Случай необычного нахождения одноклеточной эндофитной зеленой водоросли в слоевище Saccharina bongardiana (Phaeophyceae, Laminariales)

В августе ихтиоцен имел значительные отличия: отсутствовали камбалы, мойва, навага (пойман всего один экземпляр). И наоборот, регистрировалось наличие таких видов, как терпуг (молодь), люмпен колючий, зубатка дальневосточная, корюшка, их количество в уловах было незначительно, но, тем не менее, они отсутствовали в июльской съемке. В уловах в значительных количествах стали встречаться взрослые особи и молодь волосозуба, а также молодь лососей. Наибольший вклад в биомассу уловов в августе внесли взрослые особи волосозуба - 51% и песчанки - 22%. Молодь лососей, по сравнению со съемкой в июле, увеличила свою относительную биомассу в 6 раз и составила - 18%. Также отмечено, что присутствие молоди лососей на самых южных разрезах полигона (южнее 52° с. ш.) ранее наблюдалось только в 2006 г. Всего в августе было поймано 163 кг всех видов рыб, что составило 49% общей биомассы, на долю медуз приходилось 51% биомассы улова.

Анализ размерно-массовых характеристик показал, что в сравнении с молодью, выловленной в июле, молодь кеты, кижуча и чавычи увеличила свои размеры в два раза, темпы роста нерки были значительно ниже.

Литература

1. Коваль М.В. Результаты траловых исследований КамчатНИРО в прибрежных водах Камчатки в июне-августе 2007 г. // Бюллетень № 2. Реализации концепции дальневосточной бассейновой программы изучения тихоокеанских лососей. - Владивосток, ТИНРО-центр, 2007. - С. 196-202.

2. Зорбиди Ж.Х. Кижуч азиатских стад. - Петропавловск-Камчатский: КамчатНИРО, 2010. -306 с.

3. Ерохин В.Г., Климов А.В. О зависимости миграций молоди горбуши и кеты от их физиологического состояния // Бюллетень изучения тихоокеанских лососей на Дальнем Востоке. -Владивосток: ТИНРО-центр, 2011. - № 6. - С. 271-274.

4. KlimovАУ., LozovoyА.P., ZhiganovaI.V. Behavioral and biochemical adaptations of juvenile Pacific salmon in the Okhotsk Sea // NPAFC 3rd International Workshop, «Migration and Survival Mechanisms of Juvenile Salmon and Steelhead in Ocean Ecosystems». - Honolulu, Hawaii, 2013. - № 9. - P. 57.

УДК 582.263

А.В. Климова, С.О. Очеретяна, Н.Г. Клочкова

Камчатский государственный технический университет, Петропавловск-Камчатский, 683003 e-mail: annaklimovae@mail.ru

СЛУЧАЙ НЕОБЫЧНОГО НАХОЖДЕНИЯ ОДНОКЛЕТОЧНОЙ ЭНДОФИТНОЙ ЗЕЛЕНОЙ ВОДОРОСЛИ В СЛОЕВИЩЕ SACCHARINA BONGARDIANA

Описан необычный случай нахождения хлорохитриум-подобной одноклеточной зеленой водоросли в черешках двухлетних растений Saccharina bongardiana, собранных в условиях сильного антропогенного загрязнения. Рассматривается история изучения хлорохитриум-подобных эндофитов у водных растений, в том числе представителей рода Chlorophytrium, являющихся стадией развития многоклеточных зеленых морских водорослей. Изложены взгляды авторов на необоснованность включения в список морской аль-гофлоры восточной Камчатки Spongomorpha aeruginosa только на основании нахождения здесь одноклеточных эндофитов, похожих на спорофит этого вида, называемый Chlorochytrium inclusum.

Ключевые слова: Chlorohytrium inclusum, Saccharina bongardiana, Spongomorpha aeruginosa, эндофи-тизм, эпифитизм, биотические взаимоотношения, жизненный цикл, восточная Камчатка.

A.V. Klimova, S.O. Ocheretyana, G. Klochkova

Unusual case of discovery of Chlorohytrium-like unicellular green algae inpetioles of biennial plants Saccha-rina bongardiana, collected in the conditions of strong anthropogenic pollution is described in the article. Study history of Chlorohytrium-like endophytes with water plants including representatives of genus Chlorophytrium which are a development stage of multicellular green algae is also stated. There are also authors opinions concerning groundlessness of putting Spongomorpha aeruginosa in the list of sea algal flora of eastern Kamchatka only on the base of unicellular endophytes location here similar to sporophyte of this species called Chlorochytrium inclusum.

