Роль фитогормонов в контроле развития симбиотических клубеньков у бобовых растений. Сообщение II. Ауксины

СЕЛЬСКОХОЗЯЙСТВЕННАЯ БИОЛОГИЯ, 2016, том 51, № 5, с. 585-592

УДК 633.31/37:631.461.52:57.052 doi: 10.15389/agrobiology.2016.5.585rus

РОЛЬ ФИТОГОРМОНОВ В КОНТРОЛЕ РАЗВИТИЯ СИМБИОТИЧЕСКИХ КЛУБЕНЬКОВ У БОБОВЫХ РАСТЕНИЙ. СООБЩЕНИЕ II. АУКСИНЫ*

Е.А. ДОЛГИХ, А.Н. КИРИЕНКО, И.В. ЛЕППЯНЕН, А.В. ДОЛГИХ

В обзоре представлен анализ современных данных о роли ауксинов в регуляции развития азотфиксирующих клубеньков у бобовых растений. Обсуждается взаимодействие ауксинов с цитокининами и компонентами сигнального каскада, активируемого Nod-факторами, при органогенезе клубеньков у растений с разным типом клубенькообразования. Основное внимание уделено участию ауксинов в контроле инициации и начальных этапов развития клубеньков. В ранних работах при анализе трансгенных растений, которые содержали конструкции с регулируемыми ауксинами промоторами, слитыми с репортерными генами, было выявлено накопление ауксинов в местах закладки примордиев клубеньков, что свидетельствовало о непосредственном влиянии фи-тогормонов на этот процесс (U. Mathesius и соавт., 1998; C. Pacios-Bras и соавт., 2003). Сформировались представления о том, что появлению клубеньков предшествует создание максимумов содержания ауксинов в клетках, из которых в дальнейшем развиваются примордии этих органов. Создание таких максимумов зависит от Nod-факторов и активации цитокининового ответа, но по-разному контролируется у бобовых, формирующих клубеньки детерминированного (регуляция биосинтеза ауксинов) и недетерминированного (контроль транспорта ауксинов с участием флаво-ноидов) типа (A.P. Wasson и соавт., 2006; J. Plet и соавт., 2011; T. Suzaki и соавт., 2012). При этом влияние цитокининов на транспорт ауксинов (белки-транспортеры ауксина PIN) при формировании клубеньков имеет много общего с участием цитокининов в контроле программы развития боковых корней, что может свидетельствовать об эволюционном родстве двух морфогенети-ческих программ. У бобовых растений программы развития клубеньков и боковых корней на начальных этапах имеют много общего, поскольку эти органы образуются в результате реактивации дифференцированных клеток корня и имеют черты структурного сходства. Однако в дальнейшем дивергенция приводит к формированию структурно и функционально различных органов, что может быть связано с неодинаковой ролью, которую играют цитокинины и ауксины в контроле описанных процессов. В обзоре также рассмотрена роль баланса ауксинов и цитокининов в определении программы развития клеток корня. Обсуждаются данные экспериментов с использованием экзогенных гормонов, показавшие что клетки-основательницы, которые дают начало боковым корням, характеризуются высокой пластичностью процессов развития, определяемой балансом ауксинов и цитокининов (L. Laplaze и соавт., 2007; Chatfleld и соавт., 2013). Вместе с тем роль ауксинов в контроле более поздних этапов клубенькообразования у бобовых растений остается малоисследованной.

Ключевые слова: бобово-ризобиальный симбиоз, ауксины, фитогормональный баланс, органогенез клубеньков.

Симбиотическое взаимодействие между бобовыми растениями и бактериями порядка Rhizobiales (ризобиями) приводит к развитию на их корнях новых органов — азотфиксирующих клубеньков. Этот процесс у бобовых растений инициируется сигнальными молекулами липохитооли-госахаридной природы — Nod-факторами, которые выделяют ризобии (1). Клубеньки развиваются в результате реактивации клеток корня, их де-дифференцировки и перехода к делению, что определяет формирование кластера делящихся клеток, образующих примордии новых органов. Процесс клубенькообразования представляет собой уникальную модель для изучения того, как формирование органа de novo регулируется внешними сигналами (в обсуждаемой модели — под влиянием факторов клубенькооб-разования, выделяемых ризобиями).

Физиологические и генетические данные свидетельствуют о том, что индуцируемые Nod-факторами изменения в фитогормональном ба-

* Исследования выполнены при поддержке грантов РФФИ 14-04-01084-а и РНФ 14-24-00135 (раздел по балансу фитогормонов), гранта Президента РФ НШ-6759.2016.4. «Роль фитогормонов в контроле развития симбиотических клубеньков у бобовых растений. Сообщение I. Цитокинины (обзор)» см. в журнале «Сельскохозяйственная биология», 2016, т. 51, № 3: 285-298 ^ок 10Л5389/agroЫology.2016.3.285rus).

