К. С. Мережковский и происхождение эукариотической клетки: 111 лет теории симбиогенеза

СЕЛЬСКОХОЗЯЙСТВЕННАЯ БИОЛОГИЯ, 2016, том 51, № 5, с. 746-758

Классики биологической науки

УДК 573.22:581.55 doi: 10.15389/agrobiology.2016.5.746rus

К.С. МЕРЕЖКОВСКИЙ И ПРОИСХОЖДЕНИЕ ЭУКАРИОТИЧЕСКОЙ КЛЕТКИ: 111 ЛЕТ ТЕОРИИ СИМБИОГЕНЕЗА*

Н.А. ПРОВОРОВ

Теория симбиогенеза, предложенная 111 лет назад К.С. Мережковским, постулировала возникновение растений посредством интеграции фототрофных микроорганизмов в клетки гетеротрофных хозяев. К настоящему времени стало очевидным, что эта теория может быть использована для описания чрезвычайно широкого круга эволюционных процессов, происходящих в системах кооперативной адаптации. Нами предложено новое определение симбиогенеза как многоэтапного процесса преобразования надвидового комплекса в целостный организм (холобионт), основанного на формировании партнерами единой системы наследственности. Эта система возникает при переходе взаимодействующих организмов от факультативного к облигатному симбиозу и эволюционирует от состояния функциональной целостности, основанной на сигнальных взаимодействиях партнеров (симбиогеном), к структурной целостности, основанной на их обмене генами (хологеном). Связь предложенного подхода с исходной теорией К.С. Мережковского показана на материале статьи «Природа и происхождение хроматофоров в царстве растений» (C. Mereschkowsky. 1905. Über Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche. Biologisches Centraiblatt. 25: 593-604). Нами проанализировано соотношение традиционной аргументации симбиогенеза (генетическая непрерывность органелл, основанная на их вертикальной передаче при размножении хозяев) с его современной аргументацией, которую использует предложенная Л. Маргулис теория серийных эндосимбиозов (ТСЭ): а) наличие в органеллах рудиментарных геномов; б) филогенетическое родство органелл со свободноживущими и симбиотиче-скими микроорганизмами; в) идентификация переходных форм, связывающих свободноживущие бактерии и органеллы. Современные версии ТСЭ предполагают, что внедрение аэробных а-протеобактерий в анаэробные археи привело к возникновению эукариот, которые далее эволюционировали посредством рекрутирования в структуру клетки дополнительных эндосимбионтов, включая фототрофные цианобактерии и вирусы. Формами архей, близкими к общему предку эу-кариот, являются недавно открытые хемотрофные локиархеоты (Lokiarchaeota), клетки которых обладают рядом эукариотических черт, включая актиновый цитоскелет и способность к эндоци-тозу. Убедительные доказательства в пользу ТСЭ получены при изучении цианелл (фототрофные симбионты простейших, совмещающие свойства свободноживущих цианобактерий и пластид), а также эндоцитобионтов насекомых с глубоко редуцированными геномами (менее 200 т.п.н.), которые, в отличие от митохондрий и пластид, сохранили способность самостоятельно осуществлять основные матричные процессы — репликацию, транскрипцию, трансляцию. Одно из интригующих направлений развития ТСЭ — анализ возникновения ядра и хромосом, которое может быть связано с внедрением сложно организованных «гигантских» ДНК-содержащих вирусов в анце-стральные клеточные формы, обладавшие РНК-геномами (гипотеза вирусного эукариогенеза).

Ключевые слова: теория симбиогенеза, эволюция бактериального генома, пластиды и митохондрии, происхождение эукариотической клетки, холобионт, хологеном и симбиогеном, теория серийных эндосимбиозов.

Создание теории симбиогенеза — крупнейшее достижение биологии XX века. Она зародилась на рубеже XIX и XX веков на основе гипотезы А.С. Фаминцына и К.С. Мережковского о симбиотическом происхождении хлоропластов. К настоящему времени теория симбиогенеза переросла в общебиологическую концепцию, которая объясняет эволюцию основных форм клеточной организации их симбиотическими отношениями, описываемыми формулой: бактерии + археи = эукариоты. В то же время практически не изученным остается соотношение классической теории симбиогенеза с ее современными версиями, которые рассматривают возникновение клеточных органелл как продолжение эволюции симбиотических бактерий, представляющих различные уровни их интеграции с организмами-хозяевами.

Мы поставили своей целью провести ретроспективный анализ концепции симбиогенеза, основанный на сопоставлении ее классической версии, представленной К.С. Мережковским в 1905-1910 годах, с созданной в

* Работа поддержана Российским научным фондом, грант 14-26-00094.

746

1960-1980-х годах теорией серийных эндосимбиозов, а также с возникшими на ее основе современными гипотезами о происхождении основных компонентов эукариотической клетки, включая ядро и хромосомы. Использование этого подхода позволяет нам дать новое определение симбиогенеза, а также показать преемственность различных этапов интегративной эволюции, в ходе которой генетически автономные организмы объединяются в надвидовые комплексы, обладающие едиными системами наследственности.

В представленном ниже авторизованном переводе первой статьи К.С. Мережковского, посвященной обоснованию концепции симбиогенеза (1) и опубликованной на немецком языке, ряд вышедших из употребления таксономических названий заменен на современные аналоги. Примечания в тексте будут полезны для соотнесения устаревших и современных терминов и определений. Addendum, опубликованный К.С. Мережковским на два месяца позднее основной статьи, имел собственный библиографический список, который мы сочли возможным объединить с основным списком; для уточнений может быть рекомендован аннотированный английский перевод, приближенный к оригиналу (2).

ПРИРОДА И ПРОИСХОЖДЕНИЕ ХРОМАТОФОРОВ В ЦАРСТВЕ РАСТЕНИЙ

I. Введение

Согласно общепринятым представлениям, хроматофоры растений — это органы клеток, то есть структуры, которые неизвестным пока способом постепенно развиваются из бесцветных компонентов клеточной плазмы. Например, Вильсон (Wilson, 1902) пишет: «Пластида! растений с большой долей вероятности могут считаться продуктами дифференцировки протоплазмы». Подобные мнения, выраженные в более или менее определенной форме, можно найти почти в каждом учебнике по ботанике.

Однако это мнение, основанное на простых наблюдениях, вряд ли может рассматриваться как научная теория: ведь пока еще никто не доказал, что зеленые хроматофоры действительно развиваются из бесструктурной клеточной плазмы. И если мы спросим себя, откуда все-таки появилось подобное мнение, то окажется, что его источник — лишь простые наблюдения за приобретением зеленой окраски некоторыми бесцветными частями растений, оказавшимися на свету. Описанное характерно, например, для кончиков побегов (апикальных меристем), а также для эмбриональных тканей надземных органов. В результате был сделан вывод, что если хлорофилл появляется в клеточных структурах растений de novo, то и содержащие его клеточные структуры тоже возникают de novo.

