Влияние физических барьеров и экологических факторов на фрагментацию ареала и генетическое разнообразие популяций крапчатого суслика (Spermophilussuslicus Güld. ) в Среднем Поволжье

УДК 591.557:599.322.2

DOI: 10.21685/2307-9150-2017-4-2

С. С. Закс, О. В. Чернышова, А. А. Кузьмин, С. В. Титов

ВЛИЯНИЕ ФИЗИЧЕСКИХ БАРЬЕРОВ И ЭКОЛОГИЧЕСКИХ ФАКТОРОВ НА ФРАГМЕНТАЦИЮ АРЕАЛА И ГЕНЕТИЧЕСКОЕ РАЗНООБРАЗИЕ ПОПУЛЯЦИЙ КРАПЧАТОГО СУСЛИКА (SPERMOPHILUS SUSLICUS GÜLD.) В СРЕДНЕМ ПОВОЛЖЬЕ1

Аннотация.

Актуальность и цели. Исследование генетической структуры популяций, потока генов и генетического разнообразия - актуальная современная проблема популяционной экологии и теории метапопуляций. Это направление исследований наряду со своими непосредственными задачами потенциально способно решить ряд вопросов, связанных с проблемой охраны природы и сохранения биологического разнообразия. Целью исследования было изучение влияния физических барьеров и экологических факторов на генетическую структуру и генетическое разнообразие пространственно подразделенных популяций крапчатого суслика (Spermophilus suslicus Güld.) в Среднем Поволжье с использованием данных экологических (численность, плотность, биотопические предпочтения) и молекулярно-генетических исследований модельных поселений этого вида.

Материалы и методы. Были исследованы генетическая (микросателлитные маркеры) структура 28 популяций (n = 131 особь) крапчатого суслика. Обобщенная выборка составила 131 особь. Наряду с этим были проанализированы 20 популяционных и биотопических показателей в 121 поселении крапчатого суслика в Среднем Поволжье. Генетическая структура популяций описывали при использовании программы Arlequin ver. 3.1, а многомерные показатели экологической и биотопической приуроченности обработали в пакете программ Statistica for Windows.

Результаты и выводы. Проанализированные с помощью факторного анализа (метод главных компонент) биотопические показатели поселений крапчатого суслика объединяются в три кластера, соответствующих основным типам предпочитаемых им биотопов - «антропогенно нарушенные», «степные» и «увлажненные». Полученное ортогональное многофакторное пространство является факторной моделью экологической ниши этого вида в условиях восточной части его ареала. На основе данных по распространению крапчатого суслика и при учете расположения географических барьеров была проведена группировка популяций S. suslicus в Ульяновской области. Правильность полученных метапопуляционных группировок крапчатого суслика была доказана результатами пошагового дискриминантного анализа и данными о генетическом разнообразии, полученными по трем локусам микросателлитной ДНК. Выявленная в ходе исследования фрагментированная структура восточной части ареала крапчатого суслика обусловлена двумя основными факторами -сложной ландшафтной структурой территории Среднего Поволжья и связанными с ней разнообразием биотопических условий потенциальных для этого вида местообитаний, а также сильной антропогенной трансформацией естественных биотопов.

1 Исследования выполнены при финансовой поддержке РФФИ в рамках научного проекта № 16-34-60059 мол_а_дк.

Ключевые слова: крапчатый суслик, генетическая структура, генетическое разнообразие, экологические факторы, физические барьеры, подразделенность популяций, Среднее Поволжье.

S. S. Zaks, O. V. Chernyshova, A. A. Kuzmin, S. V. Titov

THE INFLUENCE OF PHYSICAL BARRIERS AND ECOLOGICAL FACTORS ON AREAL FRAGMENTATION AND GENETIC DIVERSITY OF POPULATIONS OF THE SPECKLED GROUND SQUIRREL (SPERMOPHILUS SUSLICUS GULD.) IN MIDDLE VOLGA REGION

Abstract.

Background. Studying the genetic structure of populations, the flow of genes and genetic diversity is a topical contemporary problem of population ecology and metapopulation theory. This line of research can solve a number of issues related to the problem of nature conservation and conservation of biological diversity. The goal of the work is to study the effect of physical barriers and ecological factors on the genetic structure and genetic diversity of spatially subdivided populations of the Spotted Ground Squirrel (Spermophilus suslicus Guld.) in Middle Volga region. The authors used the data of ecological (the density of individuals, biotopic priority) and molecular-genetic studies of a model colony of this species.

Materials and methods. The genetic (microsatellite markers) structure of 28 populations (n = 131 individuals) of the Spotted Ground Squirrel was investigated. The total sample included 131 individuals. Along with this, 20 population and biotopic indices were analyzed in 121 colonies of the Spotted Ground Squirrel in Middle Volga region. The genetic structure of populations was described using the Arlequin ver. 3.1, and multidimensional indicators of ecological and biotope confined-ness were processed in the Statistica for Windows software.

Results and conclusions. Areal indicators of the spotted ground squirrel colonies were examined using factor analysis (the principal component method). They merge into three clusters, which correspond to the basic types of preferred biotops -"man-altered", "steppe" and "wet". The obtained orthogonal multivariate space is a factor model of the ecological niche of this species in the Eastern portion of its range. Populations of S. suslicus in Ulyanovsk region were grouped on the basis of the data on distribution of the speckled ground squirrel taking into account the location of geographic barriers. The correctness of the determined metapopulation groups of the spotted ground squirrel was proved by the results of a stepwise discriminant analysis and the data on the genetic diversity of the 3 locus microsatellite DNA. Revealed in the course of the study, the fragmented structure of the Eastern part of the spotted ground squirrel's areal is caused by two factors: a complex landscape structure of the territory of Middle Volga region and the diversity of the bio-topic conditions of potential habitats for this species, as well as strong anthropogenic transformations of natural biotops.

