Миксо- и микроспоридии у тихоокеанских лососей на Камчатке

УДК 597-169

МИКСО- И МИКРОСПОРИДИИ У ТИХООКЕАНСКИХ ЛОСОСЕЙ НА КАМЧАТКЕ

И.В. Карманова

Представлены результаты исследований паразитических миксо- и микроспоридий, встречающихся у молоди и взрослых тихоокеанских лососей (кеты, горбуши, нерки, чавычи и кижуча) в естественных водоемах на юго-востоке и юго-западе полуострова Камчатка с 1990 по 2004 гг., а также у взрослой горбуши в бухте Оссора и Карагинском заливе Берингова моря с 1993 по 1998 гг.

The paper reviews the investigations of myxosporean and microsporean parasites occurring among juveniles and adults of the Pacific salmon in natural reservoirs in the southeast and southwest of the Kamchatka peninsula (1990-2004). Adults of pink salmon both in the Ossora Bay and the Karaginsky Bay have also been investigated (1993-1998).

Тихоокеанские лососи являются важным объектом промысла и играют значительную роль в экономике Камчатки. Пять видов лососей рода Oncorhynchus (Walbaum): кета (O. keta), горбуша (O. gorbuscha), нерка (O. nerka), чавыча (O. tschawytscha), кижуч (O. kisutch) - используются в промышленном рыболовстве. Здоровье популяций этих рыб имеет большое практическое значение для сохранения и (или) увеличения их численности.

Прежде паразитологические исследования тихоокеанских лососей проводили с целью систематического описания паразитов как Подцарства простейших - Protozoa, так и Подцарства многоклеточных - Metazoa, в частности гельминтов, пиявок, а также ракообразных [1, 2]. В представленных далее результатах речь идет о шести видах паразитических миксоспоридий и одном виде микроспоридий, которые встречены у молоди и взрослых лососей. Эти паразиты имеют различную локализацию в тканях и органах, а отдельные виды могут вызывать визуально определяемые патологические изменения: увеличение размеров желчного и мочевого пузырей, изменение консистенции мозга, размягчение мускулатуры, наличие язв и опухолей.

Цель исследования - оценка экстенсивности заражения миксо- и микроспоридиями и их влияния на органы и ткани тихоокеанских лососей.

Материал и методика

Выявление миксо- и микроспоридий осуществляли в ходе полного паразитологического анализа рыб из нерестовых рек Авача, Паратунка, Большая, бухты Оссора и Карагинского залива (Берингово море), озер Дальнее, Большой Вилюй, расположенных на юго-востоке и юго-западе полуострова Камчатка [3, 4].

С 1990 по 2004 гг. обследовали 3220 экземпляров рыб, в том числе из пресноводных водоемов - 1110 экземпляров молоди тихоокеанских лососей (сеголеток кеты - 285, горбуши - 255, двух- и трехлеток нерки - 210, чавычи - 110, кижуча - 240) и 1814 экземпляров взрослых особей (кеты - 494, горбуши - 315, нерки - 466, чавычи - 128, кижуча - 411); из прибрежья - 296 экземпляров взрослой горбуши.

Для исследования каждого вида рыб разного возраста использовали различные по количеству экземпляров выборки, допустимые в паразитологических исследованиях: сеголеток лососей -от 25 до 60, молодь более старших возрастных групп - от 15 до 30, взрослых рыб - от 10 до 15 экземпляров ежегодно [4].

Молодь каждого вида рыб отлавливали в весенне-летний период, взрослых рыб - в летнеосенний. Живую молодь доставляли в лабораторию и до обследования содержали в аквариумах, используя компрессоры. Температуру воды поддерживали близкой к естественной (4-5°С). Половозрелых рыб после отлова привозили в лабораторию и вскрывали в тот же день. Взрослую горбушу, выловленную в бухте Оссора и Карагинском заливе и поступающую (в живом виде) на рыбоперерабатывающий завод, исследовали в лаборатории завода сразу после вылова.

