Находка фитопатогенного гриба Pucciniastrum areolatum (Fr. ) G. H. Otth в заповеднике «Магаданский» (север Дальнего Востока)

Вестник ДВО РАН. 2017. № 2

УДК 582.285.22:502.4

Н А. САЗАНОВА, О.А. МОЧАЛОВА, Е Ю. БЛАГОВЕЩЕНСКАЯ

Находка фитопатогенного гриба Pucciniastrum areolatum

На территории Ямского континентального участка заповедника «Магаданский» впервые на севере Дальнего Востока обнаружен фитопатогенный гриб Pucciniastrum areolatum на шишках ели сибирской (Picea obovata). Приводятся сведения по распространению и жизненному циклу P. areolatum. Ель сибирская образует изолированный от основного ареала участок и является основным объектом охраны на заповедной территории. Визуальная оценка зараженности шишек ели урожая 2014 г. составляла 20-30 %, урожая 2015 г. — 10 %.

Ключевые слова: фитопатогенные грибы, Pucciniastrum areolatum, ржавчина шишек ели, ржавчина черемухи, заповедник «Магаданский», Picea obovata, север Дальнего Востока.

Finding of phytopathogenic fungi Pucciniastrum areolatum (Fr.) G.H. Otth in "Magadan" Nature Reserve (the North of the Far East). N.A. SAZANOVA, O.A. MOCHALOVA (Institute of Biological Problems of the North, FEB RAS, Magadan), E.Yu. BLAGOVESHCHENSKAYA (Lomonosov Moscow State University, Moscow).

For the first time the rust fungi Pucciniastrum areolatum was revealed on cones of Siberian spruce (Picea obovata) in the Yama continental part of the "Magadan" Nature Reserve. Data of the occurrence and life cycle of P. areolatum are presented. The Siberian spruce forms an isolated population from the main area with a great conservation value. Visual estimation of spruce cone rust was 20-30 % infected cones in 2014 and 10 % in 2015.

Key words: phytopathogenic fungi, Pucciniastrum areolatum, spruce cone rust, cherry-spruce rust, "Magadan" Nature Reserve, Picea obovata, northern part of the Far East of Russia.

На юге Магаданской области в бассейне нижнего течения р. Яма (между 59°32' и 59°48' с.ш., 153°20' и 153°57' в.д.) расположен изолированный участок ареала ели сибирской (Picea obovata Ledeb.) - Ямский «еловый остров», оторванный более чем на 600 км от ее основного ареала. В марте 2015 г. при обследовании лесов на территории Ямского континентального участка Государственного природного заповедника «Магаданский» (рис. 1) на ели сибирской были обнаружены пораженные шишки. При их обследовании оказалось, что поражение вызвано фитопатогенным ржавчинным грибом Pucciniastrum areolatum (Fr.) G.H. Otth.

В 70-е годы прошлого столетия «еловый остров» обследовался дальневосточными микологами, но этот вид не был зафиксирован [1], в монографиях по ржавчинным грибам Дальнего Востока для Магаданской области он тоже не отмечен [2-4].

Популяция ямской ели произрастает в экстремальных условиях Крайнего Севера, и успех ее возобновления зависит не только от природно-климатических, но и от

*САЗАНОВА Нина Александровна - кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, МОЧАЛОВА Ольга Александровна - кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник (Институт биологических проблем Севера ДВО РАН, Магадан), БЛАГОВЕЩЕНСКАЯ Екатерина Юрьевна - кандидат биологических наук, научный сотрудник (Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, Москва). *Е-таП: nsazanova_mag@mail.ru

Рис. 1. Местонахождение фитопатогенного гриба Pucciniastrum areolatum. На врезке - Picea odovata, основной объект охраны в Ямском континентальном участке Государственного природного заповедника «Магаданский»

биотических факторов, в числе которых грибы-возбудители болезней. Возобновление ели происходит довольно медленно, семеношение нерегулярное, всхожесть семян достаточно низкая. Поэтому данные по вредоносному виду, паразитирующему на шишках ели, имеют важное значение в целях сохранения заповедного реликтового «елового острова».