лансе представляют собой необходимое условие для успешного развития клубеньков (2-7). Эти изменения связаны с регуляцией генов, контролирующих биосинтез, активацию и транспорт фитогормонов в самом растении (5, 8). Синтезируемые ризобиями гормоны способны влиять на эффективность симбиоза, но не влияют на формирование клубеньков (9).

В настоящем обзоре обсуждаются результаты классических и современных исследований, посвященных роли ауксинов в клубенькообра-зовании, и значение баланса ауксинов и цитокининов в определении программы развития клеток корня у бобовых растений.

Ауксины участвуют в контроле инициации и начальных этапов развития клубеньков. Исследования последних лет показали, что сигнальный каскад, активируемый Nod-факторами, приводит к стимуляции цитокининового ответа в клетках коры корня (10, 11). При этом у бобовых растений, формирующих клубеньки недетерминированного типа (люцерна слабоусеченная Medicago truncatula, горох Pisum sativum, клевер белый Trifolium repens), ответ на цитокинины активируется в клетках перицикла, эндодермы и внутренней коры корня, формирующих примор-дий клубенька (5). Напротив, у бобовых, образующих клубеньки детерминированного типа (лядвенец Lotus japonicus, соя Glycine max) стимуляция цитокининового ответа происходит в клетках наружной коры корня (6).

Вместе с тем экспериментальные данные указывают на важную роль ауксинов в регуляции инициации и развития клубеньков на корнях бобовых растений (4, 5, 7, 12, 13). Достаточно давно было показано, что обработка бобовых растений ингибиторами полярного транспорта ауксинов приводит к появлению клубенькоподобных структур на корнях, что указывает на участие этой группы фитогормонов в образовании клубеньков (4, 14). C использованием генетических конструкций, содержащих регулируемые ауксином промоторы GH3:GUS, DR5:GUS, слитые с репортер-ными генами, было выявлено накопление ауксинов в местах закладки примордиев клубеньков, что свидетельствовало о непосредственном влиянии указанных фитогормонов на этот процесс (17-19).

У бобовых растений, формирующих недетерминированные клубеньки, инокуляция ризобиями и обработка Nod-факторами приводит к нарушению полярного транспорта ауксинов (ПАТ) и локальному накоплению ауксинов в местах закладки клубеньков (17, 18). Выполненные исследования позволили выявить две возможные причины ингибирования ПАТ. С одной стороны, было установлено, что флавоноиды, синтез которых активируется под влиянием Nod-факторов, влияют на ПАТ в месте инокуляции (17, 18, 20-22). С другой стороны, возможной причиной ингибирования ПАТ могло быть влияние цитокининов на распределение белков — транспортеров ауксинов PIN (PIN-FORMED) в проводящей системе корня. В отличие от растений дикого типа у мутанта creí, дефектного по рецептору к цитокининам, в ответ на инокуляцию не происходили изменения в локализации белков PIN (5, 23). Отсутствие изменений в распределении PIN могло приводить к тому, что ингибирование ПАТ не наблюдалось.

На современном этапе исследований детальный анализ мутанта creí позволил приблизиться к пониманию событий, которые происходят на молекулярном уровне с участием Nod-факторов, ауксинов и цитокининов у растений, формирующих клубеньки недетерминированного типа. Установлено, что у мутанта creí в ответ на инокуляцию синтез флавонои-дов не стимулируется, как следствие, изменения в локализации PIN не происходят и полярный транспорт ауксинов не нарушается (24). При этом обработка мутантных растений creí флавоноидами и ингибиторами ПАТ восстанавливала клубенькообразование (24). Следовательно, актива-

ция сигнального пути под влиянием Nod-факторов стимулирует рецептор к цитокининам, что влияет на синтез флавоноидов (экспрессирутся гены, контролирующие биосинтез этих соединений). В свою очередь, флавоно-иды оказывают влияние на белки-переносчики PIN, что приводит к ин-гибированию транспорта ауксинов. В результате локального накопления ауксинов в местах закладки клубеньков стимулируется пролиферация клеток перицикла, эндодермы и коры, дающих начало клубеньку.

Ранее способность флавоноидов выступать в качестве регуляторов транспорта ауксинов была показана для других растений, поскольку эти соединения влияли на синтез (25) и локализацию белков PIN (26). Таким образом, у растений, формирующих клубеньки недетерминированного типа, при клубенькообразовании действие Nod-факторов и цитокининов предшествует изменению в содержании и локализации ауксинов. Цито-кинины влияют на синтез флавоноидов и распределение белков PIN, что служит необходимым условием для создания локального градиента ауксина и формирования нового латерального органа — корневого клубенька.

