ОСОБЕННОСТИ ТЕЧЕНИЯ ВОСПАЛИТЕЛЬНЫХ ЗАБОЛЕВАНИЙ ПАРОДОНТА В СОЧЕТАНИИ С НОВОЙ КОРОНАВИРУСНОЙ ИНФЕКЦИЕЙ. СИСТЕМАТИЧЕСКИЙ ОБЗОР

АНАЛИТИЧЕСКИЕ ОБЗОРЫ

Особенности течения воспалительных заболеваний пародонта в сочетании с новой коронавирусной инфекцией. Систематичеакий обзор

Еварницкая Н.Р., Янушевич О.О.

Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Московский государственный медико-стоматологический университет имени А.И. Евдокимова» Министерства здравоохранения Российской Федерации, 127473, г. Москва, Российская Федерация

Известные факторы риска тяжелого течения COVID-19 могут сочетаться с пародонтитом. К этим факторам относят курение, пожилой возраст, ожирение, сахарный диабет, гипертензию и сердечно-сосудистые заболевания.

Цель исследования - отбор и анализ публикаций, рассматривающих возможную связь воспалительных заболеваний пародонта с тяжестью течения COVID-19.

Материал и методы. Выполнен поиск публикаций по ключевым словам в электронных базах данных Кохрановской библиотеки; MEDLINE, eLIBRARY для систематического обзора. Отобраны 94 публикации, в систематический обзор включены 10 научных статей, в которых приведены результаты рандомизированных клинических испытаний.

Результаты. В ходе анализа отобранных публикаций отмечена связь между характером течения COVID-19 и воспалительными заболеваниями пародонта. В группах риска тяжелого течения COVID-19 с наличием сочетанного пародонтита установлен высокий риск назначения искусственной вентиляции легких. Высокая экспрессия рецепторов ACE2 клетками слизистой полости рта, аспирация патогенных бактерий из тканей пародонта на фоне вирусной инфекции и SARS-CoV-2 со слюной, возможно, влияют на характер течения COVID-19. Бактериальные возбудители пародонтита могут играть роль иммунологического триггера, вызывающего гиперреакцию гуморального и клеточного иммунитета, активацию нетоза и NLRP3 воспаления.

Заключение. Наличие фонового пародонтита у пожилых пациентов, людей с избыточной массой тела, сахарным диабетом или гипертензией может быть ассоциировано с тяжелым течением COVID-19 и развитием осложнений и пневмонии.

Финансирование. Работа выполнена в рамках гранта ФГБОУ ВО МГМСУ им. А.И. Евдокимова Минздрава России для поддержки научных исследований в 2020 г.

Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Вклад авторов. Концепция и дизайн исследования - Янушевич О.О., Еварницкая Н.Р.; сбор и обработка материала - Еварницкая Н.Р.; написание текста - Еварницкая Н.Р.; редактирование - Янушевич О.О.; утверждение окончательного варианта статьи - Янушевич О.О.

Для цитирования: Еварницкая Н.Р., Янушевич О.О. Особенности течения воспалительных заболеваний пародонта в сочетании с новой коронавирусной инфекцией. Систематический обзор // Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. 2023. Т. 12, № 1. С. 90-96. DOI: https://doi.org/10.33029/2305-3496-2023-12-1-90-96 Статья поступила в редакцию 12.07.2022. Принята в печать 26.12.2022.

Ключевые слова:

пародонтит;

воспалительные

заболевания

пародонта; COVID-19

Features of inflammatory periodontal diseases course in combination with a new coronavirus disease. A systematic review

Evarnitskaya N.R., A.I. Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry, Ministry

Yanushevich O.O. of Health of the Russian Federation,127473, Moscow, Russian Federation

Risk factors for severe COVID-19 are also associated with periodontitis. They are smoking, older age, obesity, diabetes mellitus, hypertension and cardiovascular diseases.

The aim of the study was to select and analyze publications that consider a possible relationship between inflammatory periodontal diseases and the severity of COVID-19.

Material and methods. The search for publications by the key words was conducted using the electronic databases: Cochrane Library; MEDLINE, eLIBRARY for systematic review. We selected 94 publications, the systematic review included 10 scientific articles presenting the results of randomized trials.