Образцы гриба хранятся в микологической коллекции Института биологических проблем Севера ДВО РАН и фитопатологическом гербарии кафедры микологии и альгологии МГУ им. М.В. Ломоносова. Процитируем данные этикетки: «Pucciniastrum areolatum (Fr.) G.H. Otth - Магаданская область, Ольский р-н, заповедник «Магаданский», Ямский участок, левый берег р. Яма, в 4 км выше р. Студеная (59°47'28" с.ш., 153°32'11" в.д.), на шишках Picea obovata, 14.03.2015, собр. О.А. Мочалова, опр. Е.Ю. Благовещенская, MAG 4143; там же, правый берег р. Яма, в 6 км выше р. Студеная (59°47'20" с.ш., 153°30'00" в.д.), 10.04.2016, собр. О.А. Мочалова, MAG 4585».

P areolatum - разнохозяинный облигатный паразит с полным циклом развития. Он относится к базидиальным ржавчинным грибам (Pucciniastraceae, Pucciniales, Pucciniomycetes, Pucciniomycotina, Basidiomycota, Fungi). Как и для всех ржавчинных грибов, для P. areolatum свойственен плеоморфизм - наличие в цикле развития различных форм спороношений. Спермогонии и эции развиваются на видах рода Picea (ель), уреди-нии и телии - на видах рода Padus (черемуха). С лесохозяйственной позиции черемуха считается промежуточным хозяином [12], но в микологии термины «основной хозяин» и «промежуточный хозяин» для ржавчинных грибов имеют достаточно четкие значения. Основным, независимо от его важности, считается тот хозяин, на котором гриб проходит телиостадию (в данном случае - именно черемуха), промежуточным называется второй хозяин, где развиваются спермогонии и эции (в данном случае - ель) [6].

Интересна номенклатурная история вида. Первоначально описание гриба было сделано по эциостадии, паразитирующей на шишках ели, и объект был классифицирован не как гриб, а как миксомицет (Licea strobilina Alb. et Schwein.). Затем вид приобрел статус

ржавчинного гриба -Aecidium strobilinum (Alb. et Schwein.) Reess. Стадия, развивающаяся на черемухе, изначально называлась Uredo padi Kunze et J.C. Schmidt. Позднее эти ана-морфные роды неоднократно подвергались пересмотру, некоторые названия имели неправильное употребление или относились к сомнительным родам. Существовали путаница в определении анаморфных родов и ошибки в номенклатуре из-за смешивания онтогенетической и морфологической трактовок стадий спороношения. Наиболее употребимыми названиями данного вида являются Pucciniastrum areolatum (Fr.) G.H. Otth, Thekopsora areo-lata (Fr.) Magnus, Pucciniastrum padi (Kunze et J.C. Schmidt) Dietel, Thekopsora padi (Kunze et J.C. Schmidt) Kleb., Pucciniastrum strobilinum Liro. В настоящее время в базе данных Index Fungorum (http://www.speciesfungorum.org/Names/SynSpecies.asp?RecordTO=232153. Дата обращения: 30.05.2016) в качестве валидного названия указывается Pucciniastrum areolatum и приводится 19 синонимов данного вида. Но в работе Дж. Камминса и Я. Хи-ратсуки [14] этот вид перенесен в род Thekopsora, что подтверждается молекулярными исследованиями [18]. Тем не менее поскольку наша работа не является таксономическим исследованием, мы придерживаемся названия, приведенного в базе данных Index Fungorum.