В процессе исследования проводили визуальный осмотр каждой особи, отмечали различные признаки патологии (в случае их наличия), определяли основные биологические показатели: длину, массу, коэффициент упитанности по Фультону. После вскрытия рыб исследовали их внутренние органы и отбирали пробы на наличие паразитов различных систематических групп. Для выявления миксо- и микроспоридий исследовали чешуйные кармашки кожи, жабры, сердце, печень, желчный и мочевой пузыри, селезенку, гонады, желудочно-кишечный тракт (пищевод, желудок, пилорический отдел, тонкий и толстый кишечник), мускулатуру, головной и спинной мозг. В зависимости от органа или ткани делали соскобы или вырезали кусочки размером 1 см3, затем готовили мазки или отпечатки. В случае обнаружения миксоспоридий подсушенные на воздухе мазки заключали в глицерин-желатин [4]. После подсушивания на воздухе отпечатки почки фиксировали в абсолютном метаноле в течение одной минуты, окрашивали краской Ро-мановского-Гимза в течение двух часов, промывали в проточной воде, затем подсушивали и заключали в канадский бальзам [5, 6].

Для выявления у молоди и взрослых рыб наиболее опасных для их здоровья слизистых споровиков Myxobolus cerebrale, Ceratomyxa shasta, Sphaerospora oncorhynchi и Tetracapsula bryo-salmonae использовали методы, представленные в работе [7].

Временные и постоянные препараты просматривали под микроскопом марки Olympus BH-2 при увеличении от 100 до 1000. Затем фотографировали живых, фиксированных и окрашенных паразитов на этом же микроскопе с помощью автоматического фотографического устройства и с использованием цветной фотопленки Fujicolor Super HG-100 размером 24 х 36 мм и чувствительностью 100 единиц. При большом количестве исследуемого материала для обнаружения указанных паразитов (без окрашивания) использовали фазово-контрастный микроскоп Zasilacz mikroskopowy typ 6/20 с просмотром в каждом временном препарате 25 полей зрения при увеличении х100, х400, х1000.

Видовую принадлежность паразитов устанавливали с помощью определителей [6, 8] и отдельных статей [9]. Статистическую обработку проводили согласно работе [10].

Материал собран и обработан во время работы автора в Камчатском научноисследовательском институте рыбного хозяйства и океанографии (КамчатНИРО).

Результаты и обсуждение

У рыб выделили шесть видов миксоспоридий: Henneguya zschokkei (Gurley, 1894), Myxosoma dermatobia (Ishii, 1916), Myxobolus arcticus (Pugatschov et Chochlov, 1979), Chloromyxum wardi (Kudo, 1919), Zschokkella orientalis (Konovalov et Schulman, 1966) и Leptotheca krogiusi (Myxo-sporidia) (Konovalov et Schulman, 1965) - и один вид микроспоридии Pleistophora sp. (Micro-sporidia).

Впервые миксоспоридии были выявлены у тихоокеанских лососей (кеты, нерки, чавычи, кижуча) в пресноводных водоемах Камчатки в 1995 г. [1]. У этих же видов рыб их отмечали позже [2, 11]. Авторы не описывали патологических изменений, возникающих у рыб от присутствия в их тканях и органах миксоспоридий. В то же время они отмечали ухудшение товарного вида и качества продукции из рыбы, пораженной H. zschokkei и M. dermatobia. Подобные результаты были получены и нами в 1998 г. [12]. Подробное описание таксономических признаков микроспоридии было сделано в 2000 г. [13].

H. zschokkei (рис. 1) образует вегетативные цисты в соматической мускулатуре, портит товарный вид пораженной рыбы и качество продукции из нее (вызывает размягчение мяса при любых способах переработки). Этот паразит обнаружен у кеты, горбуши, нерки, чавычи и кижуча, обитающих повсеместно вдоль тихоокеанского побережья Северной Америки, Канады и России [1, 2, 14, 15].

В водоемах Камчатки он отмечен главным образом у молоди и взрослого кижуча с экстенсивностью заражения от 1,7 до 20% в разные годы, в единичных случаях - у взрослой кеты. Ве-

гетативные цисты (длиной 4-15 мм и шириной 3-6 мм) с большим количеством спор хорошо заметны в мускулатуре только после миграции лососей из моря. Чаще всего цисты локализуются в мускулатуре рыб ближе к хвосту. В зараженной рыбе может находиться от 1 до 100 и более цист.

Иногда единичные споры Н. zschokkei обнаруживали в соскобах с непораженных участков мускулатуры, но, возможно, они попадали туда при раздавливании цист в ходе транспортировки рыбы или при отделении ее мышц от позвоночника.

Длина спор составляет 10-14, ширина -7...11, толщина - 6 мкм. Длина хвостовых отростков колеблется в пределах 26-40 мкм, длина полярных капсул - 3,7.6 мкм, их диаметр составляет 2,3-3 мкм.

