Особенности эпидемиологии протозоозов при сочетанности с инфекционными болезнями и гельминтозами

АНАЛИТИЧЕСКИЕ ОБЗОРЫ

Особенности эпидемиологии протозоозов при сочетанности с инфекционными болезнями и гельминтозами

Шкарин В.В., Благонравова А.С., Саперкин Н.В.

ФГБОУ «Нижегородская государственная медицинская академия» Минздрава России

В аналитическом обзоре рассмотрены клинико-эпидемиологические аспекты сочетанности прото-зойных и паразитарных болезней на примере 4 паразитозов: токсоплазмоза, лямблиоза, бластоцистоза и малярии. Показано, что наличие рисков возникновения и распространения таких клинических вариантов оказывает существенное влияние на санитарно-эпидемиологическое благополучие и качество жизни населения РФ. Обоснована необходимость научной проработки вопросов организации эффективного учета и регистрации случаев сочетанности протозойных и паразитарных болезней, а также оптимизации компонентов эпидемиологического надзора за сочетанными формами протозоозов.

Ключевые слова:

сочетанная инфекция, лямблиоз, малярия, бластоцистоз, токсоплазмоз, ВИЧ

Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. 2017. № 5. С. 39-49.

Статья поступила в редакцию: 09.01.2017. Принята в печать: 30.06.2017.

Epidemiological features of protozoosesin combination with infectious diseases and helminthoses

Shkarin V. V., Blagonravova A.S., Nizhny Novgorod State Medical Academy

Saperkin N.V.

In the analytical review reviewed the clinical and epidemiological aspects of the increase of protozoal and parasitic diseases on the example of four parasitosis: toxoplasmosis, giardiasis, blastocystis and malaria. It is shown that the presence of risks of emergence and spread of such clinical variants has a significant influence on sanitary-epidemiological well-being and quality of life of the Russian population. The necessity of scientific elaboration of the issues of organization of effective registration of all cases of increase of protozoal and parasitic diseases, as well as optimization of components of epidemiological surveillance of combined forms of protozooses.

Keywords:

coinfection, giardiasis, malaria, blastocystosis, toxoplasmosis, HIV

Infectious Diseases: News, Opinions, Training. 2017; (5): 39-49.

Received: 09.01.2017. Accepted: 30.06.2017.

Проблема паразитарных заболеваний всегда была актуальной в силу особенностей диагностики и клинических проявлений, специфики эпидемиологического надзора, а также произошедших негативных изменений в организации паразитологической службы на современном этапе. Эти заболевания остаются одними из наиболее массовых болезней человека. Ежегодно в Российской Федерации регистрируют более 1,3 млн больных паразитозами, среди которых отмечается увеличение доли кишечных протозо-озов [1]. Большое число пациентов безуспешно лечатся от различной соматической патологии на фоне того или иного паразитоза, чаще всего имеющего сочетанный генез.

Недооценивается влияние протозоозов на здоровье населения и качество жизни, в первую очередь детского населения. Показано, что в современных условиях при недостаточном охвате населения обследованиями на паразитозы показатель заболеваемости не отражает истинной ситуации [1, 2]. Исследования же по сочетанному течению протозоозов с различными инфекционными болезнями пока единичны.

Представленный аналитический обзор сочетанной патологии выполнен на примере 4 паразитозов: токсоплазмоза, лямблиоза, бластоцистоза и малярии.

Токсоплазмоз - зоонозный протозооз, характеризующийся большим разнообразием вариантов течения и полиморфизмом клинических проявлений, которые, как правило, развиваются на фоне иммунодефицита.

Возбудитель - кокцидии Toxoplasma gondii - является облигатным внутриклеточным паразитом и поражает любые ядерные клетки. Источник возбудителя инвазии - домашняя кошка и многие виды диких и домашних животных. Для токсоплазмоза характерно наличие природных очагов, приуроченных к определенным климатическим и ландшафтным зонам, простирающимся на севере до Полярного круга и на юге - до тропиков. Человек заражается токсоплазмо-зом фекально-оральным, контактным, артифициальным и вертикальным механизмами передачи возбудителя. Трансплацентарная передача происходит у 30-40% беременных, заразившихся токсоплазмозом в период беременности. По-раженность населения токсоплазмозом в разных странах колеблется в широких пределах (от 10 до 50% и более) [3-5].

В 1972 г. эксперты ВОЗ включили токсоплазмоз в число зоонозов, которые представляют опасность для здоровья человека и являются одной из причин акушерской и детской патологии [6, 7].

Согласно данным довольно большого числа публикаций, токсоплазмоз относится к протозоозам, которые наиболее часто выступают в сочетании с весьма большим числом различных инфекционных и паразитарных болезней (рис. 1). Практически он может сочетаться со всеми видами возбудителей (бактериями, вирусами, гельминтами, простейшими и кандидами) в виде 2, 3 и более ассоциантов [4, 5, 8-11].

ВИЧ-инфекция

Хламидиоз + лямблиоз + аскаридоз

Трихомоноз + кандидоз + хламидиоз

ЦМВ-инфекция + туберкулез + пневмоцистоз

ЦМВ + ВПГ-инфекция + листериоз

Пневмоцистоз

Примеры бисочетанности нозологических форм | | Примеры сочетанности 3 нозологических форм ^ У Примеры сочетанности 4 нозологических форм

Рис. 1. Сочетанность токсоплазмоза с другими инфекциями и паразитозами

За последние два десятилетия появилось значительное количество публикаций, посвященных изучению сочетанности токсоплазмоза с ВИЧ-инфекцией. В этих публикациях рассмотрены вопросы распространенности этого сочетания по отдельным территориям РФ, особенности клинического течения, лечения, а также меры профилактики в системе эпидемиологического надзора [5, 8, 10, 12].

Установлено, что в Омской области распространенность токсоплазмоза на 1000 ВИЧ-инфицированных составила 405,1, а цитомегаловирусной инфекции (ЦМВ) и вируса простого герпеса (ВПГ) - 966,2 [11]. Использование моле-кулярно-генетических методов показало, что обнаружение ДНК или антигенов ЦМВ и ВПГ в крови ВИЧ-инфицированных является неблагоприятным прогностическим признаком даже при отсутствии у них клинических проявлений. Также установлено влияние токсоплазм, ЦМВ и ВПГ на развитие персистирующих форм оппортунистических внутриутробных инфекций у детей, имеющих статус «ребенок-инвалид» [11].

В ряде исследований показано, что в 11,5% случаев ВИЧ-инфекция сочеталась с токсоплазмозом, а в некоторых ситуациях - с ЦМВ-инфекцией и туберкулезом легких. В этих случаях отмечалась генерализация инфекционного процесса с вовлечением в него сердечно-сосудистой, бронхолегочной систем, печени и некоторых других органов [9, 13].

Сочетанные формы токсоплазмоза выявляли у детей с патологией неонатального периода, когда одновременно диагностировали токсоплазмоз, хламидиоз и герпетическую инфекцию [12]. Сочетание врожденного токсоплазмоза у детей первого года жизни с активно протекающей цитоме-галовирусной инфекцией определено у 38,1% обследованных [4].