У бобовых растений с детерминированными клубеньками (L. japo-nicus) ингибирование транспорта ауксинов в ответ на инокуляцию не наблюдали, но в месте закладки клубеньков возрастало содержание ауксинов, что было показано в экспериментах с ауксин-регулируемыми конструкциями (27, 28). При этом увеличение содержания ауксинов коррелировало с индукцией экспрессии гена TRYPTOPHAN AMINOTRANSFERASE RELATED 1 (TARI), контролирующего биосинтез ауксинов (29, 30). Вместе с тем оказалось, что у L. japonicus так же действие цитокининов при инициации органогенеза предшествовало накоплению ауксинов, которые, по мнению авторов, стимулировали пролиферацию клеток корня, влияя на регуляторы клеточного цикла (29, 30).

Действительно, участие и цитокининов, и ауксинов в контроле органогенеза может быть объяснено их взаимным влиянием друг на друга. Анализ данных литературы свидетельствует о том, что цитокинины могут регулировать процессы морфогенеза, оказывая влияние на транспорт и метаболизм ауксинов. Транспорт играет существенную роль в формировании градиента ауксинов в растении, что обусловливает специализацию клеток и регуляцию их пролиферации и дифференцировки (31). Транспорт ауксинов в растении был изучен на примере индолил-3-уксусной кислоты (ИАА), поступление которой в клетку осуществляется с помощью AUX1/LAX (AUXIN RESISTANT 1/LIKE AUX 1) и PGP (P-гликопротеин из семейства MDR — Multidrug resistance) (32). Выделение ауксинов из клетки регулируется белками PIN и PGP, которые встроены в плазматическую мембрану и располагаются полярно по отношению к переносчикам AUX1/LAX. Это позволяет осуществлять акропетальный, базипеталь-ный, а также латеральный транспорт в растении (32). У бобовых изменения в транспорте ауксинов или биосинтезе ауксинов наблюдаются уже после вовлечения цитокининов в контроль клубенькообразования. Эти данные свидетельствуют о том, что цитокинины на начальных этапах развития клубеньков могут оказывать влияние на ауксины (4).

Феномен взаимного влияния фитогормонов цитокининов и ауксинов при органогенезе у растений достаточно хорошо изучен (33-36). Например, при формировании боковых корней у модельного растения Arabidopsis цитокинины сходным образом регулируют синтез PIN, их локализацию и избирательную деградацию (33-36). Установлено, что именно с помощью этих механизмов цитокинины, вероятно, регулируют формирование градиента ауксинов при развитии боковых корней (36, 37). Известно, что цитокинины и ауксины неодинаково влияют на развитие

побегов и корней: цитокинины стимулируют образование побегов, ауксины — корней. Исследования на Arabidopsis показали, что в апикальной меристеме побега цитокинины стимулируют пролиферацию клеток, а ауксины, напротив, влияют на их дифференцировку. В меристеме корня ауксины необходимы для поддержания меристематической активности, тогда как цитокинины подавляют развитие корневой меристемы (38, 39). При этом цитокинины влияют на дифференцировку клеток корня, ингибируя стимулирующий эффект ауксинов в отношении клеточного деления, то есть действуют в тесной взаимосвязи друг с другом. Баланс между делением и дифференцировкой клеток и, как следствие, контроль за размером меристемы достигаются в результате стимулирования цитокининами ре-прессоров ауксинового ответа Aux/IAA, что подавляет экспрессию переносчиков ауксинов PIN и транспорт ауксинов и приводит к изменению баланса цитокининов и ауксинов в той зоне корня, где клетки переходят от деления к дифференцировке (38, 39). Этим представлениям соответствует стимуляция пролиферации клеток корня, дающих начало клубенькам, под влиянием ауксинов, выявленная у бобовых растений.

Роль баланса гормонов ауксинов и цитокининов в определении программы развития клеток корня. В последние годы опубликовано достаточно много работ о взаимном влиянии цитоки-нинов и ауксинов, что позволяет говорить о роли их баланса в определении программы развития клеток. Именно баланс ауксинов и цитокининов может определять выбор той или иной программы развития. Например, известно, что у Arabidopsis закладка бокового корня происходит из определенных клеток перицикла (клеток-основательниц бокового корня), в результате воздействия максимумов содержания ауксина (40). При этом экзогенное добавление ауксина ИАА приводило к увеличению числа боковых корней (41). Напротив, добавление экзогенного цитокинина 6-бен-зиламинопурна (6-БАП) к развивающемуся примордию бокового корня блокирует его развитие: нарушается план деления клеток и происходит уплощение примордия (37). Более того, при определенных условиях добавление экзогенного цитокинина на ранних стадиях закладки приморди-ев боковых корней способно вызывать полное изменение программы развития корня, в результате чего примордий бокового корня преобразуется в функционирующую меристему побега (42). Таким образом, данные экспериментов с использованием экзогенных гормонов указывают на то, что клетки-основательницы, дающие начало боковому корня, характеризуются большой пластичностью процессов развития, и вектор их развития определяется балансом ауксинов и цитокининов.