По данным CABI - Centre for Agriculture and Biosciences International (http://www.cabi. org/isc/datasheet/45892. Дата обращения: 30.05.2016), P areolatum распространен по всему Евразиатскому континенту, эпизодически встречается в зоне произрастания видов родов Picea и Padus. Общее распространение - Европа (Австрия, Болгария, Великобритания, Венгрия, Германия, Греция, Испания, Италия, Норвегия, Польша, Румыния, Словакия, Финляндия, Франция, Чехия, Швейцария, Швеция), Азия (Монголия, Китай, Пакистан, Япония), Карибские острова (Доминиканская Республика). Гриб включен также в список инвазивных видов Северной Америки (Invasive Species List and Scorecards for California) в целях предостережения от экзотических агрессивных болезней древесных ресурсов (http://ice.ucdavis.edu/invasives/home/species. Дата обращения: 30.05.2016). В России он указывается для европейской части, Предкавказья, Сибири, Дальнего Востока. В пределах республик бывшего СССР встречается в Республике Беларусь, государствах Прибалтики, Казахстане и на Украине. По данным З.М. Азбукиной [3] и исследователей, на которых она ссылается, в Дальневосточном регионе гриб отмечен в Приморском, Хабаровском краях, на Сахалине, Курилах и Камчатке. Здесь гриб паразитирует на разных видах ели (Picea ajanensis (Lindl. et Gord.) Fisch. ex Carr., incl. P jezoensis (Siebold et Zucc.) Carr.), P glehnii (Fr. Schmidt) Mast.) и черемухи (Padus avium Mill., incl. P asiatica Kom.), P maakii (Rupr.) Kom., P ssiorii (Fr. Schmidt) Schneid.). На территории Магаданской области впервые для российского Дальнего Востока P areolatum отмечен на ели сибирской, в качестве основного хозяина служит черемуха обыкновенная (см. таблицу). Отметим, что в Хабаровском крае и на юге Дальнего Востока ареалы P. obovata и P. ajanensis перекрываются, однако на ели сибирской P. areolatum ранее не наблюдался. Магаданская область - самое северное для российского Дальнего Востока местонахождение гриба.

Встречаемость ржавчинного гриба Pucciniastrum areolatum на Дальнем Востоке России

Растение-хозяин Регион распространения

Ель аянская (Picea ajanensis) Ель Глена (P glehnii) Ель сибирская (P. obovata) Черемуха обыкновенная (Padus avium) Черемуха Маака (P. maakii) Черемуха Сьори, чайная (P. ssiorii) Камчатка, Хабаровский и Приморский края Остров Кунашир Магаданская область Камчатка, Сахалин, Хабаровский и Приморский края Хабаровский и Приморский края Остров Итуруп

Приведем описание стадий развития гриба по данным З.М. Азбукиной [2, 3], Е.Ю. Благовещенской [6], Н.А. Черемисинова с соавторами [12], Б.П. Чуракова, Д.Б. Чуракова [13]. Заражение шишек ели происходит базидиоспорами, которые переносятся весной

с опавших листьев основного хозяина - черемухи. В конце лета на поверхности молодых шишек ели развиваются спермогонии и эции. На наружной поверхности чешуй шишек появляются подкутикулярные, уплощенные, в виде корочек разнообразной формы спермогонии, в которых формируются округлые спермации (стадия 0). На внутренней поверхности кроющих чешуй еловых шишек под эпидермисом развиваются эции, которые выглядят как небольшие уплощенные шарики красно-коричневого цвета размером 1-2 мм. Они располагаются скученными группами, по несколько десятков штук на внутренней стороне чешуи (рис. 2). При этом чешуйки широко раскрываются, шишки темнеют и становятся хорошо заметными издали. При разрушении из эциев выходят эци-оспоры (стадия I) овальной, эллипсоидальной или почти шаровидной формы размером 17-20 х 20-30 мкм с толстой бородавчатой оболочкой. Пораженные шишки с растопыренными чешуйками остаются на деревьях дольше здоровых. При созревании семян кроющие чешуи здоровых шишек раскрываются, но никогда не подворачиваются кверху, как у больной шишки. Развитие эциоспор на шишках может продолжаться несколько лет после исходного заражения, создавая постоянный источник инфекции [16, 17]. Способность к прорастанию эциоспор Р. агеоШит (при сумме положительных температур от 510 до 1300 °С) сохраняется до 1,5 мес. [7]. Перезимовавшие эциоспоры ветром переносятся на черемуху, где гриб проходит летнюю и осеннюю стадии развития. Поражение начинается в самом начале лета, как только распускаются листья (в условиях Магаданской области - середина июня). На нижней стороне листа черемухи образуются резко ограниченные фиолетовые или красно-бурые пятна, на которых развиваются белые урединии. Урединиоспоры (стадия II) широкоовальные, мелкошиповатые, с 7-8 порами, размером 14-17,5 х 17,5-27 мкм. Урединиоспоры могут заражать новые листья черемухи. В конце лета-начале осени на верхней стороне листа черемухи между жилками образуются темно-бурые пятна, что свидетельствует о развитии телий внутри эпидермиса листа. Телиоспо-ры (стадия III) 2-5-клеточные, широкоовальные, реже многоугольные, гладкие, размером 14-25 х 16-23 мкм. Они зимуют на листьях черемухи и весной прорастают базидиями.