Самой распространенной клинической формой является церебральный токсоплазмоз, который в этиологической структуре поражений центральной нервной системы при ВИЧ-инфекции занимает первое место как за рубежом, так и в РФ [15]. По данным этих авторов, церебральный токсоплазмоз у больных СПИДом сочетался с цитомегаловирусной инфекцией, кандидозным эзофарингитом, туберкулезом, бактериальной и пневмоцистной пневмонией у 54% обследованных. У больных СПИДом церебральный токсоплазмоз регистрируется в разных странах с частотой от 3 до 40% [13].

В России церебральный токсоплазмоз - одно из ведущих оппортунистических заболеваний у больных ВИЧ-инфекцией. Отличается тяжелым течением, склонностью к рецидивам и частыми летальными исходами, что связано с поздней диагностикой и низкими параметрами иммунитета у пациентов [9, 13, 15, 16]. Практически все случаи токсоплазмоза у ВИЧ-инфицированных обусловлены реактивацией латентной инфекции [17].

У больных ВИЧ-инфекцией церебральный токсоплаз-моз довольно часто протекает в сочетании с манифестной ЦМВ-инфекцией (у 29,5% пациентов), активной формой ЦМВ-инфекции без проявления клинических симптомов болезни (17%), с туберкулезом легких или генерализованным туберкулезом (у 12% пациентов, причем у половины из них была и манифестная ЦМВ), с пневмоцистной пневмонией (2%) и криптококковым менингитом (2%) [13]. Этими же авторами отмечена летальность при таких сочетанных

формах в 37,5% случаев [13]. По данным других исследователей, во время стационарного лечения умирают до 34% ВИЧ-инфицированных с проявлениями церебрального ток-соплазмоза [18].

Особо следует обратить внимание на то обстоятельство, что дети, рожденные от матерей, инфицированных T. gondii и ВИЧ, могут иметь одновременно обе эти врожденные инфекции [8, 10, 14]. ВИЧ-инфицированные, которые к моменту появления у них ВИЧ были заражены T. gondii, могут составлять группу риска, для которой своевременная диагностика и профилактика реактивации токсоплазмоза чрезвычайно актуальны [9, 11].

Таким образом, токсоплазмоз при реализации различных механизмов и путей передачи может проявляться не только моноинвазией, но и сочетанными формами инфекционной патологии. Клиническое течение инфекционного процесса при сочетанности возбудителей в большинстве случаев протекает тяжело как у взрослых, так и у детей.

Лямблиоз

Одним из паразитозов, наиболее распространенных среди населения разных стран мира, является лямблиоз. Лямблиоз - протозойное заболевание с различными вариантами течения: бессимптомным и манифестным, со спонтанной элиминацией паразитов или элиминацией, наступающей только после специфической терапии. Возможно и длительное персистирование паразитов. По данным ВОЗ, в странах Азии, Африки, Латинской Америки ежегодно лям-блиозом заражаются более 200 млн человек [19]. При этом до 80% заболевших приходится на детей и подростков. В России ежегодно регистрируются более 100 тыс. больных, из них до 90 тыс. детей [19].

Лямблиоз относится к контагиозным протозоозам. Факторами передачи возбудителя служат контаминированные руки, вода, пища, содержащие цисты лямблий, что обусловливает фекально-оральный механизм передачи. Заражающая доза составляет порядка 10-100 цист. Восприимчивость людей к заражению различна. Ведущая роль в формировании устойчивости к инфицированию лямблиями отводится барьерной функции слизистой оболочки тонкой кишки, состоянию местного и клеточного иммунитета. Источник лям-блиозной инвазии - зараженные человек или животное, однако человеку отводится ведущая роль.

Лямблиоз является инвазией, довольно часто сочетающейся с инфекциями бактериальной и вирусной этиологии, а также различными паразитозами (рис. 2).

Чаще всего он сочетается с различными гельминтозами и протозоозами, имеющими общий механизм передачи возбудителя. Это же относится и к сочетанности с бактериальными инфекциями (брюшной тиф, шигеллезы) [19, 20]. Особо следует обратить внимание на сочетанность лямбли-оза с острыми вирусными гепатитами (ВГ), и в первую очередь гепатитом А (ВГА). По данным исследований, проведенных в Санкт-Петербурге, у 10% детей, госпитализированных в инфекционный стационар с диагнозом ВГ, выявлялись сопутствующие кишечные паразитозы. При этом доля сочетанных инвазий имела тенденцию к росту [21]. В структуре

Токсоплазмоз

Трихинеллез Амебиаз

Энтеробиоз

Токсокароз

Аскаридоз

Описторхоз

С Вирусный гепатит А

Хронический гепатит

Хламидиоз

Примеры бисочетанности нозологических форм Примеры сочетанности 3 нозологических форм

Примеры сочетанности 4 нозологических форм Рис. 2. Варианты сочетанности лямблиоза с другими инфекциями и паразитозами

паразитозов, сопутствующих ВГ, лямблиозу принадлежало 76,8%, энтеробиозу - 16,2% и аскаридозу - 7%. По данным Ф.И. Иноятовой и соавт., при хроническом гепатите В лям-блиоз выявлен в 41% случаев [22].

Отмечается, что ВГА в сочетании с лямблиозом характеризуются своеобразием клинической картины: более длительным инкубационным и продромальным периодами, большей частотой интоксикационного и диспептического синдромов в желтушном периоде, замедлением нормализации биохимических показателей в периоде выздоровления, увеличением частоты рецидивов в периоде реконвалесценции [21].

Лямблиоз кишечника является фактором, оказывающим отрицательное влияние на течение хронического гепатита В (ХГВ) у детей. Лямблии при дисбактериозе кишечника у детей с ХГВ выделяют большое количество токсинов, которые еще более усугубляют уже имеющиеся проявления дисбак-териоза и нарушения функционального состояния печени [21, 22]. Установлено, что при длительном паразитировании в организме лямблии вызывают специфические и неспецифические изменения воспалительного и дегенеративного характера [22]. Эти же авторы отметили, что у многих детей с ХГВ и лямблиозной инвазией также были выявлены канди-дозная и стафилококковая инфекции.

Фундаментальная работа по изучению заболеваемости паразитозами была проведена в Самарской области [23]. По мнению авторов, Самарская область является одним из

лидеров в России по уровню заболеваемости различными паразитозами, особенно лямблиозом и аскаридозом. При этом выявлен очень высокий уровень сочетанности парази-тозов с 2 возбудителями и более (75%). Наиболее частым ассоциантом были лямблии (47%), а именно: лямблии+ острицы (22%), лямблии+токсокары (11%), лямблии+аска-риды (7%), лямблии+описторхи (3,5%), лямблии+трихи-неллы (3,5%). В 3-компонентных композициях отмечены: лямблии+острицы+аскариды (9%), лямблии+токсокары+ аскариды (5%), лямблии+токсокары+описторхи (2,6%). Наличие «паразитарных триад», по мнению авторов, предполагает, что один паразит, подавляя гуморальный ответ, оказывает «взаимопомощь» проникновению других возбудителей и стимулирует совместное их «проживание» в одном хозяине с соответствующей ответной клинической реакцией [23].

