Структура микробного планктонного сообщества Шекснинского водохранилища

Труды ИБВВ РАН, вып. 74(77), 2016

УДК 574.583

СТРУКТУРА МИКРОБНОГО ПЛАНКТОННОГО СООБЩЕСТВА ШЕКСНИНСКОГО ВОДОХРАНИЛИЩА

Д. Б. Косолапов, А. И. Копылов, З. М. Мыльникова, Н. Г. Косолапова

Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН 152742 пос. Борок Некоузского р-на Ярославской обл., e-mail: dkos@ibiw.yaroslavl.ru

Исследовали структуру и трофические взаимодействия в планктонном микробном сообществе Шекс-нинского водохранилища (Верхняя Волга). Для этого в августе 2007 г. определяли численность и биомассу основных компонентов микробной трофической сети: гетеротрофных бактерий, фототрофного пи-ко- и нанопланктона, гетеротрофных нанофлагеллят, инфузорий и вирусов, а также продукцию фито- и бактериопланктона, и выедание бактерий флагеллятами и их лизис вирусами. Биомасса микробного сообщества на разных участках водохранилища изменялась в пределах 170-282 (в среднем 221 мг С/м3) и составляла 26.2-64.3% (в среднем 45.5%) общей биомассы планктона. Гетеротрофные бактерии были главным компонентом микробного сообщества (занимали в среднем 63.9% его биомассы) и вторым по значимости компонентом планктонного сообщества (в среднем 28.6%). Основной вклад в формирование общей биомассы планктона вносил фитопланктон (в среднем 39.2%) однако на некоторых участках водохранилища биомасса бактериопланктона превышала таковую фитопланктона. Отношение интегральных значений продукции гетеротрофных бактерий и первичной продукции планктона было высоким и в среднем для водохранилища составило 0.9. Это свидетельствует о важной роли в планктонных трофических сетях водохранилища гетеротрофных бактерий, метаболизирующих аллохтонные органические вещества. В водной толще было зарегистрировано 34 вида гетеротрофных нанофлагеллят из 15 крупных таксонов и 15 видов инфузорий из 4 классов. В среднем флагелляты выедали 24.7%, а вирусы лизировали 11.7% суточной продукции бактериопланктона.

Ключевые слова: микробное планктонное сообщество, бактерии, вирусы, пикофитопланктон, гетеротрофные нанофлагелляты, инфузории, Шекснинское водохранилище.

ВВЕДЕНИЕ

Анализ трофических сетей, т.е. изучение динамики и взаимодействий популяций водных организмов — важное направление современной гидроэкологии. Подобные исследования необходимы для понимания процессов круговорота вещества и энергии в водных экосистемах, в которых прока-риотные и эукариотные микроорганизмы, а также вирусы, формирующие микробную трофическую сеть, играют важную роль (Azam et al., 1983, 1990; Jackson, Eldridge, 1992; Kato, 1996). В планктонных трофических сетях выделяют два основных размерных класса микроорганизмов: это пикопланк-тон (<2 мкм), включающий автотрофные цианобактерии, водоросли и гетеротрофные бактерии и мелкие флагелляты; и нанопланктон (2-20 мкм), к которому относятся цианобактерии, водоросли, флагелляты и мелкие инфузории. В еще одну размерную фракцию фемтопланктона (<0.2 мкм) входят вирусы и мельчайшие бактерии. В отдельные сезоны пико- и нанопланктон может доминировать в планктонном сообществе (Sherr, Sherr, 1988).

Гетеротрофные бактерии потребляют значительную часть растворимых органических веществ, образующихся в результате первичной продукции внутри водоема и поступающих с водосбора, и, тем самым, переводят их во взвешенную форму, доступную другим гидробионтам (Cole et al., 1988). Существенный вклад в формирование биомассы и продуктивности пресноводного фитопланктона вносят пико- и нанопланктон. Главными потребителями бактерий являются гетеротрофные жгутиконосцы, которые выедаются инфузориями, а те, в свою очередь, метазойным планктоном (Berninger et al., 1991; Sanders et al., 1992). Тем самым, протисты осуществляют взаимодействие микробной трофической сети и классической пастбищной линейной цепи (Carrick et al., 1991).

Структура и функции микробных сообществ бореальных континентальных водоемов изучены хуже по сравнению с таковыми в водных экосистемах, расположенных в более южных широтах (Копылов, Косолапов, 2008, 2011). К бореальным водоемам относится и Шекснинское водохранилище, бассейн которого находится в подзоне средней тайги, где преобладают хвойные леса с незначительной примесью широколиственных пород. Микробиологические исследования этого водоема проводились с первых лет его существования, но только эпизодически. Полученные в результате этих исследований данные о количестве и биомассе бактериопланктона, а также численности физиологических групп микроорганизмов свидетельствуют о важной роли микроорганизмов в деструкционных процессах и самоочищении водохранилища (Марголина, 1965; Дзюбан, 2002).

Цель работы — изучить структуру и трофические взаимодействия в микробной планктонной трофической сети Шекснинского водохранилища (Верхняя Волга) в летний период.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Исследования микробной трофической сети Шекснинского водохранилища проводили 8-13 августа 2007 г. Это водохранилище образовано на р. Шексна в 1963 г. Водоем расположен между 59°30' и 60°50' с.ш. в пределах Вологодской обл., является частью Волго-Балтийского водного пути и используется для судоходства, гидроэнергетики и рыболовства. В водохранилище выделяют три участка: р. Ковжа Белозерская (Ковжинский), Белое озеро (Белозерский) и речной — затопленные русло и пойма р. Шекста (Шекснинский). При НПУ (113 м) его длина составляет 262 км, наибольшая ширина в районе Белого озера — 33 км, площадь водного зеркала — 1665 км2, площадь водосбора — 19445 км2, средняя глубина — 3.9 м, коэффициент условного водообмена — 0.96 год-1 (Современное ..., 2002).

В период наших исследований станции отбора проб располагались на всех трех основных участках: Ковжинском (станции 1 и 2), Белозерском (станции 3-13) и Шекснинском (станции 14-21) (рис. 1 ). Поскольку на Ковжинском участке находилось всего две станции, а по объему водной массы и площади этот участок имеет незначительный вес, его относили к озерной части водохранилища. На станциях получали интегрированные пробы, смешивая воду, отобранную с помощью плексигласового батометра через каждый метр от поверхности до дна. Воду для определения численности микроорганизмов сразу после отбора фиксировали глутаральдегидом до конечной концентрации 2% и хранили не более месяца в темноте при температуре 4оС.

Температуру, электропроводность и концентрацию растворенного кислорода определяли при помощи портативного многопараметрического зонда "YSI Model 85" ("YSI, Inc.", США). Значения рН воды анализировали c помощью портативного рН-метра 100 ISFET (Beckman Instruments, Inc., США). Цветность воды (WC) определяли методом сравнения с искусственными стандартами и выражали в градусах по хромокобальтовой шкале цветности. Концентрацию растворимых органических веществ (DOM) анализировали методом высокотемпературного каталитического сжигания с помощью автоматического анализатора углерода LiquiTOC II (Elementar, Германия) (Spyres et al., 2000).

Численность и размеры гетеротрофных бактерий и нанофлагеллят определяли методом эпи-флуоресцентной микроскопии с использованием красителей DAPI и примулин и черных ядерных фильтров "Nuclepore" с диаметром пор 0.2 и 0.5 мкм соответственно (Porter, Feig, 1980; Caron, 1983). Планктонные вирусные частицы учитывали методом эпифлуоресцентной микроскопии с применением красителя SYBR Green I и фильтров из оксида алюминия Anodisc ("Wathman") с диаметром пор 0.02 мкм (Noble, Fuhrman, 1998). Количество и размеры пико- и нанофитопланктона определяли по автофлуоресценции их клеток на черных ядерных фильтрах "Nuclepore" с диаметром пор 0.2 мкм (MacIsaac, Stockner, 1993). Препараты просматривали при увеличении 1000 раз под эпифлуоресцент-ным микроскопом Olympus BX51 (Япония) с системой анализа изображений. Сырую биомассу микроорганизмов вычисляли путем умножения их численности на средний объем клеток.