М. ёегтМоЫа (рис. 2) поражает чешуйные кармашки кижуча и кеты с экстенсивностью от

6.7 до 13,3%. Этот вид паразита вызывает мелкие множественные повреждения кожи и, таким образом, может ухудшать товарный вид рыбы. Вегетативные цисты располагаются под чешуей в чешуйных кармашках и имеют вид сероватых полупрозрачных капсул диаметром 2-3 мм. Эти капсулы содержат большое количество округлых спор.

Диаметр спор составляет 8-10,5, толщина - 4,5...6,5 мкм, длина полярных капсул -

3.5.3.7 мкм.

М. агсИсш (рис. 3) - обычный паразит центральной нервной системы нерки, чавычи и кижуча, встречается в разные годы с экстенсивностью у первого вида - 33,3-80%, у второго -13,3-20%, у третьего - 13,3-40%. Его обнаруживали также в пресной воде у двух- и трехлеток этих видов рыб перед миграцией в море с экстенсивностью соответственно 33,3-36,7; 6,7-10; 1,7-6,7%. Воздействие М. агсИсш на нервную ткань головного и спинного мозга рыб, по-видимому, для них безразлично.

У особей, зараженных этим паразитом, через 2-5 часов после вылова ткань подвергается деструкции быстрее, чем у незараженных. Снижается ее упругость - она разрушается при отрезании кусочков, становится текучей до такой степени, что порой трудно сделать отпечаток (поэтому приходилось делать мазок).

У рыб, не зараженных миксоспоридией, мозг сохраняет свою форму, наружная оболочка довольно плотная, не нарушена, отпечаток кусочка ткани имеет четкие границы. Мозг молоди рыб не разрушается, так как в ней паразиты находятся в оболочке в виде вегетативных цист, содержащих от 2 до 6 спор. Видимо, процесс выхода последних из цист начинается в период пребывания рыб в море.

Длина спор составляет 14,3-16,5, ширина - 9,5.10,3, толщина - 7,6.7,7 мкм. Длина полярных капсул колеблется от 6,6 до 9 мкм, их диаметр составляет 2,5-3,5 мкм.

°

Рис. 1. Споры Henneguya zschokkei Мухо^оп^а) в мазке из вегетативной цисты в мускулатуре взрослого кижуча (Опсо^упсЫз kisutch). Глицерин-желатин, х1000

Рис. 2. Споры Мухозота deгmatobia (Myxospoгidia) в мазке из содержимого чешуйных кармашков взрослого кижуча (Опсо^упсЫз Мяи^). Глицерин-желатин, х1000

Рис. 3. Споры МухоЬо1из агсйсиз (Myxospoгidia) в отпечатке кусочка головного мозга взрослой нерки (ОпсоГгупсЫз т^а). Глицерин-желатин, х1000

Рис. 4. Споры СЫоготухит м>а^ (Myxospoгidia) в мазке из слизи желчного пузыря взрослой кеты (Опсо^упсЫз keta). Глицерин-желатин, х1000

Ск waгdi (рис. 4), 2. oгientalis (рис. 5) и Ь. kгogiusi (рис. 6) наблюдали у взрослой кеты и горбуши, а также у молоди и взрослого кижуча.

Первые два вида паразитов обнаружили в желчном пузыре рыб, третий - в мочевом пузыре, с экстенсивностью от 6,7 до 20%.

Данные виды миксоспоридий считаются непатогенными, тем не менее при их наличии органы рыб, как правило, увеличены в размерах в 1,5-2 раза и содержат большее количество слизи по сравнению с нормой.

Диаметр спор Ск. waгdi составляет 7,5-10,5 мкм.

Длина больших полярных капсул - 4.5,2, меньших - 3.4 мкм. Диаметр больших капсул - 3,6, меньших - 3,2 мкм.

Длина спор 2. oгientalis - 9.13, ширина -

6.7.8, толщина - 5,2.6 мкм. Длина полярных капсул - 3.4,6 мкм; их диаметр - 2,6.3,4 мкм.

Длина полярной нити - 30.40 мкм.

Длина спор Ь. kгogiusi - 5,8.7,5, ширина -

7.5.8, толщина - 7,5.11,5 мкм. Длина полярных капсул - 2,7.3,6 мкм, их диаметр - 2,7.3,3 мкм.

Длина отростков - 0,8.3 мкм.

У тихоокеанских лососей Камчатки до сих пор не выявлены наиболее патогенные паразиты, такие как МухоЬо1ш ceгebгale, shasta и Sphaero-зрога опсо^упсЫ, Tetгacapsula bгyosalmonae, встречающиеся у тихоокеанских лососей в нерестовых водоемах США, а Ceгatomyxa - в водоемах Канады. Эти виды паразитов способны вызывать массовую гибель молоди данных рыб.