Кроме того, эти выводы! опровергаются классическими работами Шимпера (Schimper, 1885), который показал, что в клетках бесцветных частей растений содержатся небольшие тельца — лейкопласты. В них при освещении появляется хлорофилл, и, следовательно, хроматофоры не образуются de novo, а возникают из ранее существовавших структур. Тем не менее, представление о хлорофилльных тельцах как органах клетки, возникающих при ее дифференцировке, укоренилось в ботанике настолько прочно, что даже весьма убедительные публикации Шимпера не смогли его поколебать. На вопрос, на чем основано подобное мнение, мы встречаем полное молчание. И это не удивительно, поскольку такие основания отсутствуют.

Итак, к настоящему времени можно считать твердо установленным тот факт, что хроматофоры не дифференцируются из бесструктурной протоплазмы, а возникают из предсуществующих бесцветных клеточных телец, лейкопластов. Будучи поставленными перед этим фактом, защитники органной природы хроматофоров должны предположить, что хотя они и не возникают в настоящее время, ранее клетки обладали способностью дифференцировать хроматофоры из протоплазмы, затем продукты этой дифференцировки приобрели способность к размножению, и современные хромато-форы — прямые потомки древних хроматофоров, возникших самопроизвольно. Таким образом, теория появления хроматофоров как органов клетки окажется спасенной, поскольку теорию ныне происходящей дифференцировки пластид, опровергнутую работами Шимпера, заменит теория их анцестральной дифференцировки.

Такой ход рассуждений представляется нам совершенно неприемлемым, поскольку он не может объяснить, почему клетки, которые когда-то были способны дифференцировать хроматофоры из протоплазмы, к настоящему времени утратили эту возможность. Те, кто решил основать свое суждение о хроматофорах на подобной логике, должны будут войти в противоречие с современными представлениями о природе наследственности. Действительно, на чем основывают свои представления защитники этого взгляда? Они основывают его на том, что хромато-фор представляет собой орган клетки. Но что же такое орган?

Орган — это обособленная часть организма, которая предназначена для выполнения определенной функции и либо самопроизвольно (онтогенетически), либо под влиянием внешних условий (эпигенетически) возникает de novo из примордиев, скрытых в зародышевой плазме. В этом смысле глаз, сердце или лист — органы, ими также должны считаться реснички инфузорий. Если мы будем строго следовать этой концепции органа в отношении хроматофоров, то неизбежно окажемся в состоянии терминологической неразберихи и придем к ошибочным заключениям.

Представим себе древнюю клетку, которая была способна производить хроматофоры из протоплазмы. Ясно, что эта способность не могла возникнуть внезапно, и мы должны принять, что способность к дифференцировке, как и возникающие на ее основе хроматофоры, развивалась постепенно, от поколения к поколению. Однако для этого способность к дифференцировке протоплазмы должна была стать наследственной: только тогда возможно постепенное усложнение процесса развития. Другими словами, хроматофоры, если они действительно дифференцировались из протоплазмы, должны были стать наследуемыми.

Но что значит стать наследуемым? Это значит, что орган, находясь в форме детерминантов, будет сохраняться в зародышевой плазме, в форме материального зачатка. А раз свойства органа сохраняются в зародышевой плазме, орган должен самопроизвольно возникать в каждом поколении из структуры зародышевой плазмы. Таким образом, если хроматофоры когда-то ранее дифференцировались из протоплазмы, они должны были бы продолжать это делать и в настоящее время, по крайней мере спонтанно (в яйцеклетках или спорах). А поскольку подобного не происходит (о чем будет сказано ниже), то мы с большой уверенностью можем утверждать, что хроматофоры никогда и не возникали самопроизвольно (аутогенно) в плазме, они не представляют собой продукт дифференцировки, то есть хроматофоры — не органы и никогда ими не были.

Таким образом, у нас остается только одна возможность: объяснить появление хроматофоров в качестве симбионтов — самостоятельных организмов, поселившихся внутри клеток-хозяев. Мы пришли к этому выводу чисто дедуктивно. Теперь давайте обратимся к индуктивному методу. Как мы показали выше, у нас нет совершенно никаких оснований считать хроматофоры органами клетки. Посмотрим, какие факты позволяют рассматривать их в качестве симбионтов.

II. Основа для моей интерпретации хроматофоров как симбионтов

Итак, хроматофоры не есть органы, которые могут постепенно дифференцироваться из бесструктурной протоплазмы. Скорее всего, они представляют собой посторонние организмы, которые заселили бесцветную протоплазму клетки-хозяина и вступили с ней в симбиотические отношения. Рассмотрим факты, которые могут подтверждать такую точку зрения.

1. Непрерывность хроматофоров

Хроматофоры, как мы отмечали ранее, не появляются de novo, они всегда возникают при делении предсуществовавших лейкопластов, которые, в свою очередь, тоже возникали из лейкопластов, и таким образом мы приходим к логическому заключению, что в далеком прошлом первые хроматофоры поселились в бесцветных организмах. Очевидно, что структурная непрерывность хроматофоров — важнейшее доказательство того, что они представляют собой самостоятельные организмы, то есть симбионты.

Уместно задать вопрос, насколько строго доказана такая непрерывность. Высказываются мнения, что Шимпер показал наличие бесцветных лейкопластов в яйцеклетках лишь у ограниченного числа видов, и необходимы дополнительные подтверждения на других растениях. Однако этот скептицизм не имеет под собой серьезных оснований. Действительно, получены многочисленные данные о гаметах растений, которые содержат окрашенные хроматофоры, к их числу относятся яйцеклетки зеленых, бурых и красных водорослей, а также ауксоспоры диатомей, зи-

госпоры конъюгатов и многочисленные примеры изоспор и зооспор, имеющих окрашенных хроматофоры. Если к этому добавить описания спор мохообразных и папоротников, содержащих окрашенные хроматофоры, то мы получим огромное число фактов, поддерживающих передачу хроматофоров в поколениях, и сомнения в их непрерывности будут полностью устранены.

Конечно, сомнению может быть подвергнут любой вывод. Но если мы будем сомневаться в непрерывной передаче хроматофоров, то в еще большей мере должны будем усомниться в том, что все зеленые листья ассимилируют углекислоту. Число видов растений, для которых это экспериментально показано, намного меньше числа тех, у которых непрерывная передача хроматофоров подтверждена прямыми наблюдениями.

2. Хроматофоры независимы от ядра

Многочисленные экспериментальные данные показывают, что ядро служит центром всех конструктивных и метаболических процессов, происходящих в клетке. После удаления ядра основные синтетические и морфогенетические процессы прекращаются: раковины фораминифер, реснички инфузорий и клеточные стенки растений не образуются, а пищевые частицы, поглощенные амебами, не могут быть переварены. Лишь некоторые деструктивно-метаболические процессы, такие как движение и дыхание, могут некоторое время продолжаться в ануклеарной протоплазме. То есть протоплазма без ядра не способна осуществлять синтетические процессы, и все органы клетки зависят от ядра как в развитии, так и в метаболизме. Эти два типа процессов тесно связаны между собой, поскольку, как показал Клод Бернар, морфологические процессы есть не что иное, как концентрированное проявление химических процессов. Поэтому никакое образование новых структур не может происходить в лишенной ядра протоплазме, где отсутствует синтез.