Инфузорий подсчитывали в свежеотобранных пробах воды в камере Богорова под световым микроскопом МБС-10 (Россия), мелкие формы — под микроскопом "Ergaval" (Германия). В ряде случаев учет инфузорий производили после предварительного сгущения пробы воды через мембранные фильтры. При расчете биомассы использовали индивидуальные массы цилиат, приводимые в литературе. Принимали, что углерод составляет 11% сырой биомассы инфузорий (Мамаева, 1979).

В вычислениях допускали, что содержание углерода в 1 вирусной частице составляет 0.1 фг С (Gonzalez, Suttle, 1993). Концентрацию углерода в сырой биомассе бактерий (С, фг С/кл) рассчитывали по аллометрическому уравнению: С = 120V0.72, где V — объем бактериальной клетки, мкм3 (Norland, 1993). Биомассу пикофототрофов переводили в углерод, допуская, что углерод составляет 16.5% их сырой биомассы (Jochem, 1988). Для пересчета биомассы гетеротрофного и фототрофного нанопланктона на углерод использовали коэффициенты, равные 220 и 140 фг C/мкм3 соответственно (Rocha, Duncan, 1985; Borsheim, Bratbak, 1987). Биомассу фитопланктона, выраженную в единицах углерода, рассчитывали из концентрации хлорофилла а (Минеева, 2004). При переходе от сырой биомассы организмов многоклеточного зоопланктона к углероду принимали, что их сухая (беззольная) масса составляет 10% сырой, и в ней содержится 50% углерода (Dumont et al., 1975).

Видовой состав гетеротрофных жгутиконосцев изучали с помощью фазово-контрастной микроскопии нефиксированных проб природной воды. Выявленных флагеллят диагностировали по морфологическим признакам (Жуков, 1993; Vors, 1992). Определение видовой принадлежности инфузорий проводили с использованием работ отечественных и зарубежных авторов (Мамаева, 1979; Foissner, Berger, 1996).

Первичную продукцию фитопланктона измеряли с помощью 14С-метода в фотическом слое воды от поверхности до глубины тройной прозрачности. Концентрацию растворимых форм карбонатов определяли титрованием (Романенко, Кузнецов, 1974). Интегральную (под 1 м2) первичную продукцию (Х^ет, мг С/(м2 х сут)) рассчитывали по уравнению, связывающему продукцию фитопланктона в фотическом слое ^эт, мг С/(м3хсут)) и прозрачность воды по диску Секки м):

ЕРрну=Ррнух32х0.7 (Романенко, 1985).

Рис. 1. Карта-схема расположения станций отбора проб в Шекснинском водохранилище.

Удельную скорость роста бактериопланктона определяли методом «разбавления»: по изменению численности бактерий в изолированных пробах воды, экспонировавшихся в течение 14-22 ч при температуре и освещении, близким к естественным. Для устранения влияния бактериотрофных организмов пробы воды водохранилища десятикратно разбавляли водой, предварительно профильтрованной через мембранные фильтры с диаметром пор 0.2 мкм (Tremaine, Mills, 1987). Продукцию бактерий рассчитывали как произведение их удельной скорости роста и биомассы.

Скорость потребления бактерий гетеротрофными нанофлагеллятами определяли методом флуоресцентно-меченых бактерий (Sherr, Sherr, 1993). Для этого бактериопланктон, сконцентрированный из природной воды, окрашивали флуорохромом DTAF. В опытные образцы воды добавляли окрашенные бактерии в количестве 5-15% численности бактериопланктона в водохранилище. Эксперименты проводили в течение 30 минут в двух повторностях. Скорость осветления воды рассчитывали как отношение количества бактерий к скорости их потребления одним жгутиконосцем. Методика определения доли бактериальной продукции, лизируемой вирусами, подробно описана в наших предыдущих работах (Kopylov et al., 2007).

Вариабельность определяемых показателей оценивали с помощью коэффициента вариации (Cv). При установлении корреляционных зависимостей между параметрами использовали непараметрический коэффициент ранговый корреляции Спирмена.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ В период проведения исследований микробного сообщества Шекснинского водохранилища глубина воды (H) на станциях отбора проб составляла 1.3-9 м (табл. 1). Прозрачность воды (Z) на различных участках водохранилищ находилась в пределах 50-180 см. Этот показатель в Белом озере в среднем был выше (111 см) и менее вариабелен (коэффициент вариации (Cv) равен 6.7%) по сравнению с речным участком (99 см и Cv=35.7%). Наименьшей прозрачностью характеризовался участок Шексны от истока до Сизьменского разлива.

Таблица 1. Физико-химическая характеристика воды на станциях отбора проб в Шекснинском водохранилище 813 августа 2007 г.

№ ст. H, м Z, см WC, рН DOM, EC, мкСм/см T, оС O2, мг/л

град мг С/л Пов. Дно Пов. Дно Пов. Дно

Ковжинский

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10 11 12 13

4.7

2

5.5

5.2 5

1.3

4

5.5

5 5

1.3 4.5 4.5

120 180

115 110 110 100 120 120 110 120 100 115 105

63

64

43 50 52

65 60 56 56 54

59

60 62

7.81 8.02

7.38

8.30 8.04 8.22 8.20 8.11 8.41 8.50 8.06 8.40

8.31

9.15 9.19

142 156

Белозерский

7.37 7.69 8.19 9.27 8.86 8.54 8.52 8.39 8.81 9.14 9.06

132 131 129

127 125 125 135

133 195

128 120

153 163

144 130 137

133 125

134

133

127 120

21.2 22.5

20.7

20.5 21.2 21.4 22.0 20.3 20.7

20.6 21.1 21.2 20.6

20.2

22.4

20.3 20.2 19.8

19.6

20.3

20.5

20.4

20.8

20.6

9.31

8.90

9.19 10.62 10.59 9.99 10.89

8.91 9.90 9.00 7.79 9.18 8.98

8.09 8.08

9.03 9.73 7.85

7.80 8.54 9.70 8.82

9.05 8.64

Шекснинский

14 4 50 61 8.39 8.97 127 127 20.7 20.6 8.73 8.66

15 5.5 70 74 8.32 10.10 131 131 21.4 21.4 8.56 8.36

16 9 70 68 8.41 9.57 191 190 22.1 21.6 8.00 7.52

17 5 80 65 8.44 9.32 193 193 22.2 21.4 8.27 7.88

18 4.5 120 76 8.17 10.26 165 165 21.1 21.0 8.05 7.90

19 7 120 76 7.93 10.24 166 165 21.3 21.1 7.60 6.76

20 7 140 73 8.30 10.03 162 162 21.8 21.5 8.73 8.19

21 9 140 64 8.51 9.22 157 173 22.7 20.0 9.90 6.73

Примечание. Н - глубина, Ъ - прозрачность, WC - цветность, Т - температура, ЕС - электропроводность, 02 -

концентрация растворенного кислорода, DOМ - растворимый органический углерод.

Пов. - поверхностный слой воды, дно - придонный слой.

Здесь и далее прочерки означают, что определения не проводились.

Значения рН воды были слабощелочными: 7.4-8.5 (в среднем 8.2). Цветность воды (WC) находилась в пределах значений (43-76 град), обычных для верхневолжских водохранилищ в летний пе-

риод, и была выше на речном участке по сравнению с озерным, составляя в среднем 70 и 56 град соответственно. Концентрация растворенных органических веществ (DOM) изменялась в пределах 7.410.3 мг С/л (Су=8.5%)и составляла в среднем на озерном и речном участках 8.5 и 9.7 мг С/л соответственно. Электропроводность воды (EC) изменялась в пределах 120-195 мкСм/см (Cv=16.7%) и была выше на речном участке (в среднем 133 мкСм/см) по сравнению с озерным (в среднем 163 мкСм/см).