Рис. 2. Эции Pucciniastrum areolatum на Picea obovata: А - здоровая шишка, Б - шишка, пораженная грибом, В -внутренняя сторона кроющих чешуй шишки с эциями, Г - эциоспоры

Гаплоидные базидиоспоры (стадия IV) разносятся ветром и, попадая на молодые шишки ели, заражают их. Таким образом, полный цикл развития гриб проходит в течение 2 лет.

Ржавчина шишек может причинить большой вред лесному фонду. Развитие ржавчины снижает не только выход семян, но и их качество. Существуют данные о том, что зараженные шишки не дают семян или сильно снижают их урожай [11]. Если семена образуются, то из-за пониженной влажности и слабого развития зародыша они теряют всхожесть [12]. Исследования В.В. Горбуновой [7] также подтверждают, что семена из пораженных ржавчиной шишек имеют нулевую всхожесть, а количество пустых семян составляет до 86 %. К тому же у семян практически нет шанса выбраться из больной шишки: они оказываются зажатыми поднятыми вверх кроющими чешуями, крылышко у них не развивается или развивается частично, и семена не могут вылететь из шишки. Кроме того, установлено, что базидиоспоры P. areolatum способны поражать не только шишки, но и молодые побеги ели (особенно верхушечные), приводя к их деформации и усыханию [15]. Это еще раз говорит о том, что фитопатологическое состояние лесов, имеющих природоохранный статус, имеет особо важное значение.

Крайнее северо-восточное изолированное местонахождение P. obovata - Ямский «еловый остров» - давно привлекает исследователей, ему посвящено более двух десятков ботанических публикаций. По последним данным, ель в бассейне р. Яма встречается крайне неравномерно, площадь лесов с ее участием в древостое составляет от 0,1 до 64 км2, а участков с единичными елями - не менее 38 км2. На территории Ямского участка заповедника «Магаданский» находится около 65 % всех лесов с участием ели в Магаданской области, в том числе 75-80 % лесов с ее высоким участием в древостое [5, 10].

Экологический ареал ели в Ямском рефугиуме довольно широк. В долинах рек ель встречается на всех пойменных уровнях, за исключением низкой поймы, отдельные экземпляры растут даже на крупных островах. Ель тяготеет к пойменным и надпойменным террасам (около 60 % площадей), она заходит на склоны сопок, террасы и водоразделы (40 %). Распространение лесов с участием ели, их структура, а также особенности семеношения и возобновления подробно описаны Е.А. Андрияновой и О.А. Мочаловой [5, 10]. На средней пойме ель сибирская произрастает в сообществе с высокотравными и разнотравными закустаренными тополево-ивовыми лесами с участием лиственницы. На старопойменных участках наиболее распространены елово-лиственничные и тополево-елово-лиственничные леса разнотравные, разнотравно-кустарничковые и разнотравно-ку-старничково-моховые. Естественное возобновление ели происходит удовлетворительно, о чем свидетельствуют хорошо выраженная тонкомерная часть древостоя и большое количество разновозрастного подроста.

