Развитие идей а, А. Заварзина о строении и эволюции экранных центров ЦНС позвоночных и человека на современном этапе

Д. К. Обухов

РАЗВИТИЕ ИДЕЙ А, А. ЗАВАРЗИНА О СТРОЕНИИ И ЭВОЛЮЦИИ ЭКРАННЫХ ЦЕНТРОВ ЦНС ПОЗВОНОЧНЫХ И ЧЕЛОВЕКА НА СОВРЕМЕННОМ ЭТАПЕ

Основоположник теории параллелизма тканевых структур акад. А. А. Заварзин (1886— 1945) пристальное внимание уделял анализу организации высших интегративных центров нервной системы многоклеточных животных (как беспозвоночных, так и позвоночных). Эти сведения были положены им в основу концепции так называемых «экранных нервных центров» многоклеточных животных. Согласно этой концепции высший центр нервной системы позвоночных - новая кора полушарий конечного мозга (неокортекс) имеет четкую слоистую «экранную» организацию. В корковых слоях происходит четкое послойное переключение поступающей в кору информации. По такому же принципу, как оказалось, построены и высшие центры нервной системы беспозвоночных - головоногих моллюсков и насекомых. В качестве «экранных» центров с такой же четкой послойной системой передачи и обработки информации здесь выступили оптические ганглии.

Именно анализ межнейрональных отношений в оптических центрах насекомых и корковых формациях головного мозга позвоночных дал основные факты, положенные им в основу концепции эволюционной динамики тканей.

В тот период развития нейроморфологии (20-40 годов XX в.) это были революционные идеи, позволившие подойти к пониманию принципов строения, функционирования и эволюции нервной системы животных и человека. [6, 7]

Если кратко сформулировать положения этой концепции, то они звучат следующим образом:

1) эволюционные преобразования тканей происходят у филогенетически разных животных сходно, параллельно;

2) сходный характер эволюционных изменений в тканевых системах у разных животных обусловливается сходными для данной тканевой системы функциональными задачами;

3) направленное преобразование тканевых систем на совершенствование выполнения ими специфических функций может иметь несколько вариантов решения;

4) количество реализуемых в эволюции вариантов организации определенных тканевых систем ограничено и во многом обусловлено общими для данной ткани молекулярно-биохимическими свойствами.

В последние десятилетия XX в. эволюционная гистология в определенной мере утратила свои позиции, поскольку упор был сделан на выяснение молекулярно-биологических и генетических закономерностей организации клеток и тканевых систем, что вполне закономерно и понятно. Однако я хотел бы продемонстрировать, что на этом новом уровне понимания организации тканевых систем идеи эволюционной гистологии подтверждаются в полной мере, и что классическая нейрогистология может дать ряд новых интересных фактов в развитие данных идей на современном этапе. Его сын профессор А. А. Заварзин (1925-1993) активно развивал эти идеи, работая в отделе морфологии НИИЭМ РАМН, Институте цитологии РАН и многие годы возглавляя кафедру цитологии и гистологии Ленинградского (Санкт-Петербургского) государственного университета.

Появление и развитие в 60-80-е годы XX в. новых методов исследования нервной системы (электронная микроскопия, экспериментальные методики исследования нервных связей, гистохимия, количественная нейроморфология) позволили по-новому взглянуть на

© Д. К. Обухов, 2005

процессы эволюции высших отделов ЦНС. Резко был расширен и видовой состав изучаемых групп животных [3, 9, 15, 18, 21, 22].

Оказалось, что в процессе эволюции в филогенетически разных группах позвоночных сформировались сходные в морфо-функциональном отношении корковые формации -гомологи неокортекса - высшего интегративного центра ЦНС.

Одной из таких групп позвоночных оказались хрящевые рыбы (акулы), которые традиционно рассматривались как представители филогенетически древней, примитивной группы животных, уровень развития ЦНС которых также достаточно низкий.

Однако нейрогистологический анализ показал, что у представителей ряда отрядов современных акул в конечном мозге есть сложные многослойные кортикальные формации, по многим параметрам не уступающие неокортикальным формациям млекопитающих.