Существенной термической и кислородной стратификации водохранилища в период проведения исследований не наблюдалось. Температура (T) поверхностного слоя воды находилась в пределах 20.3-22.7оС, и превышала температуру придонного слоя не более чем на 2.7°С. Концентрация растворенного кислорода (O2) в поверхностном горизонте колебалась от 7.6 до 10.9 мг/л, в придонном — от 6.7 до 9.7 мг/л, что соответствовало от 74 до 124% насыщения (в среднем 102%). Заметное расслоение водной толщи отмечалось только в глубоководном приплотинном плесе водохранилища (ст. 21), где температура и содержание кислорода в поверхностном горизонте были выше на 2.7оС и 3.2 мг/л соответственно, а электропроводность — на 16 мкСм/см ниже, чем в придонном горизонте.

Значения первичной продукции фитопланктона как в единице объема воды (Pphy), так и на единицу площади поверхности (EPphy) существенно варьировали по акватории водохранилища. Они находились в пределах 163-744 мг С/(м3*сут) (в среднем 351, Cv=56.1%) и 403-1677 мг С/(м2*сут) (в среднем 759 мг С/(м2*сут), Cv=43.3%) (табл. 2). Значения этого параметра существенно не различались между озерной и речной частями водоема, где они составляли в среднем 301 и 419 мг С/(м3*сут) и 698 и 759 мг С/(м2*сут) соответственно. Результаты определения первичной продукции планктона в Шекснинском водохранилище согласуются с данными других исследователей и позволяют охарактеризовать его воды как мезо- и эвтрофные (Минеева, 2009).

Таблица 2. Продукция фито- и бактериопланктона, и выедание бактерий гетеротрофными нанофлагеллятами и их лизис вирусами

№ ст. Продукция фитопланктона Продукция бактериопланктона Выедание флагеллятами Лизис вирусами

мг С/ мг С/ мг С/ мг С/ ХРблс/ 106 кл/ % Рблс 106 кл/ % Рблс

Ковжинский

1 370 932 135 635 0.68 - - - -

2 333 1259 148 296 0.24 1.13 14.38 0.29 3.69

Белозерский

3 266 642 170 935 1.46 1.42 10.06 1.21 8.57

4 726 1677 233 1165 0.69 1.2 12.22 1.03 10.49

5 287 663 245 1225 1.85 2.76 22.01 1.08 8.61

6 228 479 132 172 0.36 2.83 32.95 0.97 11.29

7 215 542 149 596 1.10 1.49 15.39 0.36 3.72

8 232 585 89 490 0.84 2.51 55.29 0.68 14.98

9 471 1088 102 510 0.47 2.69 42.36 0.95 14.96

10 172 433 97 485 1.12 1.88 32.98 0.35 6.14

11 288 605 83 108 0.18 1.04 19.73 0.45 8.54

12 167 403 73 329 0.81 1.54 31.95 0.18 3.73

13 256 564 119 536 0.95 1.2 16.51 0.39 5.36

Шекснинский

14 689 723 88 352 0.49 .31 20.34 0.55 8.54

15 744 1094 109 600 0.55 1.17 23.35 0.27 5.39

16 425 625 102 918 1.47 2.46 34.45 0.61 8.54

17 489 822 107 535 0.65 1.85 22.02 1.26 15.00

18 163 411 70 315 0.77 2.58 50.79 1.13 22.24

19 208 524 127 889 1.70 1.07 14.54 2.15 29.21

20 248 729 150 1050 1.44 1.38 9.12 - -

21 388 1141 97 873 0.77 1.08 13.88 2.65 34.06

Численность и биомасса бактериопланктона составляли в среднем для водохранилища соответственно 7.81 х10б кл/мл (Су=21.8%) и 142 мг С/м3 (Су=21.7%) (табл. 3). Наибольшие значения численности (>107 кл/мл) регистрировались как в озерной (ст. 3), так и в речной (станции 14 и 16) частях водоема. Минимальная численность и биомасса бактерий были обнаружены в Сизьменском расширении (ст. 18). Эти параметры почти не различались в озерной (в среднем 8.07*10б кл/мл и 140 мг С/м3 соответственно) и речной частях (7.91*10б кл/мл и 140 мг С/м3 соответственно) водохранилища.

Таблица 3. Средние для столба воды значения численности (N) и биомассы (В) гетеротрофного бактериопланктона, пикофитопланктона и вириопланктона

Бактериопланктон Пикофитопланктон Вириопланктон

№ ст. N, 106 кл/мл В, мг С/м3 N, 103 кл/мл В, мг С/м3 N, 106 частиц/мл В, мг С/м3

Ковжинский

1 5.27 128 132.9 32.9 16.9 1.69

2 6.80 128 260.4 Белозерский 64.4 17.7 1.77

3 10.01 129 140.0 32.3 12.7 1.27

4 7.92 188 74.1 17.1 19.2 1.92

5 8.34 173 129.9 30.0 12.4 1.24

6 10.83 169 218.9 50.6 17.6 1.76

7 7.78 143 137.6 31.8 19.2 1.92

8 6.61 137 135.9 31.4 16.6 1.66

9 7.85 126 136.1 31.4 18.8 1.88

10 6.58 112 123.8 28.6 16.0 1.60

11 6.54 124 232.8 53.8 28.9 2.89

12 8.87 184 149.3 34.5 25.1 2.51

13 7.39 121 225.3 Шекснинский 52.0 30.5 3.05

14 10.18 185 95.9 22.1 30.3 3.03

15 7.36 160 140.3 32.4 28.7 2.87

16 10.27 151 97.9 22.6 39.3 3.93

17 9.13 176 123.7 28.6 33.1 3.31

18 4.94 70 222.8 51.5 42.1 4.21

19 7.36 127 121.9 28.2 53.3 5.33

20 8.90 150 102.2 23.6 - -

21 5.17 97 80.2 18.5 55.7 5.57

Удельная скорость роста бактерий колебалась от 0.0165 до 0.0590 ч"1 (в среднем 0.0373 ч"1, Cv=30.2%). Продукция бактериопланктона была высокой, составляя в среднем для водохранилища 125±47 мг С/(м3*сут) или 620±320 мг С/(м2*сут) (табл. 2). Средняя продукция бактериопланктона в единице объема воды была выше в Белом озере, чем на Шекснинском участке: 136±58 и 106±24 мг С/(м3*сут) соответственно, а под 1 м2, наоборот, ниже: 600±376 и 691±278 мг С/(м2*сут) соответственно.

Высокие значения удельной скорости роста и продукции гетеротрофного бактериопланктона свидетельствуют о том, что в водохранилище интенсивно происходят процессы деструкции органических веществ. Используя среднее значение эффективности роста бактериопланктона, определенное в августе для соседнего с Шекснинским Рыбинского водохранилища и равное 30.1% (Kosolapov et al., 2014), можно рассчитать, что суточные потребности гетеротрофного бактериопланктона Шекснин-ского водохранилища в субстратах составляли 233-817 (в среднем 417±155) мг С/(м3*сут), т.е. бактерии в процессах продукции и дыхания потребляли за сутки 2.3-10.1% (в среднем 4.7±2.12%) растворенных органических веществ. Между продукцией гетеротрофных бактерий и первичной продукцией фитопланктона, рассчитанными под 1 м2, выявлена умеренная положительная корреляция (r=0.381).

Количество планктонных вирусных частиц (Nvir) изменялось от 12.4*106 частиц/мл в оз. Белом (ст. 5) до 55.7*106 частиц/мл на приплотинном участке водохранилища (ст. 21) и составляло в среднем 26.7*106 частиц/мл (Cv=47.6%) (табл. 3). Численность вириопланктона превышала численность бактериопланктона (Nvir/Nbac) в 1.9-11.0 раз (в среднем в 4.3 раза). Nvir и Nvir/Nbac были значительно выше на речном участке водохранилища (40.3*106 частиц/мл и 6.31 соответственно) по сравнению с Белым озером (в среднем 19.7*106 частиц/мл и 3.31 соответственно). Между численностью вириопланктона и численностью, размерами и биомассой бактериопланктона наблюдались слабые отрицательные корреляции, а с бактериальной продукцией — умеренная отрицательная корреляция (r=-0.319). Слабые взаимосвязи между бактериями и вирусами могут быть следствием того, что в состав вириопланктона водохранилища входят не только бактериофаги, но и вирусы других гидробионтов. Количество вирио-планктона значимо отрицательно коррелировало с такими абиотическими параметрами как концентрация растворенного кислорода (r=-0.559, ^<0.05), положительно — с содержанием растворенных органических веществ (r=0.718), цветностью (r=0.728) и электропроводностью воды (r=0.475).

