Морфологические особенности и онтогенез грушанки почколистной (Pyrola renifolia Maxim)

УДК 582.912.3 Н.А. Тонкова

МОРФОЛОГИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ И ОНТОГЕНЕЗ ГРУШАНКИ ПОЧКОЛИСТНОЙ

В результате изучения онтогенеза Pyrola renifolia были установлены его закономерности и морфологические особенности особей различных возрастных этапов. Описаны возникшие в результате эволюции вида биологические и биоморфологические особенности.

Ключевые слова: грушанка почколистная (Pyrola renifolia), этапы онтогенеза, жизненные формы, микогетеротрофы, смена питания.

N.A.Tonkova THE MORPHOLOGICAL PECULIARITIES AND ONTOGENESIS OF PYROLA RENIFOLIA MAXIM

As a result of Pyrola renifolia ontogenesis research some natural laws and morphological peculiarities for the species of different age stages were determined. The biological and bio-morphological peculiarities which appeared as the result of species evolution are described in the article.

Key words: Pyrola renifolia, ontogenesis stages, life forms, mico- heterotrophs, nutrition change.

Введение. Некоторые группы покрытосеменных растений, как это справедливо отметил для Pyroleae (грушанковые) W.H. Camp (1940), значительно чаще, чем другие, привлекают к себе внимание исследователей. Одна из основных причин - сложные филогенетические связи и структуры [Терёхин, 19626]. В трибе Pyroleae расположены тесно связанные таксоны. Все представители трибы являются мико-, гетеротрофными на ранних стадиях развития [Leake, 1994], но при достижении зрелого возрастного состояния они занимают полный спектр трофического питания от автотрофов к миксотрофам [Tedersoo et al., 2007; Zimmer et al., 2007] и далее - к потенциально полной мико-гетеротрофии у P. alphylla. Природа вечнозеленых растений, ныне входящих в состав фации хвойного леса, должна была оформиться в условиях более теплого умеренного климата третичного периода, ранее плиоцена [Крылов, 1989]. А.И. Толмачёв (1954) убедительно показал, что изучение древнейших спутников хвойных лесных массивов оказывает большую помощь в решении крупнейших эволюционных проблем.

На данный момент в ботанической литературе имеются обширные материалы по биоморфологии Orthilia secunda (L.) House, Chimaphila umbellata (L.) W.Barton, Pyrola rotundifolia L., P. chlorantha Sw., P. minor L. и Moneses uniflora (L.) A. Gray [Серебряков, 1952; Каверзнева, 1955, 1959; Шилова, 1959, 1960; Хохряков, 1961; Багдасарова, 1990; Катомина, 1996, 1999; Бобров, 2004, 2009 и др.]. Все виды грушанковых обладают набором специфических черт: различные особи одного и того же вида при изменении светового и температурного режима растения резко отличаются по габитусу, внутри вида особи могут быть отнесены к таким, казалось бы, различным группам, как травы или кустарнички.

Представители подсемейства Pyroloideae не только интересны по биологическим и ценотическим особенностям, но и обладают полезными для человека качествами. Они издавна широко используются в традиционных медицинах разных стран, особенно стран Восточной Азии [Шретер,1975]. В составе P. renifolia обнаружены ириноиды: монотропеин; фенолгликозиды; хиноны: ренифолин, химафилин [Раст. ресурсы, 1985]. При изучении распространенности антиоксидантов в травянистых цветковых растениях Приморского края Н.И. Кулеш и др. (1988) обнаружили наивысшее их содержание у четырех представителей сем. грушанковых: P. dahurica (Andres) Kom., P. japonica, P. renifolia, Ch. japonica.

До сих пор в литературе мало освещены вопросы биоморфологии P. renifolia Maxim (грушанки почколистной), представителя секции Chlorantha Krisa рода Pyrola, входящей в подсемейство Pyroloideae Feps. семейства Ericaceae Jus., что, видимо, связано с узким распространением данного вида - темнохвойные и темнохвойно-широколиственные леса Японии, Китая и российского Дальнего Востока [Хохряков, Мазуренко, 1991]. А.Б. Безделев и Т.А. Безделева (2003) описывают жизненную форму P. renifolia как многолетний зимнезеленый травянистый тонко-длиннокорневищный симподиально нарастающий поликарпик с розеточным прямостоячим побегом. В условиях муссонного климата нами выделено еще две жизненные формы этого вида [Тонкова, 2011]. В освещенных местах - многолетний зимнезеленный травянистый тонкодлиннокорневищный симподиально нарастающий поликарпик с розеточным прямостоячим побегом. В экс-

тремальных экологических условиях формируется иная жизненная форма - многолетний летнезеленный травянистый тонко-длиннокорневищный симподиально нарастающий поликарпик с розеточным прямостоячим побегом.