Среди этих параметров и признаков необходимо выделить самые главные:

]) формирование у ряда акул в дорсальных (паллиальных) отделах полушария настоящей корковой пластинки, отделенной от поверхности латерального мозгового желудочка прослойкой белого вещества;

2) наличие в составе корковой пластинки высокодифференцированных нейронов, сходных по своим параметрам с пирамидными и звездчатыми (короткоаксонными) нейронами неокортекса млекопитающих;

3) формирование в коре мозга акул мультинейронных объединений, подобных нейрональным колонкам (модулям) в новой коре млекопитающих, что было подтверждено и на ультраструктурном уровне организации нервных центров;

4) наличие сложных форм синапсов и значительная миелинизация проводящих трактов;

5) сложное поведение акул и способность к формированию и длительному сохранению выработанных условных рефлексов.

У многих акул формируются мощные прямые таламо-кортикальные проекции, связанные с разными анализаторными системами (т. е. в полушариях конечного мозга акул есть зоны представительства всех анализаторных систем), причем именно в районе предполагаемого гомолога неокортекса наряду с первичными зонами сенсорного представительства, формируются участки полисенсорной (ассоциативной) коры. Неокортикальные формации конечного мозга акул имеют сходную с млекопитающими нейромедиаторную архитектонику (много ГАМК-эргических и других аминокислотных синапсов). Отмечен также сходный биохимический состав нейрональных мембран. Особенно важно отметить сходство по составу мембранных ганглиозидов - нейроспецифических гликолипидов, качественный и количественный состав которых во многом определяет функциональные свойства нейрона [4, 12, 16, 22].

На основании этих данных можно сделать вывод о том, что в процессе эволюции в разных классах позвоночных (Хрящевые рыбы и Млекопитающие) сформировались принципиально сходные по уровню структурно-функциональной организации кортикальные центры в двух ветвях позвоночных: в водной среде - акулы, на земле - млекопитающие. Важно подчеркнуть, что современные данные по палеонтологии древних хрящевых рыб показывают, что группы хрящевых и костных рыб (представители которых дали в свое время начало наземным позвоночным) развивались в эволюции независимо, параллельно друг от друга. Таким образом, хрящевых рыб и наземных позвоночных можно рассматривать как представителей филогенетических ветвей позвоночных животных, давно разошедшихся в эволюции, не имеющих прямых связей друг с другом и развивающихся сотни миллионов лет независимо друг от друга.

Таким образом, анализ структуры корковых формаций акул и млекопитающих показывает, что подтверждаются важнейшие постулаты теории А. А. Заварзина:

1) эволюционные преобразования тканей происходят в филогенетически разных группах животных сходно, параллельно;

2) сходный характер эволюционных преобразований в тканевых структурах обусловлен сходными функциональными задачами, выполняемыми данными структурами.

Дальнейший анализ организации высших интегративных центров конечного мозга позвоночных животных подтверждает справедливость еще одного важного вывода теории А. А. Заварзина: сходные функциональные задачи могут реализоваться разными путями, иметь несколько вариантов организации.

Ярким подтверждением этому является анализ структурной организации высших интегративных центров конечного мозга (неокортекса) млекопитающих и птиц.

В настоящее время наибольшее распространение получила: модульная концепция структурно-функциональной организации коры.

В

Рис. 1. Модульное строение ЦНС млекопитающих (по: [15, 19] с изменениями).

А - расположение чувствительных вибрисс на мордочке мыши, Б - их представительство в структурах таламуса, В - неокортекса; Г - общая схема организации корковых модулей и системы их связей в полушариях; 1 - корковый модуль, 2 - внутриполушарные связи, 3 - комиссуральные межполушарные связи, 4 - проекционные связи, 5 - корковый модуль в гомологичных полях соседнего полушария, 6, 7 -модули в негомологичных полях своего и соседнего полушария.