Черемуха обыкновенная в долине р. Яма встречается спорадически в составе ивово-тополевых и смешанных лиственничных лесов в основном на средне- и высокопойменных уровнях. Именно в закустаренных высокотравно-злаковых лиственничниках с ивами и тополем ель и черемуха произрастают в составе одного ценоза. Учитывая, что ширина поймы р. Яма составляет от 0,5 до 2 км, то перенос спор фитопатогенных грибов возможен повсеместно.

Наиболее выраженное поражение еловых шишек урожая 2014 г. наблюдалось в долине р. Яма между реками Студеная и Халанчига, где ель сибирская встречается наиболее обильно. Общая оценка зараженности шишек ели при полевых работах не проводилась, ориентировочно она составляла 20-30 % (по доле зараженных шишек в выборке из 50 шишек, собранных из разных мест). Следует отметить, что на северо-западе России распространенность болезни в разные годы составляла от 7 до 24 % [7].

Регулярные наблюдения за семеношением и возобновлением ели на Ямском участке заповедника ведутся с 2002 г. Почти ежегодно проводится сбор шишек, семян и оценивается семеношение P. obovata на пробных площадях. Выявлено, что высокие урожаи шишек повторяются с периодичностью в 4 года, вызревание семян хорошего качества происходит еще реже. Наиболее успешное семеношение наблюдается в лесах с высоким

участием ели, расположенных на сухих надпойменных или старопойменных террасах. Наиболее высокие урожаи шишек были отмечены в 2002, 2006, 2010 и 2014 гг., однако и в эти годы уровень урожайности составлял в среднем 3 (реже 4) балла по 6-балльной шкале В.Г. Каппера [9], что соответствует среднему (реже хорошему) урожаю. В ямской популяции всхожесть семян, как правило, низкая и не связана напрямую с обилием шишек и их размерами. Раскрытие шишек происходит в период с сентября до октября в зависимости от погодных условий. Вероятно, большая часть жизнеспособных семян высыпается осенью, вскоре после раскрытия шишек, но некоторое их количество остается в шишках до весны. Качество семян, как правило, низкое, такое же, как в предтундровых лесах на северной границе распространения ели [5, 10]. Поэтому любые факторы, приводящие к даже незначительному снижению урожайности шишек и всхожести семян, могут негативно сказаться на состоянии реликтовой изолированной северо-восточной популяции ели. Ранее в качестве основных угроз существованию «елового острова» рассматривались только лесные пожары, а вспышки фитопатогенов не учитывались.

За 12-летний период учета семеношения ели на заповедной территории вспышка фи-топатогенного гриба в 2014 г. наблюдалась впервые, причем пришлась на год с высоким урожаем шишек. Лето этого года отличалось большим количеством осадков в июле-августе (в несколько раз выше нормы), поэтому более половины сформировавшихся еловых шишек не вызрело. Это были недоразвитые однобокие шишки размером до 3 см. Вполне возможно, что причиной недоразвитости многих шишек было заражение ржавчинным грибом. В последующий сезон, в 2015 г., на елях наблюдались свежезараженные шишки (их доля составляла менее 10 %), в то же время на деревьях хорошо сохранились и прошлогодние зараженные шишки. Зараженность черемухи обыкновенной Р агеоШит не изучалась.

Учитывая факт присутствия инвазивного вида, особое внимание следует уделять фи-топатогенной обстановке на территории Ямского участка заповедника «Магаданский». Рекомендуется регулярно обследовать леса с участием ели, наблюдать за семеношением и суховершинностью. Борьба с ржавчиной шишек ели затруднительна, меры по устранению патогенного гриба не до конца разработаны [13]. В случае выявления эпифитотии Р агеоШит (с долей зараженных деревьев более 50 %) рекомендуется собирать и сжигать пораженные шишки. При оценке фитопатологического состояния «елового острова» в пойме р. Яма необходимо изучать зараженность вегетативных органов черемухи в летне-осенний период. Для сохранения реликтовых участков ели сибирской в качестве крайней меры рекомендуется уничтожать находящиеся в непосредственной близости деревья черемухи. Как указывает В.В. Горбунова [7], черемуха должна расти не ближе 500 м от ели.