С учетом возрастных особенностей показано, что лямблиоз в сочетании с энтеробиозом чаще регистрировался в возрастных группах 4-6 и 7-14 лет [24]. Причем с одинаковой частотой болели как мальчики, так и девочки. У 39,1% больных имелась сопутствующая патология. Из сопутствующих заболеваний у больных лямблиозом наиболее часто регистрировался хронический холецистит (29%), причем чаще он встречался у больных с сочетанной формой лямблиоза (21,7%).

По поводу взаимного влияния лямблиоза и дизентерии на течение инфекционного процесса имеются разные взгляды. По мнению некоторых авторов, лямблиозная инва-

зия существенного влияния на тяжесть течения дизентерии не оказывает [11]. Однако она способствует формированию затяжных форм болезни, более длительному бактериовыде-лению и сохранению неустойчивости стула. Другие авторы полагают, что более тяжелое и затяжное течение дизентерии с частым вовлечением в процесс тонкой кишки, печени и желчевыводящих путей способствует угнетению иммуногенеза, в частности фагоцитарных показателей, переход но-сительства лямблий в клиническую форму лямблиоза [20]. Лямблиозная инвазия увеличивает продолжительность диареи в среднем на 3 сут, бактериовыделение - на 5 сут, общую продолжительность заболевания - на 7 сут и повышает частоту рецидивов болезни в 1,5 раза. Эти данные полностью согласуются с результатами других публикаций [25].

По мнению ряда исследователей, лечение ассоциированных кишечных паразитозов остается нерешенной проблемой клинической паразитологии [24, 26]. С целью достижения терапевтического эффекта требуется применять два и более препаратов, обладающих различным фармакотерапевтиче-ским эффектом. При этом могут возрастать риски возникновения аллергических реакций у пациента.

Эпидемиологический надзор и контроль при лямблиозе подробно описаны в методических указаниях по профилактике лямблиоза, однако в них отсутствуют данные о лямблиозе, сочетанном с другими инфекционными заболеваниями и паразитозами. С учетом этого необходимо внести существенные дополнения, касающиеся эпидемиологии лямблиоза, выявления больных и паразитоносителей, а главное -особенностей эпидемиологического надзора, профилактических и противоэпидемических мероприятий при сочетан-ных формах этого заболевания.

Бластоцистоз

В последнее время стал возрастать интерес к недостаточно изученной протозойной инфекции, вызываемой Blastocystis spp., что объясняется широким распространением бластоцист среди населения фактически во всем мире (от 1,5 до 50%) [27]. Паразит локализуется в толстом отделе кишечника человека, домашних и диких животных. Бластоци-стам нет равных в полиморфизме и до настоящего времени нет единого мнения об их жизненном цикле [27]. Федерация европейских обществ микробиологов (FEMS ) на основе разных наблюдений констатировала, что бластоцисты существуют как объект микробиоты здорового человека и способны к длительной колонизации (6-10 лет) кишечника хозяина.

За последнее время появились работы о сочетанности этого заболевания с другими паразитозами и инфекционными болезнями [27-32, 34, 35, 37]. О распространенности носительства бластоцист среди детей можно судить по ряду публикаций [27, 28]. По данным исследований, проведенных в Москве, уровень зараженности бластоцистами колебался от 3,3% у детей, посещающих детские сады, до 43,9% у беспризорников, при этом у детей из домов ребенка показатель составил 98,7% [29].

Анализ публикаций в целом позволяет полагать, что бластоцисты, как правило, в организме человека ведут себя как комменсалы и только при определенных условиях могут

вызывать манифестацию инфекционного процесса [27, 30]. Установлена частая ассоциация бластоцист со стафилококками и клебсиеллой пневмонии [35, 36]. Наиболее выраженные дисбиотические нарушения описаны при хроническом гепатите С (ХГС) и у больных на стадии цирроза печени [28]. Инфекция Blastocystis spp. при усугублении морфофунк-циональных нарушений в кишечнике отягощает течение основного заболевания и удлиняет сроки выздоровления [28]. Больные туберкулезом легких и ВИЧ-инфицированные достоверно чаще, чем здоровые люди, заражены бластоцистами [34]. В этих случаях в 2 раза чаще отмечали наличие и других простейших, таких как Chilomastix mesnili, Iodamo-eba butschii, Endoliax nana [27].

Отмечено частое обнаружение B. hominis вместе с L. intestinalis [31]. Сообщают также о сочетанности бластоцист с E. coli (14%), H. nana (8%), I. butschlii (4%), а также E. histolytica (2%) [32]. В изученных клинических случаях бластоцисты в 15 случае обнаруживались в ассоциации и в 81 случае - как моноинфекция [33].

По данным ряда авторов, зараженность бластоцистами больных туберкулезом легких была в три раза выше, чем у населения, что, по их мнению, связано с выраженным иммунологическим дисбалансом, характерным для туберкулеза [34]. Это предположение подтверждается высокой зараженностью бластоцистозом людей, живущих с ВИЧ, а также тем, что интенсивная инфекция (5-6 бластоцист в поле зрения) определена только у больных туберкулезом легких и ВИЧ-инфицированных, но не среди населения и больных с функциональной патологией желудочно-кишечного тракта (гастриты, энтероколиты, холециститы).

При сочетанности бластоцистоза с острой дизентерией Флекснера и другими неверифицированными диарейными заболеваниями (среднетяжелое течение) инфекционный процесс характеризовался более продолжительным синдромом общей интоксикации и лихорадкой, менее выраженными симптомами острого колита [27, 35]. Клиническая картина ХГС в сочетании с бластоцистной инвазией, которую выявляли у 33% обследованных, отличалась более выраженным синдромом желудочно-кишечных расстройств с поражением левого отдела толстой кишки, а также часто встречающимися признаками гемоколита и поражениями тонкой кишки.

В исследовании А.С. Сигидаева [28] представлена характеристика бластоцистной инвазии в сочетании с вирусным гепатитом С. Установлено, что частота встречаемости B. hominis у пациентов с хроническим гепатитом С составляла 33%, тогда как у практически здоровых людей этот показатель не превышает 5,3%. У больных с циррозом печени, вызванным вирусом гепатита С (ВГС), бластоцисты были выявлены в 64,7% случаев.

Иллюстрацией сочетанности бластоцистоза с рядом инфекций может служить весьма редкий клинический случай - выявление у пациента 6 (!) возбудителей: НСТ, Blastocystis spp., Clostridum spp., Candida spp., Klebsiella spp., S. aureus [28]. В данном случае были идентифицированы представители всех таксономических групп: вирусы, бактерии, паразиты, грибы. Поражение коснулось практически всех органов и систем макроорганизма. С точки зрения эколого-эпи-демиологической классификации, заболевания, вызванные

указанными возбудителями, относятся к разным группам инфекционных болезней человека (антропоноз, зооантропоноз, антропоноз/сапроноз), а их передача может осуществляться при помощи разных механизмов, путей и факторов.