Хроматофоры представляют явное исключение из такого правила. Если растительную клетку подвергнуть плазмолизу и удалить из нее ядро, то хроматофоры продолжают свою жизнь так, как она происходила бы в присутствии ядра: они растут, размножаются делением, ассимилируют углекислоту и продуцируют гранулы крахмала, синтезируемого из сахаров. То есть хроматофоры ведут себя не как зависимые от ядра органы клетки, а как самостоятельные организмы. Даже будучи полностью изолированными от протоплазмы, хроматофоры продолжают некоторое время ассимилировать углекислоту, что было показано химическими методами. Более того, некоторые ферменты, например оксигеназа, образуются не в протоплазме, как большинство ферментов, а только в лейкопластах (Chodat, Bach, 1904). Липиды, продуцируемые хроматофорами, сильно отличаются от липидов, образующихся в протоплазме. Как подчеркнул Шимпер (Schimper, 1885), химические процессы в независимых от ядра хроматофорах и в протоплазме (которая зависит от ядра) резко различаются.

Итак, хроматофоры могут расти и делиться независимо от ядра, а также синтезировать новые вещества, то есть ведут себя не как органы, а как самостоятельные организмы, которые необходимо считать симбионтами клетки-хозяина.

3. Полная аналогия хроматофоров и зоохлорелл

Хроматофоры обладают полной аналогией с зоохлореллами — одноклеточными водорослями, которые поселяются в животных клетках. Если мы рассмотрим простейшее Amoeba viridis, то не найдем ни одного существенного различия между ее зоохлореллами и хроматофорами любой зеленой водоросли. В обоих случаях эти структуры независимы от ядра, они могут расти и делиться как самостоятельные организмы. Зоохлореллы никогда не возникают в животной клетке de novo, а появляются посредством деления ранее существовавших структурных индивидуумов. Аналогия настолько полная, что у Hydra viridis эти структуры присутствуют в яйцеклетках материнского организма и передаются из одного поколения в другое. Таким образом, у зоохлорелл, как и хроматофоров, мы находим ту же непрерывность.

Выявленные аналогии делают весьма вероятным то, что хроматофоры, как и зоохлореллы, представляют собой самостоятельные организмы, которые вступили в симбиоз с бесцветной клеткой.

Единственное различие между ними состоит в том, что зоохлореллы могут жить и размножаться вне животной клетки, тогда как хроматофоры в этих условиях быстро разрушаются. Однако такое различие не нарушит выявленную аналогию, если мы примем, что хроматофоры поселились в растительной клетке очень давно и теперь глубоко специализированы к существованию в этой особой среде. В то же время зоохлореллы примитивных животных, таких как амебы, инфузории, губки, гидры, перешли к симбиозу сравнительно недавно, поскольку среди род-

ственных видов животных одни содержат зоохлореллы, а другие их лишены. Поэтому неудивительно, что хроматофоры уже давно утратили способность к самостоятельному существованию, тогда как зоохлореллы ее полностью сохранили.

4. Организмы, которые можно считать свободноживущими хроматофорами

Для развиваемой нами теории было бы весьма важно показать существование

свободноживущих организмов, сходных с симбионтами растительной клетки, которыми могут быть низшие организмы — цианобактерии (Cyanophyceae). Отличия хромато-форов от Aphanocapsa и Microcystis очень невелики, что видно из следующей таблицы.

Cyanophyceae (Aphanocapsa, Microcystis и другие) | Хроматофоры

1. Небольшие сине-зеленые, круглые или овальные 1. Небольшие зеленые (но, возможно, исходно быв-тельца с очень простой структурой. шие сине-зелеными, как Cyanophyceae), круглые или

овальные тельца с очень простой структурой.

2. Сине-зеленый пигмент насыщает плазму равномер- 2. Зеленый пигмент насыщает строму равномерно но либо распределен в форме очень мелких капель. либо распределен в форме очень мелких капель.

3. Не обладают настоящим ядром, хотя некоторые 3. Не обладают настоящим ядром, хотя некоторые структуры (гранулы нуклеина) могут быть предше- структуры (пиреноиды)1 могут рассматриваться как ственниками ядра. примитивные ядра.

4. Питание за счет ассимиляции углекислоты на свету. 4. Питание за счет ассимиляции углекислоты на свету.

5. Размножение делением. 5. Размножение делением.

(Позднее было показано, что пиреноиды хлоропластов представляют собой запасающие структуры, они не являются гомологами нуклеоидов цианобактерий; однако в хлоропластах были выявлены и собственные нуклео-иды, содержащие ДНК и гомологичные бактериальным нуклеоидам — прим. перев.).

Наблюдаемое сходство между цианофицеями и хроматофорами велико и очевидно. Их небольшие различия объясняются особенностями условий, в которых указанные структуры существовали длительное время: цианофиты свободно обитали в воде, тогда как хроматофоры долгое время были заключены в цитоплазму клетки-хозяина.

В специфической внутриклеточной среде обитания клеточная стенка хро-матофора становится ненужной и поэтому может утрачиваться. Ядерные гранулы, найденные у Aphanocapsa и Microcystis, могут представлять собой рудиментарные примордии ядер, которые со временем трансформировались в пиреноиды, однако оказались ненужными после поселения в клетках высших растений и потому исчезли. Природа пигмента также могла измениться, и под влиянием ядра он стал чисто зеленым. Известно, что у цианофитов цвет пигмента может легко меняться под воздействием условий среды (Gerassimofff, 1902).

Явные сходства внешнего вида, физиологии и способа размножения обеих структур делают весьма вероятным то, что хроматофоры — это Cyanophyceae, поселившиеся в клеточной плазме. Тот факт, что другие типы пластид (лейкопласты, хромопласты) представляют собой не что иное, как видоизмененные хроматофоры, было убедительно показано Шимпером (Schimper, 1885).

5. Цианофиты действительно обитают в качестве симбионтов в клеточных протопластах

В пунктах 1 и 2 мы показали, что хроматофоры следует рассматривать не как клеточные органы, а как посторонние организмы, поселившиеся в клетке. Кроме того, поведение хроматофоров показывает полную аналогию с зоохлорел-лами, которые, несомненно, являются приобретенными извне организмами. И наконец, мы показали, что существующие в природе низшие растения Cyanophyceae с большой долей достоверности могут рассматриваться в качестве свобод-ноживущих предков хроматофоров. Однако для того, чтобы считать нашу теорию доказанной, необходим еще один аргумент: мы должны показать, что цианофиты могут действительно проникать в цитоплазму и жить в ней в качестве симбионтов.