Численность и биомасса пикофитопланктона изменялась по акватории водохранилища в пределах (74-260)*103 кл/мл (в среднем 147*103 кл/мл, Cv=36.2%) и 17.1-64.4 мг С/м3 (в среднем

34.2 мг С/м3, Су=37.3%) соответственно (табл. 3). Численность и биомасса пикофитопланктона были выше в Белом озере (в среднем (155±50)*103 кл/мл 35.8±11.4 мг С/м3 соответственно) по сравнению с Шекснинским участком (в среднем (123±45)*103 кл/мл 28.4±10.3 мг С/м3 соответственно). Основным компонентом пикопланктона были гетеротрофные бактерии. Вклад фототрофов в формирование общей биомассы пикопланктона составлял в среднем 19.9%, а достигал максимума (42.4%) в Сизьмен-ском расширении (ст. 18) при минимальной численности и биомассе гетеротрофных бактерий. Корреляционные взаимосвязи между структурно-функциональными показателями фототрофного и гетеротрофного компонентов пикопланктона были слабыми отрицательными. Биомасса пикофитопланк-тона на большей части акватории водохранилища превышала биомассу другого автотрофного компонента микробного сообщества — нанофитопланктона (табл. 4). Пикопланктон составлял также значительную часть общей биомассы фитопланктона: от 3.1 до 61.4 (в среднем 20.9%).

Таблица 4. Средние для столба воды значения численности (Ы) и биомассы (В) гетеротрофных нанофлагеллят, фототрофного нанопланктона и инфузорий

№ ст Гетеротрофные нанофлагелляты Нанофитопланктон Инфузории

Ы, кл/мл В, мг С/м3 Ы, кл/мл В, мг С/м3 Ы, экз./л В, мг С/м3

Ковжинский

1 - - - - 1950 7.9

2 1068 14.3 534 7.1 1550 13.3

Белозерский

3 854 9 1068 15.4 2100 10.1

4 1068 6.7 641 9.1 2700 17.2

5 1495 23.4 961 23.3 2850 11.7

6 1709 19.2 854 20.3 1650 8.3

7 1068 12.8 1495 38 2400 12.7

8 1068 34.7 641 13.4 1150 9.9

9 1495 31.4 534 6.1 3050 15.8

10 1282 8.7 641 9.8 1900 9.7

11 1175 9.6 748 20.5 2750 16.5

12 214 2.8 854 19.3 4150 38.7

13 1282 11.9 748 14.3 1250 6.8

Шекснинский

14 748 6.8 641 30.3 1600 8.8

15 748 6.3 641 11.4 1600 10.2

16 1282 16.4 320 6.1 1400 14.6

17 961 12.4 534 9.7 1900 17.4

18 1602 38.4 1495 19.9 1500 20.6

19 1175 13.5 961 14 700 3.9

20 897 14.1 128 1.6 1050 15.2

21 2243 18.7 534 8.4 1050 22.6

Как правило, более низкое количество пикофитопланктона регистрировалось в более продуктивных районах водохранилища. Между численностью и биомассой пикофитопланктона и первичной продукцией планктона обнаружены умеренные отрицательные зависимости (г=-0.364 и -0.348 соответственно). В результате исследований различных пресноводных экосистем был оустановлено, что наибольший вклад в формирование биомассы и продукции фитопланктона организмы размером до 2 мкм вносят в олиготрофных озерах (СаШеп, Stockner, 2002). Однако и в мезотрофных водоемах вклад фотосинтезирующих организмов в общую биомассу пикопланктона может быть значительным, например, в самом крупном озере Японии — оз. Бива он составлял 40% (Nagata, 1990). Важно отметить также, что в отличие от гетеротрофных бактерий количество пикофитопланктона испытывает значительные сезонные вариации: его количество в течение года может отличаться на три порядка величины (Nagata, 1990). Это свидетельствует о том, что пикофитопланктон — это сравнительно нестабильный компонент планктона, который в определенные сезоны может составлять значительную часть рациона протистов, таких как гетеротрофные и миксотрофные флагелляты, а также инфузории. В водохранилищах Верхней Волги пикофитопланктон достигает максимального количественного развития во второй половине лета, когда он является существенным компонентом фитопланктона (Копылов, Косолапов, 2008).

Численность нанофитопланктона изменялась в пределах 128-1495 кл/мл (в среднем 749 кл/мл, Су=44.8%), его биомасса — в пределах 1.6-38.0 мг С/м3 (в среднем 14.9 мг С/м3, Су=59.3%) (табл. 4). Максимальные значения этих параметров были зарегистрированы в восточной части Белого озера

(ст. 7). Высокая численность фотосинтезирующих организмов размером 2-20 мкм была обнаружена также в Сизьменском расширении (ст. 18), но их биомасса здесь оказалась почти в два раза меньше (19.9 мг С/м3). Минимальное количество фототрофного нанопланктона отмечалось на Шекснинском участке у д. Аристово (ст. 20). Его численность и биомасса были в среднем в 1.3-1.4 раза выше на озерном участке по сравнению с речным. Между количественными показателями нано- и пикофито-планктона наблюдались умеренные положительные корреляции.

В водной толще водохранилища идентифицировано 34 вида гетеротрофных нанофлагеллят из 15 крупных таксонов (табл. 5). Наибольшим видовым разнообразием характеризовались отряды Kinetoplastida (7 видов) и Chrysomonadida (6 видов). Чаще всего встречались следующие виды: Bodo designis Skuja, 1948 (обнаружен в 90.5% проб), Paraphysomonas imperforata Lucas, 1967 (85.7%), Spumella sp. 1 (57.1%), Codosiga botritis Kent, 1880 (52.4%) и Salpingoeca minor Dangeard, 1910 (47.6%). Больше всего видов нанофлагеллят (13) было зарегистрировано в юго-западной части Белого озера на станциях 10 и 11 и на Шекснинском участке (станции 15 и 19). В Белом озере у истока р. Шексны (ст. 13) был обнаружен только один вид жгутиконосцев.

Большая часть гетеротрофных флагеллят относилась к бактериотрофам. Число хищных видов, использующих в пищу других флагеллят, в планктоне водохранилища было невелико (всего 5 видов) — это Phyllomitus apiculatus Skuja, 1948, Colpodella angusta (Dujardin, 1841) Simpson et Patterson, 1996, Kathablepharis ovalis Skuja, 1948, Aulocomonas hyalina Skuja, 1956 и Colponema loxodex Stein, 1878.

Гетеротрофные нанофлагелляты были распределены по акватории водохранилища неравномерно: максимальное и минимальное значения их численности и биомассы различались в 10.5 и 13.7 раз соответственно (табл. 4). Максимальные значения этих параметров были зарегистрированы в центре Белого озера (ст. 8) и Сизьменского разливе (ст. 18), минимальные - в южной части озера напротив г. Белозерска (ст. 12). Средняя численность и биомасса жгутиконосцев составили 1172±423 кл/мл и 38.4±15.6 мг С/м3 соответственно. Отношение количества бактериопланктона к количеству жгутиконосцев находилось в пределах 2305-41449 (в среднем 8830±8148), что указывает на благоприятные трофические условия для существования этих протистов в водохранилище. Максимальное значение этого параметра было зарегистрировано в южной части Белого озера вблизи г. Белозерска (ст. 12). В среднем это отношение также было выше на Белозерском участке по сравнению с Шекснинским: 9790 и 7817 соответственно.

Между численностью бактериопланктона и численностью гетеротрофных нанофлагеллят наблюдалась слабая отрицательная корреляция, между их биомассами — умеренная отрицательная корреляция, а между численностью бактериопланктона и объемом клеток и биомассой нанофлагеллят — значимая отрицательная корреляция (r=-0.457 и -0.484 соответственно, p<0.05). Отрицательные взаимосвязи между количественными показателями бактерий и жгутиконосцев подразумевают контроль бактерий "сверху" со стороны этих протистов.