Микроспоридию РЫз^Ыга sp. (рис. 7) обнаружили у взрослых кеты и горбуши без патологии с экстенсивностью от 24,6 до 43,7%. Зрелые споры имеют размеры 2,56-5,15 х 2,06-3,61 мкм.

Вакуоль на заднем конце занимает 1/4 часть тела споры. У отдельных, наиболее крупных спор иногда просматривается ядро диаметром 1,7-1,9 мкм.

Она также выявлена у горбуши в бухте Оссора и в Карагинском заливе Берингова моря. Здесь единичные плазмодии Pleistophoгa sp. были найдены в почках отдельных особей без выраженной патологии, а также у рыб с поверхностными язвами, возникающими в результате поражения кожи ракообразными Ьepeophtheiгus заЫотз, Caligus clemensi и последующим проникновением вторичной микрофлоры в поврежденные участки.

Большое количество плазмодиев разных стадий развития (меронтов, споронтов, споробла-стов, панспоробластов) и зрелые споры обнаружили у рыб с опухолями и рыб, пораженных вибриозом. Панспоробласты с макроспорами

встречались практически во всех тканях различных органов у больных рыб, а панспоробласты с микроспорами преимущественно в почке, опухолях и гематомах. В случае увеличения численности микроспоридий у рыб в задней почке развивались отек и воспаление.

Рис. 5. Споры Zschokkella oгientalis (Myxospoгidia) в мазке из слизи желчного пузыря взрослой кеты (Опсо^упсЫз keta). Глицерин-желатин, х1000

Рис. 6. Leptotheca kгogiusi (Myxospoгidia) в мазке из слизи мочевого пузыря взрослой кеты (Опсо^упсЫз keta). Глицерин-желатин, х1000

Симптомы пораженной горбуши с гематомами, множественными кровоизлияниями, проникающими в мускулатуру, и изъязвлениями вдоль боковой линии вызваны воздействием на организм рыб бактерии Vibrio anguillarum [16].

Присутствие микроспоридий в опухолях и (или) массовое их развитие практически во всех органах рыб с опухолями связано с тем, что эти простейшие заселяют в первую очередь клетки с высоким уровнем обменных процессов [17]. Случаи успешного развития таких паразитов в клетках новообразований были описаны ранее [18].

В течение наблюдений в бухте Оссора и Кара-гинском заливе количество горбуши с различными признаками поражений в уловах было невысоким. Так, встречаемость рыб с поверхностными язвами составила от 0,006 до 0,11%, с вибриозом - от 0,02 до 0,07%, с опухолями - от 0,004 до 0,009%. Данные показатели находились примерно на одном и том же уровне в течение всех лет наблюдений.

Локализация опухолей в теле рыб различна. Их обнаруживали в почке, мускулатуре, плавательном пузыре, пилорических придатках, гонадах. Гематомы были найдены в мускулатуре, мелкие множественные кровоизлияния - в мускулатуре и на всей поверхности кожи, крупные белые язвы - на коже вдоль боковой линии. Массовое количество плазмодиев Pleistophora sp. у рыб с различными признаками патологии указывает на способность этих организмов развиваться в клетках тканей при различных формах воспаления и бактериального поражения.

Впервые неоплазия скелетной мускулатуры, а также опухоли (рабдомиома и рабдомиосар-кома) были обнаружены у взрослой горбуши в бухте Оссора и Карагинском заливе Берингова моря в 1995 г. [19]. Позже, в 1997 и 1999 гг., у больных рыб во всех органах была выявлена микроспоридия рода Pleistophora [20, 21]. Происхождение опухолей пока неизвестно. По данным некоторых авторов [22-24], они могут быть как канцерогенного, так и вирусного происхождения.

Патологическое влияние Pleistophora sp. на рыб было описано при изучении взрослой горбуши с опухолями, а также пораженной бактериальной инфекцией (вибриозом) [13, 25]. Присутствие у больной горбуши значительного количества данного паразита снижает сопротивляемость организма к инфекционным и инвазионным возбудителям и, таким образом, осложняет течение патологического процесса, вызванного каким-либо другим патогенным агентом.