И такое явление хорошо известно. Его пример — простейшее Paulinella chro-matophora (Lauterborn, 1895), в котором присутствуют цианофиты (по современной терминологии цианеллы — прим. перев.). Если бы сине-зеленый цвет этого цианофита изменился на зеленый, мы рассматривали бы его как обычный хроматофор. Еще пример — жгутиконосец Cyanomonas americana (Davis, 1894), содержащий сине-зеленые тельца. И наконец, цианофит Richelia intercellularis, который образует симбиоз с диатомовой водорослью Rhizosolenia styliformis. В последнем случае неясно, как цианофит проникает в цитоплазму клетки, окруженную кремниевой оболочкой (возможно, это происходит на стадии споры). Подобные факты четко указывают на то, что цианофиты вступают в симбиоз даже с теми клетками, которые окружены жесткими стенками.

III. Значение предложенной симбиотической теории

Изложенная мной теория важна в двух аспектах.

А. Только с помощью этой теории представляется возможным дать логичное объяснение происхождению и эволюции царства растений.

1. В соответствии с моей теорией, растительная клетка представляет собой животную клетку с проникшими в нее цианофитами, и, следовательно, царство растений возникло из царства животных. Поэтому древнейшие растения представляли собой не что иное, как амебы или флагелляты, в которых поселились цианофиты.

2. Поскольку процесс заселения амеб и флагеллят цианофитами происходил многократно (как и недавно происходившие инвазии зоохлорелл и зооксан-телл), происхождение царства растений следует считать полифилетичным.

3. Учитывая, что цианофиты могут быть зелеными, желтыми или красными, очевидно, что три ветви царства растений — зеленые, бурые и красные водоросли возникли независимо. Действительно, нам хорошо знакомы зеленые, бурые и красные флагелляты, и никто не может сомневаться в том, что от этих флагеллят произошли соответствующие формы растений. Как зооспоры, так и гаметы растений, включая антерозоиды, полностью воспроизводят стадию флагеллят. В дальнейшей эволюции царства растений подвижная стадия, преобладающая у флагеллят, постепенно редуцируется, тогда как вегетативная стадия (спорофит), которая ранее была слабо выражена, приобретает основное значение.

Вопрос о происхождении обоих партнеров симбиоза, цианофитов и животных клеток, я предполагаю обсудить в следующей статье. Однако здесь необходимо отметить, что жизнь на Земле имеет, по всей видимости, полифилетичное происхождение и возникала по крайней мере дважды. На первом этапе, когда Землю покрывала горячая вода, появились наиболее мелкие бактерии, такие как микрококки, на основе которых в качестве побочной ветви возникли цианофиты, а также настоящие грибы, за исключением фикомицетов. На втором этапе, когда на Земле было уже много органики, возникла амебоподобная форма плазмы (например, мелкие монеры), гомологичная протоплазме животных клеток. Позднее в ней поселились микрококки, которые образовали симбиоз и дали начало ядру, а возможно, и хромосомам. Таким образом, животные клетки можно рассматривать как продукты простого симбиоза (цитоплазмы и ядра, возникшего из микрококков), растительную — как результат двойного симбиоза (животной клетки и цианофитов). Однако в дополнение к животному и растительному царствам я выделяю также отличающееся от них царство грибов. Оно не является продуктом симбиоза, поскольку ядро в этом случае — не результат дифференци-ровки, что характерно для современных форм Bacillus (Schaudann, 1902). (К настоящему времени показано, что грибы, как и другие эукариоты, появились в процессе симбиоге-неза; теории непосредственного возникновения грибов из бактерий, в том числе из акти-нобактерий, обладающих мицелиальным ростом, опровергнуты данными молекулярной филогении — прим. перев.).

Б. Симбиотическая теория дает наиболее глубокое понимание природы растений. Все особенности, отличающие их от животных, могут быть объяснены на основе этой теории как закономерный результат симбиоза между животной клеткой и цианофитами, ассимилирующими углекислоту. Различия растений и животных могут быть сведены к следующим.

1. Растительные клетки, в отличие от клеток животных, окружены жесткими оболочками, состоящими из целлюлозы.

2. Животные клетки нуждаются в органических веществах, которые они поглощают в форме твердых частиц, тогда как растительные клетки могут ассимилировать только жидкие субстраты и не нуждаются в органике.

3. Растения лишены нервной и мышечной систем, что определяет их пассивный, прикрепленный образ жизни, тогда как большинство животных весьма активны.

Указанные различия животных и растений трудно объяснить, если рассматривать их с точки зрения господствующей пока теории о хроматофорах как продуктах дифференциации цитоплазмы. Однако заселение протоплазмы цианофитами объясняет происхождение царства растений и все его особенности наиболее ясным и простым образом. Первое из указанных различий представляется прямым результатом вселения цианофитов, а другие два вытекают из первого и могут иметь следующие объяснения.

1. Хроматофоры способны ассимилировать углекислоту и вырабатывать углеводы, при полимеризации которых синтезируется целлюлоза и возникает клеточная стенка. Это позволяет растительной клетке поддерживать высокий тургор, выполняющий функцию скелета животных.

2. Твердая оболочка клеток препятствует поглощению частиц, поэтому

растения питаются жидкими субстратами, которые почти исключительно имеют минеральную природу.

3. Получая от хроматофоров органические вещества (углеводы), растения, в отличие от животных, не должны заниматься их поиском. Именно это обусловливает пассивный образ жизни: растениям не нужны мышцы и нервная система, и они лишены агрессивности.

Представьте себе пальму, мирно растущую на берегу реки, и льва с горящими глазами, укрывшегося рядом в зарослях и напрягшего все свои мышцы: он готовится прыгнуть на антилопу и загрызть ее. Симбиотическая теория и только она может объяснить загадочное различие этих форм жизни. Пальма выглядит такой мирной и пассивной потому, что она представляет собой симбиоз и содержит мириады маленьких работников — хроматофоров, которые питают ее. А лев должен кормить себя сам.

Теперь представим, что каждая клетка льва наполняется хроматофорами, и у нас не будет никаких сомнений в том, что сытый лев мирно уляжется радом с пальмой — он будет нуждаться лишь в воде и растворенных в ней минеральных солях.

Addendum

Вскоре после отсылки этого эссе редактору Biologisches Cebtralblatt я получил новую и очень важную статью Фишера (Fischer, 1905) об организации цианофитов, и это потребовало добавления важных комментариев к моей исходной статье, а также устранения некоторых неточностей. Статья Фишера позволила однозначно доказать отсутствие ядра и хроматиновых гранул у цианофитов. Поэтому третий пункт в таблице, сравнивающей цианофиты и хроматофоры, должен быть сформулирован так:

Для Cyanophyceae: не содержат настоящего ядра, а только бесцветную центральную массу, в которой могут присутствовать недетектируемые гранулы хроматина (по современной терминологии нуклеоид — прим. перев.).

Для хроматофоров: не содержат настоящего ядра, а только бесцветную центральную массу (пиреноид), которая может рассматриваться как гомолог центральной массы Cyanophyceae (см. примечание к таблице — прим. перев.).