Отмечено, что особое значение в патогенезе кожных заболеваний (псориаз и др.) могут иметь паразитарные инвазии кишечника в сочетанной форме типа гельминтоз+ лямблиоз+бластоцистоз. Фактически они могут служить пусковым механизмом иммунопатологических изменений, поддерживающих хроническое течение дерматозов [38-40].

Рассматривая бластоцистоз с позиций эпидемиологии сочетанности с другими инфекциями и паразитозами, можно согласиться с мнением ряда исследователей о неоднозначности, противоречивости и недостаточности имеющихся сведений для решения ключевых вопросов статуса бластоцист [41]. Нет единого мнения о таксономическом положении бластоцист и их жизненном цикле. Работ по эпидемиологии заболевания, вызванного этим чрезвычайно широко распространенным микроорганизмом, очень мало.

Малярия

Во второй половине прошлого века малярия в сочетании с брюшным тифом отмечалась довольно часто, несмотря на

необычность сочетания с точки зрения механизма передачи возбудителя [42]. Подобная сочетанная инфекция часто сопровождалась тяжелыми осложнениями: инфекционно-токсическим шоком, пневмонией, малярийной комой [42]. Описаны случаи сочетания брюшного тифа с тропической малярией у взрослых при очень тяжелом клиническом течении болезни [43], а также достаточно редкие случаи сочетания брюшного тифа с трехдневной и тропической малярией, протекавшей с выраженной интоксикацией, спленомегалией и анемией у детей. Сочетанность малярии с другими инфекциями и инвазиями подтверждена довольно большим числом публикаций [44-48], что свидетельствует о важности этой проблемы.

В ряде африканских стран (Эфиопия, Кения, Мали, Сенегал) выявлено значительное количество больных малярией в сочетании с различными паразитозами [49, 50]. Сочетанность паразитозов и малярии рассматривается рядом исследователей как пример эволюционно сложившейся на этих территориях своеобразной паразитарной системы: человек, гельминт, малярийный плазмодий, сочлены которой адаптированы друг к другу и извлекают максимальную для себя пользу [44].

Известны случаи сочетанности малярии с инфекцией вируса Эпштейна-Барр (ВЭБ). Сочетание ВЭБ с P. falciparum

С ВИЧ-инфекция

(^Брюшной тиф

Сальмонеллез

(^Гепатит А^^

Гепатит В

Малярия

Филяриоз

Аскаридоз

МАЛЯРИЯ

Тропическая + трехдневная

Тропическая + четырехдневная + малярия Ovale

Примеры бисочетанности нозологических форм Примеры сочетанности 3 нозологических форм Примеры сочетанности 4 нозологических форм

Рис. 3. Варианты сочетанности малярии с другими инфекциями и паразитозами

может приводить к возникновению лимфомы Беркитта (ЛБ), являющейся наиболее распространенным онкологическим заболеванием в Экваториальной Африке, от которой ежегодно гибнут дети. ЛБ - это первый человеческий рак, известный как ассоциация 2 независимых патогенов [45, 52]. Результаты ряда исследований позволяют считать, что между ВЭБ и P. falciparum существует молекулярная связь, проявляющаяся хромосомными транслокациями, что может быть причиной пролиферации В-клеток и их неконтролируемого размножения [52, 53].

Малярия может сочетаться с сальмонеллезной инфекцией, например в Индии зафиксированы случаи массивной бактериемии, при которой в крови пациентов были обнаружены S. typhi,S. paratyphi A и P. vivax [54, 55].

В ряде стран Африки, а также Южной и Юго-Восточной Азии систематически регистрируют случаи малярии в сочетании с лихорадкой денге [42, 56]. При этом следует отметить, что удельный вес сочетанной инфекции денге и малярии составляет значительную долю в общей заболеваемости различными лихорадками на территории этих стран. В Индии этот уровень достигает 9%, а в Бразилии - 6% [56].

В странах тропической Африки особенно велика по-раженность населения ВИЧ и возбудителем малярии [44]. Имеются многочисленные данные о синергизме обеих инфекций [57]. Взаимодействие этих возбудителей усиливает клинические проявления каждой болезни. Сочетание ВИЧ-инфекции с малярией увеличивает риск развития осложнений малярии, включая развитие церебральной формы, удлиняет продолжительность течения малярии и негативно влияет на прогноз обеих болезней [44, 58, 59].

Установлено, что уровень паразитемии при малярии у больных вирусным гепатитом В может снижаться, вплоть до формирования бессимптомного паразитоносительства [57].

На эндемичных по малярии территориях довольно часто среди местного населения встречаются случаи заболевания, вызванные одновременно несколькими видами плазмодия. Наиболее часто встречается сочетание P. falciparum и P. vivaх [60]. Могут также встречаться сочетания 3 видов возбудителя: P. falciparum, P. malariae, P. оvale, и даже 4 видов [44, 61, 62].

Таким образом, сочетанность малярии с различными инфекциями и паразитозами, так же как сочетанность различного вида возбудителей малярии между собой, на разных территориях земного шара имеет свои клинические и эпидемиологические особенности.

Исходя из представленных материалов, можно сделать заключение о возможности биологического взаимодействия возбудителей в организме человека при сочетан-ных инфекциях, а также о влиянии сочетанности на клиническое течение и исход инфекционных и паразитарных болезней. В то же время следует констатировать наличие определенного информационного пробела и недостаточности доказательной базы для характеристики всех параметров биологического взаимодействия микроорганизмов. Помимо этого, научной проработки требуют вопросы организации эффективного учета и регистрации случаев со-четанности, также необходима оптимизация компонентов эпидемиологического надзора за сочетанными формами протозоозов. Нерешенность этих вопросов может оказывать существенное влияние на санитарно-эпидемиологическое благополучие и качество жизни населения РФ. В изучении сочетанности протозоозов как важнейшей проблемы должны принимать участие представители разных медицинских специальностей, включая паразитологов, инфекционистов, иммунологов, эпидемиологов и других специалистов.

СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ

Шкарин Вячеслав Васильевич - член-корреспондент РАН, доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой эпидемиологии ФГБОУ «Нижегородская государственная медицинская академия» Минздрава России E-mail: prezident@nizhgma.ru

Благонравова Анна Сергеевна - доктор медицинских наук, профессор кафедры эпидемиологии ФГБОУ «Нижегородская государственная медицинская академия» Минздрава России E-mail: a.blagonravova@mail.ru

Саперкин Николай Валентинович - кандидат медицинских наук, доцент кафедры ФГБОУ «Нижегородская государственная медицинская академия» Минздрава России E-mail: saperkinnv@mail.ru

ЛИТЕРАТУРА

1. Сергиев В.П. Инфекционные и паразитарные болезни на пороге третьего тысячелетия // Проблемы биомедицины на рубеже XXI века. М. : РАЕН. 2000. С. 361-376.