Key words: Chlorohytrium inclusum, Saccharina bongardiana, Spongomorpha aeruginosa, endophytism, epiphytism, biotic relationship, life history, eastern Kamchatka.

Морские сообщества макрофитобентоса представляют собой сложный комплекс макроскопических донных растений, основу которого составляют представители трех групп водорослей -Chlorophyta, Rhodophyta и Phaeophyceae. Такая биологическая система имеет сложную ценоти-ческую структуру и определенное видовое соотношение слагающих ее крупных таксонов. Так, для альгофлоры бореальных районов западной части Тихого океана характерно соотношение представителей красных, бурых и зеленых водорослей, составляющее 58%, 29% и 13% соответственно [1]. Изменения таксономических пропорций альгофлор в отдельных районах этого обширного региона может говорить о воздействии на них антропогенных факторов.

Сложную ценотическую структуру сообществ макрофитобентоса обуславливает не только высокое видовое богатство водорослей, но и тесные биотические связи между слагающими его видами. Известны многочисленные примеры таких взаимоотношений. В одних случаях они имеют лишь пространственную основу взаимодействия (эпи-, эндофитизм), в других трофическую (паразитизм и полупаразитизм). Встречаются и смешанные взаимодействия, например, при поселении в слоевищах макроскопических базифитов микроскопических эндофитов. В начале сожительства они не оказывают выраженного воздействия на организм растения-хозяина, а при чрезмерном количественном развитии вызывают у них физиологическое угнетение или гибель. Тогда характер межвидовых взаимоотношений, в контексте их сосуществования, может изменяться от нейтрализма к паразитизму. Терминологические аспекты, описывающие тесное пространственное и трофическое взаимодействие водорослей между собой, разработаны еще не вполне удовлетворительно. Обзор всех известных попыток их классификации можно найти в работах К.Л. Виноградовой [2] и Д. Коррея [3]. Следуя терминологии, предложенной этими авторами, взаимоотношения «эпифит-базифит» и «эндофит-базифит» мы рассматриваем лишь в аспекте пространственных взаимоотношений.

Эпи- и эндофитизм являются чрезвычайно распространенным явлением в сообществах мак-рофитов. Наиболее часто оно отмечается у многолетних водорослей. Довольно обстоятельно оно изучено для массовых и промысловых видов, в первую очередь, представителей таких родов, как Laminaria, Porphyra, Saccharina, Undaria и морских трав [4-6]. В умеренных широтах довольно обычны случаи произрастания эктокарповых (Ectocarpus, Pylaiella и др.) и акрохетиевых (Acro-chaetium, Phodophysema и др.) водорослей на стареющих слоевищах ламинариевых и багрянок. Бурая хордариевая водоросль Halothrix lumbricalis и зеленая ульвовая водоросль Kornmannia zos-tericola являются типичными обрастателями морской травы Zostera marina [7, 8]. Массовое развитие комплекса эндофитных эктокарповых водорослей родов Laminariocolax, Laminarionema и Streblonema на талломах Laminaria digitata, L. hyperborea, Saccharina latissima и других ламинариевых приводит к значительным деформациям слоевищ последних и снижению их физиологической активности [9-11]. Это нередко исключает возможность промыслового использования макроводорослей с обильным биообрастанием и приводит к значительным финансовым потерям в морской аквакультуре.

Часто эндофитами макроскопических растений являются представители микроскопических стадий развития видов, имеющих дигенетические гетероморфные жизненные циклы с чередующимися микро- и макроскопическими поколениями. До проведения культуральных исследований очень часто гаметофиты и спорофиты одного и того же вида относили к разным родам. Такие случаи известны для всех отделов морских водорослей-макрофитов. Так, например, у красных водорослей нитчатая спорофитная стадия у видов родов Rhodophyta Porphyra, Puropia и Windellmania, имеющих пластинчатое строение, первоначально была описана как род

Conhocelis [12]. У некоторых бурых водорослей гаметофиты также могут развиваться как эндо-фиты нитчатых и пластинчатых красных водорослей [13-15]. А среди зеленых водорослей статус самостоятельного таксона, названного Codiolum petrocelides, имел макроскопический спорофит Spongomorpha coalita, живущий в красной водоросли Mastocarpus.