У бобовых растений программы развития клубеньков и боковых корней на начальных этапах имеют много общего, поскольку оба этих органа образуются в результате реактивации дифференцированных клеток корня и имеют черты структурного сходства (43-47). Однако в дальнейшем дивергенция приводит к формированию структурно и функционально различных органов, что может быть связано с неодинаковой ролью, которую играют цитокинины и ауксины в контроле описанных процессов. Это позволило некоторым авторам предложить гипотезу о том, что программа образования клубеньков эволюционировала на основе программы формирования боковых корней (48). В пользу такого предположения свидетельствуют данные о том, что Nod-факторы могут стимулировать развитие не только клубеньков, но и боковых корней (49, 50). Кроме того, стимуляция роста боковых корней Nod-факторами зависит от основных генов (NFP, DMI1, DMI2, DMI3 и NSP2), контролирующих передачу сигнала после ре-

цепции Nod-факторов. Те же гены регулируют активацию ранних нодули-нов и начальные деления клеток коры корня при клубенькообразовании.

Данные сравнительного анализа транскриптома корней растений дикого типа M. truncatula и мутанта sickle, обработанных Nod-факторами, подтверждают это предположение. Мутант sickle характеризуется повышенной чувствительностью к инокуляции и более интенсивным ответом на действие Nod-факторов из-за невосприимчивости к этилену (51, 52). Показано, что при обработке Nod-факторами у растений дикого типа и особенно у мутанта значительно возрастает экспрессия генов, которые контролируют развитие корней (существенная часть из них — гомологи генов модельного растения Arabidopsis) (53). У Arabidopsis многие из таких генов вовлечены в контроль деления клеток и формирование примордиев боковых корней, а также в поддержание пула стволовых клеток и структуры меристемы в организующем центре корня. Авторы приводят доказательства того, что усиление экспрессии этих генов связано с формированием клубеньков. Значительное увеличение числа примордиев клубеньков, но не боковых корней у мутанта sickle указывает на то, что индукция экспрессии этого набора генов связана преимущественно с клубенькооб-разованием (53). Это свидетельствует в пользу предположения, что у бобовых растений одни и те же гены могут контролировать начальные этапы развития боковых корней и клубеньков.

Итак, появлению клубеньков предшествует создание максимумов содержания ауксинов в клетках, из которых у бобовых растений в дальнейшем развиваются примордии этих органов. Создание таких максимумов зависит от Nod-факторов и активации цитокининового ответа в растениях, но по-разному контролируется у бобовых, формирующих клубеньки детерминированного (регуляция биосинтеза ауксинов) и недетерминированного (контроль транспорта ауксинов с участием флавоноидов) типа. Влияние цитокининов на белки-транспортеры ауксина PIN и транспорт ауксинов при формировании клубеньков имеет много общего с участием цитокини-нов в контроле программы развития боковых корней, что может свидетельствовать об эволюционном родстве двух морфогенетических программ.

ЛИТЕРАТУРА

1. Spaink H., Sheeley D.M., van Brussel A.A.N., Glushka J., York W.S., Tak T., Geiger O., Kennedy E., Reinhold N., Lugtenberg B.J.J. A novel highly unsaturated fatty acid moiety of lipooligosaccharide signals determines host specificity of Rhizobium. Nature, 1991, 354: 125-130 (doi: 10.1038/354125a0).

2. Go nzalez- Rizzo S., Crespi M., Frugier F. The Medicago truncatula CRE1 cytokinin receptor regulates lateral root development and early symbiotic interaction with Sinorhizobium meliloti. The Plant Cell, 2006, 18: 2680-2693 (doi: 10.1105/tpc.106.043778).

3. Tirichine L., Sandal N., Madsen L.H., Radutoiu S., Albrektsen A.S., Sato S., Asamizu E., Tabata S., Stougaard J. A gain-of-function mutation in a cytokinin receptor triggers spontaneous root nodule organogenesis. Science, 2007, 315: 104-107 (doi: 10.1126/science. 1132397).

4. Rightmyer A.P., Long S.R. Pseudonodule formation by wild-type and symbiotic mutant Medicago truncatula in response to auxin transport inhibitors. Mol. Plant Microbe Interact., 2011, 24: 1372-1384 (doi: 10.1094/MPMI-04-11-0103).

5. Plet J., Wasson A., Ariel F., Le Signor C., Baker D., Mathesius U., Crespi M., Frugier F. MtCRE1-dependent cytokinin signaling integrates bacterial and plant cues to coordinate symbiotic nodule organogenesis in Medicago truncatula. Plant J., 2011, 65: 622633 (doi: 10.1111/j.1365-313X.2010.04447.x).