2. Старостина О.В. Распространение эндемичных гельмин-тозов и протозоозов на юге Западной Сибири (Омская область) // Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2010. № 1 (50). С. 33-38.

3. Шкарин В.В. Вопросы эпидемиологии токсоплазмоза и его значение в патологии человека : Автореф. дис. ... докт. мед. наук. М., 1973. С. 14.

4. Долгих Т.И. Актуальные оппортунистические инфекции (вопросы эпидемиологии, иммунологии, лабораторной диагностики и профилактики) : Автореф. дис. ... докт. мед. наук. Омск, 2000.

5. Глинских Н.П., Порываева А.П., Некрасова Т.С. и др. Оппортунистические инфекции как фактор развития патологических состояний у человека // Медицинский алфавит. Эпидемиология и гигиена. 2013. № 4.С. 27-30.

6. Шарыпова Л.В. Беременность и сочетанные оппортунистические инфекции (цитомегаловирусная, хламидийная,токсоплазмоз) : Автореф. дис. ... канд. мед. наук. Омск, 2000.

7. Минбаева Г.А., Тойгомбаева В.С. Причинно-следственный анализ младенческой смертности и связи с токсоплазменной инфекцией в г. Бишкек // Мед. паразитол. 2016. № 3. С. 6-10.

8. Ермак Т.Н., Перегудова А.Б. Многоликий портрет токсоплазмоза при ВИЧ-инфекции // Инфекционные болезни. 2014. Т. 2. № 1. С. 87-92.

9. Волчкова Е.В., Лунченков Н.Ю., Каншина Н.Н. Факторы риска реактивации токсоплазменной инфекции у пациентов с ВИЧ-инфекцией // Международный научно-исследовательский журнал. 2014. № 8. С. 34-36.

10. Денисенко В.Б., Симованьян Э.Н. Клинико-иммунологиче-ская характеристика оппортунистических инфекций у детей с ВИЧ-инфекцией // Детские инфекции. 2013. № 2. С. 16-20.

11. Запарий Н.С. Эпидемиологическая и клинико-иммунологи-ческая характеристика актуальных оппортунистических инфекций в группах высокого риска : Автореф. дис. ... канд. мед. наук. Омск, 2006.

12. Козина О.В., Огородова Л.М., Раенко В.Ф. и др. Распространенность и клиническое значение герпетической инфекции, токсоплазмоза и хламидиоза у жителей Камчатской области // Эпидемиология и инфекционные болезни. 2005. № 2. С. 8-11.

13. Перегудова А.Б., Ермак Т.Н., Шахгильдян В.И. и др. Церебральный токсоплазмоз в структуре поражения центральной нервной системы у больных ВИЧ-инфекцией // Эпидемиология и инфекционные болезни. Актуальные вопросы. 2013. № 1. С. 26-30.

14. Дроздов В.Н., Долгих Т.И., Дроздова С.Г., Носкова В.Ф. Диагностика и мониторинг токсоплазмоза у детей в Омской области // Эпидемиология и инфекционные болезни. 2006. № 5. С. 12-18.

15. Ермак Т.Н., Самитова Э.Р., Кравченко А.В., Груздев Б.М. Новые тенденции в структуре оппортунистических поражений у больных ВИЧ-инфекцией // Сборник тезисов VII Российского съезда инфекционистов 25-27 октября 2006 г. Н. Новгород, 2006. С. 35.

16. Ермак Т.Н., ПерегудоваА.Б., Шахгильдян В.И., Гончаров Д.Б. Церебральный токсоплазмоз в структуре вторичных поражений ЦНС у больных ВИЧ-инфекцией в Российской Федерации. Клинико-диагностические особенности // Мед. паразитол. 2013. № 1. С.3-7.

17. Покровский В.В., Ермак Т.Н., Беляева В.В., Юрин О.Г. ВИЧ-инфекция: клиника, диагностика, лечение. М. : ГЭОТАР-Медиа, 2003.

18. Ермак Т.Н. Сочетание пневмоцистной пневмонии с другими оппортунистическими поражениями у больного ВИЧ-инфекцией // Инфекционные болезни. 2005. Т. 3. № 4. С. 69-71.

19. Авдюхина Т.И., Константинова Т.Н., Кучеря Т.В. и др. Лямблиоз : учеб. пособие. М., 2003. 31 с.

20. Ляшенко Ю.И., Иванов А.И. Смешанные инфекции. Л. : Медицина, 1989. 237 с.

21. Гардеробова Л.В. Эпидемиологическая и клинико-лабора-торная характеристика вирусных гепатитов в сочетании с лямблиозом у детей : Автореф. дис. ... канд. мед. наук. СПб., 2006.

22. Иноятова Ф.И., Иногамова Г.З., Абдумаджидова Ш.У. и др. Современная диагностика лямблиозной инфекции у детей с хроническим гепатитом В // Детские инфекции. 2011. № 2. С. 57-60.

23. Тарасова Л.А., Денисова Т.Н., Кабанова Н.П. Заболеваемость паразитарными инвазиями детского населения Самарской области // Детские инфекции. 2012. № 2. С. 61-64.

24. Саипов Ф.С. Применение энтеросорбентов в комплексном лечении ассоциированных кишечных паразитозов у детей и подростков // Журн. инфектологии. 2010. Т. 2. № 4. С. 105.

25. Кочетов А.М. Клинико-морфологические особенности дизентерии в сочетании с глистно-протозойной инвазией // Смешанные инфекции и инвазии. Омск, 1981. С. 37-42.

26. Матинов Ш.К. Клинико-эпидемиологические особенности и лечение острого амебиаза кишечника в Республике Таджикистан : Автореф. дис. ... канд. мед. наук. Душанбе, 2011. 105 с.

27. Максимова М.С., Продеус Т.В., Федянина Л.В., Грицюк О.В. Об ассоциации BLastocystis species и микробиоты кишечника при различных состояниях макроорганизма // Мед. паразитол. 2015. № 4. С. 55-59.

28. Сигидаев А.С. Клинико-лабораторная характеристика бластоцистной инвазии у больных HCV-инфекцией : Авфтореф. дис. ... канд. мед. наук. СПб., 2012.

29. Ириков О.А., Продеус Т.В. Зараженность простейшими кишечника детских коллективов г. Москвы // Мед. паразитол. 2007. № 1. С. 11-13.

30. Tan T.C., Suresh K.G. Predominance of amoeboid forms of BLastocystis hominis in isolates from symptomatic patients // ParasitoL. Res. 2006. Vol. 98, N 3. P. 189-193.

31. Devera R., Azacon B., Jimenez M. BLastocystis hominis in patients at the Ruiz y Paez University Hospital from Bolivar City, Venezuela // Bol. ChiL. ParasitoL. 1998. Vol. 53, N 3-4. P. 65-70.

32. Cruz Licea V., PLancarte Crespo A., Moran Alvarez C., Valencia Rojas S., et aL. BLastocystis hominis among vendors in XochimiLco markets // Rev. Latinoam. MicrobioL. 2003. VoL. 45, N 1-2. P. 12-15.