Нанофлагелляты кроме гетеротрофных бактерий способны использовать также другие источники пищи, такие как фототрофный пикопланктон и растворенные органические субстраты, но между этими параметрами и количественными показателями развития флагеллят наблюдались в основном слабые положительные связи.

Численность инфузорий изменялась в пределах 700-4150 экз./л (в среднем 1917 экз./л, Cv=43.0%), их биомасса — в пределах 3.9-38.7 мг С/м3 (в среднем 13.9 мг С/м3, Cv=53.0%) (табл. 4). Максимальные значения этих параметров были зарегистрированы в озере у г. Белозерска (ст. 12), минимальные — в Сизьменском расширении вблизи впадения р. Ковжи Шекснинской (ст. 19). Если количество инфузорий в Белом озере оказалось в среднем в 1.7 раз выше, чем на Шекснинском участке, то их биомасса на этих двух участках водохранилища была примерно одинаковой: 14.3 и 14.2 мг С/м3 соответственно.

Видовой состав инфузорий в летний период был довольно однообразен. Было зарегистрировано 15 видов, относящихся к четырем классам: Spirotrichea (6 видов), Litostomatea (4 вида), Prostomatea (4 вида) и Oligohymenophorea (1 вид) (табл. 6). На разных участках водохранилища обнаруживалось от 3 до 7 видов инфузорий. Больше всего видов было зарегистрировано в Белом озере (станции 7 и 10) и в приплотинном плесе (ст. 21), меньше всего — у истока р. Шексна (ст. 14) и в Сизьменском разливе (станции 18 и 19). Наиболее часто встречались представители кл. Spirotrichea: Tintinnidium fluviatile, Codonella cratera, Strombidium viride, St. pelagica и Strobilidium velox.

Таблица 5. Видовой состав и распределение планктонных гетеротрофных нанофлагеллят

Виды № станции

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21

Bicosoecida Grassé 1926, emend. Karpov, 1998 Chrysomonadida Engler, 1898

Pedinellales Zimmermann, Maestrup and Hällfors, 1984

Kinetoplastida Honigberg, 1963

+

+

+ + + + +

+ + +

+ +

Euglenida Bütschli, 1884, emend. Simpson, 2003

+ + +

+ + + + +

+ +

+ + +

Cryptophyceae Pascher, 1913, emend. Schoenichen, 1927

+ + +

+ +

+ +

Choanomonada Kent, 1880

Codosiga botritis Kent, 1880 __ + ____ + __ + __ + + +

Monosiga ovata Kent, 1880 ______________ +

Salpingoeca minor Dangeard, 1910 + + -- - + -- -- + -- - + +

Salpingoeca minuta Kent, 1880 ______________ +

Bicosoeca lacustris Skuja, 1948

Anthophysa vegetans {O.F.M.) Stein, 1878

Paraphysomonas imperforata Lucas, 1967 +- + + + + + + + +

Paraphysomonas vestita (Stokes) De Saedeleer, 1929 +

Spume lia dinobryonis Skuja, 1948 +-- + - + -- - +

Spumella neglecta Skuja, 1956 Spumella sp. 1

Actinomonas mirabilis Kent, 1880

Bodo angustatus (Dujardin, 1841) Bütschli, 1883 Bodo curvifilis Griessmann, 1913

Bodo designis Skuja, 1948 + + + + + + + + + + + + - + + +

Bodo saliens Larsen et Patterson, 1990

Bodo saltans Ehrenberg, 1832 ________ + + +__ + +

Bodo rostratus (Kent) Klebs. 1893 ________ +

Phyllomitus apiculatus Skuja, 1948 ________ +

Entosiphon sulcatum (Duj.) Stein, 1878 Petalomonas minuta Hollande, 1942 Petalomonas pusilla Skuja, 1948

Goniomonas truncata (Fresenius) Stein, 1887 Goniomonas sp. 1

Cercomonadida (Poche) Mylnikov, 1986 Cercomonadida (Poche, 1913), emend. Vickerman, 1983, emend. Mylnikov, 1986

Cercomonas crassicauda Dujardin, 1841 l-l-l-l-l-l-l-l-l-l + l- l- l- l- l- l- l

Glissomonadida Howe & Cavalier-Smith 2009, emend. Hess et al. 2013

Bodomorpha minima (Hollande, 1942) Mylnikov, 2000 _________ + ___ +

Bodomorpha reniformis (Zhukov, 1978) Mylnikov et Karpov, _________ + ___ +

2004

+ +

+ +

+ +

+ + +

+ + +

Таблица 5.

Виды № станции

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21

Protaspis gemmifera Larsen et Patterson, 1990 Protaspis simplex Vors, 1992

Cryomonadida Cavalier-Smith, 2003

+ +

- + - -

Ansyromonas sigmoides Kent, 1880 Kathablepharis ovalis Skuja, 1948

Ancyromonadida Cavalier-Smith, 1997 Kathablepharida Okamoto et Ibouye, 2005

Colpodellida Cavalier-Smith, 1993, emend. Adl et al., 2005

Colpodella angusta ( Duj ardin, IH4I) Simpson ct Patterson. 1996 | + |- |- |- |- |- |- | + |- |- |-

Collodictyonidae Brugerolle, Bricheux, Philippe et Coffe, 2002 Aulocomonas hyalina Skuja, 1956 l-l-l-l-l-l-l-[-l-l-l~

Colponemida Cavalier-Smith, 1993

+ I + I - I +

Colponema loxodex Stein, 1878 - - - - - + - - - - + +

Всего видов 8 3 4 3 5 12 3 4 8 13 13 11 1 10 13 6 6 5 13 10 10

Примечание. Здесь и в табл. 6 "+" означает присутствие вида, "-" - отсутствие вида.

Таблица 6. Видовой состав и распределение планктонных инфузорий

Виды № станции

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21

Tintinnidium fluviatile Stein, 1833 T.fluviatile f. cylindrica Gajew., 1933 Strombidium viride Stein, 1859 St. viride f. pelagica Kahl, 1932 Codonella cratera Leidy, 1887 Strobilidium velox Faure-Fr., 1924

Paradileptus conicus Wenzich, 1929 Mesodinium pulex Clap, et L.,1858 Monodinium balbiani Fabre-Dom., 1888 Enchelys pupa O.F. Müller, 1776

Coleps hirtus Nitzsch, 1817 Prorodon ovum (Ehrenberg) Kahl, 1927 Holophrya nigricans Lauteborb, 1908 Bursellopsis truncata Kahl, 1927

+ + +

+ +

+ +

+ + + +

Кл. Spirotrichea

+ + + +

Кл.

+ + +

+ + + +

+ + + + +

+ + + + + +

+ + + + + +

+ +

+ + +

+ +

+ + +

+ + +

+ + +

+ +

+ +

Litostomatea

+ +

+ +

+ +

+ +

+ +

+ + +

Кл. Prostomatea

+ + Кл. Oligohymenophorea

- - +

+ +

+ +

+ + + +

Stokesia vernalis Wenzich, 1929 - - - - - - - - - - + - - - - - - - - - +

Всего видов 5 5 4 5 5 6 7 5 6 7 6 5 5 3 6 6 5 3 3 6 7

Отношение интегральных значений продукции гетеротрофного бактериопланктона и первичной продукции планктона (EPbac/^Pphy) в водохранилище было высоким. На некоторых участках оно превышало 1, а в среднем для водохранилища оказалось равным 0.88 (0.46 — на Ковжинском участке, 0.9 — в Белом озере и 0.98 — на Шекснинском участке). Это свидетельствует о том, что в водохранилище для гетеротрофных бактерий кроме фотосинтеза фитопланктона важны другие источники субстратов, прежде всего, аллохтонные, что характерно и для других волжских водохранилищ (Рома-ненко, 1985; Минеева, 2009). Превышение первичной продукции над гетеротрофной бактериальной продукцией наблюдалось на мелководных участках, которые занимают значительную часть водохранилища, тогда как в глубоководных районах выше была бактериальная продукция. Между глубиной водоема и отношением интегральных значений продукции бактерио- и фитопланктона была установлена положительная корреляция (г=0.587, p<0.05).