Оказалось, что в противовес прежним представлениям о слоистой, горизонтальной структуре коры, неокортекс млекопитающих животных и человека организован в виде системы вертикальных нейронных объединений (модулей) различного размера и формы. Они впервые были обнаружены при изучении соматосенсорной коры мозга крыс. Было показано. что каждая чувствительная вибрисса на мордочке животного имеет строго определенное представительство в структурах головного мозга, начиная от стволовых отделов мозга и заканчивая структурами коры. Эти нейронные объединения имели форму вертикальных «бочонков» (англ. barrels) диаметром от 150 до 400 мкм. В бочонке было обнаружено в среднем около 4000 нейронов, причем по периферии модуля плотность клеток была выше, чем в центре. Основная масса дендритов и аксонов ветвятся в пределах бочонка. Количество дендритов в пучках колеблется от 2-3 до 20 в зависимости от вида животного и зоны мозга. Между телами и дендритами пирамидных нейронов обнаружены многочисленные электротонические синаптические контакты, создающие основу для координированной работы нейронов. [1, 11, 14, 19, 24]. В дальнейшем было показано, что большинство зон не-окортекса у разных видов млекопитающих имеют модульное строение. Более того, модульный принцип организации нервных центров распространяется и на другие звенья нервной системы, начиная от спинного мозга и заканчивая структурами промежуточного мозга, подкорковых центров полушарий и коры (рис. 1). Интересно, что число клеток, входящих в элементарный корковый модуль (миниколонка, минимодуль) у разных видов млекопитающих составляет примерно 110 клеток. Элементарные микромодули объединяются в макромодули, количество клеток в которых составляет от 3 до 10 тыс. клеток. Общее количество макромодулей в коре млекопитающих колеблется от 0,6 до 2-3 млн и зависит как от вида животных, так и от зоны коры. Размеры коркового модуля во многом определяются зоной ветвления специфических таламических эфферентов и составляет от 300 до 500 мкм. Основная масса таламических эфферентов ветвится на уровне IV слоя, где на апикальных ден-дритах каждого пирамидного нейрона образует синапсы. Кроме пирамидных нейронов таламические афференты контактируют со звездчатыми нейронами разного вида, расположенными в этом же слое.

Модульный принцип организации неокортекса является, по-видимому, универсальным для всех млекопитающих (есть данные, что по модульному принципу построены многие отделы ЦНС не только млекопитающих, но и других позвоночных, как высших, так и низших).

Неокортикалъныс формации конечного мозга птиц имеют совершенно другой вид и тип строения, чем у млекопитающих. В настоящее время к неокортексу мозга птиц относят мощные формации гипер- и неостриатума, которые занимают большую часть полушария конечного мозга и ранее традиционно рассматривались, как подкорковые образования (собственно это и нашло отражение в названии этих отделов) [5,10, 15, 17].

Гипер- и неостриатум в полушариях конечного мозга птиц представляют собой сложнейшие нервные центры, имеющие принципиально отличную от млекопитающих организацию. Их основу составляют мультиклеточные нейро-глиальные комплексы различного типа и степени сложности (рис. 2).

Во-первых, это «ассоциацию), представляющие собой группировки клеток (от 3 до 25 на срез), границы между которыми в световой микроскоп практически не различимы. Электронно-микроскопические исследования показали, что между нейронами группировки есть система электротонических контактов, что предполагает синхронизацию работы нейронов группировки. Во-вторых, это «гнезда», включающие от 3 до 15 клеток на срез, границы между которыми хорошо различимы. Проведенный анализ структуры таких комплексов позволил определить ряд узловых моментов в их нейронной организации. В состав комплекса входят нейроны разного типа: от крупных радиальных густошипиковых нейронов до не-

Рис. 2. Схема строения полушарий конечного мозга птиц (по: [17]).

НА, НО, Я/5, НУ - структуры гиперстриатума; Л'5С, - отделы неостриагума, £5 - архи- и экто-

стриатум, РА, РР, ЬРО - отделы палеостриатума (подкорковые центры полушарий); СНр, АРН, СОЬ - отделы корковой пластинки (гиппокамп); СР - палеокортекс; 5 - септум; Ц^М, Ы7$, ЬН, ЬМБ - границы отделов мозга, СЯВ -мозжечок, ТО - тектум среднего мозга,МБР - спинной смозг.

Рис. 3. Цитоархитектоника ряда отделов полушарий конечного мозга вороны (А) и звездчатые короткоаксонные нейроны гиперстрнатума вороны (Б) (по: [10]).

А - метод Ниссля, Б - Гольджи. Рис. аппарат. Масштаб 50 мкм. Обозначения, как на рис. 2.

л аз>о л

* °о%

л'в» ссь о о ^

%<*<

I Т о.'

'

-*Г '

е» о «ьа ^

_ *£>,% ,!»о

»Ф*Л

0^3.