Цель исследования. Изучение онтогенеза P. renifolia на северной границе ареала для уточнения эволюции подсемейства.

Задачи исследования. Изучить биоморфологические особенности побегов и их систем в ходе онтогенеза особи.

Объектами исследования являются разновозрастные особи Pyrola renifolia.

Материал и методы исследования. Материалом для исследования послужили особи всех возрастных состояний P. renifolia.

В пределах ценопопуляций вида делалось описание фитоценозов по общепринятым методикам, собирался гербарный материал. В работе использовали онтогенетический и сравнительный морфологоанатомический методы исследования. При морфологическом анализе особей использовали обычные методы измерения и подсчеты, применяемые в научной практике. В составе комплекса показателей учитывались: длина генеративных побегов, количество цветков в соцветии, общее количество зеленых листьев, длина и ширина каждой листовой пластинки, количество парциальных кустов и годичных приростов, имеющихся на каждом из парциальных кустов, длина отбегов и т.д. Для наблюдения за особями в каждом фитоценозе были заложены постоянные пробные площади для определения ежегодного прироста листьев, промаркированы листья с целью определения времени их жизни. Собирался гербарный материал, а также были просмотрены гербарные образцы, хранящиеся в Биолого-почвенном институте ДВО РАН, в Ботаническом институте им.

В. Л. Комарова РАН и в Санкт-Петербургском государственном университете. Анализ жизненных форм был проведен по методике И.Г. Серебрякова (1964). Описание возрастных состояний особей выполняли с использованием методики Т.А. Работнова (1950).

Результаты исследования и их обсуждение. P. renifolia - неморальный вид [Крылов, 1984]. В маршрутных экспедициях по Приморскому краю грушанка почколистная была встречена как в темнохвойных кедрово-пихтовых, кедрово-еловых, чернопихтово-широколиственных, так и в светлых дубовых, березовоосиновых лесах на высоте 30-800 м над ур. м. на всех экспозициях склона. Особи данного вида являются типичным представителем травяно-кустарничкового яруса, везде входят в состав подъяруса низких трав, образуют куртины с многочисленными парциальными кустами в надземной сфере и столоновидными корневищами в подземной.

Латентный период. Плод грушанки почковидной - поникающая приплюстнуто-шаровидная пятигнездовая коробочка длиной 3-5 мм и шириной 2-3 мм. В хорошую солнечную погоду щели коробочки открываются, и течениями ветра пылевидные семена разносятся на значительные расстояния. При прорастании семян в слое опавшей листвы и хвои происходит заражение проростка (прокаулома) микоризным грибом. Зародыши грушанок лишены семядолей, многие считают зародыш грушанок недифференцированным. Однако основная дифференциация на корневой и апикальный полюс выражена вполне определенно [Терехин, 1962в]. Редукция зародышей у грушанок объясняется очень ранним переходом (в онтогенезе) этих растений к паразитическому питанию, а степень этой редукции находится в прямой корреляционной зависимости от времени этого перехода. H. Christoph (1921), R. LQck (1940, 1941) и D. Lihnell (1942) экспериментально пришли к выводу, что у Pyroleae две генерации спорофита: подземная и надземная. Из семени вырастает «про-каулом», питающийся только при помощи микоризы. В дальнейшем он образует корневище, из которого эндогенным путем возникают надземные побеги.

Взаимоотношения компонентов в микоризном симбиозе характеризуются еще и тем, что каждый раз новое поколение растений в течение своего онтогенеза должно пройти все этапы эволюционного становления симбиоза. На каждом индивиде нового поколения можно наблюдать в течение одного онтогенеза эти основные фазы эволюционного становления: сначала гриб атакует семя или проросток (толерантный паразитизм со стороны гриба), а затем их отношения переходят в фазу взаимного паразитизма, приводящего к общей выгоде [Терехин,1965].

Проростки в природе нами не были найдены.