33. Zafar M.N. MorphoLogy and frequency distribution of protozoan BLastocystis hominis // J. Pak. Med. Assoc. 1998. VoL. 38, N 12. P. 322324.

34. Давис Н.А., Бектемиров А.М._Т., Бадалова Н.С. и др. Кишечные паразиты у больных туберкулезом: влияние на интерлейкиновый статус и развитие аспергиллеза легких // Мед. паразитол. 2016. № 3. С. 29-33.

35. Ласкин А.В. Клинико-лабораторные особенности течения острых кишечных диарейных инфекций, ассоциированных с BLastocystishominis: Автореф. дис. ... канд. мед. наук. СПб., 2006.

36. Бурганова Р.Ф. Изменение патогенности KLebsieLLa pneumoniae при дисбиозе кишечника, вызванного бластоцистной инвазией : Автореф. дис. ... канд. мед. наук. Челябинск, 2011. 125 с.

37. Тихонова Д.В. Случай анизакидоза, ассоциированный с бластоцистной инвазией // Мед. паразитол. 2015. № 1. С. 52-54.

38. Тонкин Н., Генов Г., Дмитриев Х. Паразитологические исследования при некоторых кожных заболеваниях // Вестник дерматол. и ве-нерол. 1986. № 5. С. 39-40.

39. Espinoza I.R., van SaLingen R. Insights into the pathogenesis of psoriasis and psoriatie arthritis // Am. J. Med. Sci. 1998. VoL. 316. Р. 271-276.

40. Kaya S., Cetin E.S., Aridogan B.C. et aL. Pathogenicity of BLastocystis hominis, a cLinicaL reevaLuation // Turkiye ParazitoL. Derg. 2007. VoL. 31, N 3. P. 184-187.

41. Федянина Л^., Продеус Т.В., Волкова И.В. BLastocystis hominis, Brumpt 1912 загадочный организм, относящийся к простейшим кишечника // Мед. паразитол. 2011. № 2. С. 47-52.

42. Birhanie M., Tessema B., Ferede G. et aL. MaLaria, typhoid fever, and their coinfection among febriLe patients at a ruraL heaLth center

in Northwest Ethiopia: A cross-sectional study // Adv. Med. 2014. Vol. 2014, Article ID 531074.

43. Шарипов Т.М. Клинико-эпидемиологические особенности соче-танного течения брюшного тифа и малярии в Республике Таджикистан : Автореф. дис. ... канд. мед. наук. Душанбе, 2011.

44. Протозойные СПИД-ассоциируемые инфекции: Клиническая паразитология / под ред. А.Я. Лысенко. Женева, 2002. С. 279-284.

45. Гринев А.Б. Сочетанная инфекция: тропическая малярия и лим-фома Беркитта // Мед. паразитол. 2012. № 2. С. 47-49.

46. Rochford R., Cannon M.J., Moormann A.M. Endemic Burkitt's lymphoma: a polymicrobial disease? // Nat. Rev. Microbiol. 2005. Vol. 3, N 2. P. 182-187.

47. Mulu A., Legesse M., Erko B. et al. Epidemiological and clinical correlates of malaria-helminths co-infection in southern Ethiopia // Malaria J. 2013. Vol. 12. P. 227.

48. Кондрашин А.В., Токмалаев А.К., Морозов Е.Н., Морозова Л.Ф. Клинико-эпидемиологические особенности малярии в сочетании с другими инфекциями и инвазиями // Мед. паразитол. 2016. № 2. С. 53-59.

49. Wilson S., Vennervald B.J., Kadzo H. et al. Hepatosplenomegaly in Kenyan schoolchildren: exacerbation by concurrent chronic exposure to malaria and Scistosoma mansoni infection // Trop. Med. Int. Health. 2007. Vol. 12. P. 1442-1449.

50. Briand V., Watier L.E. Hesran J.Y. et al. Co-infection with Plasmodium falciparum and Schistosoma haematobium: protective effect of schistosomiasis on malaria in Senegalese children? // Am. J. Trop. Med. Hyg. 2005. N 72. P. 702-705.

51. Nacher M., Singhasivanon P., Traore B. et al. Short report: hookworm infection is associated with decreased body temperature during mild Plasmodium falciparum malaria // Am. J. Trop. Med. Hyg. 2001. Vol. 65. P. 136-137.

52. Chene A., Donati D., Orem J. et al. Endemic Burkitt's lymphoma as a polymicrobial disease: new insights on the interaction between

REFERENCES

1. Sergiev V.P. Infectious and parasitic diseases on the threshold of the third millennium. In: Problems of biomedicine at the turn of the 21st century. Moscow: Russian Academy of Natural Sciences; 2000: 361-76.

2. Starostina O.V. Spreading of Endemic Helminthiasis and Proto-zoozes in the South of Western Siberia

3. Shkarin V.V. Issues of toxoplasmosis epidemiology and its importance in human pathology: Abstract of Diss. Moscow; 1973: 14.

4. Dolgikh T.I. Actual opportunistic infections

5. Glinskikh N.P., Poryvaeva A.P., Nekrasova T.S., et al. Opportunistic infections as a development factor of pathological conditions in human. Meditsinskiy alfavit. Epidemiologiya i gigiena [Medical Alphabet. Epidemiology and Hygiene]. 2013;

6. Sharypova L.V. Pregnancy and combined opportunistic infections

7. Minbaeva G.A., Toygombaeva V.S. Cause-and-effect analysis of infant mortality and association with toxoplasmic infection in Bishkek.

Plasmodium falciparum and Epstein-Barr virus. Seminars in Cancer Biology // Semin. Cancer Biol. 2009. N 19. P. 411-420.

53. Donati D., Mok B., Chene A. et al. Increased B cell survival and preferential activation of the memory compartment by a malaria polyclonal B cell activator // J. Immunol. 2006. Vol. 177, N 5. P. 3035-3044.

54. Bhattacharya S.K., Sur D., Kanungo S. et al. Vivax malaria and bacteremia: a prospective study in Kolkata, India (31 May 2013) // Malaria J. 2013. Vol. 12. P. 176.

55. Burke A., Cunha A.G., Munoz-Gomez S. Typhoid fever vs. malaria in a febrile returning traveler: typhomalaria revisited - an Oslerian perspective // Travel Med. Infect. Dis. 2013. Vol. 11, N 1. P. 66-69.

56. Magalhaes B.M., Siqueira A.M., Alexandre M.A. et al. P. vivax malaria and dengue fever co-infection: a cross-sectional study in the Brazilian Amazon // PLoS Negl Trop Dis. 2014. Vol. 8, N 10. P. e3239.

57. Andrade B.B., Santos C.J.N.,Camargo L.M. et al. Hepatitis B infection is associated with asymptomatic malaria in the Brazilian Amazon // PLoS One. 2011. Vol. 6, N 5. P. e19841.