о о « 50 мкм

скольких разновидностей короткоаксонных бесшипиковых «звездчатых» нейронов (рис. 3). Уровень сложности нейро-глиальных комплексов отличается как в пределах одного полушария (в разных полях гипер- и неостриатума), так и в зависимости от вида гггиц. Наиболее сложные комплексы были отмечены в полях гипер- и неостриатума врановых птиц, причем степень сложности нейронной структуры четко коррелировала с уровнем функциональной организации мозга, в частности, с уровнем рассудочной деятельности птиц данного вида.

При этом данные центры в функциональном отношении действительно являются высшими интегративными центрами головного мозга гггиц. В работах Л. В. Крушинского и его учеников, других нейроморфологов и нейрофизиологов было показано, что именно в этих отделах полушарий сосредоточены не только центры представительства всех сенсорных систем, но и центры интеграции, связанные с формированием высших форм нервной деятельности, включая элементарную рассудочную деятельность. По уровню рассудочной деятельности и способности решать сложные логические задачи, связанные с экстраполяцией, представители ряда отрядов птиц (в частности врановые) не уступают приматам [8,13,21].

Таким образом, на данном примере мы встречаемся с фактом выполнения сходных функциональных задач на разной структурной основе: у млекопитающих это слоистые не-окортикальные формации с модулями преимущественно вертикальной ориентации, у птиц -это диффузные (на первый взгляд) структуры гипер- и неостриатума с мультинейронными комплексами (модулями) другой пространственной организации.

Значительным достижением эволюционной нейробиологии ЦНС позвоночных животных была серия гистохимических, авторадиографических и молекулярно-генетических исследований по структуре и развитию конечного мозга высших позвоночных (птиц и млекопитающих) [20, 23].

В этих работах было показано, что паллиальные и субпаллиальные отделы конечного мозга высших позвоночных (птиц и млекопитающих) имеют сходную гистохимическую и нейрорецепторную организацию и контролируются гомологичными генами. Так, развитие паллиальных отделов конечного мозга у млекопитающих, а у гггиц гипер- и неостриатума контролируется генами Етх-1 и рядом других, тогда как субпаллиальные отделы полушарий - генами П1х-2 (рис. 4).

Л Щ Етх1 £

Рис. 4. Отделы полушарий конечного мозга млекопитающих (А) и птиц (Б), контролируемые гомологичными генами (по: [20] с изменениями).

STR - стриатум, сс - мозолистое тело, lv - латеральный мозговой желудочек (остальныые обозначения, как на рис. 2.

Проведенные исследования, в совокупности с данными по морфологии, системе связей и физиологии окончательно доказали гомологию паллиальных и субпаллиальных отделов полушарий конечного мозга птиц и млекопитающих, имеющих при этом, как мы видим, различный план строения. Тем самым на современном уровне исследования процессов эволюционного развития нервных центров, блестяще подтверждается один из вышеупомянутых постулатов теории А. А. Заварзина о возможности формирования в процессе эволюции тканевых систем разных вариантов структурной организации гомологичных нервных центров, способных выполнять при этом сходные по уровню функциональные задачи.

Однако анализ внутренней структуры гомологичных «неокортикальных» центров конечного мозга акул, птиц и млекопитающих позволяет сделать еще один, на наш взгляд важный вывод что при различиях в строении центров, принципы объединения нейронов в модули или комплексы оказались общими. Это обязательное присутствие в таких центрах разнообразных звездчатых, короткоаксонных нейронов, наличие системы дендритных пучков и комплекса электротонических контактов, сходная медиаторная архитектоника центров и система проводящих трактов.

Как нам кажется, это также подтверждает идею А. А. Заварзина о том, что при всем многообразии вариантов строения тканевых систем, число возможных, реализуемых в эволюции вариантов достаточно ограничено.

В данном случае мы встречаемся только с двумя вариантами организации высших интегративных центров конечного мозга позвоночных: один вариант у хрящевых рыб и м л е ко питаю щ их, другой - у птиц.

В заключение еще раз хотелось бы отметить важность применения в современной нейрогистологии сравнительно-исторического метода, заложенного трудами академика А. А. Заварзина и его сына профессора А. А. Заварзина, причем плодотворность этого методологического подхода в настоящее время подтверждается не только в классических нейро-гистологических исследованиях, но и в работах, выполненных на молекулярно-биологическом и генетическом уровнях анализа строения и эволюции нервной системы.