6. Held M., Hou H., Miri M., Huynh C., Ross L., Hossain M.S., Sato S., Tabata S., Perry J., Wang T.L., Szczyglowski K. Lotus japonicus cytokinin receptors work partially redundantly to mediate nodule formation. The Plant Cell, 2014, 26: 678-694 (doi: 10.1105/tpc.113.119362).

7. Ferguson B.J., Mathesius U. Phytohormone regulation of legume-rhizobia interactions.

J. Chem. Ecol., 2014, 201(40): 770-790 (doi: 10.1007/s10886-014-0472-7).

8. van Zeijll A., Op den Camp R.H.M., Deinum E.E., Charnikhova T., Frans-sen H., Op den Camp H.J.M., Bouwmeester H., Kohlen W., Bisseling T., Geurts R. Rhizobium lipo-chitooligosaccharide signaling triggers accumulation of cytokinins in Medicago truncatula roots. Molecular Plant, 2015, 8(8): 1213-1226 (doi: 10.1016/j.molp.2015.03.010).

9. Kisiala A., Laffont C., Emery J.R.N., Frugier F. Bioactive cytokinins are selectively secreted by Sinorhizobium meliloti nodulating and nonodulating strains. Mol. Plant-Microbe Interact., 2013, 26: 1225-1231 (doi: 10.1094/MPMI-02-13-0054-R).

10. Frugier F., Kosuta S., Murray J.D., Crespi M., Szczyglowski K. Cytokinin: secret agent of symbiosis. Trends Plant Sci., 2008, 13: 115-120 (doi: 10.1016/j.tplants.2008.01.003).

11. Oldroyd G.E.D., Murray J.D., Poole P.S., Downie J.A. The rules of engagement in the legume-rhizobial symbiosis. Annu. Rev. Genet., 2011, 45: 119-144 (doi: 10.1146/annurev-genet-110410-132549).

12. Libbenga K.R., Harkes P.A. Initial proliferation of cortical cells in the formation of root nodules in Pisum sativum L. Planta, 1973, 114: 17-28 (doi: 10.1007/BF00390281).

13. Mathesius U. Auxin: at the root of nodule development? Funct. Plant Biol., 2008, 35: 651668 (doi: 10.1071/FP08177).

14. Allen E.K., Allen O.N., Newman A.S. Pseudonodulation of leguminous plants induced by 2-bromo-3,5-dichlorobenzoic acid. Am. J. Bot., 1953, 40: 429-435 (doi: 10.2307/2438526).

15. Hirsch A.M., Bhuvaneswari J.G., Torrey J.G., Bisseling T. Early nodulin genes are induced in alfalfa root outgrowths elicited by auxin transport inhibitors. PNAS USA, 1989, 86: 1244-1248 (doi: 10.1105/tpc.15.00231).

16. Long S.R. The Rhizobium-legume symbiosis: life together in the underground. Cell, 1989, 56: 203-214 (doi: 10.1016/0092-8674(89)90893-3).

17. Mathesius U., Schlaman H.R., Spaink H.P., Sautter C., Rolfe B.G., Djordje-vic M.A. Auxin transport inhibition precedes root nodule formation in white clover roots and is regulated by flavonoids and derivatives of chitin oligosaccharides. Plant J., 1998, 14: 23-34 (doi: 10.1046/j.1365-313X. 1998.00090.x).

18. Huo X.Y., Schnabel E., Hughes K., Frugoli J. RNAi phenotypes and the localization of a protein:GUS fusion imply a role for Medicago truncatula PIN genes in nodulation. Journal of Plant Growth Regulation, 2006, 25: 156-165 (doi: 10.1007/s00344-005-0106-y).

19. Takanashi K., Sugiyama A., Yazaki K. Involvement of auxin distribution in root nodule development of Lotus japonicus. Planta, 2011, 234: 73-81 (doi: 10.1007/s00425-011-1385-0).

20. Boot K.J.M., van Brussel A.A.N., Tak T., Spaink H.P., Kijne J.W. Lipochitin oligosaccharides from Rhizobium leguminosarum bv. viciae reduce auxin transport capacity in Vicia sativa subsp. nigra roots. Mol. Plant Microbe Interact., 1999, 12: 839-844 (doi: 10.1094/MPMI.1999.12.10.839).

21. van Noorden G.E., Kerim T., Goffard N., Wiblin R., Pellerone F.I., Rolfe B.G., M a t h e s i u s U. Overlap of proteome changes in Medicago truncatula in response to auxin and Sinorhizobium meliloti. Plant Physiol., 2007, 144: 1115-1131 (doi: 10.1104/pp.107.099978).