Ювенильные растения. На побеге располагаются 1-2 ассимилирующих и 2-5 чешуевидных листов. Высота почвенно-воздушного ортотропного побега варьирует в зависимости от экологических условий от 4 до 8 см. Надземного побега - от 2 до 5 мм. Ассимилирующие листья длинночерешковые, длиной 3,5±2 см. Длина листовой пластинки 1,3-2,0, ширина 1,5-2,5 см. В подземной сфере от прокаулома отходят 2-5 придаточных корня. На данном этапе происходит смена микотрофного типа питания, свойственного ранним стадиям онтогенеза, протекающим под землей, на миксотрофный (смешанный, когда растение использует и

автотрофный, и гетеротрофный способы получения органических веществ). Микоризные грибы в природных условиях накапливают питательные вещества (К, N и в особенности Р). В результате у корней с микоризными грибами более высокая скорость поглощения этих веществ по сравнению с обычными корешками, что позволяет уловить и накопить достаточный запас питательных веществ, который затем отдается клеткам коры, когда концентрация этих веществ становится низкой. Считается также, что выделяемые корнями растения-хозяина органические вещества, в особенности содержащие фосфор, оказывают на грибы хемотакси-ческое действие, способствующее их внедрению в корни растения [Зайцева-0никиенко,1950]. В свою очередь, микоризные грибы как гетеротрофные организмы нуждаются в энергетических веществах-углеводах, но ферментная система не дает им возможность использовать лигнит, клетчатку и другие полисахариды, поэтому для них необходимы простые сахара [Селиванов,1975].

Виргинильные растения. Переход в это возрастное состояние характеризуется развитием побега второго года. В результате побег становится розеточным или удлиненным (в 50 % случаях наблюдается его полегание). Листья длиной 1,5±0,5 см, шириной 2,3±0,5 см. Черешки в зависимости от освещения могут достигать 10 см. Побег второго года отделен от первого 2-5 чешуевидными листьями. В подземной сфере наблюдается ветвление придаточных корней до 3-го порядка.

Имматурные растения. Переход в это возрастное состояние характеризует развитие парциальных кустов. Боковые побеги, которые располагаются ближе к поверхности почвы, выходят на дневную поверхность и образуют новые парциальные кусты. В результате наблюдается формирование явнополицентриче-ской особи. Надземный главный побег продолжает нарастать в длину. Нижние листья начинают желтеть и в некоторых случаях погибать. Растение в этом возрастном состоянии может находиться в среднем пять лет и образовывать до 15 парциальных кустов. Таким образом, особь представляет собой рыхлую куртину, надземная часть которой представлена парциальными кустами, а подземная - почвенно-воздушными побегами и многочисленными ветвящимися корневищами. Парциальные кусты являются структурно-биологическими элементами клонов, развиваются во времени согласно определенным законам роста и развития. Каждый парциальный куст переживает свою молодость, зрелость, старость и, наконец, отмирает. За время прохождения этого цикла парциальный куст, естественно, меняет свой внешний облик. Габитус растения меняется с его стадийным развитием, с прохождением особью отдельных периодов ее жизненного цикла, а также в связи с ее жизненным состоянием [Работнов, 1950]. Автономность развития парциальных кустов и глубокое омоложение, испытываемое ими при формировании из спящих почек, позволяют считать их аналогами семенного потомства и выделять у них те же возрастные состояния, что и у семенных особей. Листья длиной 2,3±1,0 см, шириной 3,2±1,0 см. Ежегодно побег нарастает на 0,3-2,5 см. Подземная сфера представлена многочисленными подземными частями надземных побегов, а также отходящими из их пазух многочисленными придаточными корнями, ветвящимися до 4-го порядка. Особь на данном этапе развития может занимать площадь до 0,5 м.

Молодые генеративные растения. Переход в это возрастное состояние происходит в следующий вегетационный сезон. Именно на протяжении этого периода наблюдается смена структуры особи от моноцен-трической к полицентрической, сохраняющейся до конца онтогенеза. Наблюдается активный рост адвентивных побегов, а также происходит отмирание чешуевидных листьев первого года развития. Главный побег переходит в генеративную фазу на 4—6-й год. Продолжается развитие боковых вегетативных побегов. Высота надземного побега 12 см. Число листьев на побегах 3—4 (6). Количество парциальных кустов варьирует от 20 до 50 в зависимости, прежде всего, от освещения. Подземная сфера аналогична описанной выше.