В течение ряда лет авторы изучали в Авачинской губе явление, известное под названием «зеленый прилив». Оно наблюдается в районах с сильным антропогенным загрязнением и сопровождается деструкцией литоральных сообществ макрофитобентоса и замещением красных и бурых водорослей зелеными. Одновременно нами изучались эпи- и эндофиты ламинариевых, растущих в тех же неблагоприятных в экологическом отношении районах. В ходе изучения эпи -и эндобионтов внутри черешков Saccharina bongardiana был зарегистрирован необычный ранее не описанный в научной литературе эндофит - одноклеточная хлорохитриум-подобная зеленая водоросль. Обсуждению этого случая посвящена настоящая работа.

Материалы и методы

Использованный в настоящей статье материал был собран в Авачинской губе у м. Санникова в декабре 2013 г. Это место можно охарактеризовать как одно из наиболее неблагополучных в экологическом отношении прибрежных районов Авачинской губы. Поскольку здесь производится бункеровка судов и разгрузка танкеров, оно подвержено хроническому воздействию нефтяного и металлического загрязнения [16, 17]. Разновозрастные растения Saccharina bongardiana отбирали на литорали и из береговых выбросов с целью изучения их физиологического состояния и биообрастания. Одновременно собирали другие литоральные водоросли. Поскольку встречающиеся здесь представители отдела Chlorophyta с гетероморфными циклами развития в это холодное время года находятся в стадии мелких одноклеточных растений или покоящихся апланоспор вместе с водорослями собирали небольшие камни и делали соскобы с жесткого грунта.

В ходе камеральной обработки собранного материала для изучения эпи- и эндофитов S. bongardiana вручную лезвием безопасной бритвы изготавливали срезы отдельных частей ее слоевища и готовили временные и постоянные желатино-глицериновые препараты для микро-скопирования по стандартным методикам [18]. Для подготовки микропрепаратов эпилитного биообрастания каменистого субстрата также использовали лезвие безопасной бритвы. Изучение микроскопических препаратов и микрофотографирование растений проводили с помощью микроскопа Olympus BX43 (Olympus Inc., Japan) и фотокамеры Infinity 2-3C (Lumenera Corp., Canada) c программным обеспечением Infinity Analyze 6.3.

Результаты и обсуждение

Среди разных эпи- и эндофитов, изученных образцов Saccharina bongardiana были найдены одноклеточные зеленые водоросли коккоидного типа (рис. 1-6). Все они были обнаружены только у сахарин самой старшей возрастной группы, находящейся в постфертильной фазе вегетации. Развитие эпифитов имело место в разных частях слоевищ, но наиболее разнообразными и множественными они были на ризоидах, стволике, обтрепанных верхушках пластин и ее участках, покрытых разрушенными сорусами спорангиев.

Хлорохитриум-подобные зеленые водоросли были встречены и как эпифит, и как эндофит. Последние были найдены в стволиках сахарины Бонгарда. Глубина проникновения ее клеток в ткани хозяина была разной. В одних случаях она была погружена в мелкоклеточный слой мери-стодермы, в других - в крупноклеточный слой внутренней коры. Клетки эндофита в базифите всегда располагались в межклеточном пространстве. Несмотря на высокую плотность окружающих их клеток, одноклеточные слоевища эндофита были малодеформированными. Они сохраняли шаровидную, овальную или близкую к таковым у свободноживущих одноклеточных зеленых водорослей форму (рис. 1-6). Размеры их клеток составляли 20-63,5 х 16,7-63,5 мкм (табл. 1). У многих сахарин на поверхности стволика развивались другие эпифиты, чаще всего Laminariocolax tomentosum и Reingardia laminariicola. В таких случаях хлорохитриум-подобные клетки находились под их массивным наслоением (рис. 3). Крайне редко они встречались между поверхностными тканями базифита и гиппоталлием амфиэпифитной красной водоросли R. laminariicola (рис. 6).

Рис. 1-6. Хлорохитриум-подобная зеленая водоросль из Авачинской губы, декабрь 2013 г. (масштабная линейка - 20 мкм): 1, 2 - свободноживущие формы СМогоекуМит зр.;

3, 6 - эндофитные формы СЫогоекуМит зр. в стволиках Баеекагта Ьощаг^апа;

4, 5 - эпилитные СЫогоекуМит- и 'Со<Ио1пт-подобные зеленые водоросли в одной пробе

Эпифитная форма зеленой одноклеточной водоросли встречалась гораздо чаще, чем эндо-фитная. Ее клетки также были шаровидными, овальными, яйцевидными или имели неопределенные очертания и достигали 26,7-50 х 26,7-45 мкм (табл. 1). Их размеры (40,4 х 39,1 мкм) были в среднем несколько крупнее, чем у представителей эндофитной формы, но меньше, чем у свободноживущей.