Results. The results of the analysis showed the connection between COVID-19 severity and inflammatory periodontal diseases presence. In the patients with severe COVID-19 on the background of periodontitis it was established a high risk for artificial lung ventilation prescription. The course of COVID-19 is possibly depending on high expression of ACE2 receptors in oral mucosal cells and aspiration of pathogenic bacteria from periodontal tissues with saliva on the background of SARS-CoV-2 viral infection. The bacterial etiology of periodontitis plays important role of an immunological trigger that causes hyperreaction of humoral and cellular immunity, NETosis activation and NLRP3 inflammation.

Conclusion. The presence of periodontitis in patients with overweight and obesity, DM or hypertension may be associated with severe COVID-19 course, possible development of complications and pneumonia.

Funding. The work was carried out within the framework of a grant from the A.I. Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry to support scientific researches in 2020. Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.

Contribution. The concept and design of the study - Yanushevich O.O., Evarnitskaya N.R.; collection and processing of material - Evarnitskaya N.R.; writing the text - Evarnitskaya N.R.; editing - Yanushevich O.O.; approval of the final version of the article - Yanushevich O.O.

Keywords:

periodontitis; inflammatory periodontal disease; COVID-19

For citation: Evarnitskaya N.R., Yanushevich O.O. Features of inflammatory periodontal diseases course in combination with a new coronavirus disease. A systematic review. Infektsionnye bolezni: novosti, mneniya, obuchenie [Infectious Diseases: News, Opinions, Training]. 2023; 12 (1): 90-6. DOI: https://doi.org/10.33029/2305-3496-2023-12-1-90-96 (in Russian) Received 12.07.2022. Accepted 26.12.2022.

Пародонтит - хроническое многофакторное воспалительное заболевание, связанное с нарушением микрофлоры биопленки зубного налета и характеризующееся прогрессирующей деструкцией опорного аппарата зуба [1]. Это заболевание является 6-м по распространенности в мире среди хронических воспалительных неинфекционных заболеваний и поражает около 50% пациентов взрослого возраста [2]. Тяжелые формы пародонтита выявляют у 11% населения [1]. Из-за своей высокой распространенности и неблагоприятных последствий пародонтит представляет серьезную социально-экономическую проблему для общественного здравоохранения [3].

Данная нозология не только приводит к потере зубов и инвалидности с последующим ухудшением качества жизни пациента, но и влияет на общее состояние здоровья [1-3]. Тяжелая степень пародонтита провоцирует усугубление течения системных заболеваний, таких как сахарный диабет 2-го типа (СД2) и сердечно-сосудистые заболевания (ССЗ). Подобная сочетанность патологий, в свою очередь, может приводить к летальному исходу [4].

Пандемия новой коронавирусной инфекции (С0УЮ-19), вызванная возбудителем БАК5-СоУ-2, стала серьезным испытанием для общества и здравоохранения. Все еще остается много неизученных вопросов, связанных с этим вирусом. Известно, что наиболее серьезные клинические случаи С0УЮ-19 возникают у пожилых пациентов и у людей с сопутствующими соматическими заболеваниями [5]. При этом факторы риска, связанные с тяжестью С0УЮ-19, включаю-

щие курение, пожилой возраст, ожирение, СД, гипертензию и ССЗ [6, 7], в значительной степени связаны и с пародон-титом [4, 8].

Ряд исследователей предположили возможную связь между пародонтитом и тяжелым течением инфекции С0УЮ-19. Однако данные до сих пор разрозненны и остается неясным, относятся эти факторы риска к сопутствующим заболеваниям или существуют определенные механизмы, способные усугублять течение как одного, так и другого заболевания, тем самым ухудшая прогноз [9].

Воспалительные заболевания пародонта развиваются по определенным стадиям, но все они являются следствием патологического дисбаланса микробиоты полости рта [2]. Кроме того, некоторые неспецифические поражения полости рта могут развиваться на фоне С0УЮ-19. К ним относят сухость в полости рта, везикулобуллезные или пустулезные поражения слизистой, некротические поражения губ, формирование складок на языке и сглаживание сосочков, а также эритематозные или геморрагические поражения слизистой оболочки полости рта. Данные поражения чаще всего выявляют у пациентов с иммуносупрессией [10]. Очевидно, что при таком неблагоприятном фоне вероятны манифестация, прогрессирование или обострение воспалительных заболеваний пародонта среди пациентов, относящихся к группам риска [8].