Средневозрастные генеративные растения. Главный побег через год после цветения полностью отмирает, у боковых происходит увядание и отмирание листьев 1—3-го года развития. Наблюдается цветение 2—12 боковых побегов. В надземной сфере насчитывается до 220 парциальных кустов. Общая площадь куртины около 3 м. Подземные побеги достигают 70 см. Происходит почти полный (90 %) захват территории. Подземные побеги многократно ветвятся.

Старые генеративные растения. Единично продолжают образовываться боковые побеги. Количество генеративных побегов 1—4. Останавливается рост листовых пластин 1—2-го года жизни. В подземной сфере наблюдается небольшой прирост придаточных корней.

Субсенильные растения. Основные изменения происходят в подземной сфере: начинают отмирать придаточные корни 3-го и 4-го порядков. Полностью прекращается образование боковых побегов. Остаются фотосинтезирующими листья, сформированные в последние два года. На данном этапе прекращается рост куртины.

Сенильные растения. Происходит партикуляция особи. Придаточные корни отмирают. Прекращается поставка питательных веществ, в результате наблюдается медленное отмирание ассимилирующих листьев, а следовательно, и надземных побегов.

Заключение. В результате изучения онтогенеза P. выяснилось, что вид широко распростра-

нен в лесах Дальнего Востока. Произрастая в нижнем ярусе лесов, у особей грушанки почколистной в результате эволюции возникли следующие биологические и биоморфологические особенности: микотрофное питание; медленный рост и слабое развитие наземных побегов при быстром приросте в длину и обильном ветвлении подземных побегов; длинные извилистые черешки, позволяющие листовой пластинке приспосабливаться к ежегодному опаду в хвойно-широколиственных лесах и эффективно использовать солнечную энергию. В ходе онтогенеза происходит смена микотрофного типа питания, свойственного ранним стадиям онтогенеза, протекающим под землей, на миксотрофный.

Литература

1. Багдасарова Т.В. Ортилия (Рамишия) однобокая // Биологическая флора Московской области. — М.: Изд-во МГУ, 1990. — С. 172—180.

2. Безделев А.Б., Безделева Т.А. Жизненные формы семенных растений российского Дальнего Востока.

— Владивосток: Дальнаука, 2003. — 343 с.

3. Бобров Ю.А. Биоморфология некоторых видов семейства Pyrolaceae: дис. ... канд. биол. наук. — Киров, 2004. — 198 с.

4. Бобров Ю.А. Грушанковые России. — Киров: Изд-во ВятГГУ, 2009. — 130 с.

5. Каверзнева Ю.Г. Приспособительные особенности вересковых растений хвойных лесов Московской

области: автореф. дис. ... канд. биол. наук. — М., 1955. — 18 с.

6. Каверзнева Ю.Г. О морфогенезе Ramischia secunda Garcke. // Ботан. журн. — 1959. — Т. 44, № 7. — С. 1014—1017.

7. Катомина А.П. Морфогенез и ритм развития побегов грушанковых (Руго1асеае Dumort.) на Кольском полуострове: дис. ... канд. биол. наук. — СПб., 1996. — 167 с.

8. Катомина А.П. Дифференциация тканей в оси почки у растений семейства Руго1асеае (к вопросу о переходных жизненных формах) // Ботан. журн. — 1999. — Т. 84, № 5. — С. 51—58.

9. Крылов А.Г. Жизненные формы лесных фитоценозов. — Л.: Наука, 1984. — 181 с.

10. Крылов П.Н. Тайга с естественно-исторической точки зрения. — Томск, 1898. — С. 1—15.

11. Особенности химического состава двух видов р. Pyrola Ь на северных границах ареалов / Н.И. Кулеш [и др.] // Растительные ресурсы. — 1988. — Вып. 3. — С. 420—424.

12. Зайцева-Оникиенко А.И. Грибокорень — пример взаимопомощи в мире растений // Естествознание в школе. — 1950. — № 5. — С. 22—26.

13. Работнов Т.А. Методы определения возраста и длительности жизни у цветковых растений // Полевая геоботаника. — М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1960. — Т.2. — С. 249—262.