Четвертый пункт для обеих структур необходимо изменить следующим образом: питание за счет ассимиляции углекислоты на свету; синтез белка.

Причина, по которой необходимо особо отметить синтез обеими структурами белка, будет рассмотрен в моей следующей статье (выявление в пластидах полуавтономной системы белкового синтеза стало одним из основных аргументов в пользу симбиоти-ческого происхождения этих органелл — прим. перев.).

Что касается непрерывности хроматофоров, то необходимо отметить, что высшие растения содержат их в семенах вне зависимости от того, имеют ли они зеленый цвет. Это открытие широко обсуждалось после публикации Шимпера (Schimper, 1883), хотя многие исследователи, включая Sachs, Haberlandt, Mikosch, Belzung, полагали, что семена не содержат хроматофоров, и они дифференцируются из бесцветной плазмы в процессе прорастания. Однако в работе Фаминцына (Famintzin, 1893) было еще раз четко показано, что зачаточные хроматофоры присутствуют в семенах в виде небольших конденсированных структур (лейкопластов) и зеленые хроматофоры проростков развиваются только из таких структур. Это дает нам новое и важное доказательство непрерывности хроматофоров.

Chodat et Bach, Aus dem Botanischen Centralblatte, 1904.

Dangeard, Le Botaniste, 1894/1895.

Davis, nach Oltmanns, Uber Bau und Biologie der Algen, 1904.

Famintzin, Beitrag zur Symbiose von Algen und Tieren. Memoires d. l'Acad. d. Sc. d. St. Pe-tersb. T. XXXVI, Nr. 16, 1889.

Famintzin, A., Uber Chlorophyllkorner der Samen und Keimlinge. Melanges biologiques. T. XIII. St. Petersburg, 1893.

Fischer, A., Die Zelle der Cyanophyceen. Botanische Zeitung, 1905.

Gruber, Uber Amoeba viridis. Zeitschrift fur Morphologie und Systematik, 1904.

Klebs, Untersuchungen aus dem bot. Institut zu Tubingen, Bd. II, 1887.

Kohl, Untersuchungen uber Bau und Kernteilungen der Cyanophyceen, 1903.

Lauterborn, Protozoenstudien. Zeitschr. fur wissenschaftl. Zoologie, Bd. 59, 1895.

Meyer, A. Untersuchungen uber die Starkekorner. Jena, 1895.

Mereschkowsky, Loi de translation des stades. Journ. de Botanique, 1903.

Ostenfeld og J. Schmidt, Plankton from the Red Sea and the Gulf of Aden, Vidensk. Meddel. fra den naturh. Forening in Kbhvn, 1901.

Schaudinn, Archiv fur Protistenkund, 1902.

Schimper, Jahrbucher fur wissenschaftliche Botanik, Bd. XVI, 1885.

Wilson, The cellule, 1902.

Симбиогенез как ключевая стратегия эволюционного процесса (комментарии к переводу). Теория симбиогенеза, предложенная К.С. Мережковским 111 лет назад (1), в настоящее время представляет собой один из наиболее разработанных разделов эволюционной биологии. Созданию этой теории предшествовали работы А.С. Фаминцына и О.В. Ба-ранецкого (3), выделивших свободноживущие зеленые водоросли Trebuoxia из лишайников, которые до этого считались унитарными организмами. Опираясь на эти результаты, А.С. Фаминцын (4) пытался доказать способность фототрофных компонентов (хроматофоров), выделенных из другого низшего растения — водоросли Vaucheria, к автономному существованию, однако эти попытки остались безуспешными.

Тем не менее, именно работы А.С. Фаминцына стали отправной точкой в развитии симбиологии (5), которое с первых шагов было тесно связано с эволюционным учением. Антон де Бари (6) определил симбиоз как «длительное сосуществование неродственных организмов», в котором отношения мутуализма и антагонизма (паразитизма) связаны частыми эволюционными переходами (7). Рассматривая симбиоз как аналог полового процесса (от греч. symbiosis — сожительство, незаконный брак), А. де Бари предвосхитил развитие симбиогенетики, анализирующей надвидовые системы наследственности, которые контролируют развитие глубоко интегрированных су-перорганизменных (симбиотических, биоценотических) комплексов (8).

Свойства двух плазм — основных форм клеточной организации, выделенных К.С. Мережковским

Микоплазма

Способна вырабатывать белок из неорганических веществ

Выносит температуру до 90 °С и выше Синильная кислота, стрихнин, морфий служат пищей. Очень вынослива Не движется амебообразно, не образует пульсирующие вакуоли Богата нуклеином

Может жить без кислорода_

Примечание. а — цианобактерии.

Не способна вырабатывать белок из неорганических веществ

Не выносит температуру выше 50 °С Синильная кислота, стрихнин, морфий — сильные яды. Мало вынослива

Движется амебообразно, образует пульсирующие вакуоли

Не содержит нуклеина Не может жить без кислорода

Концепция симбиогенеза была сформулирована К.С. Мережковским в тесной связи с теорией двух плазм (9, 10), предполагавшей наличие независимо возникших, но способных к объединению форм клеточной организации (табл.). К.С. Мережковский полагал, что растительная форма жизни сформировалась в результате вселения в гетеротрофную «амебоплазму» фототрофных представителей «микоплазмы» — цианобактерий, которые дали начало клеточным органеллам (хроматофорам). Основным критерием симбиогенного происхождения этих клеточных компонентов К.С. Мережковский считал их генетическую непрерывность (размножение бинарным делением и невозможность дифференцировки из неструктурированной протоплазмы), связанную с вертикальным наследованием органелл при размножении хозяев (1, 9).

Создание К.С. Мережковским теории симбиогенеза стало кульминацией 40-летнего развития представлений о тесной кооперации фототрофных и гетеротрофных организмов. Основываясь на данных С. Nageli (11) о размножении хлоропластов бинарным делением, а также на данных А^^. Schimper (12, 13) об их развитии из бесцветных пропластид, К.С. Мережковский (1, 9) сделал вывод о том, что хлоропласты — самостоятельные организмы, а не органы растительной клетки, возникающие при дифференцировке ее протоплазмы. Важную роль в аргументации сим-биотического происхождения хлоропластов сыграло обращение автора к идеям генетики, которое в 1900-е годы было вполне революционным.

Новизна подхода К.С. Мережковского состояла не в том, что он предложил гипотезу о симбиотическом происхождении хлоропластов, которая была высказана ранее А. Шимпером (12, 13) и Ф. Шмидтом (14), а в указании на возможных предков хлоропластов — цианобактерии и зоохло-реллы (одноклеточные водоросли — фотобионты беспозвоночных). Это открыло возможность для верификации теории симбиогенеза. Революционными были и выводы о симбиогенной природе различий растительной и животной форм жизни, которые проявляются на клеточном, организ-менном и экологическом уровнях. Хорошим примером силы научного предвидения К.С. Мережковского служит предположение о том, что приобретение фотосинтезирующих симбионтов может сделать агрессивного льва похожим на мирную пальму. Хотя гипотеза о непосредственном возникновении растений из животных посредством приобретения хлоропластов не получила подтверждения, наличие хлоропластов выявлено в нескольких случаях у животными, переходящих к фототрофии. Хорошо изученным примером служит моллюск Elysia, который способен длительное время поддерживать хлоропласты, приобретенные с растительной пищей («клептопла-сты»). При этом Elysia не только ассимилирует продукты происходящего в хлоропластах фотосинтеза, полностью отказавшись от гетеротрофного питания, но и приобретает некоторые гены хлоропластов: животное преобразуется в функционального и генетического аналога растений (15).