22. Wasson A.P., Pellerone F.I., Mathesius U. Silencing the flavonoid pathway in Medicago truncatula inhibits root nodule formation and prevents auxin transport regulation by rhizobia. The Plant Cell, 2006, 18: 1617-1629 (doi: 10.1105/tpc.105.038232).

23. Xiao T.T., Schilderink S., Moling S., Deinum E.E., Kondorosi E., Frans-sen H., Kulikova O., Niebel A., Bisseling T. Fate map of Medicago truncatula root nodules. Development, 2014, 141: 3517-3528 (doi: 10.1242/dev.110775).

24. Ng J.L.P., Hassan S., Truong T.T., Hocart C.H., Laffont C., Frugier F., M a t h e s i u s U. Flavonoids and auxin transport inhibitors rescue symbiotic nodulation in the Medicago truncatula cytokinin perception mutant cre1. The Plant Cell, 2015, 27(8): 2210-2226 (doi: 10.1105/tpc.15.00231).

25. Peer W.A., Bandyopadhyay A., Blakeslee J.J., Makam S.N., Chen R.J., Masson P.H., Murphy A.S. Variation in expression and protein localization of the PIN family of auxin efflux facilitator proteins in flavonoid mutants with altered auxin transport in Arabidopsis thaliana. The Plant Cell, 2004, 16: 1898-1911 (doi: 10.1105/tpc.021501).

26. Santelia D., Henrichs S., Vincenzetti V., Sauer M., Bigler L., Klein M., B a i l l y A., L e e Y., F r i m l J., G e i s l e r M., M a r t i n o i a E. Flavonoids redirect PINmediated polar auxin fluxes during root gravitropic responses. J. Biol. Chem., 2008, 283: 3121831226 (doi: 10.1074/jbc.M71012220).

27. Pacios-Bras C., Schlaman H.R., Boot K., Admiraal P., Langerak J.M., Stougaard J., Spaink H.P. Auxin distribution in Lotus japonicus during root nodule development. Plant Mol. Biol., 2003, 52: 1169-1180 (doi: 10.1007/s00425-011-1385-0).

28. Subramanian S., Stacey G., Yu O. Endogenous isoflavones are essential for the establishment of symbiosis between soybean and Bradyrhizobium japonicum. The Plant Journal, 2006, 48: 261-273 (doi: 10.1111/j.1365-313X.2006.02874.x).

29. Suzaki T., Yano K., Ito M., Umehara Y., Suganuma N., Kawaguchi M. Positive and negative regulation of cortical cell division during root nodule development in Lotus japonicus is accompanied by auxin response. Development, 2012, 139: 3997-4006 (doi: 10.1242/dev.084079).

30.

31.

32.

33.

34.

35.

36.

37.

38

39.

40.

41.

42.

43.

44.

45.

46.

47.

48.

49.

50.

Suzaki T., Ito M., Kawaguchi M. Genetic basis of cytokinin and auxin functions during root nodule development. Front. Plant Sci., 2013, 4: 42 (doi: 10.3389/fpls.2013.00042). Benkova E., Michniewicz M., Sauer M., Teichmann T., Seifertova D., J u rgens G., Friml J. Local, efflux dependent auxin gradients as a common module for plant organ formation. Cell, 2003, 115: 591-602 (doi: 10.1016/S0092-8674(03)00924-3). Petr a sek J., Friml J. Auxin transport routes in plant development. Development, 2009, 136: 2675-2688 (doi: 10.1242/dev.030353).

Pernisov a M., Kl i ma P., Hor a k J., V a lkov a M., Malbeck J., Soucek P., Reichman P., Hoyerov a K., Dubov a J., Friml J., Zaz i malov a E., He-j a t k o J. Cytokinins modulate auxin induced organogenesis in plants via regulation of the auxin efflux. PNAS USA, 2009, 106: 3609-3614 (doi: 10.1073/pnas.0811539106). Ruzicka K., Sim a skov a M., Duclercq J., Petr a sek J., Zaz i malov a E., Simon S., Friml J., Van Montagu M.C.E., Benkov a E. Cytokinin regulates root meristem activity via modulation of the polar auxin transport. PNAS USA, 2009, 106: 42844289 (doi: 10.1073/pnas.0900060106).

Marhavy P., Bielach A., Abas L., Abuzeineh A., Duclercq J., Tanaka H., Parezov a M., Petr as ek J., Friml J., Kleine-Vehn J., Benkov a E. Cytokinin modulates endocytic trafficking of PIN1 auxin efflux carrier to control plant organogenesis. Dev. Cell, 2011, 21: 796-804 (doi: 10.1016/j.devcel.2011.08.014).