Цель исследования - отбор и анализ публикаций, рассматривающих возможную связь воспалительных заболеваний пародонта с тяжестью течения С0УЮ-19.

Материал и методы

Проведен системный поиск публикаций, в которых рассмотрены возможные ассоциации между характером течения воспалительных заболеваний пародонта и COVID-19. Определены критерии поиска в соответствии со схемой PICO(S) [11]:

популяция (P) - пациенты с воспалительными заболеваниями пародонта и COVID-19;

интервенция (I) - диагностические мероприятия (стоматологический осмотр, оценка индексов гигиены, анализы крови, рентгенография);

компаратор (C) - пациенты с воспалительными заболеваниями пародонта либо с COVID-19;

результаты (O) - общие иммунологические механизмы развития патологии, диагностические критерии, исходы и осложнения заболевания;

вид исследований (S) - рандомизированные клинические исследования, метаанализы, систематические обзоры и сетевые метаанализы.

Базы данных, в которых проведен поиск публикаций:

1. Кохрановская библиотека - регистры систематических обзоров и контролируемых клинических испытаний (The Cochrane Central Register of ControLLed Triais (CENTRAL), www.thecochraneLibrary.com;

2. Электронная база данных MEDLINE, www.ncbi.nlm. nih.gov;

3. Российская научная база данных eLIBRARY, https:// www.elibrary.ru.

Поиск публиткаций был выполнен в октябре 2022 г. по следующим ключевым словам: «COVID-19» and «coronavirus disease 2019» and «periodontitis» and «periodontal diseases»; «COVID-19» и «новая коронавирусная инфекция», и «паро-донтит», и «воспалительные заболевания пародонта».

Рис. 1. Схема отбора публикаций

По первоначальному поисковому запросу в базе данных MEDLINE было найдено 74 публикаций, в базе данных Cochrane Library - 0, eLIBRARY - 18. Всего были найдены 92 ссылки за 2020-2022 г. Дальнейший отбор работ происходил:

по направлению исследований - включали исследования с участием людей;

языку публикации - исследования на английском или русском языках;

типу публикаций, отражающих степень доказательности отобранных работ, - предпочтение отдавали метаанализам или систематическим обзорам, а также рандомизированным клиническим испытаниям;

содержанию - из анализа исключали исследования, в которых изучали только одно заболевание, экспертные мнения и описательные обзоры, исследования на животных и повторяющиеся материалы.

Методика отбора публикаций отображена в соответствии с критериями PRISMA (Preferred Reporting Items for Systematic reviews and Meta-Analysis, предпочтительные элементы отчетности для систематических обзоров и метаана-лизов) [12].

Общая последовательность отбора публикаций научных исследований для анализа отражена на рис. 1.

В анализ вошли 10 зарубежных статей по данным рандомизированных клинических испытаний (РКИ). В российской базе данных публикаций, соответствующих критериям исследовательским целям, не найдено. В анализ включены следующие публикации:

1. Клиническое исследование S. Gupta и соавт., 2020 [13].

2. Клиническое исследование D.A. Sirin и соавт., 2021 [14].

3. Клиническое исследование N. Marouf и соавт., 2021 [15].

4. Систематический обзор H. Larvin и соавт., 2020 [16].

5. Систематический обзор M. Ting и соавт., 2021 [17].

6. Систематический обзор R. Aquino-Martinez и соавт., 2021 [18].

7. Систематический обзор T.A. Baltazar-Díaz и соавт., 2021 [19].

8. Систематический обзор S. Gupta и соавт., 2022 [20].

9. Систематический обзор M.N. Darestani и соавт., 2022 [21].

10. Систематический обзор F. Tamimi и соавт., 2022 [22].