По данным Н.М. Минеевой (2008, 2009) в вегетационный период деструкция органического вещества, которая происходит, главным образом, за счет деятельности гетеротрофных бактерий, под 1 м2 площади поверхности Шекснинского водохранилища превышает первичную продукцию планктона в 1.3-2.3 раза. Эти и наши данные свидетельствует о том, что в целом Шекснинское водохранилище — это гетеротрофная система, в которой важную роль играют бактерии, утилизирующие аллох-тонные субстраты и поставляющие углерод этих субстратов на более высокие уровни планктонной трофической сети. Тем самым, гетеротрофный бактериопланктон выполняет функции, схожие с функциями фитопланктона, и поддерживает функционирование экосистемы водохранилища. Отрицательная направленность баланса органического вещества, т.е. преобладание деструкции над продукцией, характерна для всего каскада волжских водохранилищ (Минеева, 2009).

В Шекснинском водохранилище потребление бактерий сообществом гетеротрофных нанофла-геллят происходило со скоростью (1.04-2.83)*106 кл/(мл*сут) (в среднем 1.75><106 кл/(мл*сут)), что составляло 9.1-55.3% (в среднем 24.7%) суточной продукции гетеротрофного бактериопланктона (табл. 2). В период проведения исследований на всей акватории водохранилища выедание бактерий флагеллятами не превышало их продукцию, а более половины бактериальной продукции потреблялось ими только на двух участках: в центре Белого озера (ст. 8) и Сизьменском расширении (ст. 18).

Вирусы лизировали за сутки (0.18-2.65)*106 кл/мл (в среднем 0.87±0.15) или 3.7-34.1% (в среднем 11.7±8.5%) продукции бактериопланктона (табл. 2). Количество бактерий, отмирающих в результате вирусного лизиса, существенно различалось между участками водохранилища (Cv=74.3%). Вирусный лизис гетеротрофного бактериопланктона на Шекснинском участке был в два раза выше по сравнению с Белозерским, где они лизировали соответственно 17.6 и 8.8% его суточной продукции. Как было установлено нами ранее, вирусы-цианофаги являются также важным фактором смертности пикоцианобактерий в Шекснинском водохранилище. Они лизировали 4.1-24.8% (15.5±6.3%) суточной продукции пикоцианобактерий (Kopylov et al., 2010).

В период проведения исследований в Шекснинском водохранилище отмирание гетеротрофного бактериопланктона в результате деятельности гетеротрофных жгутиконосцев и бактериофагов составляло 18.1-73.0% (в среднем 37.3%) суточной бактериальной продукции. По-видимому, остальную часть гетеротрофной бактериальной продукции в водохранилище потребляли ветвистоусые ракообразные, коловратки, инфузории, миксотрофные флагелляты и др. На большей части (90%) исследованной акватории водохранилища потребление бактерий флагеллятами превышало их вирус-индуцированную смертность, т.е. на высшие трофические уровни поступало больше бактериального углерода, чем его оставалось в пределах вирусной «петли». Также в процессе потребления бактерий флагеллятами и их лизиса фагами происходит реминерализация биогенных элементов, прежде всего фосфора, по которому обычно лимитирован пресноводный фитопланктон (Sherr, Sherr, 2002). Тем самым, протисты и вирусы ускоряют круговорот фосфора и стимулируют фотосинтез фитопланктона. Ранее отмечалось, что среди основных факторов, лимитирующих скорость фотосинтеза в Шекс-нинском водохранилище, находятся дефицит биогенных элементов и неблагоприятные световые условия при интенсивном развитии фитопланктона (Современное ..., 2002).

Исследования, проведенные в разнотипных водных экосистемах в разные сезоны, показали, что гетеротрофные нанофлагелляты и вирусы совместно утилизируют от 22 до 129% суточной продукции бактериопланктона, причем, как и в Шекснинском водохранилище, смертность бактерий в результате выедания флагеллятами обычно превышает их лизис вирусами (Weinbauer, Hofle, 1998; Simek et al., 2001; Bettarel et al., 2003; Kopylov et al., 2007; Personnic et al., 2009).

Биомасса микробного сообщества на различных участках Шекснинского водохранилища варьировала от 170 до 282 (в среднем 221) мг С/м3. Она достигала максимального значения в Белом озере у г. Белозерска (ст. 12) и в среднем на Белозерском участке была немного выше, чем на Шекснин-

ском: 231 и 214 мг С/м3 соответственно. Основным компонентом микробного сообщества были гетеротрофные бактерии, занимавшие 34.2-78.3% (в среднем 63.9%) его биомассы. Вторым по значимости компонентом был фототрофный пикопланктон, чей вклад в формирование общей микробной биомассы находился в пределах 7.1-28.1% (в среднем 15.6%).

Используя опубликованные данные по содержанию хлорофилла и биомассе зоопланктона в Шекснинском водохранилище (Lazareva й а1., 2013), нами была рассчитана общая биомасса планктонного сообщества и оценен вклад в ее формирование различных групп гидробионтов. Средняя биомасса планктона составила в Белом озере 537 мг С/м3, на Шекснинском участке — 479 мг С/м3. Структура планктонных сообществ озерного и речного участков водохранилища различались незначительно. Автотрофные и гетеротрофные микроорганизмы занимали 26.2-64.3% (в среднем 45.5%) общей биомассы планктона водохранилища. Их доля превышала половину биомассы планктонного сообщества почти на трети исследованной акватории. Основной вклад в формирование общей биомассы планктонного сообщества вносил фитопланктон (в среднем 39.2%) (рис. 2).

Рис. 2. Средняя доля различных групп гидробионтов в общей биомассе планктона в Белом озере (а) и р. Шекс-на (б): VIR - вириопланктон, BAC - гетеротрофный бактериопланктон, PPHY - пикофитопланктон, NPHY -нанофитопланктон, HNF - гетеротрофные нанофлагелляты, CIL - инфузории, PHY - фитопланктон, ZOO -

многоклеточный зоопланктон.

Здесь необходимо напомнить, что наши исследования проводились в первой половине августа — в период летнего максимума в развитии фитопланктона, когда в его составе доминировали колониальные цианобактерии. Вклад гетеротрофного бактериопланктона составил в среднем 28.6%, одна-

ко на некоторых участках (станции 11, 12 и 16) биомасса бактериопланктона и соответственно ее доля в общей биомассе планктона превышали таковые фитопланктона.

Гетеротрофные протисты (жгутиконосцы и инфузории) вносили небольшой и примерно одинаковый вклад в формирование биомассы планктонного сообщества: в среднем 3.32±2.54% и 2.93±1.73% соответственно. Биомасса протистов на большинстве участков водохранилища была ниже таковой многоклеточного зоопланктона. Только в воде двух участков (ст. 2 около впадения р. Кемы и ст. 18 в Сизьменском расширении) биомасса протозойного планктона примерно в 2 раза превышала биомассу метазойного планктона. В среднем протисты и зоопланктон занимали соответственно 6.3 и 15.2% общей биомассы планктонного сообщества.