Таблица 1

Размерные показатели найденных форм СЫогоскугшш sp.

Размерная характеристика водоросли Показатель

X •шт •шах

Свободноживущая форма

Длина, мкм 45,3 16,7 68,5

Ширина, мкм 34,4 15,03 54,5

Эпифит

Длина, мкм 40,4 26,7 50

Ширина, мкм 39,1 26,7 45

Эндофит

Длина, мкм 38,8 20 63,5

Ширина, мкм 32,1 16,7 63,5

Содержимое клеток хлорохитриум-подобных водорослей, встречающихся как на поверхности, так и во внутренних тканях черешков Б. Ьо^аг^апа, было гетерогенным, поскольку в них формировались продукты размножения. При этом разные клетки находились на различной стадии фертилизации. Все найденные эпи- и эндофитные водоросли имели значительно утолщенные клеточные стенки, от 2 до 7 мкм.

При изучении биообрастания жесткого каменистого субстрата, собранного в местах сбора ламинариевых водорослей, на нем были обнаружены эпилитные зеленые водоросли, подобные тем, которые были найдены на стволиках Б. Ьощаг^апа как эпи- и эндофиты (рис. 1, 2, 4). Их морфоло-

гия и размерные показатели, как это видно из приведенных выше рис. 1-6 и табл. 1, были практически идентичными. Кроме хлорохитриум-подобных водорослей, в пробах, собранных на литорали, встречались представители порядка Ulotrichales - виды родов Acrosiphonia, Ulothrix и Urospora. Известно, что в цикле развития каждого из них имеется одноклеточная 'Chlorochitrium' или 'Codiolum'-подобная стадия [19]. Определить, к какому виду или видам указанных родов принадлежали изученные нами одноклеточные растения, не представлялось возможным.

В альгологической практике морские одноклеточные эндофитные зеленые водоросли обычно относят к роду Chlorochytrium. Во флоре водорослей-макрофитов восточной Камчатки указано два представителя этого рода - C. inclusum и C. schmitzii [19]. Согласно литературным данным оба вида считаются облигатными эндофитами багрянок - Cruoria, Dilsea, Kallymeniopsis, Mazzaella, Neoabbot-tiella, Neodilsea, Palmaria, Turnerella и Velatocarpus [20]. Размерные и морфологические характеристики найденных нами образцов достаточно хорошо соответствуют признакам C. inclusum. Считается, что он сохраняет свое присутствие в загрязненной Авачинской губе в отличие от стеносапробного вида C. schmitzii, который с конца XX в. здесь уже не регистрируется [21].

Ламинариевые водоросли, имеющие большое практическое значение, активно и всесторонне изучаются во многих регионах мира. В работах, посвященных обзору их эпи- и эндобионтов, кокко-идные зеленые водоросли до сих пор никем не указывались [22-27], хотя стоит отметить, что Ю.Е. Петров [28] приводит сведения о находке Chlorochytrium sp. на бурой водоросли Ascoseira mirabilis у о. Завадовского (Южные Сандвичевы острова). Из-за относительно простого морфологического строения представителей рода Chlorochytrium и, как следствие этого, скудного набора таксономических признаков идентифицировать его видовую принадлежность не удалось.

Тесное сосуществование разных видов макрофитов в альгологическом мире не считается уникальным явлением. Насколько хлорохитриум-подобные виды привязаны к определенным хозяевам, судить по имеющимся в литературе данным трудно. В этой связи стоит упомянуть интересную точку зрения Д.Е. Вуджика и Р.Х. Томпсона [29], которые полагают, что эндофитизм у Chlorochytrium является лишь способом распространения спор и что представители этого рода не избирательны к растительному субстрату. Единственным критерием его выбора является возможность дальнейшего развития осевших спор. Проникать в базифит они могут через устьица, поры или повреждения поверхности растений. Указанные выше авторы считают, что привязанности Chlorochytrium к определенным видам растений-хозяев не существует и этот признак не имеет таксономической ценности.

Описываемый нами случай нахождения Chlorochytrium-подобной водоросли в стволике Saccharina bongardiana лишний раз подтверждает мнение Д.Е. Вуджика и Р.Х. Томпсона. Так, черешки ламинариевых водорослей в отличие от их пластин являются многолетними образованиями. Они постоянно испытывают механическое воздействие волн, поедаются фитофагами. Воздействие этих и других факторов может приводить к появлению у стволиков ламинариевых повреждений и трещин. Это в свою очередь способствует активному заселению их эпи- и эндофитами.