Результаты и обсуждение

Пародонтит и клиничeские исходы COVID-19

N. Marouf и соавт. (2021) было проведено исследование, цель которого заключалась в обнаружении связи между осложнениями течения коронавирусной инфекции и наличием пародонтита, в которое были включены 568 пациентов. Результаты этого исследования показали, что при оценке потенциальных искажающих факторов (например, возраст, пол, курение, индекс массы тела, хронические заболевания), пародонтит средней и тяжелой степени был в значительной степени связан с более высоким риском осложнений COVID-19 [15]. Установлено, что такие биохимические параметры

крови, как концентрация D-димера, содержание гликирован-ного гемоглобина, уровень витамина D, цитокинов, количество лейкоцитов и лимфоцитов, были повышены у пациентов с пародонтитом средней степени тяжести течения. Авторы предположили, что пациенты с пародонтитом в анамнезе могут быть более восприимчивы к тяжелому течению COVID-19 [15].

Аналогичные результаты также получены в работе D.A. Sirin и соавт. (2021), в ходе которой обследовали 137 больных COVID-19 (в возрасте от 20 до 65 лет). У всех пациентов выявили воспалительные заболевания пародонта. После клинического осмотра и анализа панорамных рентгеновских снимков было выявлено, что пациенты с клиническими признаками пародонтита и рентгенологически определяемой потерей костной ткани альвеолярного отростка значительно чаще страдали от осложнений коронавирусной инфекции, чем люди без стоматологических заболеваний [14]. В работе S. Gupta и соавт. [20] также оценивали связь между состоянием пародонта и исходами COVID-19. Установлено, что более тяжелая степень пародонтита коррелировала с высокой вероятностью госпитализации, развитием пневмонии, потребностью в искусственной вентиляции легких и риском летального исхода. Авторами сделан вывод, что пародонтит с большой вероятностью связан с неблагоприятными исходами течения COVID-19 [20].

Роль патогенных бактерий

Полость рта является резервуаром для многих респираторных патогенов, особенно у пациентов с плохой гигиеной рта, нарушенным иммунным ответом и клиническими признаками пародонтита [23]. Еще в публикациях 2008 г. отмечалось, что хронический пародонтит у пожилых людей связан с повышенным риском развития внебольничной пневмонии и смертности от пневмонии [24].

В 2021 г. T.A. BaLtazar-Diaz и соавт. опубликовали работу, в которой отмечено, что диссеминация пародонтопатоген-ных бактерий в нижние отделы дыхательных путей может создавать условия для развития более тяжелых форм COVID-19 за счет исходного повреждения тканей [19].

Анализ данных литературы показал, что полость рта играет важную роль в проникновении COVID-19 в организм, так как мембранные белки, используемые SARS-CoV-2 для первичной адгезии [ангиотензин-превращающий фермент 2 (АПФ2) и трансмембранная протеаза серин 2] обнаружены на эпителиальных клетках языка, слизистой оболочки полости рта, слюнных желез, десны и слизистой пародонтальных карманов в количествах, сравнимых с таковыми в клетках легких и миндалин [21].

АПФ2 также стимулирует выработку воспалительных цитокинов в нижних отделах дыхательных путей и учувствует в развитии острого респираторного дистресс-синдрома, а пародонтопатогенные бактерии (Streptococcus pneumoniae, Pseudomonas aeruginosa, Porphyromonas gingivalis, Fusobacte-rium nucleatum) способны повышать экспрессию этого фермента [19, 21].

В обзоре M.N. Darestani и соавт. отмечено, что именно аспирация пародонтальных патогенов (P. gingivalis и Actino-bacillus actinomycetemcomitans) может способствовать более

тяжелому течению пневмонии при инфекции, вызванной SARS-CoV-2, на фоне ослабленного местного иммунитета, поскольку и при пародонтозе могут вызвать воспаление нижних дыхательных путей. Кроме того, условно-пародон-топатогенные микроорганизмы ротовой полости, такие как Capnocytophaga и Veillonella, были обнаружены в бронхо-альвеолярной жидкости пациентов с COVID-19 [21]. Данные анаэробы могут влиять на увеличение гипоксии легких, которая наблюдается у пациентов с коронавирусной инфекцией [18].