Key words: Spotted Ground Squirrel, genetic structure, genetic diversity, environmental factors, physical barriers, subdivision of populations, Middle Volga region.

Исследование генетической структуры популяций, потока генов и генетического разнообразия - актуальная современная проблема популяционной экологии и теории метапопуляций [1-4]. Это направление исследований наряду со своими непосредственными задачами потенциально способно решить

ряд вопросов, связанных с проблемой охраны природы и сохранения биологического разнообразия. Популяционно-генетический анализ, основанный на молекулярно-генетических методах (например, анализ микросателлитов), применяется, в частности, для оценки влияния степени фрагментированности местообитаний и изолированности популяций на поток генов, генетическое разнообразие и генетическую структуру внутрипопуляционных группировок [5-8]. Показано, например, что изменение растительного покрова в результате антропогенной трансформации ландшафта может приводить к ограничению обмена генным материалом между внутрипопуляционными группировками сусликов (Spermophilus mollis) и луговых собачек (Cynomys ludovicia-nus), что увеличивает риск вымирания отдельных их поселений [9]. Особенно актуальны популяционно-генетические исследования мозаичных популяций, поскольку позволяют оценить их устойчивость и риск исчезновения [10, 11]. В этом отношении исследования генетической структуры видовых поселений сусликов, большая часть видов которых включены в региональные Красные книги [12-16], не только внесут вклад в решение актуальной фундаментальной проблемы изучения механизмов и факторов поддержания генетического разнообразия в изолированных популяциях, но и целиком соответствуют современным подходам к управлению популяциями редких видов.

Целью исследования было изучение влияния физических барьеров и экологических факторов на генетическую структуру и генетическое разнообразие пространственно подразделенных популяций крапчатого суслика (Sper-mophilus suslicus Guld.) в Среднем Поволжье с использованием данных экологических (численность плотность, биотопические предпочтения) и молеку-лярно-генетических исследований модельных поселений этого вида.

Материалы и методы

Материалом для работы послужили пробы биологического материала (когтевые фаланги и эпидермис), собранные в результате проведения экспедиционных работ (2014-2017 гг.), на основе которых была исследована генетическая структура 28 популяций крапчатого суслика (n = 131 особь) (табл. 1), а также результаты биотопических и экологических исследований 121 поселения сусликов (2009-2017 гг.), изученных в Среднем Поволжье (Ульяновская область, n = 71; Пензенская область, n = 26; Саратовская область, n = 10; Чувашская Республика, n = 10; Республика Татарстан, n = 3; Республика Мордовия, n = 1) [17].

Таблица 1

Исследованные на биотопическую приуроченность и генетическое разнообразие популяции крапчатого суслика в восточной части ареала

№ п/п Местообитание Координаты ГТ № п/п Местообитание Координаты ГТ

с.ш. в.д. с.ш. в.д.

Ульяновская область 64. Юшанское 54,2833 47,9166

1. Николаевка 53,1166 47,2500 65. Сухаревка 53,9666 47,7833 +

2. Куроедовские Выселки 53,1000 47,3500 + 66. Новые Тимерсяны 54,5833 47,8166

3. Клин 53,1166 47,4833 67. Нижние Тимерсяны 1 54,6166 47,7500

Продолжение табл. 1

№ п/п Местообитание Координаты ГТ № п/п Местообитание Координаты ГТ

с.ш. в.д. с.ш. в.д.