Хлорохитриум-подобные одноклеточные организмы имеют широкое экотопическое и географическое распространение. Они могут быть свободноживущими организмами или эпи- и эн-дофитами водорослей и высших водных растений и обитать как в пресной, так и в морской среде. Морфология таких растений чрезвычайно примитивна. Поэтому в полевых условиях их идентификация представляется крайне затруднительной. В роде Chlorochytrium в настоящее время насчитывается 5 видов, и только один из них, C. lemnae, является пресноводным [20]. Он встречается в свободноживущем состоянии или как эндофит живых или мертвых высших растений - Lemna, Potamogeton, Elodea, Sphagnum [30]. Остальные четыре вида являются морскими и указываются как облигатные эндофиты красных водорослей [31, 32].

Впервые род Chlorochytrium и его типовой вид Chlorochytrium lemnae описал Ф. Кон [33]. Он считал его паразитом пресноводных высших водных растений Lemna trisulca. К началу XIX в. по Chlorochytrium-подобным зеленым коккоидным водорослям накопился обширный материал (табл. 2). Б. Бристол, проводя анализ видов этого рода, описанных к 20-м годам прошлого столетия, и близких к ним водорослей, выделил 6 пресноводных, 4 морских и 3 сомнительных вида [34]. При этом он объединил всех представителей родов Centrosphaera, Chlorocystis, Endosphaera, Scotinosphaera и Stomatochytrium в род Chlorochytrium. Использование в практике альгологиче-ских исследований методов лабораторного культивирования и молекулярно-генетического анализа привело к изменению взглядов на его внутриродовую таксономию (табл. 2).

Таблица 2

Обзорная схема таксономических изменений внутри рода СЫотоскуЫиш и некоторые экологические характеристики его видов (по литературным данным)_

,3,0 1920 r. Bristol, 1920 г. Algaebase, 2014 г. Таксономический статус Экология

Chlorochytrium aecherianum, Hieron Chlorochytrium lemnae, Cohn Chlorochytrium pallidum, Klebs Chlorochytrium knyanum, Cohn & Szy-manski Chlorochytrium. lemnae Chlorochytrium lemnae Самостоятельный вид Пресноводный, эпи- и эндофит высших водных растений Elodea, Lemna, Sphagnum

Endosphaera biennis, Klebs Chlorochytrium bienne

Stomatochytrium limnanthemum, Cunningh Chlorochytrium limnanthemum

Scotinosphaera paradoxa, Klebs Chlorochytrium paradoxum

Chlorochytrium graeophilum, Bohlin Kentosphaera facciolae, Borzi Chlorochytrium facciolae Scotinosphaera paradoxa Самостоятельный вид Пресноводный, эндофит высших водных растений Lemna

Kentosphaera minor, Borzi Ch. facciolae var. minor

— Chlorochytrium grande Scotinosphaera grande Самостоятельный вид Пресноводный, свободноживущий

Chlorochytrium inclusum, Kjellmann Chlo- Chlorochytrium inclusum Spongomorpha aeruginosa Спорофитная стадия жизненного цикла Морской, эндофит красных водорослей

rochytrium schmitzii, Rosenvinge Chlorochytrium schmitzii, Самостоятельный вид Морской, эндофит красных водорослей

Chlorochytrium dermatocolax, Reinke Ch. inclusum var. dermatocolax Chlorochytrium dermatoco-lax Самостоятельный вид Морской, эндофит Sphacelaria, Dictyosiphon, Polysiphonia, Phodo-mela

Chlorocystis sarcophyci, Whitting Chlorochytrium sarcophyci Chlorochytrium sarcophyci Самостоятельный вид Морской, эндофит Durvillaea

Chlorocystis cohnii (Wright) Reinhardt Chlorochytrium reinhardtii, Gardner Chlorochytrium cohnii Chlorochytrium cohnii Самостоятельный вид Морской, эндофит Polysiphonia, Schizonema, Porphyra

Chlorochytrium porphyrae, Gardner Ch. cohnii var. porphyrae Chlorochytrium porphyrae (=Halochlorococcum porphyrae) Самостоятельный вид Морской, эндофит Porphyra

Chlorocystis cohnii, Moore Chlorochytrium moorei Halochlorococcum moorei Самостоятельный вид Морской, эпифит Enteromorpha, Blidingia

В настоящее время 10 видов рода Chlorochytrium, указывавшиеся Б. Бристолом, отнесены к 4 родам - Halochlorococcum, Scotinosphaera, Spongomorpha и Chlorochytrium [30]. Принимая во внимание то, что три из них принадлежат к разным порядкам внутри класса Ulvophyceae, а последний входит в состав класса Chlorophyceae, можно говорить, во-первых, о значительном таксономическом разнообразии одноклеточных хлорохитриум-подобных Chlorophyta и, во-вторых, о том, что часть из них представляет собой стадию развития в гетероморфном жизненном цикле нитчатых зеленых макроводорослей порядка Ulotrichales [35, 36].