Заражение тихоокеанских лососей указанными паразитами происходит в пресной воде, а массовое их развитие - в море. Экспериментально установлено, что кижуч, например, сильнее всего заражается H. zschokkei в течение первых шести месяцев, т. е. в период, когда он живет на нерестилище или вблизи него [15]. Кроме того, отмечено, что молодь кижуча, живущая на нерестилищах с быстрым течением, заражена этим видом паразита значительно слабее, чем в местах с медленным течением, где остатки сненки со зрелыми спорами присутствуют более продолжительное время. Возможно, что и иные виды миксоспоридий заражают молодь кижуча, а также молодь других лососей в местах со слабым течением воды.

Раньше считалось, что заражение рыбы миксоспоридиями происходит в процессе пассивного заглатывания спор при ее питании у дна, но впоследствии многие исследователи оспаривали эту точку зрения. Так, для M. arcticus в пресноводных водоемах Британской Колумбии установлен трансмиссивный хозяин - олигохета Stylodrilus heringianus [9], для Myxobolus cerebrale в водоемах США - Tubifics tubifics [26]. Возможно, в пресных водоемах Камчатки есть олигохеты, обитающие на дне или у дна, которые способны передавать рыбам миксоспоридии. Наряду с растительной пищей эти животные потребляют мельчайшие частицы разлагающихся остатков других организмов, в том числе погибших после нереста тихоокеанских лососей, имеющих споры этих паразитов.

Заражение рыб микроспоридиями происходит перорально в результате заглатывания спор или с помощью трансмиссивных хозяев - веслоногих ракообразных [6, 17, 27]. Предполагается, что возможна и трансовариальная передача паразита [28].

В результате паразитологических исследований, проведенных в пресноводных водоемах и в прибрежье, установлено, что большинство миксоспоридий не вызывают явно выраженной па-

Рис. 7. Панспоробласты и споры Pleistophoгa sp. (Micгosporidia) в отпечатке почки взрослой горбуши, пораженной вибриозом. Окраска по Романовскому-Гимза, х1000

тологии. Два вида - H. zschokkei иM. dermatobia - портят товарный вид рыбы. Кроме того, присутствие в мускулатуре рыб первого паразита ухудшает ее качество при любом способе переработки (вызывает размягчение). Микроспоридии становятся патогенными при комплексном заболевании.

Литература

1. Ахмеров А.Х. Паразитофауна рыб реки Камчатки // Изв. ТИНРО. - 1955. - Т. 43. - С. 99-137.

2. Коновалов С.М. Дифференциация локальных стад нерки Oncorhynchus nerka (Walbaum).

- Л.: Наука, 1971. - 217 с.

3. Лабораторный практикум по болезням рыб / Под ред. В.А. Мусселиус. - М.: Легкая и пищ. пром-сть, 1983. - 296 с.

4. Быховская-Павловская И.Е. Паразиты рыб: Руководство по изучению. - Л.: Наука, 1985.

- 121 с.

5. РомейсБ. Микроскопическая техника. - М.: Изд-во иностр. лит., 1954. - 718 с.

6. Canning E.U., Lom J., Dykova I. The microsporidia of vertebrates. Academic press INC. -(London) LTD. - 1986. - 289 p.

7. Blue book. Saggested procedures for the detection and identification of certain finfish and shellfish pathogens / Ed. J. C. Thoёssen; 4th ed. Version 1. Fish Health Sec. Am. Fish. Soc. - 1994. - 294 p.

8. Определитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР. Паразитические простейшие. Т. 1 / Под ред. О.Н. Бауера. - Л.: Наука, 1984. - 431 с.

9. Kent M.L., Whitaker D.J., Margolis L. Sphaerospora oncorhynchi n. sp. (Myxosporea: Sphaerosporidae) from the kidney of sockeye salmon (Oncorhynchus nerka) in British Columbia and its possible relationship to the myxosporean causing prolifarative kidney desease in salmonid fish // Can. J. Zool. - 1993. - № 71. - P. 2425-2430.

10. Ройтман В.А., Лобанов А.А. Метод оценки численности гемипопуляций паразитов в популяции хозяина // Тр. гельминтологической лаб. АН СССР. - 1985. - Т. 33. - С. 102-123.

11. Пугачев О.Н., Хохлов П.П. Миксоспоридии рода Myxobolus - паразиты головного мозга лососевидных рыб // Систематика и экология рыб континентальных водоемов Дальнего Востока: Сб. науч. ст. - Владивосток: Изд-во ДВНЦ АН СССР, 1979. - С. 137-139.

12. Карманова И.В. Паразиты тихоокеанских лососей в эпизоотической обстановке парази-тозов в бассейне реки Паратунки (Камчатка): Автореф. дис. ... канд. биол. наук. - М.: ИН ПА РАН, 1998. - 23 с.