В окрестностях Магадана есть несколько участков с насаждениями елей [8]. Организациям, занимающимся благоустройством города, рекомендуется учитывать специфику развития гриба Р агеоШит и не высаживать рядом ель и черемуху.

Выражаем благодарность сотруднику Государственного природного заповедника «Магаданский» И.В. Учуеву за помощь в проведении полевых работ.

ЛИТЕРАТУРА

1. Азбукина З.М., Ивлиев Л.А. Грибные болезни и вредные насекомые ели сибирской на крайнем северо-восточном пределе ее ареала в Магаданской области // Науч. тр. Примор. сельхоз. ин-та. 1970. Т. 5, вып. 2. С. 91-107.

2. Азбукина З.М. Определитель ржавчинных грибов советского Дальнего Востока. М.: Наука, 1984. 288 с.

3. Азбукина З.М. Ржавчинные грибы. Владивосток: Дальнаука, 2005. 616 с. (Низшие растения, грибы и мохообразные Дальнего Востока России. Грибы; т. 5).

4. Азбукина З.М. Ржавчинные грибы Дальнего Востока. М.: Наука, 1974. 528 с.

5. Андриянова Е.А., Мочалова О.А. О распространении и семеношении ели сибирской (Picea obovata Ledeb.) в Ямском еловом острове на юге Магаданской области // Вестн. СВНЦ ДВО РАН. 2012. № 3. С. 32-35.

6. Благовещенская Е.Ю. Фитопатогенные микромицеты: учеб. определитель. М.: Ленанд, 2015. 240 с.

7. Горбунова В.В. Ржавчинные грибы, паразитирующие на ели обыкновенной (Picea abies (L.) Karst.) на Северо-Западе России: автореф. дис. ... канд. биол. наук. СПб., 2003. 19 с.

8. Докучаева В.Б., Докучаев Н.Е. Виды елей в посадках в окрестностях г. Магадан // Вестн. ДВО РАН. 2015. № 5. С. 78-82.

9. Корчагин А.А. Методы учета семеношения древесных пород и лесных сообществ // Полевая геоботаника. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1960. С. 41-132.

10. Мочалова О.А., Андриянова Е.А. Распространение и особенности биологии ели сибирской (Picea obovata Ledeb.) в Ямском «еловом острове» (Магаданская область) // Научные исследования в заповеднике «Магаданский». М.: Науч. обозрение, 2015. С. 149-172.

11. Федоров Н.И. Лесная фитопатология. Минск: Вышэйшая школа, 1992. 318 с.

12. Черемисинов Н.А., Негруцкий С.Ф., Лешковцева И.И. Грибы и грибные болезни деревьев и кустарников. М.: Лесн. пром-сть, 1970. 392 с.

13. Чураков Б.П., Чураков Д.Б. Лесная фитопатология: учебник. СПб.: Лань, 2012. 448 с.

14. Cummins G.B., Hiratsuka Y. Illustrated Genera of Rust Fungi. 3rd ed. Minnesota: Amer. Phytopathol. Soc., 2003. 225 p.

15. Hietala A.M., Solheim H., Fossdal C.G. Real-time PCR based monitoring of DNA pools in the tri-trophic interaction between Norway spruce, the rust Thekopsora areolata, and an opportunistic ascomycetous Phomopsis sp. // Phytopathology. 2008. Vol. 98, N 1. P. 51-58.

16. Kaitera J., Tillman-Sutela E. Germination capacity of Thekopsora areolata aeciospores and the effect of cone rusts on seeds of Picea abies // Scand. J. Forest Res. 2014. Vol. 29, N 1. P. 22-26.

17. Kaitera J., Tillman-Sutela E., Kauppi A. Seasonal fruiting and sporulation of Thekopsora and Chrysomyxa cone rusts in Norway spruce cones and alternate hosts in Finland // Can. J. Forest Res. 2009. Vol. 39. P. 1630-1646.

18. Wingfield B.D., Ericson L., Szaro T., Burdon J.J. Phylogenetic patterns in the Uredinales // Austral. Plant Pathol. 2004. Vol. 33, N 3. P. 327-335.