Молекулярно-генетическое изучение родственных связей кодиолум- и хлорохитриум-подобных растений с американского побережья Северной Пацифики показало их идентичность и принадлежность к роду Acrosiphonia, а именно A. arcta [36]. Эти исследования подтвердили предположение П. Корнманна [35], что одноклеточная стадия у макроскопических зеленых водорослей может существовать как в форме кодиолум-подобных (прикрепленных к субстрату слизистой ножкой), так и хлорохитриум-подобных (свободноживущих) растений. Наши исследования подтверждают эту точку зрения, поскольку при изучении соскобов жесткого субстрата у м. Санникова прикрепленные и неприкрепленные растения встречались в одних и тех же микроскопических препаратах.

В отношении вида Chlorochytrium inclusum, указывавшегося в дальневосточной альгофлоре [19], следует отметить, что после изучения в лабораторных культурах цикла развития атлантического вида Spongomorpha aeruginosa это название было закреплено за ее одноклеточной генерацией [35]. Следовательно, использование его для одноклеточных генераций дальневосточных представителей акросифоновых водорослей стало не возможным. В 2011 г. вышла статья [37], в которой был приведен список эпи- и эндофитов камчатских представителей рода Palmaria. В нем в отделе Chlorophyta на основании нахождения в изученном материале эндофитов, похожих на C. inclusum, в состав альгофлоры была включена Spongomorpha aeruginosa. Мы полагаем, что основанием для этого может быть только нахождение у Камчатки его макроскопических растений и в настоящее время этот атлантический вид должен быть исключен из состава ее аль-гофлоры.

Проведенные нами исследования дополняют имеющиеся в научной литературе сведения о развитии и встречаемости в прикамчатских водах одноклеточных зеленых водорослей. Они показывают, что таковые имеют низкую избирательную способность к субстрату и могут встречаться как эндофиты и как свободноживущие и существовать в двух разных морфологических формах. Внедряться в качестве эндофитов они могут не только в красные водоросли, но и в бурые, ламинариевые. Такая гибкая стратегия воспроизводства представителей отдела Chlorophyta, имеющих гетероморфные циклы развития, и их способность переживать холодный зимний период в слоевищах других водорослей определяют их активное участие в формировании зеленых приливов в местах с высокой антропогенной нагрузкой.

Литература

1. Клочкова Н.Г. Водоросли-макрофиты дальневосточных морей России: дис. ... д-ра биол. наук. - Петропавловск-Камчатский, 1998. - 277 с.

2. Виноградова К.Л. Эпифитизм водорослей: уточнение терминологии // Бот. журн. -1989. - Т. 74, № 9. - С. 1291-1293.

3. Correa J.A. Infections by pigmented algal endophytes: misuse of concepts and terminology // Revista Chilena de Historia Natural. - 1994. - Vol. 67. - P. 4-8.

4. Neill K., Heesch S., Nelson W. Diseases, pathogens and parasites of Undaria pinnatifida. -MAF Biosecurity New Zealand Technical Paper No: 2009/44, 2009. - 108 p.

5. Algal diseases: spotlight on a black box / C.M.M. Gachon, T. Sine-Ngano, M. Strittmatter, A. Chambouvet, G.H. Kim // Trends in Plant Science. - 2010. - Vol. 15. - P. 633-640.

6. A revaluation of algal diseases in Korean Pyropia (Porphyra) sea farms and their economic impact / G.H. Kim, J.B. Shim, K.-H. Moon, J.-Y. Kim, T.A. Klochkova // Algae. - 2014. - Vol. 29. -P.249-265.

7. Паймеева Л.Г. Обрастания зостеры Японского моря // Известия ТИНРО. - 1975. - Т. 98. -С.193-201.

8. Клочкова Н.Г. Аннотированная библиография по морским водорослям-макрофитам Татарского пролива (Японское море). - Владивосток: Дальнаука, 1994. - 108 с.

