование рН-зависимой регуляции электронного и протонного транспорта в хлоропластах: автореферат дис. ... канд. ф.-м. наук: 03.00.02: защищена 18.06.09 // Фролов Алексей Евгеньевич - М., 2009. - 23 c.

8. Kuznetsov, An.M. Redox potential of the Rieske iron-sulfur protein. Quantum-chemical and electrostatic study / An.M. Kuznetsov, E.M. Zueva, A.N. Masliy, L.I. Krishtalik // Biochimica et Biophysica Acta

- Bioenergetics. - 2010. -V. 1797. -№ 3. -P. 347-359.

9. Laikov, D.N. Fast evaluation of density functional exchange-correlation terms using the expansion of the electron density in auxiliary basis sets / D.N. Laikov // Chem. Phys. Lett. - 1997. - V. 281. - P. 151-156.

10. Perdew, J.P. Generalized Gradient Approximation Made Simple / J.P. Perdew, K. Burke, M. Ernzerhof // Phys. Rev. Lett. - 1996. - V. 77. - P. 3865-3868.

11. Laikov, D.N. A new class of atomic basis functions for accurate electronic structure calculations of molecules / D.N. Laikov // Chem. Phys. Lett. - 2005. - V. 416. - P. 116-120.

12. Mouesca, J.-M. Density functional/Poisson-Boltzmann calculations of redox potentials for iron-sulfur clusters / J.-M. Mouesca, J.L. Chen, L. Noodleman, D. Bashford, D.A. Case // J. Am. Chem. Soc. -1994. -V. 116. -P. 11898-11914.

13. Li, J. Density functional/poisson-boltzmann calculations of redox potentials for iron-sulfur clusters / J. Li, M R. Nelson, C.Y. Peng, D. Bashford, L. Noodleman // J. Phys. Chem. A - 1998. -V. 102. -P. 6311-6324.

14. Ullmann, G.M. Density functional calculation of pKa values and redox potentials in the bovine Rieske iron-sulfur protein / G.M. Ullmann, L. Noodleman, D.A. Case // J. Biol. Inorg. Chem. -2002. -V. 7. -P. 632-639.

15. Shoji, M. Theory of chemical bonds in metalloenzymes IV: Hybryd-DFT study of Rieske-type [2Fe-2S] clusters /M. Shoji, K. Koizumi, Y. Kitagawa, S. Yamanaka, M. Okumura, K. Yamaguchi // Int. J. Quant. Chem. -2007. -V. 107. -P. 609-627.

16. Noodleman, L. The Xa valence bond theory of weak electronic coupling. Application to the low-lying states of Mo2Cl84" / L. Noodleman, J.G. Norman Jr // J. Chem. Phys., - 1979. - V. 70. - P. 4903-4906.

17. Noodleman, L. Valence bond description of antiferromagnetic coupling in transition metal dimers / L. Noodleman // J. Chem. Phys., - 1981. -V. 74 - P. 5737-5743.

18. Noodleman, L. Electronic structure, magnetic properties, ESR, and optical spectra for 2-Fe ferrodoxin models by LCAO-Xa valence bond theory / L. Noodleman, E.J. Baerends // J. Am. Chem. Soc. - 1984. - V. 106. - P. 2316-2327.

19. Noodleman, L. Ligand spin polarization and antiferromagnetic coupling in transition metal dimers / L. Noodleman, E.R. Davidson// Chem. Phys. - 1986. - V. 109. - P. 131-143.

20. Noodleman, L. Density functional theory of spin polarization and spin coupling in iron-sulfur clusters / L. Noodleman, D.A. Case // Adv. Inorg. Chem. - 1992. - V. 38. - P. 423-470.

21. Noodleman, L. Orbital interactions, electron delocalization, and spin interactions in iron-sulfur clusters / L. Noodleman, C.Y. Peng, D.A. Case, J.-M. Mouesca // Coord. Chem. Rev. - 1995. - V. 144. - P. 199- 244.

22. Frisch, M.J. Gaussian 03, Revision C.01 / M.J. Frisch, G.W. Trucks, H.B. Schlegel, G.E. Scuseria, M.A. Robb, J.R. Cheeseman, J.A. Montgomery, Jr., T. Vreven, K.N. Kudin, J.C. et al. // Gaussian, Inc., Wallingford CT, - 2004.

23. Becke, A. Density functional thermochemistry. III. The role of exact exchange / A. Becke // J. Chem. Phys.

- 1993. - V. 98. - P. 5648-5652.

24. Lee, C. Development of the Colle-Salvetti correlation-energy formula into a functional of the electron density / C. Lee, W. Yang, R.G. Parr // Phys. Rev. B. - 1998. - V. 37. - P. 785-789.

25. Schaefer, A. Fully optimized contracted Gaussian basis sets for atoms Li to Kr / A. Schaefer, H. Horn, R. Ahlrichs // J. Chem. Phys. - 1992. - V. 97. - P. 2571-2577.

26. Schaefer, A. Fully optimized contracted Gaussian basis sets of triple zeta valence quality for atoms Li to Kr / A. Schaefer, C. Huber, R. Ahlrichs // J. Chem. Phys. - 1994 - V. 100. - P. 5829-5835.

27. Ruiz, E. Broken symmetry approach to calculation of exchange coupling constants for homobinuclear and heterobinuclear transition metal complexes / E. Ruiz, J. Cano, S. Alvarez, P. Alemany // J. Comput. Chem. -1999.- V. 20. - P.1391-1400.

28. Ruiz, E. About the calculation of exchange coupling constants in polynuclear transition metal complexes / E. Ruiz, A. Rodrigues-Fortea, J. Cano, S. Alvarez, P. Alemany // J. Comput. Chem. - 2003. - V. 24. -P. 982-989.

29. Ghosh, P. The non-innocence of the ligand Glyoxal-bis (2-mercaptoanil). The electronic structures of [Fe(gma)]2, [Fe(gma)(py)]*py, [Fe(gma)(CN)]1-0, [Fe(gma)I], [Fe(gma)(PR3)n] (n=1,2). Experimental and theoretical evidence for “excited state” coordination / P. Ghosh, E. Bill, T. Weyhermuller, F. Neese, K. Wieghardt // J. Amer. Chem. Soc. - 2003. - V. 125. - P. 1293-1308.

© Ан. М. Кузнецов - д-р хим. наук, проф., зав. каф. неорганической химии КНИТУ, am_kuznetsov@kstu.ru; А. Н. Маслий - канд. хим. наук, доц. той же кафедры, masliy@kstu.ru; Е. М. Зуева - канд. хим. наук, доц. той же кафедры; Л. И. Кришталик - Институт физической химии и электрохимии им. А.Н.Фрумкина РАН.