4. Куроедово 1 53,0833 47,4500 68. Верхние Тимерсяны 54,5833 47,6833

5. Куроедово 2 53,1034 47,4523 69. Нижние Тимерсяны 2 54,5441 47,8085 +

6. Просковьино 53,1166 47,3666 70. Елизаветино 54,3500 47,9166

7. Поника 53,1833 47,1166 71. Чувашская Кулатка 54,7134 47,7290 +

8. Сухая Терешка 53,0097 47,4741 + Пензенская область

9. Новоспасское 53,1000 47,7833 72. Пограничный 52,7666 44,7500

10. Однодворцы 53,3166 47,8000 73. Березовка 52,7000 44,8166

11. Матрунино 53,1333 47,9500 74. Соколинка 52,8166 44,6500

12. Юрьевка 53,0500 47,8500 75. Сущевка 52,6833 44,5666

13. Зыково 1 53,0666 47,8000 + 76. Сумы 52,6666 44,6333

14. Зыково 2 53,0833 47,7333 77. Краснополье 52,8666 44,7666

15. Зыково 3 53,0987 47,7792 78. Кикино 53,1333 43,7666

16. Репьевка 53,1666 48,1000 79. Андреевка 53,3666 44,1000

17. Красный Бор 53,3333 47,7833 80. Русский Камешкир 52,8666 46,0833

18. Студенец 53,4204 47,9791 + 81. Новое Шаткино 52,9166 46,2833

19. А/д Безводовка 53,5351 47,9016 82. Анненково 53,0166 46,3833

20. Бестужевка 53,7277 47,7537 + 83. Карнавар 52,6166 46,7500

21. Смышляевка 1 53,7463 47,7530 + 84. План 52,4500 46,7000

22. Смышляевка 2 53,7621 47,7061 85. Титово 53,2333 43,6666

23. Порецкое 53,8225 47,8858 86. Николаевка 52,5000 44,8333

24. Новая Бекшанка 53,3833 47,0833 87. Софьино 52,5500 43,8833

25. Барышская Дурасовка 53,8500 47,1500 88. Кукарки 52,9333 43,3333

26. Новая Ярыкла 1 53,7166 47,9666 89. Кевда-Вершина 53,1166 43,3000

27. Старая Ярыкла 2 53,7000 47,4833 90. Нечаевка 53,2666 44,4500

28. Трубетчина 53,6333 47,8666 + 91. Новая Матчерка 53,4333 42,7166

29. Красноборск 53,7489 48,0260 + 92. Гоголев Бор 53,7333 42,5833

30. Сарым 53,6036 48,3138 + 93. Вичутка 53,9091 43,1362

31. Белогоровка 52,8166 47,8500 94. Кошелевка 53,9050 43,2511

32. Верхняя Маза 52,9500 47,9166 95. Наровчат 53,9500 46,7500

33. Вязовка 52,8975 48,3614 + 96. Казеевка 53,9166 43,8333

34. Журавлиха 53,0020 47,1686 + 97. Вьюнки 53,8666 43,5333

35. Нижняя Маза 52,9166 47,9166 Саратовская область

36. Октябрьский 53,0333 47,9000 98. Вязовка 52,1666 46,7000

37. Радищево 52,8833 47,8833 99. Чернавка 52,4666 47,2500

38. Соловчиха 52,9671 47,7937 + 100. Александровка 51,4333 45,8500

39. Мордовская Карагужа 52,8096 48,1654 101. Поповка 51,4166 45,5833

40. Шевченко 52,8894 48,1775 + 102. Двоенка 51,3833 45,2833

Окончание табл. 1

№ п/п Местообитание Координаты ГТ № п/п Местообитание Координаты ГТ

с.ш. в.д. с.ш. в.д.

41. Каргино 1 53,9166 47,1166 103. Большая Димитровка 51,3500 45,3000

42. Каргино 2 53,9118 47,1391 104. Ключи 51,4333 45,2000

43. Вешкайма 1 54,0666 47,0333 105. Широкий Карамыш 51,3333 45,0833

44. Вешкайма 1 54,0429 47,1959 106. Соцземле-дельческий 51,6333 43,6666

45. Таволжанка 54,2000 47,0166 107. Малая Семеновка 51,4833 43,6166 +

46. Карсун 54,2333 47,0166 Чувашская Республика

47. Краснополка 54,1666 46,9166 108. Алатырь 54,8333 46,4833

48. Старое и Новое Погорелово 54,1666 46,7833 + 109. Кувакино 54,9666 46,4166

49. Беловодье 1 54,2000 46,7000 110. Раздольное 55,0166 46,4000

50. Беловодье 2 54,2537 46,6476 + 111. Молодежный 55,8500 47,4000 +

51. Усть-Урень 54,3833 47,0500 112. Тюрлема 55,7500 48,2000

52. Урено-Карлинское1 54,2666 47,2833 113. Эмметево 55,2166 47,7500

53. Урено-Карлинское 2 54,2652 47,2589 + 114. Большая Таяба 55,2500 47,7500

54. Русские Горенки 54,2514 46,7376 + 115. Долгий Остров 55,1000 47,5666

55. Белозерье 54,3486 47,1999 + 116. Батырево 55,0666 47,6666 +

56. Астрадамовка 54,5333 47,1333 117. Малые Шихирданы 55,1000 47,8000

57. Паркино 54,6166 47,2500 Республика Татарстан

58. Кезьмино 54,4666 47,2500 118. Старое Дуваново 54,7833 47,6666

59. Сурское 54,4833 46,6666 119. Старое Дрожжаное 54,7333 47,0333

60. Элита 1 54,4666 46,8666 + 120. Кошки-Теняково 54,8333 48,2500

61. Элита 2 54,4595 46,8439 Республика Мордовия

62. Тагай 54,2333 47,7500 121. Алашеевка 54,6500 54,2333 +

63. Загоскино 53,8833 47,6333 + ГТ - генотипированные поселения

В молекулярно-генетическом анализе были использованы выборки всех географически разобщенных популяций, а в статистическую обработку полученных данных были вовлечены только те из них, у которых величина выборки превышала три особи (п = 17).

Молекулярно-генетические исследования проведены на базе лаборатории молекулярной экологии и систематики животных кафедры зоологии и экологии Пензенского государственного университета.

ДНК выделяли из образцов печени или когтевых фаланг пальцев, зафиксированных в этаноле (96 %). Предварительно гомогенизировав, небольшие кусочки ткани (около 50 мг) инкубировали в течение 6-12 ч в смеси,

включающей 0,5 мл буфера STE, 50 мкл 10 %-го додецилсульфата натрия (SDS) и 17 мкл протеиназы К, при 50 °C с последующей фенольной экстракцией [18].