Статья рекомендована проф. А. Д. Харазовой.

Summary

Obukhov D. К. Development of A. A. Zavarzin’s ideas of structure and evolution about tissue systems of vertebrate and human CNS in modem situation.

The analysis of the modem situation in the problem of structure and evolution of higher parts of vertebrate and human CNS is presented. The attention is mainly focused on the facts confirming the validity and fruitfulness of A. A. Zavarzin’s theory of evolutionary dynamics of tissue systems in modem neurobiology. Modem data on morphology, physiology and biochemistry of cortex formations of vertebrate and human telencephalon are presented.

Литература

1. Адрианов О. С. О принципах структурно-функдинальной организации мозга. Избранные труды. М., 1999. 2. Андреева Н. Г., Обухов Д. К. Эволюционная морфология нервной системы позвоночных. СПб., 1999. 3. Белехова М. Г., Веселкин Н. П. Теленцефализация и перемещение функций в центральной нервной системе позвоночных в свете современных данных //Журн. эвол. биох. и физи-ол. 1985. Т. 21, № 6. С. 531-540. 4. Биохимия мозга // Уч. пособие / Под ред. И. П. Ашмарина и др. СПб., 1999. 5. Богословская Л. С., Поляков Г. И. Пути морфологического прогресса нервных центров у высших позвоночных. М., 1981. 6. Заварзин А. А. (1941) Очерки по эволюционной гистологии нервной системы // Избр. труды. Т. 3. М.; JL, 1950. 7. Заварзин А. А. (мл.) Сравнительная гистология // Учебник/ Под. ред. О. Г. Строевой. СПб., 2000 . 8. Зорина 3. А., Полетаева И. И., Резникова Ж. И. Основы этологии и генетики поведения. М., 1999. 9. Карамян А. И. Эволюция конечного мозга позвоночных.

JI., 1979. 10. Константинов Л. В., Обухов Д. К Организация конечного мозга серой вороны // Русский орнит. журн. 1999. Экспересс вып. № 66. С. 3-15. 11. Краснощекоеа Е. И. Морфометрическое и гистохимическое исследование модульной организации неокортекса млекопитающих // Пробл. нейрокибернетики. 2002. Ростов-на-Дону, 2002. С. 291-293. 12. Крепе Е. М. Нейробиология акаул // Биол. моря. 1980. Т. 5. С. 3-14. 13. Крушинский Л. В. Биологические основы рассудочной деятельности. М., 1986. 14. Новожилова А. П., Бабминдра В. П. Кора полушарий большого мозга // Руководство по гистологии. Т. 2. СПб., 2001. С. 542-552. 15. Обухов Д. К. Эволюционная морфология конечного мозга позвоночных. СПб., 1999. 16. Обухов Д. К. Сенсорные системы и конечный мозг хрящевых рыб // Морфо-функциональные аспекты эволюции. Л., 1987. С. 168-187. 17. Обухов Д. К Современные представления о структурно-функциональной организации конечного мозга птиц // Труды СПбОЕ. 1996. Т. 76. Вып. 5. С. 113-133. 18. Оленев С. Н. Нейробиология - 95. СПб., 1995. 19. KaasJ. Н. Evolution of multiple areas and modules within neocortex // Persp. Dev. Neurobiol. 1993. Vol. 1, N 2. P. 101-107. 20. Medina L„ Reiner A. Do birds posses Of mammalian primary visual, somatosensory and motor cortex? // TNS. 2000. Vol. 23, N1. P. 1-12. 21. Nieuwenhuys R et al. The central nervous system of vertebrates. Vol. 1-3. Berlin, 1998. 22. Northcutt R. G. Evolution of the vertebrate central nervous system organization // Amer. zool. 1984. Vol. 24. P. 125-138. 23. Rehkamber G., ZillesK. Parallel evolution in mammalian and avian brains // Cell Tiss. Res. 1991. Vol. 263, N 1. P. 3-28. 24. Sawaguchi Т., Kubota K. A hypothesis on the primate neocortex evolution; colums-multiplication hypothesis // Int. J. Neurosc. 1986. Vol. 30, N 1-3. P. 57-64.

Статья поступила в редакцию 5 мая 2005 г.