Marhav y P., Duclercq J., Weller B., Feraru E., Bielach A., Offringa R., Friml J., Schwechheimer C., Murphy A., Benkov a E. Cytokinin controls polarity of PIN1-dependent auxin transport during lateral root organogenesis. Curr. Biol., 2014, 24: 1031-1037 (doi: 10.1016/j.cub.2014.04.002).

Laplaze L., Benkova E., Casimiro I., Maes L., Vanneste S., Swarup R., Weijers D., Calvo V., Parizot B., H e r r e r a-Ro d r i g u e z M.B., Offringa R., Graham N., Doumas P., Friml J., Bogusz D., Beeckman T., Bennett M. Cytokinins act directly on lateral root founder cells to inhibit root initiation. The Plant Cell, 2007, 19(12): 3889-3900 (doi: 10.1105/tpc.107.055863).

Dello Ioio R., Linhares F.S., Scacchi E., C a s a m i t j a n a-M a r t i n e z E., Heidstra R., Costantino P., Sabatini S. Cytokinins determine Arabidopsis root meristem size by controlling cell differentiation. Curr. Biol., 2007, 17: 678-682 (doi: 10.1016/j.cub.2007.02.047).

Moubayidin L., Perilli S., Dello Ioio R., Di Mambro R., Costanti-n o P., S a b a t i n i S. The rate of cell differentiation controls the Arabidopsis root meristem growth phase. Curr. Biol., 2010, 20: 1138-1143 (doi: 10.1016/j.cub.2010.05.035). De Smet I., Tetsumura T., De Rybel B., Frei dit Frey N., Laplaze L., Casimiro I., Swarup R., Naudts M., Vanneste S., Audenaert D., Inz e D., B e n n e t t M.J., B e e c k m a n T. Auxin-dependent regulation of lateral root positioning in the basal meristem of Arabidopsis. Development, 2007, 134: 681-690 (doi: 10.1242/dev.02753).

0 v e r v o o r d e P., F u k a k i H., B e e c k m a n T. Auxin control of root development. Cold Spring Harbor Perspectives in Biology, 2010, 2: a001537 (doi: 10.1101/cshperspect.a001537). Chatfield S.P., Capron R., Severino A., Penttila P.-A., Alfred S., Nah-a l H., P r o v a r t N.J. Incipient stem cell niche conversion in tissue culture: using a systems approach to probe early events in WUSCHEL dependent conversion of lateral root primordia into shoot meristems. The Plant Journal, 2013, 73: 798-813 (doi: 10.1111/tpj.12085). Casimiro I., Marchant A., Bhalerao R.P., Beeckman T., Dhooge S., Swarup R., Graham N., Inz e D., Sandberg G., Casero P.J., Bennett M.J. Auxin transport promotes Arabidopsis lateral root initiation. The Plant Cell, 2001, 13: 843-852 (doi: 10.1105/tpc.13.4.843).

Dubrovsky J.G., Colyn-Carmona A., Rost T.L., Doerner P.W. Early primor-dium morphogenesis during lateral root initiation in Arabidopsis thaliana. Planta, 2001, 214: 3036 (doi: 10.1007/s004250100598).

P e ret B., de Rybel B., Casimiro I., Benkova I., Swarup R., Laplaze L., B e e c k m a n T., B e n n e t t M.J. Arabidopsis lateral root development: an emerging story. Trends Plant Sci., 2009, 14: 399-408 (doi: 10.1016/j.tplants.2009.05.002).

Benkov a E., Bielach A. Lateral root organogenesis — from cell to organ. Curr. Opin. Plant Biol., 2010, 13: 677-683 (doi: 10.1016/j.pbi.2010.09.006).

Op den Camp R.H., De Mita S., Lillo A., Cao Q., Limpens E., Bisseling T., G e u r t s R. A phylogenetic strategy based on a legume-specific whole genome duplication yields symbiotic cytokinin type-A response regulators. Plant Physiol., 2011, 157: 2013-2022 (doi: 10.1104/pp.111.187526).

Soyano T., Hayashi M. Transcriptional networks leading to symbiotic nodule organogenesis. Curr. Opin. Plant Biol., 2014, 20: 146-154 (doi: 10.1016/j.pbi.2014.07.010).

01 a h B., Bri e re C., B e card G., D e nari e J., Gough C. Nod factors and a diffusible factor from arbuscular mycorrhizal fungi stimulate lateral root formation in Medicago truncatula via the DMI1/DMI2 signalling pathway. Plant J., 2005, 44: 195-207 (doi: 10.1111/j.1365-313X.2005.02522.x).

Maillet F., Poinsot V., Andr e O., Puech-Pag e s V., Haouy A., Gueuni-

er M., Cromer L., Giraudet D., Formey D., Niebel A., Martinez E.A., Driguez H., B e card G., D e nari e J. Fungal lipochitooligosaccharide symbiotic signals in arbuscular mycorrhiza. Nature, 2011, 469: 58-63 (doi: 10.1038/nature09622).