Полимеразную цепную реакцию (PCR) проводили в 25 мкл реакционной смеси, содержащей 50 мМ Трис-HCl (pH 8,9), 20 мМ сульфата аммония, 20 мкМ ЭДТА, 170 мкг/мл бычьего сывороточного альбумина (BSA), смесь дезоксинуклеозидтрифосфатов (200 мкМ каждого из них), 2 мМ хлористого магния, 0,6 мкМ каждого из праймеров, 0,1-0,2 мкг ДНК и 2 ед. акт. Taq-полимеразы. Реакцию проводили при условиях - 94 °С - 30 с, 58-60 °С -30 с (отжиг), 72 °С - 30 с (30 циклов). В работе были использованы специфические для сусликов праймеры, применяемые для изучения генетической структуры популяций (табл. 2). Впоследствии полученные таким образом PCR-продукты были подвергнуты электрофоретическому разделению в 8 %-ом полиакриламидном геле (ПААГ) с целью выявления аллельного состава генотипа для каждого образца. Для уточнения идентификации конкретных мик-росателлитных аллелей некоторые из маркерных образцов были просеквени-рованы (STR1 - n = 135; Ssu16 - n = 91; Ssu17 - n = 130).

Таблица 2

Праймеры, использованные для анализа микросателлитной ДНК (8ТЯ-говторы) в популяциях крапчатого суслика

Система праймеров ТО отж Последовательность S - З Микросателлитный повтор

STRI 1 D/R 62° D: GGAGGAGGCTCATGAGACAG R: CTAAAAATAAAGTCTATTAAGGCTT (GAAA)n(AGGG)m

SSU16 D/R* S8° D: AACCCTTTCTGTTTCCCTTCA R: TGGGGTTAGCAAATGATGGT (GAT)n

Ssu17 D/R* S8° D: CCCAAAAGGGAACAAAGCTA R: TGATTCAAAGATGCAAACATCC (GAT)n

Примечание. * по Gondek et al., 200б [19].

При описании поселений крапчатого суслика были использованы следующие популяционные и биотопические показатели: общая численность (ос.), плотность поселений (ос/га), расстояние до лесных массивов и населенных пунктов (км), преобладание степной и луговой растительности, приуроченность к: ОПУ - остепненным плакорным участкам, ОСКЛ - остепненным склонам, ЗП - невозделываемым сельскохозяйственным угодьям, ППиО -придорожным полосам и обочинам дорог, МОСКЛ - меловым остепненным склонам, СБС - степным балочным системам, СЗиН - степным залежам и неудобьям, ВиП - выгонам и пастбищам, СХД - суходолам и суходольным степным балкам, СЗиН - степным залежам и неудобьям, КП - культивируемым сельскохозяйственным угодьям, МТ - маргинальным территориям, приречным и приручьевым биотопам, биотопам около прудов.

Генетическую структуру популяций описывали при использовании программы Arlequin ver. 3.1 и ^"-статистики [20]. Достоверность различий параметрических показателей оценивалась по критерию Стьюдента при пороговом значении p < 0,05, а непараметрических - с помощью %2-теста.

При обработке многомерных показателей был использован пакет программ Statistica for Windows.

Результаты и обсуждение

Анализ численности крапчатых сусликов в 121 поселении показал, что большая их часть (52,1 %) имеет низкий и средний (32,2 %) ее показатель. Поселений с высокой численностью мало (15,7 %) и все они располагаются в Ульяновской области, вероятно, являющейся центром распространения крапчатого суслика в восточной части ареала.

Изучение биотопических условий поселений крапчатого суслика, составляющих аналитическую выборку (n = 121), показало, что почти в равных долях поселения связаны с естественными степными или остепненными (n = 59, 49 %) и антропогенно трансформированными (n = 62, 51 %) биотопами. При этом независимо от этой характеристики подавляющая часть колоний была приурочена к пастбищным биотопам (n = 90, 74 %) и биотопам с мозаичным сочетанием микробиотопических стаций (n = 83, 69 %). Выявленная мозаичность биотопа проявляется в присутствии нескольких их типов в границах поселения (табл. 3). Максимальное количество таких биотопов, в которых были обнаружены крапчатые суслики, выявлено в Ульяновской (80 %) и Саратовской (80 %) областях и Чувашской республике (60 %).

Таблица 3

Характеристика биотопических стаций

Стации Регион

ОПУ ОСКЛ СЗиН СБС МТ МОСКЛ СХД ЗП КП ППиО

Ульяновская область, П = 71 7 9,8 9 12,7 19 26,8 14 19,7 5 7,0 12 16,9 9 12,7 2 2,8 3 4,2 10 14,1

Пензенская область, П = 26 - - 10 38,5 - 1 3,8 - - - 2 7,7 -

Саратовская область, п = 10 - 2 20,0 4 40,0 - 1 10,0 1 10,0 - - 2 20,0 1 10,0

Республика Татарстан, П = 3 - 1 33,3 - - - - - - - 3 100,0

Чувашская Республика, П = 10 - - 4 40,0 2 20,0 1 10,0 - 1 10,0 - - 2 20,0

Республика Мордовия, п = 1 - 1 100,0 - - - - - - - -

ВСЕГО 7 5,8 13 10,7 37 30,6 16 13,2 8 6,6 13 10,7 10 8,3 2 1,7 7 5,8 13 10,7

Факторный анализ (метод главных компонент) биотопических показателей в поселениях крапчатого суслика проводили при условии формирования двух факторов, описывающих, по мнению авторов, две наиболее важные особенности биотопа, предпочитаемые крапчатым сусликом, - антропогенная нарушенность (Б1) и уровень ксерофитности (остепненности) (Б2) биотопа. По первому фактору (Б1) максимальная нагрузка (коэффициент корреляции) выявлена для степной растительности (0,72), луговой растительности (0,53), степных балочных систем (0,43) и остепненных склонов (0,33). Этот фактор, по-видимому, соответствует уменьшению градиента антропогенной нару-шенности биотопа. По второму фактору (Б2) максимальная нагрузка отмечается для степной растительности (0,66), меловых остепненных склонов (0,52), остепненных плакорных участков (0,37), суходолов (0,31) и балочных систем (0,33). Этот фактор, вероятно, соответствует градиентным изменениям ксерофитности (остепненности) биотопа.