13. Карманова И.В. Микроспоридия Pleistophora sp. у половозрелой горбуши в Карагинском заливе // Исслед. водных биологических ресурсов Камчатки и северо-западной части Тихого океана: Сб. науч тр. КамчатНИРО. - Петропавловск-Камчатский: КамчатНИРО, 2000. - Вып. 5. -С.170-174.

14. Margolis L. Parasitology of Pacific Salmon - an overview // Aspects of Parasitology. Ed. E. Meerovitch McGill. Univ. Montreal. - 1982. - P. 135-226.

15. Boyce N.P., Kabata Z., Margolis L. Investigations of the distribution, detection and biology of Henneguya salminicola (Protozoa, Myxozoa), a parasite of the flesh of pacific salmon // Can. Tech. Rep. Fish. Aquat. Sci. - 1985. - № 1405. - 55 p.

16. Вибриоз у дикой горбуши Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum) (Salmonidae) в прибрежных водах Карагинского залива / В.П. Пугаева, Е.А. Устименко, С.Л. Рудакова, А.А. Сазонов // Исслед. водных биологических ресурсов Камчатки и северо-западной части Тихого океана: Сб. науч. тр. КамчатНИРО. - Вып. 5. - Петропавловск-Камчатский: КамчатНИРО, 2000. - C. 175-180.

17. Исси И.В. Микроспоридии как тип паразитических простейших // Микроспоридии: Сб. науч. ст. - Л.: Наука, 1986. - С. 6-136.

18. Petri M. Microsporidian and mammalian tumours // Comparative pathobiology: Biology of the Microsporidia. Vol. 1. - New-York; London, 1976. - P. 236-246.

19. Pugaeva V.P., Gavruseva T.V., Sazonov A.A. Neoplasia of skeletal muscles of wild pink salmon, Kamchatka // The Nordic symposium on fish immunology. - Reykjavik Iceland, 1995. - P. 77.

20. Tumours of skeletal muscles and microsporidian infection of feral pink salmon Oncorhynchus gorbuscha in Kamchatka / V.P. Pugaeva, T.V. Gavruseva, S.L. Rudakova, A.A. Sazonov // Diseases of fish and shellfish: Eighth Intern. Conf. EAFP. - Conf. Cent. Herriot-Watt Univ. Edinburgh, 1997. - P. 4.

21. Заболеваемость половозрелой горбуши (Oncorhynchus gorbuscha W.) Карагинского залива / Т.В. Гаврюсева, И.В. Карманова, В.П. Пугаева и др. // Пробл. охраны и рационального ис-

пользования биоресурсов Камчатки: Тез. докл. науч.-практ. конф. - Петропавловск-Камчатский, 1999.- С. 5G-51.

22. Kimura I. Studies on a new virus (OMW) from Oncorhynchus masou oncogenic nature // Fish Pathol. - 1911. - № 15. - С. 149-153.

23. Худолей В.В., Боговский С.П. Опухоли гидробионтов и мониторинг канцерогенных загрязнений водной среды // Успехи современной биологии. - 1982. - Т. 93. - № 3. - С. 466-412.

24. Мирзоева Л.М. Опухоли рыб // Рыбохозяйственное использование внутренних водоемов: Обзорная информ. - М.: Изд-во ЦНТЭРХ, 1988. - Вып. 2. - С. 1-6G.

25. Сергеенко Н.В., Пугаева В.П., Устименко Е.А. Определение патогенности вибрионов, выделенных от горбуши Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum) прибрежных вод Карагинского залива // Исслед. водных биологических ресурсов Камчатки и северо-западной части Тихого океана: Сб. науч. тр. КамчатНИРО. - Петропавловск-Камчатский: КамчатНИРО, 2GGG. - Вып. 5. -С.185-181.

26. Markiw M.E., Wolf K. Myxosoma cerebralis (Myxozoa: Myxosporea) etiological agent of sal-monid whirling disease requires tubificid worm (Annelida: Oligochaeta) in its life cycle // J. Protozool.

- 1983. - № 3G. - P. 561-564.

21. Воронин В.Н. Микроспоридии рыб: биология и паразито-хозяинные отношения // Паразитологический сб. - 1983. - Т. 31. - С. 144-151.

28. Воронин В.Н. Микроспоридии пресноводных беспозвоночных и рыб России (фауна, систематика и биология): Автореф. дис. ... д-ра биол. наук. - Санкт-Петербург, 1999. - 41 с.