14. Растительные ресурсы СССР: Цветковые растения, их химический состав, использование: Семейства Paeoniaceae — Thymelaeaceae. — Л.: Наука, 1985. — 336 а

15. Селиванов И.А. Роль микоризных грибов в почвенном питании растений // Вопросы ботаники, экологии и физиологии растений. — 1975. — Т. 141. — С. 4—31.

16. Серебряков И.Г. Морфология вегетативных органов высших растений. — М.: Советская наука, 1952. — 392 с.

17. Серебряков И.Г. Жизненные формы высших растений и их изучении // Полевая геоботаника. — Л.: Наука, 1964. — Т.3. — С. 146—205.

18. Терёхин Э.С. Эмбриология грушанок и вертляниц в связи с их биологией и систематическим положением: автореф. дис. ... д-ра биол. наук. — Л., 1962а. — 32 с.

19. Терёхин Э.С. О развитии зародышей у некоторых Pyroleae-Monotropoideae // Отдельный оттиск из Ботан. журн. — 1962б. — Т.47, № 12. — С. 1811—1816.

20. Терёхин Э.С. Влияние некоторых экологических факторов на развитие эмбриональных структур Pyro-leae-Monotropoideae // Ботан. журн. — 1962в. — Т. 47, № 4. — С. 571—577.

21. Терёхин Э.С. О терминах «сапрофит», «полусапрофит» и «полупаразит» (в связи с характером биотических отношений некоторых покрытосеменных растений) // Ботан. журн. — 1965. — Т. 50, № 1. — С. 60—69.

22. Толмачёв А.И. К истории возникновения и развития темнохвойной тайги. - М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1954. - 155 с.

23. Тонкова Н.А. Биологические особенности Pyrola renifolia Maxim II Мат-лы Всерос. конф., посв. 65-летию Центрального сибирского ботанического сада и 100-летию со дня рожд. проф. К.А. Соболевской и А.В. Куминовой (Новосибирск, 23-25 августа, 2011). - Новосибирск: Сибтехнорезерв, 2011. -

С. 219-221.

24. Хохряков А.П. Некоторые особенности морфогенеза среднерусских Pyrolaceae II Ботан. журн. - 1961.

- Т. 46, № 3. - С. 361-364.

25. Хохряков А.Т., Мазуренко М.Т. Подсем. Pyroloideae Jeps.II Сосудистые растения советского Дальнего Востока. - СПб.: Наука, 1991. - Т. 5. - С. 157-160.

26. Шилова Н.В. Характеристика жизненных форм в семействе Pyrolaceae Lindl II Рост растений. - Львов, 1959. - С. 164-166.

27. Шилова Н.В. Побегообразование и особенности жизненных форм в семействе Pyrolaceae Lindl II Ботан. журн. - 1960. - Т. 45, № 6. - С. 910-917.

28. Шретер А.И. Лекарственная флора советского Дальнего Востока. - М., 1975. - С. 328.

29. Camp W.H. Aphyllous Forms in Pyrola // Bulletin of the Torrey botanical club. - 1940. - Vol. 67. - № 6. -

P . 453-465.

30. Christoph H. Untersuchungen uber die mycotrophen Verhaltnisse der Ericales und die Keimung von Pirola-ceen // Beih. z. Bot. Zbl. - 1921. - Vol. 38. - № 1. - P. 115-157.

31. Leake J.R. Tansley review: the biology of myco-heterotrophic (‘saprophytic') plants //New Phytologist. -

1994. -Vol. 127. - P. 171-216.

32. Lihnell D. Keimungsversuche mit Pyrolasamen // Symb. Bot. Upsaliens. - 1942. - Vol. 6 (3). - P. 1-37.

33. Luck R. Zur Biologie der heimischen Pirola-arten II Schr. Phys. Ges. Konigsb. - 1940. - V. 71. - P. 300-334.

34. Luck R. Zur Keimung der heimischen Pirola-Arten. Flora. - 1941. - V. 35 (135). - P. 1-5.

35. Parallel evolutionary paths to mycoheterotrophy in understorey Ericaceae and Orchidaceae: Ecological evi-

dence for mixotrophy in Pyroleae / L. Tedersoo [et al.] // Oecologia. - 2007. - V.151. - P. 206-217.

36. Wide geographical and ecological distribution of nitrogen and carbon gains from fungi in pyroloids and mo-notropoids (Ericaceae) and in orchids / K. Zimmer [et al.] // New Phytologist. - 2007. - V.175. - P.166-175.