Анализ положения переменных в ортогональном многофакторном пространстве позволяет уточнить качественные результаты группировки биотопических показателей (рис. 1). По первой оси ортогонального пространства (фактор П), описывающей 10,5 % общей дисперсии и характеризующей степень антропогенной нарушенности биотопа, в положительной зоне значений векторного пространства попадают все 11 биотопических показателей, характеризующих «естественность» местообитания. В отрицательную зону векторного пространства по этому фактору попали все шесть показателей антропогенной нарушенности биотопа. По второму фактору (Р2), описывающему 8,9 % общей дисперсии и характеризующему ксерофитные свойства биотопа, в положительной зоне значений векторного пространства оказались все восемь биотопических показателей, указывающих на уровень остепненности биотопа.

В целом проанализированные биотопические показатели объединяются в три кластера, соответствующих основным типам биотопов, в которых встречается крапчатый суслик, - «антропогенно нарушенные» (I), «степные» (II) и «увлажненные» (III). Полученное ортогональное многофакторное пространство является факторной моделью экологической ниши крапчатого суслика в условиях восточной части его ареала. Это косвенно доказывает положение не включенных в кластеры факторов: «Степная растительность», являющегося основным экологическим фактором эволюции степного типа грызунов и «Невозделываемые сельскохозяйственные угодья», занимающего промежуточное положение между кластером антропогенно нарушенных биотопов (I) и кластером степных ненарушенных биотопов (II).

Изучение влияния физических барьеров на популяции крапчатого суслика в восточной части ареала проводили на примере поселений этого вида в Ульяновской области. Выбор этого региона объясняется двумя причинами. Во-первых, этот регион является центром распространения ^ .ъшИеш в восточной части его ареала и, во-вторых, большая часть поселений крапчатого суслика была обнаружена на территории Ульяновской области. При анализе кружева ареала крапчатого сусликов отмечаются следующие тенденции к фрагментации области его обитания. Прежде всего, это значимые преграды к расселению - крупные лесные массивы и реки с пойменными участками. При этом в зависимости от экологических предпочтений и способности к расселению ареал крапчатого суслика имеет специфические особенности.

Так, область его обитания распадается на пять метапопуляций (рис. 2). Основными факторами такой фрагментации ареала является не только наличие или отсутствие непреодолимых преград - лесных массивов, крупных рек (Свияги, Барыша, Усы, Сызранки и Терешки) и широких пойменных участков, но и доля обилия сухостепных разнотравных биотопов на водораздельных участках ландшафта, соответствующих местоположению выявленных метапопуляций. В этом проявляется одна из характерных особенностей биотопических предпочтений крапчатого суслика - приуроченность к возвышенным участкам разнотравно-злаковых сухих степей. На примере крапчатого суслика мы видим один из возможных вариантов формирования мозаичного ареала у оседлых видов млекопитающих. Для крапчатого суслика характерна ситуация, при которой фрагментированная структура ареала формируется в зависимости от имеющихся в регионе преград для широкого распространения вида, как естественной (формы макро- и микрорельефа, реки, лесные массивы), так и антропогенной (распашка целинных степных участков, истребление) природы.

32

0.8

0,6

0,4

0.2

-0,2

-0,4

-0,6

СтРаст о

/ МОСКЛ ' о \ ОПУ \ N

311 \ II \ \ \

^ —' ° ' ППиО \ | пр О \ _ \ rV IIT ч ry \ о \ OCKJl n \ СБС o.

\ о ^ w КП \ I ° \ ° 1

СЗиН/ '0 ~ - N

( ВиП III \

-0,4

-0,2

0,2 Фактор 1

0,4

0,6

0,8

Уменьшение антропогенной нарушенности биотопа

Рис. 1. Расположение биотопических показателей местообитаний крапчатого суслика

в ортогональном векторном пространстве Б2) по результатам факторного анализа (метод главных компонент), биотопические показатели: ОПУ - остепненные плакорные участки; ОСКЛ - остепненные склоны; ЗП - невозделываемые сельскохозяйственные угодья; 1111 иО - придорожные полосы и обочины дорог;

МОСКЛ - меловые остепненные склоны; СБС - степные балочные системы; СЗиН - степные залежи и неудобья; ВиП - выгоны и пастбища; СХД - суходолы и суходольные степные балки; СЗиН - степные залежи и неудобья; КП - культивируемые сельскохозяйственные угодья; МТ - маргинальные территории; Ре - приречные и Ру - приручьевые биотопы; Пр - биотопы около прудов

Рис. 2. Физико-географические особенности территории Ульяновской области, связанные с распространением крапчатого суслика: 1 - лесные массивы, 2 - крупные реки и их поймы; I - Южная (Сызранская) метапопуляция; II - Восточная (Приволжская) метапопуляция; III - Центральная метапопуляция; IV - Северная метапопуляция; V - Северо-Западная (Присурская) метапопуляция

Для проверки такой группировки поселений крапчатого суслика в Ульяновской области по географическим барьерам был проведен пошаговый дискриминантный анализ, где в качестве аналитической базы данных были использованы биотопические показатели - биотопические ниши выделенных метапопуляций (рис. 3). В модель вошли 11 (СЗиН, СБС, МТ, МОСКЛ, ППиО, ВиП, Ре, Пр, СтРаст, ЛугРаст, БС) из 17 биотопических показателей (Лямбда Вилконсона - 0,0907342, аппроксимированный ^-критерий (44,216), равный 4,287, приp < 0,0000).