Многие положения теории К.С. Мережковского (1, 9, 10), намного опередившей экспериментальный уровень биологии начала ХХ века, были подвергнуты серьезной критике. В частности, А.С. Фаминцын, труды которого подготовили основу для создания теории симбиогенеза, возражал против происхождения хлоропластов как из цианобактерий, так и из зо-охлорелл (цит. по 16). Впоследствии оба возражения оказались несостоятельными: были выявлены как первичные (возникшие из цианобактерий) пластиды, окруженные 2 мембранами, так и вторичные (возникшие из зеленых или красных водорослей) пластиды, окруженные 3-4 мембранами (17). Однако некоторые из современников К.С. Мережковского высоко оценили эвристический потенциал концепции симбиогенеза. Оттолкнувшись от нее, I.E. Wallin (18) выдвинул подтвердившуюся в дальнейшем гипотезу о симбиотическом происхождении митохондрий. E.B. Wilson (19), которого К.С. Мережковский цитировал как своего основного оппонента, признал, что концепция симбиогенеза, хотя и носит умозрительный характер, впоследствии может «потребовать серьезного рассмотрения».

В 1920-1950-х годах теория симбиогенеза редко упоминалась в литературе, однако происходило накопление подтверждающих ее фактов. Среди них ключевую роль сыграло выявление фундаментальных различий в клеточной организации прокариот и эукариот (20), а также цитоплазмати-ческих генов эукариот, которые оказались функционально связанными с пластидами и митохондриями (21). Эти работы подготовили почву для возрождения концепции симбиогенеза, в значительной степени связанного с работами Л. Маргулис-Саган (22, 23). Она опиралась на полученные в 19501960-х годах данные о наличии в пластидах и митохондриях автономных от ядра геномов и систем трансляции, сходных с таковыми для бактерий (геном в форме кольцевой молекулы ДНК, синтез белков на 70S рибосомах).

Новая версия концепции симбиогенеза получила название теории серийных эндосимбиозов (ТСЭ), которое отражало многоэтапность симбиогенной эволюции эукариот. Ее первым этапом обычно считают внедрение аэробных а-протеобактерий, давших начало митохондриям, в клетки анаэробных архей, которые использовали эндосимбионтов как источники АТФ,

образующейся при окислительном фосфорилировании (23). При обосновании ТСЭ Л. Маргулис опиралась не только на теорию «симбиогенезиса» К.С. Мережковского (9, 10), но и на представления Б.М. Козо-Полянского (24) о симбиогенезе как об универсальной эволюционной стратегии, поддерживаемой естественным отбором. Л. Маргулис полагала, что большинство, а возможно, и все компоненты эукариотической клетки имеют симбиотическое происхождение вне зависимости от наличия в них собственных геномов.

Действительно, к настоящему времени стало очевидно, что выявление полуавтономных геномов не служит обязательным критерием симбиотиче-ского происхождения органелл: были открыты безгеномные митохондрии (митосомы, гидрогеносомы) и пластиды, которые сохранили клеточную структуру и способность к репродукции бинарным делением, а также значительную часть протеома предковых микроорганизмов, кодируемую ядерными генами, которые были приобретены хозяевами от своих эндосимбионтов (17, 25). В то же время попытки распространить принцип симбиогенеза на реснички и жгутики эукариот (двигательные структуры, которые Л. Маргулис считала наиболее древними клеточными органеллами), а также на перокси-сомы не получили подтверждения: в этих органеллах не было обнаружено ни собственных геномов, ни белков бактериального происхождения (26, 27).

Убедительным доказательством теории симбиогенеза стало выявление переходных форм, которые связывают свободноживущие бактерии и клеточные органеллы. К их числу относятся цианеллы простейших РаиНпе— 1а ^ттаОркот (амеба) и СуапорЫга paradoxa (глаукофит). У Р. с^ота1орЫ-га цианеллы сохранили значительный по размеру геном (около 1000 т.п.н., что составляет 30 % от генома Synechococcus — свободноживущих аналогов этих цианелл), в котором имеется полный набор генов для осуществления основных матричных процессов — репликации, транскрипции и трансляции (28). Цианеллы С. paradoxa по размеру генома (менее 200 т.п.н.) приближаются к пластидам зеленых водорослей, однако эти цианеллы сохранили цитологические признаки свободноживущих предков — муреиновую клеточную стенку и внутриклеточные тилакоиды с фикобилисомами (29). Важно отметить отсутствие у обоих типов цианелл генов азотфиксации, которые имеются у их свободноживущих аналогов, что может быть обусловлено несовместимостью нитрогеназной реакции с метаболическими процессами, происходящими в цитоплазме клетки-хозяина.

В качестве примера переходных форм от свободноживущих бактерий к органеллам можно рассматривать также внутриклеточные симбионты (эндоцитобионты) насекомых (30). Они снабжают своих хозяев незаменимыми метаболитами (аминокислотами, кофакторами) и по размеру генома приближаются к постоянным клеточным органеллам: 140 т.п.н. у ТгетЫауа (эндоцитобионт червецов), 160 т.п.н. у Са^опеЫа (эндоцитобионт псиллид). Интересно, что эти бактерии таксономически неродственны пластидам и митохоцдриям (ТгетЫауа относится к р-протеобактериям, Саг-sonella — к у-протеобактериям), показывая способность представителей всех основных групп бактерий к преобразованию в клеточные органеллы.

Триумфом теории симбиогенеза стало открытие локиархеот — группы анаэробных хемотрофных архей, близких по цитологической организации к эукариотам (31). В отличие от других прокариот Lokiarchaeota имеют ак-тиновый цитоскелет, а также способны к образованию внутриклеточных мембранных компартментов и к эндоцитозу, с которым, по всей видимости, было связано приобретение симбиотических бактерий — предшественников органелл. Геном Lokiarchaeota содержит свыше 5300 белок-кодирующих генов, из которых гомологию с известными генами архей и бактерий прояв-

ляют лишь соответственно 26 % и 29 %, тогда как более 30 % кодируют неизвестные ранее белки. Методами молекулярной филогении показано, что Lokiarchaeota и эукариоты имели общего предка, подтверждая гипотезу о происхождении эукариот от анаэробных архей, которые приобрели митохондрии в результате эндосимбиоза с аэробными а-протеобактериями (32).