58. Bharti A.R., Saravanan S., Madhavan V. et al. Correlates of HIV and malaria co-infection in Southern India // Malar J. 2012; Vol. 11. P. 306.

59. ter Kuile F.O., Parise M.E., Verhoeff F.H. et al. The burden of co-infection with human immunodeficiency virus type 1 and malaria in pregnant women in sub-saharan Africa // Am. J. Trop. Med. Hyg. 2004. Vol. 71. Suppl. 2. P. 41-54.

60. Баранова А.М., Ежов М.Н., Гузеева Т.М., Морозова Л.Ф. Современная маляриологическая ситуация в странах СНГ (2011-2012 гг.) // Мед. паразитол. 2013. № 4. С. 7-10.

61. Looareesuwan S., White N.J., Chittamas S. et al. High rate of Plasmodium vivax relapse following treatment of falciparum malaria in Thailand. Lancet. 1987. Vol. 2, 8567. P. 1052-1055.

62. Purnomo S., Solihin A., Gomez-Saladin E., Bangs M.J. Rare quadruple malaria infection in Irian Jaya Indonesia // J. Parasitol. 1999. Vol. 85, N 3. P. 574-579.

Meditsinskaya parazitologiya i parazitarnye bolezni [Medical Parasitology and Parasitic Diseases]. 2016;

8. Ermak T.N., Peregudova A.B. A multifaceted portrait of toxoplasmosis in HIV infection. Infektsionnye bolezni [Infectious Diseases]. 2014; 2

9. Volchkova E.V., Lunchenkov N.Yu., Kanshina N.N. Risk factors for toxoplasmosis infection reactivation in HIV-infected patients. Mezh-dunarodnyy nauchno-issledovatel'skiy zhurnal [International Research Journal]. 2014;

10. Denisenko V.B., Simovan'yan E.N. Clinical and immunological characteristics of opportunistic infections in children with HIV infection. Detskie infektsii [Childrens Infection]. 2013;

11. Zapariy N.S. Epidemiological and clinical-immunological characteristics of actual opportunistic infections in high-risk groups: Abstract of Diss. Omsk; 2006.

12. Kozina O.V., Ogorodova L.M., Raenko V.F., et al. The spread and clinical significance of herpetic infection, toxoplasmosis, and chlamydial infection in the dwellers of the Kamchatka Region. Epidemiologiya i infektsionnye bolezni [Epidemiology and Infectious Diseases]. 2005;

13. Peregudova A.B., Ermak T.N., Shakhgil'dyan V.I., et al. Cerebral toxoplasmosis in the pattern of central nervous system lesion in HIV-

infected patients. EpidemioLogiya i infektsionnye boLezni. AktuaL'nye vo-prosy [Epidemiology and Infectious Diseases. Current Items]. 2013:

14. Drozdov V.N., DoLgikh T.I., Drozdova S.G., Noskova V.F. Toxoplasmosis in children in the Omsk Region: Diagnosis and monitoring. Epide-mioLogiya i infektsionnye boLezni [Epidemiology and Infectious Diseases]. 2006;

15. Ermak T.N., Samitova E.R., Kravchenko A.V., Gruzdev B.M. New trends in structure of opportunistic Lesions in patients with HIV infection. In: Proceedings of the VII Russian Congress of Infectious Diseases, October 25-27, 2006. Nizhniy Novgorod; 2006: 35.

16. Ermak T.N., PeregudovaA.B., ShakhgiL'dyan V.I., Goncharov D.B. CerebraL toxopLasmosis in the structure of secondary Lesions of the centraL nervous system in patients with HIV infection in the Russian Federation. CLinicaL and diagnostic features. Meditsinskaya parazitoLogiya i parazitarnye boLezni [MedicaL ParasitoLogy and Parasitic Diseases]. 2013;

17. Pokrovskiy V.V., Ermak T.N., BeLyaeva V.V., Yurin O.G. HIV Infection: CLinic, Diagnosis, Treatment. Moscow: GEOTAR-Media; 2003.

18. Ermak T.N. Combination of pneumocystis pneumonia with other opportunistic Lesions in patient with HIV infection. Infektsionnye boLezni [Infectious Diseases]. 2005; 3

19. Avdyukhina T.I., Konstantinova T.N., Kucherya T.V., et. LambLiasis: tutoriaL. Moscow; 2003: 31 p.

20. Lyashenko Yu.I., Ivanov A.I. Mixed Infections. Leningrad: Medit-sina; 1989: 237 p.

21. Garderobova L.V. EpidemioLogicaL and cLinicaL-Laboratory characteristics of viraL hepatitis in combination with LambLiasis in chiLdren: Abstract of Diss. St. Petersburg; 2006.

22. Inoyatova F.I., Inogamova G.Z., Abdumadzhidova Sh.U., et aL. Contemporary Methods of Giardia Infection Diagnostics in ChiLdren with Chronic Hepatitis B. Detskie infektsii [ChiLdrens Infection]. 2011;

23. Tarasova L.A., Denisova T.N., Kabanova N.P. The Incidence of Parasitic Invasions among ChiLdren PopuLation of Samara Region. Detskie infektsii [ChiLdrens Infection]. 2012;

24. Saipov F.S. Enterosorbents usage in compLex treatment of associated intestinaL parasitosis in chiLdren and adoLescents. ZhurnaL infek-toLogii [JournaL of InfectoLogy]. 2010; 2

25. Kochetov A.M. CLinicaL and morphoLogicaL features of dysentery in combination with heLminthic protozoaL invasion. In: Mixed infections and invasions.Omsk; 1981: 37-42.

26. Matinov Sh.K. CLinicaL and epidemioLogicaL features and treatment of acute intestinaL amoebiasis in the RepubLic of Tajikistan: Abstract of Diss. Dushanbe; 2011: 105 p.

27. Maksimova M.S., Prodeus T.V., Fedyanina L.V., Gritsyuk O.V. On association of BLastocystis species and intestinaL microbiota under various conditions of the macroorganism. Meditsinskaya parazitoLogiya i parazitarnye boLezni [MedicaL ParasitoLogy and Parasitic Diseases]. 2015;

28. Sigidaev A.S. CLinico-Laboratory characteristics of bLastocyst infection in patients with HCV infection: Abstract of Diss. St Petersburg; 2012.

29. Irikov O.A., Prodeus T.V. Infectiousness with protozoans of intestines of chiLdren's coLLectives in Moscow. Meditsinskaya parazitoLogiya i parazitarnye boLezni [MedicaL ParasitoLogy and Parasitic Diseases]. 2007;

30. Tan T.C., Suresh K.G. Predominance of amoeboid forms of BLastocystis hominis in isolates from symptomatic patients. ParasitoL Res. 2006; 98 (3): 189-93.

31. Devera R., Azacon B., Jimenez M. BLastocystis hominis in patients at the Ruiz y Paez University Hospital from BoLivar City, Venezuela. BoL ChiL ParasitoL. 1998; 53 (3-4): 65-70.