По первой дискриминантной функции (БП, 55,6 % объясненной дисперсии, св. числа - 2,116, х2 = 148,79, df = 44, p < 0,0000) выявляется расхождение эллипсов биотопических параметров северных (IV, V) и центрально-южных (НП) метапопуляций крапчатого суслика (Евклидовы дистанции (ЕБ) -от 1,04 до 3,75). Максимальные факторные нагрузки по оси этой функции приходятся на показатели МОСКЛ (0,74), СтРаст (0,23) и БС (0,17). Такая фрагментация ареала S. suslicus определяется системами крупных рек региона

(Сура и Свияга) и Майнской водораздельной возвышенностью. Вторая дис-криминантная функция (ББ2, 26 % объясненной дисперсии, св. числа - 0,993, %2 = 78,31, df = 30, р < 0,0000) выявляет расхождение эллипсов биотопических параметров западных (I, V) и восточных (11-1У) метапопуляций крапчатого суслика (ЕБ - 1,63^3,79). При этом максимальные факторные нагрузки по оси этой функции отмечаются для показателей СтРаст (0,50), БС (0,36), Ре (-0,34) и СЗиН (-0,31). Такая фрагментация ареала ^ зшИеш определяется пойменными системами крупных рек региона (Сура и Барыша), а также Ба-рышско-Инзенским лесным массивом.

Рис. 3. Расположение эллипсов биотопических ниш метапопуляций крапчатого суслика: I - Южной (Сызранской); II - Восточной (Приволжской); III - Центральной; IV - Северной; V - Северо-Западной (Присурской) в пространстве дискриминантных функций (ОР1, БР2). Выделенным крестом обозначены центроиды эллипсов рассеивания биотопических показателей метапопуляций

Таким образом, проведенный анализ воздействия физических барьеров и экологических факторов на структуру восточной части ареала крапчатого суслика выявил значительное их влияние на степень фрагментации области обитания этого вида. При этом экологические факторы в большей степени проявляют себя при рассмотрении распространения крапчатого суслика в микро- и минимасштабе, тогда как физические барьеры проявляются в мак-ромасштабных характеристиках ареала.

Полученные результаты по фрагментации ареала крапчатого суслика в Среднем Поволжье при влиянии физических барьеров и биотопических факторов были верифицированы данными о генетическом разнообразии, полученными по трем локусам микросателлитной ДНК. Полученные в ходе

анализа индексы фиксации гамет (^-статистика) указывают на достоверность объединения отдельных популяций крапчатого суслика в метапопуляции и не высокий поток генов между ними ^^ = 0,204). Наибольшее значение имеет FSС - 0,181, индекс, показывающий силу фиксации генотипов между локальными популяциями внутри метапопуляций, незначительно меньше его по значению оказался FIS (0,177) - индекс фиксации гаплотипов (гамет) между особями в локальных популяциях и, наконец, наименьшие значения имеет индекс FCT (0,001) - индекс фиксации гаплотипов (гамет) между метапопуля-циями.

Анализ показателей генетической структуры метапопуляций крапчатого суслика (табл. 4) подтверждает также и выявленное расхождение эллипсов биотопических ниш (см. рис. 3) северных (IV, V) и центрально-южных (I, III) метапопуляций S. suslicus. Последние характеризуются более высоким генетическим разнообразием и более стабилизированной генетической структурой. На это указывают более высокие в среднем показатели среднего числа аллелей на локус N - 4,584 к 3,501, p = 0,0858), более широкий разброс аллелей ^ - 7,667 к 4,751, %2 = 7,454, p = 0,0241) и более низкий индекс аллельных потерь ^^ - 0,565 к 0,680, p = 0,4618).

Таблица 4

Показатели генетической структуры метапопуляций крапчатого суслика в восточной части ареала, полученные в ходе анализа трех микросателлитных

локусов 8ТЯ1, 88и16, 88и17

Индексы Индексы молекулярной изменчивости

Метапопуляции N стандартной изменчивости

Na Hobs Hexp R G-W 0H GD

Южная (Сызранская) 21 4,834 0,S2S 0,743 6,000 0,686 2,214 0,743 i 0,49S

Центральная 14 4,333 0,476 0,681 9,333 0,444 1,801 0,681 i 0,438

Северная 17 3,834 0,604 0,643 4,834 0,730 i,7S2 0,643 i 0,434

Северо -Западная (Присурская) 12 3,167 0,417 0,649 4,667 0,629 1,702 0,649 i 0,44S

Примечание. N - размер выборки; Na - среднее число аллелей на локус; G-W индекс - средний индекс аллельных «потерь» Garza - Williams на локус (в таблице выделены данные по группировкам, прошедшим через «бутылочное горлышко»); Hexp - ожидаемая гетерозиготность; Hobs - наблюдаемая гетерозиготность (в таблице выделены данные по популяциям, в которых наблюдаются достоверные отличия ожидаемой и наблюдаемой гетерозиготности), R (allelic range) - диапазон (разброс) аллелей, 0H - ожидаемая гомозиготность; GD (average gene diversity over loci) - среднее генное разнообразие по локусу.