В одной из итоговых монографий Л. Маргулис особо отмечала, что симбиогенез не сводится к обмену трофическими или сигнальными факторами — в основе объединения лежит ассимиляция геномов микросимбионтов хозяином, приводящая к формированию надвидовой системы наследственности (33). Позднее ее назвали хологеномом, под которым понимали совокупность генов тесно взаимодействующих симбиотических партнеров (34). В развитие этого подхода мы предложили понятие симбиогенома (8), определив его как продукт начальных этапов коэволюции партнеров — функциональной интеграции их наследственного материала в результате становления систем межорганизменного сигнального взаимодействия (35).

Таким образом, опираясь на современные данные, симбиогенез может быть определен как многоэтапный процесс формирования взаимодействующими партнерами нового функционально целостного индивидуума, обладающего единой системой наследственности. В ходе эволюции происходит повышение зависимости партнеров от симбиоза (факультативная^эко-логически облигатная^генетически облигатная^абсолютная) и интегриро-ванности их наследственного материала (функциональная^структурная) (35).

Подводя итог краткому рассмотрению концепции симбиогенеза, нужно подчеркнуть, что ее классическая версия, предложенная К.С. Мережковским 111 лет назад (1), до наших дней сохраняет огромный эвристический потенциал. Например, предположение о симбиотическом происхождении ядра и хромосом лишь недавно получило развитие в теории вирусного эукариогенеза (36, 37). Хотя предложенная К.С. Мережковским классификация клеточных форм на «микоплазму» и «амебоплазму» (10, 11) не подтвердилась, можно считать доказанным наличие двух контрастно различающихся типов прокариот — бактерий и архей, объединение которых дало начало эукариотам (23). Не нашла подтверждения и предложенная К.С. Мережковским гипотеза о независимом возникновении различных форм клеточной организации: многочисленные данные указывают на то, что бактерии и археи имели общего предка, который, по-видимому, был анаэробным организмом (38) и обладал РНК-геномом (36). И тем не менее, базовая идея К.С. Мережковского о симбиогенном происхождении органелл эукариотиче-ской клетки не только прошла испытание временем, но и определила магистральное направление развития биологии на многие десятилетия вперед.

Суммируя, необходимо отметить, что первая статья К.С. Мережковского, посвященная обоснованию концепции симбиогенеза, вызвала отклик у широкого круга биологов разных специальностей. Эта статья может быть с полным правом отнесена к числу шедевров научной литературы: она сочетает глубину теоретического анализа с доступностью изложения, новаторский подход к проблемам эволюционной биологии с чрезвычайно корректными обращениями к трудам предшественников и оппонентов.

ЛИТЕРАТУРА

1. Mereschkowsky C. Uber Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche. Biol. Centralbl., 1905, 25: 593-604 (addendum in 25: 689-691).

2. Martin W., Kowallik K.V. Annotated English translation of Mereschkowsky's 1905 paper «Uber Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche». Eur. J. Phycol., 1999, 34: 287-295.

3. Famintzin A.S., Baranetzky O.V. Zur Entwickelungsgeschichte der Gonidien und Zo-

osporenbildung der Flechten. Mémoires de l'Académie imp. des sciences de St.-Pétersbourg, 7 serié, 1867, 11: 1-35.

4. Фаминцын А.С. О роли симбиоза в эволюции организмов. Записки Императорской академии наук, физ.-мат. отд., терм 8, 1907, 20: 1-14.

5. Read C.R. Parasitism and symbiology. 1st edition. NY, 1970.

6. d e B a r y A. Uber Symbiose. Versammlung deutscher Naturforscher und Aerzte in Cassel, 1878, 51: 121-126.

7. П р о в о р о в Н.А. Антон де Бари (Anton de Bary). Сельскохозяйственная биология, 2014, 3: 113-126 (doi: 10.15389/agrobiology.2014.3.113rus).

8. Тихонович И.А., Проворов Н.А. Развитие подходов симбиогенетики для изучения изменчивости и наследственности надвидовых систем. Генетика, 2012, 48: 437-450.

9. Мережковский К.С. Теория двух плазм как основа симбиогенезиса, нового учения о происхождении организмов. Казань, 1909.

10. Mereschkowsky C. Theorie der zwei Plasmaarten als Grundlage der Symbiogenesis, einer neuen Lehre von der Entstehung der Organismen. Biol. Centralbl., 1910, 30: 278-288.

11. Nageli C. Blaschenformige Gebilde im Inhalte der Pflanzenzelle. Z. Wiss. Bot., 1846, 3/4: 94-128.

12. Schimper A.F.W. Uber die Entwickelung der Chlorophyllkorner und Farbkorper. Bot. Zeit., 1883, 41: 105-113.

13. Schimper A.F.W. Untersuchungen uber die Chlorophyllkorner und die ihnen homologen Gebilde. Jahrb. Wiss. Bot., 1885, 16: 1-247.

14. Schmitz F. Die Chromatophoren der Algen. Vergleichende Untersuchungen uber Bau und Entwicklung der Chlorophyllkorper und analogen Farbstoffkorper der Algen. Verhandlungen des Naturwissenschaftlichen Vereins der Preussischen Rheinlande und Westfalen, 1883, 40: 1-180.

15. Rump ho M.E., Wo r ful J.M., Lee J. Horizontal gene transfer of the algal nuclear gene psbO to the photosynthetic sea slug Elysia chlorotica. PNAS USA, 2008, 105: 17867-17871 (doi: 10.1073/pnas.0804968105).

16. Hoxtermann E. Konstantin S. Merezkovskij und die Symbiogenesetheorie der Zellevolution. In: Bakterienlicht und Wurzelpilz /A. Geus (ed.). Marburg, 1998: 11-29.

17. Gross J., Bhattacharya D. Mitochondrial and plastid evolution in eukaryotes: an outsiders' perspective. Nat. Rev. Genet., 2009, 10: 495-505 (doi: 10.1038/nrg2610).

18. Wall in I.E. Symbionticism and the origin of species. London, 1927.

19. Wilson E.B. The œll in development and heredity. 3d edition. NY, 1928.

20. Chatto n E. Pansporella perplexa. Réflexions sur la biologie et la phylogenie des protozoaires. Ann. Sci. Nat. Zool. 10è serie, 1923, 7: 1-84.

21. Захаров-Гезехус И.А. Цитоплазматическая наследственность. Вавиловский журнал генетики и селекции, 2014, 18: 93-102.

22. Sagan L. On the origin of mitosing cells. J. Theor. Biol., 1967, 14: 225-274.

23. Маргулис Л. Роль симбиоза в эволюции клетки. М., 1983.

24. К о з о - П о л я н с к и й Б.М. Новый принцип биологии. Очерк теории симбиогенеза. Л.-М., 1924.

25. Smith D.R., Lee R.W. A plastid without a genome: evidence from the nonphotosynthetic green algal genus Polytomella. Plant Physiol., 2014, 164: 1812-1819 (doi: 10.1104/pp.113.233718).

26. Rizotti M. Non-symbiotic origin of locomotory organelles. In: Symbiosis: mechanisms and model systems /J. Seckbach (ed.). Dordrecht, Boston, London, 2002: 99-110.