Структура летнего планктонного сообщества в Шекснинском водохранилище была схожей с таковой в других расположенных южнее водохранилищах Волги, в большинстве из которых основным компонентом планктона является фитопланктон, а вклад бактериопланктона в формирование общей биомассы планктона обычно превышает таковой зоопланктона (Копылов, Косолапов, 2008).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Основной вклад в формирование биомассы летнего планктона Шекснинского водохранилища вносил фитопланктон. Вторым по значимости компонентом были гетеротрофные бактерии. Абсолютная и относительная биомасса многоклеточного планктона, как правило, превышала биомассу гетеротрофных протистов. Рассчитанная под 1 м2 продукция гетеротрофного бактериопланктона оказалась лишь немного ниже первичной продукции фитопланктона. Это свидетельствует о том, что Шекснинское водохранилище представляет собой гетеротрофную систему, в функционировании которой важную роль играют гетеротрофные бактерии, использующие аллохтонные органические вещества. Гетеротрофные жгутиконосцы и вирусы совместно утилизировали от 18.1 до 73.0% (в среднем 37.3%) суточной бактериальной продукции, причем на большей части акватории водоема потребление бактерий флагеллятами превышало их вирус-индуцированную смертность, по-видимому, остальная часть продукции бактериопланктона выедалась ветвистоусыми ракообразными, коловратками, инфузориями, миксотрофными флагеллятами и поступала в донные отложения. Значительная часть углерода бактериальных клеток поступала на высшие уровни планктонных трофических сетей. Полученные результаты свидетельствуют о важной роли микроорганизмов в структурно-функциональной организации, продукционно-деструкционных процессах и самоочищении Шекснин-ского водохранилища.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Дзюбан А.Н. Бактериопланктон // Современное состояние экосистемы Шекснинского водохранилища. Ярославль: Изд-во ЯГТУ, 2002. С. 76-89. Dzyuban A.N. Bakterioplankton // Sovremennoe sostoyanie ekosistemy Sheksninskogo vodokhranilischa. Yaroslavl: Izd-vo YaGTU, 2002. S. 76-89. [Dzyuban A.N. Bacterioplankton // Current status of an ecosystem of the Sheksna reservoir. Yaroslavl: YaGTU, 2002. P. 76-89.] In Russian Жуков Б.Ф. Атлас пресноводных гетеротрофных жгутиконосцев (биология, экология, систематика). Рыбинск: Рыбинский Дом печати, 1993. 160 с. Zhukov B.F. Atlas presnovodnykh geterotrofnykh zhgutikonostsev (biologia, ekologia, sistematika). Rybinsk: Rybinskiy Dom Pechati, 1993. 160 s. [Zhukov B.F. Atlas of freshwater heterotrophic flagellates (biology, ecology and systematics). Rybinsk: Rybinskiy Dom Pechati, 1993. 160 p.] In Russian Копылов А.И., Косолапов Д.Б. Бактериопланктон водохранилищ Верхней и Средней Волги. М.: Изд-во СГУ, 2008. 377 с. Kopylov A.I., Kosolapov D.B. Bakterioplankton vodokhranilisch Verkhney i Nizhney Volgi. M.: Izd-vo SGU, 2008. 377 s. [Kopylov A.I., Kosolapov D.B. Bacterioplankton of the Upper and Middle Volga reservoirs. Moscow: Izd-vo SGU, 2008. 377 p.] In Russian Копылов А.И., Косолапов Д.Б. Микробная «петля» в планктонных сообществах морских и пресноводных экосистем. Ижевск: КнигоГрад, 2011. 332 с. Kopylov A.I., Kosolapov D.B. Mikrobnaya petlya v planktonnykh soobsch-estvakh morskikh i presnovodnykh ekosistem. Izhevsk: Knigograd, 2011. 332 s. [Kopylov A.I., Kosolapov D.B. Microbial loop in the planktonic communities of marine and freshwater ecosystems. Izhevsk: Knigograd, 2011. 332 p.] Мамаева Н.В. Инфузории бассейна Волги. Л.: Наука, 1979. 149 с. Mamayeva N.V. Infusorii basseyna Volgi. L.:

Nauka, 1979. 149 s. [Mamayeva N.V. Ciliates of Volga basin. Leningrad: Nauka, 1979. 149 p.] In Russian Марголина Г.Л. Микробиологическая характеристика Череповецкого водохранилища // Микробиология. 1965. Т. 34. № 4. С. 720-726. Margolina G.L. Mikrobiologicheskaya kharakteristika Cherepovetskogo vodokhranilischa // Mikrobiologiya. Т. 34. № 4. С. 720-726. [Margolina G.L. Microbiological description of the Cherepovets reservoir // Mikrobiologiya. Т. 34. № 4. С. 720-726.] In Russian Минеева Н.М. Растительные пигменты в воде волжских водохранилищ. М.: Наука, 2004. 156 с. Mineeva N.M. Rastitelnye pigmenty v vode volzhskikh vodokhranilisch. M.: Nauka, 2004. 156 s. [Mineeva N.M. Planktonic pigments of the Volga reservoirs. Moscow: Nauka, 2004. 156 p.] In Russian Минеева Н.М. Исследования первичной продукции планктона в связи с оценкой современного состояния экосистемы Шекснинского водохранилища // Мат. Всерос. конф. «Водные и наземные экосистемы: проблемы и перспективы исследований». Вологда, 2008. С. 81-84. Mineeva N.M. Issledovaniya pervichnoy produktsii

planktona v svyazi s otsenkoy sovremennogo sostoyaniya ekosistemy Sheksninskogo vodokhranilischa // Mat. Vse-ros. Konf. "Vodnye I nazemnye ekosistem: problem i perspektivy issledovaniya". Vologda, 2008. S. 81-84. [Mineeva N.M. Studies of primary production of plankton in connection with an evaluation of current status of an ecosystem of the Sheksna reservoir // Proceedings of All-Russian scientific conference "Aquatic and terrestrial ecosystems: problems and perspectives of researches". Vologda, 2008. P. 81-84. In Russian

Минеева Н.М. Первичная продукция планктона в водохранилищах Волги. Ярославль: Принтхаус, 2009. 279 с. Mineeva N.M. Pervichnaya produktsiya planktona v vodokhranilischakh Volgi. Yaroslavl: Print House, 2009. 279 s. [Mineeva N.M. Planktonic primary production in the Volga River reservoirs. Yaroslavl: Print House, 2009. 279 p.]

Романенко В.И. Микробиологические процессы продукции и деструкции органического вещества во внутренних водоемах. Л.: Наука, 1985. 295 с. Romanenko V.I. Microbiologicheskie protsessy produktsii i destruktsii or-ganicheskogo veschestva vo vnutrennikh vodoemakh. L.: Nauka, 1985. 295 s. [Romanenko V.I. Microbial processes of production and destruction of organic matter in inland aquatic environments. Leningrad: Nauka, 1985. 295 p.] In Russian

Романенко В.И., Кузнецов С.И. Экология микроорганизмов пресных водоемов. Лабораторное руководство. Л.: Наука, 1974. 194 с. Romanenko V.I., Kuznetsov S.I. Ekologiya mikroorganizmov presnykh vodoemov. Laborator-noe rukovodstvo. L.: Nauka, 1974. 194 s. [Romanenko V.I., Kuznetsov S.I. Microbial ecology of freshwater environments. Leningrad: Nauka, 1974. 194 p.] In Russian

Современное состояние экосистемы Шекснинского водохранилища. Ярославль: Изд-во Ярослав. гос. тех. ун-та, 2002. 368 с. Sovremennoe sostoyanie ekosistemy Sheksninskogo vodokhranilischa. Yaroslavl: Izd-vo YaGTU, 2002. 368 s. [Current status of an ecosystem of the Sheksna reservoir. Yaroslavl: YaGTU, 2002. 368 p.] In Russian

Azam F., Fenchel T., Field J.G. et al. The ecological role of water-column microbes in the sea // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1983. V. 10. P. 257-263.

Azam F., Cho B.C., Smith D.C., Simon M. Bacterial cycling of matter in the pelagic zone of aquatic ecosystems // Tilzer M.M., Serruya C. (eds). Large Lakes - Ecological Structure and Function. Berlin: Springer-Verlag, 1990. P. 477-488.

Berninger U.G., Finlay B.J., Kuuppo-Leinikki P. Protozoan control of bacterial abundances in freshwater // Limnol. Oceanogr. 1991. V. 36. P. 139-147.

Bettarel Y., Amblard C., Sime-Ngando T. et al. Viral lysis, flagellate grazing potential, and bacterial production in Lake Pavin // Microb. Ecol. 2003. V. 45. P. 119-127.

Borsheim K.Y., Bratbak G. Cell volume to carbon conversion factors for a bacterivorous Monas sp. enriched from sea // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1987. V. 36. P. 171-175.

Callieri C., Stockner J.G. Freshwater autotrophic picoplankton: a review // J. Limnol. 2002. V. 61. N 1. P. 1-14.