Анализ генетических дистанций по микросателлитным данным, оха-растеризованных через средние, максимальные и минимальные значения индекса 5ц2 [21], который характеризует генетические дистанции по трем мик-росателлитным локусам между популяциями крапчатого суслика в метапопу-ляциях, полученных в результате изучения влияния физических барьеров и

экологических факторов, дал следующие результаты. Значения для отдельных метапопуляций оказались ниже, чем для всех проанализированных популяций S. suslicus (4,173, 20,005, 0,182). Для примера, эти значения индекса 5ц2 составили для Южной метапопуляции 3,168, 6,880, 0,607, а для Центральной - 2,932, 6,586, 0,849. Эти данные также подтверждает правдоподобность предложенной метапопуляционной группировки популяций крапчатого суслика в восточной части ареала.

Таким образом, выявленная в ходе исследования фрагментированная структура восточной части ареала крапчатого суслика обусловлена двумя факторами - сложной ландшафтной структурой территории Среднего Поволжья и связанными с ней разнообразием биотопических условий потенциальных для этого вида местообитаний и сильной антропогенной трансформацией естественных биотопов.

Библиографический список

1. Scaling relations in experimental ecology / eds. R. H. Gardner, W. M. Kemp, V. S. Kennedy, J. E. Petersen. - New York : Columbia University Press, 2001. - 352 p.

2. Brook, B. Population Ecology: First Principles / B. Brook // Austral Ecology. - 2004. -Vol. 29. - P. 684, 685.

3. Frankham, R. Stress and adaptation in conservation genetics / R. Frankham // Journal of Evolution Biology. - 2005. - Vol. 18. - P. 750-755.

4. Turner, M. G. Landscape Ecology in Theory and Practice: Pattern and Process / M. G. Turner, R. H. Gardner. - New York : Springer, 2015. - 498 p.

5. Travis, J. Multiple paternity and its correlates in Poecilia latipinna (Poeciliidae). Copeia 3 / J. Travis, J. C. Trexler, M. Mulvey. - 1990. - P. 722-729.

6. Hanski, I. Metapopulation persistence of an endangered butterfly in a fragmented landscape / I. Hanski, T. Pakkala, M. Kuussaari, G. Lei // Oikos. - 1995. - Vol. 72. -P. 21-28.

7. Effective size and genetic structure of a Piute ground squirrel population (Spermophilus mollis) / M. F. Antolin, B. H. Van Horne, M. D. Berger, A. K Holloway, J. R. Roach, R. D. Weeks // Canadian Journal of Zoology. - 2001. - Vol. 79. - P. 26-34.

8. Frankham, R. Introduction to Conservation Genetics / R. Frankham, J. D. Ballou, D. A. Briscoe. - Cambridge : Cambridge University Press, 2002. - 617 p.

9. Roach, J. L. Genetic structure of a metapopulation of black-tailed prairie dogs / J. L. Roach, P. Stapp, B. Van Horne, M. F. Antolin // Journal of Mammalogy. - 2001. -Vol. 82. - P. 946-959.

10. Gardner, R. H. Ecological Implications of Landscape Fragmentation / R. H. Gardner, R. V. O'Neill, M. G. Turner // Humans as Components of Ecosystems / eds. M. J. McDonnell, S. T. A. Pickett. - New York : Springer, 1993. - P. 208-266.

11. Frankham, R. Inbreeding and extinction: Island populations / R. Frankham // Conservation Biology. - 1998. - Vol. 12. - P. 665-675.

12. Красная книга Ульяновской области / под науч. ред. Е. А. Артемьевой, А. В. Масленникова, М. В. Корепова. - М. : Буки Веди, 2015. - 550 с.

13. Красная книга Пензенской области. Т. 2. Животные. - Пенза : Пензенская правда, 2005. - 300 с.

14. Красная книга Саратовской области. Грибы. Лишайники. Растения. Животные / Комитет охраны окружающей среды и природопользования Саратовской области. -Саратов : Изд-во Торгово-промышленной палаты Саратовской области, 2006. - 528 с.

15. Красная книга Республики Татарстан (животные, растения, грибы). - 2-е изд. -Казань, 2006. - 832 с.

16. Красная книга Чувашской Республики. Т. 1. Ч. 2. Животные. - Чебоксары : РГУП «ИПК Чувашия», 2011. - 372 с.

17. Свидетельство о государственной регистрации базы данных № 2016620279 «Кадастр и экологическая характеристика поселений крапчатого (Spermophilus suslicus Guld.) и большого (S. major Pall.) сусликов в Среднем Поволжье» / Титов С. В., Кузьмин А. А., Наумов Р. В. - 2016.

18. Sambrook, J. Molecular cloning: А laboratory Manual / J. Sambrook, E. F. Fritsch, T. Maniatis. - New York : Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1989. - Р. 58-64.

19. Gondek, A. Polymorphic microsatellite markers for endangered spotted suslik, Spermophilus suslicus / A. Gondek, M. Verduijn, K. Wolff // Molecular Ecology Notes. -2006. - Vol. 6. - P. 359-361.

20. Wright, S. The interpretation of population structure by F-statistics with special regard to systems of mating / S. Wright // Evolution. - 1965. - Vol. 19. - P. 395-420.

21. Goldstein, D. B. An evaluation of genetic distances for use with microsatellite loci /

D. B. Goldstein, A. R. Linares, L. L. Cavalli-Sforza, M. W. Feldman // Genetics. -1995. - Vol. 139. - P. 463-471.

References

1. Scaling relations in experimental ecology. Eds. R. H. Gardner, W. M. Kemp, V. S. Kennedy, J. E. Petersen. New York: Columbia University Press, 2001, 352 p.