32. Cruz Licea V., PLancarte Crespo A., Moran ALvarez C., VaLencia Rojas S., et aL. BLastocystis hominis among vendors in XochimiLco markets. Rev Latinoam MicrobioL. 2003; 45 (1-2): 12-5.

33. Zafar M.N. MorphoLogy and frequency distribution of protozoan BLastocystis hominis. J Pak Med Assoc. 1998; 38 (12): 322-4.

34. Davis N.A., Bektemirov A.M._T., BadaLova N.S., et aL. IntestinaL parasites in patients with tubercuLosis: effects on interLeukin status and deveLopment of puLmonary aspergiLLosis. Meditsinskaya parazitoLogiya i parazitarnye boLezni [MedicaL ParasitoLogy and Parasitic Diseases]. 2016;

35. Laskin A.V. CLinicaL and Laboratory features of acute intestinaL diarrheaL infections course associated with BLastocystis hominis: Abstract of Diss. St Petersburg; 2006.

36. Burganova R.F. Change in pathogenicity of KLebsieLLa pneumoniae in intestinaL dysbiosis caused by bLastocystic invasion: Abstract of Diss. CheLyabinsk; 2011: 125 p.

37. Tikhonova D.V. Case of anisakidosis associated with bLastocystic invasion. Meditsinskaya parazitoLogiya i parazitarnye boLezni [MedicaL ParasitoLogy and Parasitic Diseases]. 2015;

38. Tonkin N., Genov G., Dmitriev Kh. ParasitoLogicaL studies in some skin diseases. Vestnik dermatoLogii i veneroLogii [HeraLd of DermatoLogy and VenereoLogy]. 1986;

39. Espinoza I.R., van SaLingen R. Insights into the pathogenesis of psoriasis and psoriatie arthritis. Am J Med Sci. 1998; 316: 271-6.

40. Kaya S., Cetin E.S., Aridogan B.C.6 et aL. Pathogenicity of BLastocystis hominis, a cLinicaL reevaLuation. Turkiye ParazitoL Derg. 2007; 31 (3): 184-7.

41. Fedyanina L.B., Prodeus T.V., VoLkova I.V. BLastocystis hominis, Brumpt 1912 a mysterious organism which is beLonging to intestinaL protozoa. Meditsinskaya parazitoLogiya i parazitarnye boLezni [MedicaL ParasitoLogy and Parasitic Diseases]. 2011;

42. Birhanie M., Tessema B., Ferede G., et aL. MaLaria, typhoid fever, and their coinfection among febriLe patients at a ruraL heaLth center in Northwest Ethiopia: A cross-sectionaL study. Adv Med. 2014; 2014. ArticLe ID 531074.

43. Sharipov T.M. CLinicaL and epidemioLogicaL features of combined course of abdominaL typhoid and maLaria in the RepubLic of Tajikistan: Abstract of Diss. Dushanbe; 2011.

44. Lysenko A.Ya. ProtozoaL AIDS-associated infections: CLinicaL para-sitoLogy. Zheneva; 2002: 279-84.

45. Grinev A.B. Combined infection: tropicaL maLaria and Burkitt's Lymphoma. Meditsinskaya parazitoLogiya i parazitarnye boLezni [MedicaL ParasitoLogy and Parasitic Diseases]. 2012;

46. Rochford R., Cannon M.J., Moormann A.M. Endemic Burkitt's Lymphoma: a poLymicrobiaL disease? Nat Rev MicrobioL. 2005; 3 (2): 182-7.

47. MuLu A., Legesse M., Erko B., et aL. EpidemioLogicaL and cLinicaL correLates of maLaria-heLminths co-infection in southern Ethiopia. MaLaria J. 2013; 12: 227.

48. Kondrashin A.V., TokmaLaev A.K., Morozov E.N., Morozova L.F. CLinicaL and epidemioLogicaL features of features of maLaria in combination with other infections and invasions. Meditsinskaya parazitoLogiya

i parazitarnye bolezni [Medical Parasitology and Parasitic Diseases]. 2016;

49. Wilson S., Vennervald B.J., Kadzo H., et al. Hepatosplenomegaly in Kenyan schoolchildren: exacerbation by concurrent chronic exposure to malaria and Scistosoma mansoni infection. Trop Med Int Health. 2007; 12: 1442-9.

50. Briand V., Watier L.E. Hesran J.Y., et al. Co-infection with Plasmodium falciparum and Schistosoma haematobium: protective effect of schistosomiasis on malaria in Senegalese children? Am J Trop Med Hyg. 2005; (72): 702-5.

51. Nacher M., Singhasivanon P., Traore B., et al. Short report: hookworm infection is associated with decreased body temperature during mild Plasmodium falciparum malaria. Am J Trop Med Hyg. 2001; 65: 136-7.

52. Chene A., Donati D., Orem J., et al. Endemic Burkitt's lymphoma as a polymicrobial disease: new insights on the interaction between Plasmodium falciparum and Epstein-Barr virus. Seminars in Cancer Biology. Semin Cancer Biol. 2009; (19): 411-20.

53. Donati D., Mok B., Chene A., et al. Increased B cell survival and preferential activation of the memory compartment by a malaria polyclonal B cell activator. J Immunol. 2006; 177 (5): 3035-44.

54. Bhattacharya S.K., Sur D., Kanungo S., et al. Vivax malaria and bacteremia: a prospective study in Kolkata, India (31 May 2013). Malaria J. 2013; 12: 176.

55. Burke A., Cunha A.G., Munoz-Gomez S. Typhoid fever vs. malaria in a febrile returning traveler: typhomalaria revisited - an Oslerian perspective. Travel Med Infect Dis. 2013; 11 (1): 66-9.

56. Magalhaes B.M., Siqueira A.M., Alexandre M.A., et al. P. vivax malaria and dengue fever co-infection: a cross-sectional study in the Brazilian Amazon. PLoS Negl Trop Dis. 2014; 8 (10): e3239.

57. Andrade B.B., Santos C.J.N., Camargo L.M., et al. Hepatitis B infection is associated with asymptomatic malaria in the Brazilian Amazon. PLoS One. 2011; 6 (5): e19841.

58. Bharti A.R., Saravanan S., Madhavan V., et al. Correlates of HIV and malaria co-infection in Southern India. Malar J. 2012; 11: 306.

59. ter Kuile F.O., Parise M.E., Verhoeff F.H., et al. The burden of co-infection with human immunodeficiency virus type 1 and malaria in pregnant women in sub-saharan Africa. Am J Trop Med Hyg. 2004; 71 (Suppl. 2): 41-54.

60. Baranova A.M., Ezhov M.N., Guzeeva T.M., Morozova L.F. Modern malaria situation in the CIS states

61. Looareesuwan S., White N.J., Chittamas S. et al. High rate of Plasmodium vivax relapse following treatment of falciparum malaria in Thailand. Lancet. 1987; 2 (8567): 1052-5.

62. Purnomo S., Solihin A., Gomez-Saladin E., Bangs M.J. Rare quadruple malaria infection in Irian Jaya Indonesia. J Parasitol. 1999; 85 (3): 574-9.