27. Gabaldуn T., Snel B., van Zimmeren F., Hemrika W., Tabak H., Huyn-e n M.A. Origin and evolution of the peroxisomal proteome. Biol. Direct., 2006, 1: 8 (doi: 10.1186/1745-6150-1-8).

28. Rogers M.B., Patron N.J., Keeling P.J. Horizontal transfer of a eukaryotic plastid-targeted protein gene to cyanobacteria. BMC Biol., 2007, 5: 26 (doi: 10.1186/1741-7007-5-26).

29. Price D.C., Chan C.X., Yoon H.S., Yang E.C., Qiu H., Weber A.P., Schwac-ke R., Gross J., Blouin N.A., Lane C., Reyes-Prieto A., Durnford D.G., Neilson J.A., Lang B.F., Burger G., Steiner J.M., Löffelhardt W., Meu-ser J.E., Posewitz M.C., Ball S., Arias M.C., Henrissat B., Coutinho P.M., Rensing S.A., Symeonidi A., Doddapaneni H., Green B.R., Rajah V.D., Boore J., Bhattacharya D. Cyanophora paradoxa genome elucidates origin of photosynthesis in algae and plants. Science, 2012, 335: 843-847 (doi: 10.1126/science.1213561).

30. Douglas A.E. The molecular basis of bacterial—insect symbiosis. J. Mol. Biol., 2014, 426: 3830-3837 (doi: 10.1016/j.jmb.2014.04.005).

31. Spang A., Saw J.H., J 0 rgensen S.L., Z a r e mb a - N i e dz w i e dz k a K., Mart ij n J., Lind A.E., van E i j k R., Schleper C., Guy L., E11 e m a T.J. Complex ar-chaea that bridge the gap between prokaryotes and eukaryotes. Nature, 2015, 521: 173-179 (doi: 10.1038/nature14447).

32. Guy L., Ettema T.J. The archaeal TACK superphylum and the origin of eukaryotes. Trends in Microbiol., 2011, 19: 580-587 (doi: 10.1016/j.tim.2011.09.002).

33. Margulis L., Sagan D. Acquiring genomes. A theory of the origins of species. NY, 2002.

34. Z ilb e r - R o s e nb e r g I., Rosenberg E. Role of microorganisms in the evolution of an-

imals and plants: the hologenome theory of evolution. FEMS Microbiol. Rev., 2008, 32: 723735 (doi: 10.1111/j.1574-6976.2008.00123.x).

35. Проворов Н.А., Тихонович И.А. Надвидовые генетические системы. Журнал общей биологии, 2014, 75: 247-260.

36. Forte rre P. Three RNA cells for ribosomal lineages and three DNA viruses to replicate their genomes: a hypothesis for the origin of cellular domain. PNAS USA, 2006, 103: 36693674 (doi: 10.1073/pnas.0510333103).

37. Witz any G. The viral origins of telomeres and telomerases and their important role in eukaryogen-esis and genome maintenance. Biosemiotics, 2008, 1: 191-206 (doi: 10.1007/s12304-008-9018-0).

38. Di Giulio M. The universal ancestor and the ancestors of Archaea and Bacteria were anaerobes whereas the ancestor of the Eukarya domain was an aerobe. J. Evol. Biol., 2007, 20: 543-548 (doi: 10.1111/j.1420-9101.2006.01259.x).

ФГБНУ Всероссийский НИИ сельскохозяйственной Поступила в редакцию

микробиологии, 13 июня 2016 года

196608 Россия, г. Санкт-Петербург—Пушкин, ш. Подбельского, 3, e-mail: provorovnik@yandex.ru

Sel'skokhozyaistvennaya biologiya [Agricultural Biology], 2016, V. 51, № 5, pp. 746-758

K.S. MEREZHKOVSKY AND THE ORIGIN OF THE EUKARYOTIC CELL: 111 YEARS OF SYMBIOGENESIS THEORY

N.A. Provorov

All-Russian Research Institute for Agricultural Microbiology, Federal Agency of Scientific Organizations, 3, sh. Pod-

bel'skogo, St. Petersburg, 196608 Russia, e-mail provorovnik@yandex.ru

Acknowledgements:

Supported by Russian Science Foundation

Received June 13, 2016 doi: 10.15389/agrobiology.2016.5.746eng

Abstract

Theory of symbiogenesis proposed 111 years ago by K.S. Mereschkowsky, postulated the emergence of plants through the integration of phototrophic microbes into heterotrophic host cells. To date, it has become apparent that this theory can be used to describe an extremely wide range of evolutionary processes induced in the systems of cooperative adaptation. We have proposed a new definition of symbiogenesis as of a multi-stage process converting the symbiotic system into the entire organism (holobiont), based on the formation of an integral partners' system of heredity. This system emerges in the course of transition of partners from facultative to obligatory symbiosis and evolves from the functional integrity, based on the signaling partners' interactions (symbiogenome) to the structural integrity, based on the exchange of partners' genes (hologenome). Trade-off between the proposed approach with the symbiogenesis theory of K.S. Mereschkowsky is shown using the material of paper «The nature and origin of chromatophores in the plant kingdom» (C. Mereschkowsky 1905. Über Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche. Biologisches Cen-tralblatt 25: 593-604). We analyzed the relationship of traditional argumentation of symbiogenesis (genetic continuity of the cellular organelles based on their transmission in the host reproduction) with its current argumentation, used by the Theory of Serial Endosymbioses (TSE) proposed by L. Margulis: a) the presence of rudimental organelle genomes; b) phylogenetic kinship of organelles with the free-living and symbiotic microorganisms; c) identification of the transitional cellular forms linking the free-living bacteria and organelles. Modern versions of TSE suggest that the introduction of aerobic а-proteobacteria into anaerobic archaea gave rise to eukaryotes, which further evolved through the recruiting into their cellular structures of additional endosymbionts, including photo-trophic cyanobacteria and viruses. The forms of archaea, close to the common ancestor of eukary-otes, are represented by the newly discovered chemotrophic Lokiarchaeota which cells are characterized by a number of eukaryotic features, including the actin cytoskeleton and the ability for endocy-tosis. Convincing evidence in favor of TSE was obtained in the study of cyanelles (phototrophic symbionts of protozoa, combining the properties of free-living cyanobacteria and plastids), as well as insects' endocytobionts with the deeply reduced genome (less than 200 kb), which, in contrast to mitochondria and plastids, retained the ability to implement independently the basic template processes — replication, transcription, translation. One of the intriguing destinations of modern TSE is the analysis of the emergence of the nucleus and chromosomes, which may be associated with the introduction of highly organized «giant» DNA-viruses into ancestral cellular forms having RNA genomes (the hypothesis of viral eukaryogenesis).

Keywords: symbiogenesis theory, evolution of bacterial genome, plastids and mitochondria, origin of eukaryotic cell, holobiont, hologenome and symbiogenome, theory of serial endosymbiosis.