2. Brook B. Austral Ecology. 2004, vol. 29, pp. 684, 685.

3. Frankham R. Journal of Evolution Biology. 2005, vol. 18, pp. 750-755.

4. Turner M. G., Gardner R. H. Landscape Ecology in Theory and Practice: Pattern and Process. New York: Springer, 2015, 498 p.

5. Travis J., Trexler J. C., Mulvey M. Multiple paternity and its correlates in Poecilia lati-pinna (Poeciliidae). Copeia 3. 1990, pp. 722-729.

6. Hanski I., Pakkala T., Kuussaari M., Lei G. Oikos. 1995, vol. 72, pp. 21-28.

7. Antolin M. F., Van Horne B. H., Berger M. D., Holloway A. K., Roach J. R., Weeks R. D. Canadian Journal of Zoology. 2001, vol. 79, pp. 26-34.

8. Frankham R., Ballou J. D., Briscoe D. A. Introduction to Conservation Genetics. Cambridge: Cambridge University Press, 2002, 617 p.

9. Roach J. L., Stapp P., Van Horne B., Antolin M. F. Journal of Mammalogy. 2001, vol. 82, pp. 946-959.

10. Gardner R. H., O'Neill R. V., Turner M. G. Humans as Components of Ecosystems. New York: Springer, 1993, pp. 208-266.

11. Frankham R. Conservation Biology. 1998, vol. 12, pp. 665-675.

12. Krasnaya kniga Ul'yanovskoy oblasti [The red book of Ulyanovsk region]. Eds.

E. A. Artem'eva, A. V. Maslennikov, M. V. Korepov. Moscow: Buki Vedi, 2015, 550 p.

13. Krasnaya kniga Penzenskoy oblasti. T. 2. Zhivotnye [The red book of Penza region. Vol. 2. Animals]. Penza: Penzenskaya pravda, 2005, 300 p.

14. Krasnaya kniga Saratovskoy oblasti. Griby. Lishayniki. Rasteniya. Zhivotnye [The red book of Saratov region. Fungi. Lichens. Plants. Animals]. Komitet okhrany okruzha-yushchey sredy i prirodopol'zovaniya Saratovskoy oblasti. Saratov: Izd-vo Torgovo-promyshlennoy palaty Saratovskoy oblasti, 2006, 528 p.

15. Krasnaya kniga Respubliki Tatarstan (zhivotnye, rasteniya, griby) [The red book of the Republic of Tatarstan (animals, plants, fungi)]. 2nd ed. Kazan, 2006, 832 p.

16. Krasnaya kniga Chuvashskoy Respubliki. T. 1. Ch. 2. Zhivotnye [The red book of the Chuvashia Republic. Vol. 1. Part 2. Animals]. Cheboksary: RGUP «IPK Chuvashiya», 2011, 372 p.

17. Titov S. V., Kuz'min A. A., Naumov R. V Svidetel'stvo o gosudarstvennoy registratsii bazy dannykh № 2016620279 «Kadastr i ekologicheskaya kharakteristika poseleniy krapchatogo (Spermophilus suslicus Guld.) i bol'shogo (S. major Pall.) suslikov v Sred-nem Povolzh'e» [State data registration certificate № 2016620279 "The cadaster and ecological characteristics of habitation of the Speckled Ground Squirrel (Spermophilus suslicus Guld.) and the Russet Souslik (S. major Pall.) in Middle Volga region"]. 2016.

18. Sambrook J., Fritsch E. F., Maniatis T. Molecular cloning: A laboratory Manual. New York: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1989, pp. 58-64.

19. Gondek A., Verduijn M., Wolff K. Molecular Ecology Notes. 2006, vol. 6, pp. 359-361.

20. Wright S. Evolution. 1965, vol. 19, pp. 395-420.

21. Goldstein D. B., Linares A. R., Cavalli-Sforza L. L., Feldman M. W. Genetics. 1995, vol. 139, pp. 463-471.

Закс Светлана Сергеевна кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, научно-исследовательский отдел, Пензенский государственный университет

Е-шаИ: s.s.zaks@yandex.ru

Чернышова Ольга Валерьевна аспирант, Пензенский государственный университет

Е-шаИ: oliarabbit@yandex.ru

Кузьмин Антон Алексеевич кандидат биологических наук, доцент, кафедра биотехнологий и техносферной безопасности, Пензенский государственный технологический университет

E-mail: kuzmin-puh@yandex.com

Титов Сергей Витальевич доктор биологических наук, профессор, заведующий кафедрой зоологии и экологии, декан факультета физико-математических и естественных наук, Пензенский государственный университет

E-mail: svtitov@yandex.ru

Zaks Svetlana Sergeevna Candidate of biological sciences, senior staff scientist, research department, Penza State University

Chernyshova Olga Valer'evna Postgraduate student, Penza State University

Kuzmin Anton Alekseevich Candidate of biological sciences, associate professor, sub-department of biotechnologies and technosphere safety, Penza State Technological University

Titov Sergey Vital'evich Doctor of biological sciences, professor, head of sub-department of zoology and ecology, dean of the Faculty of Physics, Mathematics and Natural Sciences, Penza State University

УДК 591.557:599.322.2 Закс, С. С.

Влияние физических барьеров и экологических факторов на фрагментацию ареала и генетическое разнообразие популяций крапчатого суслика (Spermophilus suslicus Gtild.) в Среднем Поволжье / С. С. Закс, О. В. Чернышова, А. А. Кузьмин, С. В. Титов // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. - 2017. - № 4 (20). -С. 20-34. БОТ: 10.21685/2307-9150-2017-4-2