51. Penmetsa R.V., Cook D.R. A legume ethylene-insensitive mutant hyperinfected by its rhizobial symbiont. Science, 1997, 275: 527-530 (doi: 10.1126/science.275.5299.527).

52. Penmetsa R.V., Uribe P., Anderson J., Lichtenzveig J., Gish J.C., Nam Y.W., Engstrom E., Xu K., Sckisel G., Pereira M., Baek J.M., Lopez-Meyer M., Long S.R., Harrison M.J., Singh K.B., Kiss G.B., Cook D.R. The Medicago trun-catula ortholog of Arabidopsis EIN2, sickle, is a negative regulator of symbiotic and pathogenic microbial associations. Plant J., 2008, 55: 580-595 (doi: 10.1111/j.1365-313X.2008.03531.x).

53. Larrainzar E., Riely B.K., Kim S.C., C a r r a s qu il l a-G a r c i a N., Yu H.-Y., Hwang H.-J., Oh M., Kim G.B., Surendrarao A.K., Chasman D., Si-ahpirani A.F., Penmetsa R., Lee G.-S., Kim N., Roy S., Jeong-Hwan M u n L.-H., Cook D.R. Deep sequencing of the Medicago truncatula root transcriptome reveals a massive and early interaction between nodulation factor and ethylene signals. Plant Physiol., 2015, 169: 233-265 (doi: 10.1104/pp.15.00350).

ФГБНУ Всероссийский НИИ сельскохозяйственной Поступила в редакцию

микробиологии, 18 марта 2016 года

196608 Россия, г. Санкт-Петербург—Пушкин, ш. Подбельского, 3, e-mail: dol2helen@yahoo.com

Sel'skokhozyaistvennaya biologiya [Agricultural Biology], 2016, V. 51, № 5, pp. 585-592

ROLE OF PHYTOHORMONES IN THE CONTROL OF SYMBIOTIC NODULE DEVELOPMENT IN LEGUME PLANTS. II. AUXINS

E.A. Dolgikh, A.N. Kirienko, I. V. Leppyanen, A. V. Dolgikh

All-Russian Research Institute for Agricultural Microbiology, Federal Agency of Scientific Organizations, 3, sh.

Podbel'skogo, St. Petersburg, 196608 Russia, e-mail dol2helen@yahoo.com

Acknowledgements:

Supported by Russian Foundation for Basic Research (project № 14-04-01084-а), Russian Science Foundation (project № 14-24-00135) and the grant of the President of the Russian Federation (project HIII-6759.2016.4) Received March 18, 2016 doi: 10.15389/agrobiology.2016.5.585eng

Abstract

This review refers to analysis of the modern data about the role of auxins in the regulation of nitrogen-fixing nodule development in the legume plants. The interaction of these hormones with cytokinins and components of signaling cascade activated by Nod factors during nodule organogenesis in legume plants with different types of nodules are discussed. Emphasis is being given to the participation of auxins in the control of initiation and early stages of nodule development. In early works the analysis of transgenic plants containing the fusions between promoters regulated by auxins and reporter genes, showed the accumulation of auxins in the places of nodule primordia development. It indicates a direct effect of these plant hormones on the process (U. Mathesius et al., 1998; C. Pacios-Bras et al., 2003). These studies became the basis for the suggestion that the auxin maximus in the cells giving later nodule primordia precedes these organs appearance. The creation of such peaks is dependent on Nod factors and cytokine response activation in plants, but it is differently regulated in legumes with determined (regulation of auxin biosynthesis) and non-determinated (control of auxin transport with flavonoids) type of nodules (A.P. Wasson et al., 2006; J. Plet et al., 2011; T. Suzaki et al., 2012). The effect of cytokinins on the auxin transport (auxin transporters PINs) during the formation of nodules has much in common with the participation of cytokinins in the control of lateral root development program, which may indicate an evolutionary relationship of two morphogenetic programs. In legume nodules and lateral roots development programs the initial stages have much in common, since both structures are formed as a result of the reactivation of differentiated root cells and have the features of structural similarity. However further divergence leads to the formation of structurally and functionally distinct organs that can be associated with unequal role that cytokinins and auxins play in controlling these processes. The review also examined the role of the balance of auxin and cytokinin hormones in determining the program of development of root cells. We discuss the experimental data using exogenous hormones, which showed that the founder-cells, giving rise to lateral roots, characterized by high plasticity of development processes, determined by the balance of auxins and cytokinins (L. Laplaze et al., 2007; Chatfield et al., 2013). However, an analysis of the data leads to the conclusion that the role of auxin in the control later stages nodulation in legumes is little investigated.

Keywords: legume-rhizobial symbiosis, auxins, phytohormonal balance, nodule organogenesis.