9. Apt K.E. Etiology and development of hyperplasia induced by Streblonema sp. (Phaeophyta) on members of the Laminariales (Phaeophyta) // J. Phycol. - 1988. - Vol. 24. - P. 28-34.

10. Peters A.F., Schaffelke B. Streblonema (Ectocarpales, Phaeophyceae) infection in the kelp Laminaria saccharina (Laminariales, Phaeophyceae) in the western Baltic // Hydrobiologia. - 1996. -Vol. 327. - P. 111-116.

11. Ellertsdottir E., Peters A.F. High prevalence of infection by endophytic brown algae in populations of Laminaria spp. (Phaeophyceae) // Mar. Ecol. Prog. Ser. - 1997. - Vol. 146. - P. 135-143.

12. Drew K.M. Conchocelis-phase in the life history of Porphyra umbilicalis (L.) Kuetz. // Nature. -1949. - Vol. 164. - P. 748-749.

13. Preliminary observations on the development of kelp gametophytes endophytic in red algae / D.J. Garbary, K.Y. Kim, T. Klinger and D. Duggins // Hydrobiologia. - 1999. - Vol. 398/399. - P. 247-52.

14. Red algae as hosts for endophytic kelp gametophytes / D.J. Garbary, K.Y. Kim, T. Klinger, D. Duggins // Mar. Biol. - 1999. - Vol. 135. - P. 35-40.

15. Occurrence of the gametophyte of Agarum clathratum (Laminariales, Phaeophyceae) as an endophyte in Orculifilum denticulatum / H. Sasaki, S.C. Lindstrom, J.R. Waaland, H. Kawai //Phycologi-cal Research. - 2003. - Vol. 53. - P. 192-202.

16. Очеретяна С.О., Клочкова Н.Г. Позднеосенний состав зеленых эфемерных водорослей в районах бункеровок флота в Авачинской губе (юго-восточная Камчатка) // Вестник КамчатГТУ. -2010. - Вып. 11. - С. 58-64.

17. Бурая водоросль Saccharina bongardiana как показатель экологического состояния мест нефтяного загрязнения в Авачинской губе (юго-восточная Камчатка) / А.В. Климова, Е.В. Кас-перович, А.Э. Кусиди, Н.Г. Клочкова // Вестник КамчатГТУ. - 2014. - Вып. 29. - С. 65-74.

18. Справочник по ботанической микротехнике. Основы и методы / Р.П. Барыкина, Т.Д. Ве-селова, А.Г. Девятов, Х.Х. Джалилова, Г.М. Ильина, Н.В. Чубатова. - М.: МГУ, 2004. - 312 с.

19. Виноградова К.Л. Определитель водорослей дальневосточных морей СССР. Зеленые водоросли. - Л.: Наука, 1979. - 145 с.

20. Guiry M.D., Guiry G.M. AlgaeBase. World-wide electronic publication, National University of Ireland, Galway. - URL: http://www.algaebase.org. (дата обращения: 10.10.2014).

21. Клочкова Н.Г., Березовская В.А. Водоросли камчатского шельфа. Распространение, биология, химический состав. - Владивосток, Петропавловск: Дальнаука, 1997. - 155 с.

22. Tobler F. Epiphyten der Laminarien. Botanischen-morphologische Studien // Engler Botanischen Jahrbucher für Systematik, Pflanzengeschichte. - 1909. - Vol. 23. - P. 51-90.

23. Tokida J. Marine algae epiphytic on Laminariales plants // Bull. Fac. Fish. - 1960. - Vol. 11, № 3. - P. 73-105.

24.Блинова Е.И. Эпифиты ламинариевых Мурманского побережья Баренцева моря // Распределение и состав промысловых водорослей Баренцева моря // Тр. ММБИ. - 1965. - Вып. 8, № 12. - С. 56-62.

25. Суховеева М.В. Эпифиты ламинариевых дальневосточных морей // Изв. ТИНРО. -1975. - Т. 98. - С. 184-192.

26. Пржеменецкая В.Ф., Климова В.Л. Эпифиты ламинарии (Laminaria japonica, Phaeophyta) в культуре // Марикультура на Дальнем Востоке. - Владивосток: ТИНРО, 1983. - С. 110-119.

27. Михайлова Т.А., Штрик В.А. Макроэпифиты Laminaria hyperborean (Laminariaceae) Баренцева и Белого морей // Бот. журн. - 2007. - Т. 12, № 12. - С. 1818-1828.