Caron D.A. Technique for enumeration of heterotrophic and phototrophic nanoplankton, using epifluorescence microscopy, and comparison with other procedures // Appl. Environ. Microbiol. 1983. V. 46. № 34. P. 491-498.

Carrick H.J., Fahnenstiel G.L., Stoermer E.F., Wetzel R.G. The importance of zooplankton-protozoan trophic couplings in Lake Michigan // Limnol. Oceanogr. 1991. V. 36. P. 1335-1345.

Cole J.J., Findlay S., Pace M.L. Bacterial production in fresh and saltwater ecosystems: a cross-system overview // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1988. V. 43. P. 1-10.

Dumont H.J. Vasn de Velde I., Dumont S. The dry weight estimate of biomass in selection of Cladocera, Copepoda and Rotifera from the plankton, periphiton and benthos of continental waters // Oecologia. 1975. V. 19. No. 1. P. 75-97.

Foissner W., Berger H. A user-friendly guide to the ciliates (Protozoa, Ciliophora) commonly used by hydrobiologists as bioindicators in rivers, lakes and waste waters, with notes on their ecology // Freshwat Biol. 1996. V. 35. P. 375-482.

Gonzalez J.M., Suttle C.A. Grazing by marine nanoflagellates on viruses and virus-sized particles: ingestion and digestion // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1993. V. 94. P. 1-10.

Jackson G.A., Eldridge P.M. Food web analysis of a planktonic system off southern California // Prog. Oceanogr. 1992. V. 30. P. 223-251.

Jochem F. On the distribution and importance of picocyanobacteria in a boreal inshore area (Kiel Bight, Western Baltic) // J. Plankton Res. 1988. V. 10. P. 1009-1022.

Kato K. Bacteria - a link among ecosystem constituents // Res. Popul. Ecol. 1996. V. 38. P. 185-190.

Kopylov A.I., Kosolapov D.B., Zabotkina E.A. Viruses in the plankton of the Rybinsk reservoir // Microbiology. 2007. V. 76. No. 6. Р. 782-790.

Kopylov A.I., Kosolapov D.B., Zabotkina E.A. Distribution of picocyanobacteria and virioplankton in mesotrophic and eutrophic reservoirs: The role of viruses in mortality of picocyanobacteria // Biol. Bull. 2010. V. 37. P. 565-573.

Kosolapov D.B., Kosolapova N.G., Rumyantseva E.V. Activity and growth efficiency of heterotrophic bacteria in the Rybinsk reservoir // Biol. Bull. 2014. V. 41. No. 4. P. 324-332.

Lazareva V.I., Stolbunova V.N., Mineeva N.M., Zhdanova S.M. Feature of the structure and spatial distribution of plankton in the Sheksna reservoir // Inland Water Biol. 2013. V. 6. No. 3. P. 211-219.

Maclsaac E.A., Stockner J.G. Enumeration of phototrophic picoplankton by autofluorescence microscopy // Handbook of methods in aquatic microbial ecology / Kemp P.F. et al. (eds). Boca Raton: Lewes Publishers, 1993. P. 187-197.

Nagata T. Contribution of picoplankton to grazer food chain in Lake Biwa. In: Tilzer M, Serruya C (eds) Large lakes -ecological structure and function. Berlin: Springer Verlag, 1990. P. 526-539.

Noble R.T., Fuhrman J.A. Use of SYBR Green I for rapid epifluorescence counts of marine viruses and bacteria // Aquat. Microb. Ecol. 1998. V. 14. P. 113-118.

Norland S. The relationship between biomass and volume of bacteria // Handbook of methods in aquatic microbial ecology / Kemp P.F. et al. (eds). Boca Raton: Lewis Publishers, 1993. P. 303-308.

Personnic S., Domaizon I., Sime-Ngando T., Jacquet S. Seasonal variations of microbial abundances and of virus- vs. flagellate-induced mortality of picoplankton in some peri-alpine lakes // J. Plank. Res. 2009. V. 31. P. 1161-1177.

Porter K.G., Feig Y.S. The use of DAPI for identifying and counting of aquatic microflora // Limnol. Oceanogr. 1980. V. 25. P. 943-948.

Rocha O., Duncan A. The relationship between cell carbon and cell volume in freshwater algal species used in zooplankton studies // J. Plankton Res. 1985. V. 7. P. 219-294.

Sanders R.W., Caron D.A., Berninger U.G. Relationships between bacteria and heterotrophic nanoplankton in marine and fresh waters: An inter-ecosystem comparison // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1992. V. 86. P. 1-14.

Sherr E.B., Sherr B.F. Role of microbes in pelagic food webs: a revised concept // Limnol. Oceanogr. 1988. V. 33. P. 1225-1227.

Sherr E.B., Sherr B.F. Protistan grazing rates via uptake of fluorescently labeled prey // Handbook of methods in aquatic microbial ecology / Kemp P.F. et al. (eds). Boca Raton: Lewis Publ., 1993. P. 695-702.

Sherr E.B., Sherr B.F. Significant of predation by protists in aquatic microbial food webs // Anton. Leeuw. Int. J. Gen. Mol. Microbiol. 2002. V. 81. P. 293-308.

Simek K., Pernthaler J., Weinbauer M.G. et al. Changes in bacterial community composition and dynamics and viral mortality rates associated with enhanced flagellate grazing in a mesotrophic reservoir // Appl. Environ. Microbiol. 2001. V. 67. No. 6. P. 2723-2733.

Spyres G., Nimmo M., Worsfold P.J. et al. Determination of dissolved organic carbon in seawater using high temperature catalytic oxidation techniques // Trends Anal. Chem. 2000. V. 19. No. 8. P. 498-506.

Tremaine S.C., Mills A.L. Tests of the critical assumptions of the dilution method for estimating bacterivory by micro-eucaryotes // Appl. Environ. Microbiol. 1987. V. 53. No. 12. P. 2914-2921.

Vors N. Heterotrophic amoebae, flagellates and Heliozoa from the Tvarminne Area, Gulf of Finland, in 1988-1990 // Ophelia. 1992. V. 36. No. 1. P. 1-109.

Weinbauer M.G., Hofle M.G. Significance of viral lysis and flagellate grazing as factors controlling bacterioplankton production in a eutrophic lake // Appl. Environ. Microbiol. 1998. V. 64. No. 2. P. 431-438.

STRUCTURE OF MICROBIAL PLANCTONIC COMMUNITY OF THE SHEKSNA RESERVOIR

D. B. Kosolapov, A. I. Kopylov, Z. M. Mylnikova, N. G. Kosolapova

Papanin Institute for Biology ofInland Waters of Russian Academy of Sciences 152742 Borok, Nekouz, Yaroslavl, Russia, e-mail: dkos@ibiw.yaroslavl.ru

Structure and trophic interactions in the planktonic microbial community of the Sheksna reservoir (Upper Volga) were studied in August 2007. For this purpose abundance and biomass of main components of the microbial food web: heterotrophic bacteria, phototrophic pico- and nanoplankton, heterotrophic nanoflagellates, cili-ates and viruses, as well as the phytoplankton and bacterial production and bacterivory by nanoflagellates and bacterial lysis by viruses were determined. In the different parts of the reservoir the biomass of microbial community was varied from 170 to 282 (mean 221 mg C/m3), which was from 26.2 to 64.3% (mean 45.5%) of the total plankton biomass. Heterotrophic bacteria were the main component of the microbial community (mean 63.9% of the biomass) and the second most important component of plankton (mean 28.6%). Phytoplankton made the main contribution to the total plankton biomass (mean 39.2%), but the bacterial biomass exceeded the phytoplankton biomass in some parts of the reservoir. The ratio of areal heterotrophic bacterial and primary phytoplankton production was high and averaged 0.9. It suggests an importance of heterotrophic bacteria actively using allochthonous organic substances in the planktonic food webs of the reservoir. 34 species of heterotrophic nanoflagellates from 15 taxa and 15 species of ciliates from 4 classes were identified in the water column. On average, flagellates consumed 24.7% and viruses lysed 11.7% of the daily bacterial production.

Keywords: microbial food web, bacteria, viruses, picophytoplankton, heterotrophic flagellates, ciliates, Shek-sna reservoir.