28. Петров Ю.Е. О находке Chlorochytrium на Ascoseira mirabilis Scottsb. с острова Завадского // Новости сист. низш. раст. - 1964. - Т. 1. - С. 149-151.

29. Wujek D.E., Thompson R.H. Endophytic unicellular chlorophytes: a review of Chlorochytrium and Scotinosphaera // Phycologia. - 2005. - Vol. 44. - P. 254-60.

30. Morphology and phylogenetic position of the freshwater green microalgae Chlorochytrium (Chlorophyceae) and Scotinosphaera (Skotinosphaerales, ord. nov., Ulvophyceae) / P. Skaloud, T. Kalina, K. Nemjovâ, O. De Clerck, F. Leliaert // Journal of Phycology. - 2013. - Vol. 49, № 1. -P.115-129.

31. Jonsson S. Sur l'identification du sporophyte du Spongomorpha lanosa // C.R. Acad. Sci. Paris. -1966. - Vol. 262. - P. 626-629.

32. West J.A., Smith C.M., McBride D.L. Observations on the marine unicellular endophyte Chlorochytrium porphyrae (Chlorophyceae) // Bot. Mar. - 1988. - Vol. 31. - P. 299-305.

33. Cohn F. Über parasitische Algen // Beitr. Biol. Pflanzen. - 1872. - Vol. 1, № 1. - P. 87-106.

34. Bristol B.M. A review of the genus Chlorochytrium Cohn // J. Linn. Soc. London, Bot. -1920. - Vol. 45. - P. 1-28.

35. Kornmann P. Zur Biologie von Spongomorpha aeruginosa (Linnaeus) van den Hoek // Hel-goländer Wissenschaftliche Meeresuntersuchungen. - 1964. - Vol. 11. - P. 200-208.

36. Identification of green algal endophytes as the alternate phase of Acrosiphonia (Codiolales, Chlorophyta) using ITS1 and ITS2 ribosomal DNA sequence data / A.V. Sussmann, B.K. Mable, R.E. DeWreede, M L. Berbee // Journal of Phycology. - 1999. - Vol. 35. - P. 607-614.

37.Жигадлова Г.Г. Эпифиты и эндофиты водорослей рода Palmaria Stackhouse у берегов восточной Камчатки // Известия ТИНРО. - 2011. - Т. 164. - С. 300-311.

УДК 593.96

Е.Г. Панина, В.Г. Степанов

Камчатский филиал Тихоокеанского института географии ДВО РАН, Петропавловск-Камчатский, 683000 e-mail: panina1968@mail.ru

ВИДОВОЙ СОСТАВ ГОЛОТУРИЙ ДАЛЬНЕВОСТОЧНЫХ МОРЕЙ РОССИИ: ОТРЯД SYNAPTIDA

Приводится видовой состав отряда безногих голотурий (Synaptida) дальневосточных морей России в соответствии с современной номенклатурой указанного отряда. Для каждого вида голотурий указаны синонимия, информация по распространению в Беринговом, Охотском, Японском морях, у юго-восточной Камчатки и Курильских островов. Некоторые виды проиллюстрированы оригинальными фотографиями внешнего вида животных.

Ключевые слова: голотурия, морской огурец, Holothuroidea, Synaptida, Apodida, синонимия, видовой состав, распространение, дальневосточные моря России.

E.G. Panina, V.G. Stepanov

Species composition of the order of apodalsea cucumbers (Synaptida) in the Far-Eastern seas of Russia is given in accordance with modern nomenclature of the mentioned order. For every species of sea cucumbers we provided synonymy, info about distribution in the Bering, Okhotsk seas, Sea of Japan, at south-eastern Kamchatka and Kuril Islands. Some species are illustrated by original pictures of zooms appearance.

Key words: holothurian, sea cucumber, Holothuroidea, Synaptida, Apodida, synonymy, list of species, distribution, Far-Eastern seas of Russia.

Введение

Голотурии - одна из широко распространенных и значительных по численности и биомассе групп морских беспозвоночных. Они распространены во всех широтных зонах Мирового океана в широком диапазоне глубин - от литорали до ультраабиссали. Представители этой группы являются важными компонентами зообентоса, оказывают большое влияние на жизнь других организмов, активно участвуют в биопереработке донных осадков, являются важнейшими объектами питания многих рыб и беспозвоночных. Представители этой группы зообентоса часто вступают в своеобразные симбиотические отношения с другими гидробионтами: бактериями, грибами, плоскими червями, полихетами, ракообразными, морскими пауками, двустворчатыми моллюсками, рыбами и др.