С другой стороны, капли слюны больных коронавирусной инфекцией содержат вирус SARS-CoV-2 в высокой концентрации, особенно на ранних стадиях инфекции, что может способствовать распространению вируса воздушно-капельным путем при кашле и чихании [19].

Однако взаимосвязь заболевания пародонта с развитием заболевания легких не обязательно обусловлена аспирацией бактерий или вируса: воспаление пародонта также может служить источником происхождения провоспалительных цитокинов, которые могут системно распространяться через кровоток, что представляет собой фактор риска утяжеления течения многих неинфекционных заболеваний [25].

Общие иммунные механизмы воспаления

Системное воспаление при пародонтите проявляется высоким уровнем С-реактивного белка (СРБ) и противовоспалительных цитокинов [8]. Неблагоприятные исходы COVID-19 также связаны с развитием неконтролируемой гипервоспалительной реакции, известной под названием «цитокиновый шторм» [5]. При этом состоянии в сыворотке крови резко возрастают уровни цитокинов, таких как интерлейкин (ИЛ) 2, 6, 7, 8 и 10, фактор некроза опухоли а (ФНОа), гранулоцитарный колониестимулирую-щий фактор, интерферон (ИФН) у-индуцируемый белок 10 (IP-10), моноцитарный хемоаттрактантный белок 1, макро-фагальный воспалительный белок 1а, галектин-3 и СРБ с сопутствующим значительным уменьшением количества Т-лимфоцитов [16]. Проявлением активации клеточного иммунитета является повышение активности фагоцитоза и нетоза [2].

Пародонтит также связан с высвобождением ИЛ, ИФН-а, активацией нетоза и усилением активации периферических полиморфноядерных лейкоцитов в ответ на действие местных и отдаленных воспалительных триггеров. М. Ting и соавт. отмечают, что оба заболевания взаимно усиливают патологический каскад воспаления в организме пациента [16].

Многие цитокины играют важную роль в стимуляции врожденных иммунных реакций, в частности Т-хелперы 17-го типа (Th17). Предполагается, что иммунологические реакции, опосредованные Th17, участвуют в развитии «цитокинового шторма» и возникновении повреждения тканей, вызванных различными респираторными возбудителями, включая вирус гриппа H1N1 и SARS-CoV-2 [22]. ИЛ-17 также играет ключевую роль в патогенезе пародон-тита. Сообщалось о повышении уровня ИЛ-17 в ткани десны и слюне при хроническом агрессивном пародонтите по сравнению со здоровым пародонтом [16].

Другая возможная связь между наличием пародонтита и развитием COVID-19 опосредована пириновым доменом семейства NOD-подобных рецепторов. Инфламмасомы являются компонентами системы врожденного иммунитета и образуются в ответ на различные сигналы, связанные с патогенами и повреждениями клеток. Они играют важную роль в активации воспалительных реакций, созревании и секреции провоспалительных цитокинов, таких как ИЛ-18 и ИЛ-^ [26]. Все большее число исследований показало, что воспаление, опосредованное семейством NOD-подобных рецепторов, пирин 3 (NLRP3), имеет решающее значение в потере ткани альвеолярной кости и разрушении тканей пародонта [27].

Установлено, что стимуляция NLRP3 индуцирует цито-киновый каскад при COVID-19 и пародонтите. SARS-CoV-2 может напрямую активировать инфламмасому NLRP3, а нарушение регуляции активности инфламмасомы NLRP3 связывают с развитием тяжелых форм COVID-19 [28].

В обзоре S. Gupta и соавт. [13] описано, что общим звеном патогенеза COVID-19 и пародонтита является нетоз (вид программируемой клеточной гибели нейтрофилов). Активация нетоза является следствием реакции нейтрофилов на проникновение бактерий, вирусов и других агентов. Но при определенных клинических состояниях нетоз приводит к повреждению и гибели клеток организма больного либо напрямую, либо через аутоиммунные механизмы. Показана корреляция между тяжестью течения COVID-19 и количеством нейтрофилов в периферической крови, а также степенью их активации [13].

В исследовании J.A. Masso-Silva и соавт. (2021) у 16 госпитализированных пациентов с коронавирусной инфекцией были последовательно в течение 11 дней взяты образцы крови. Выявлено, что по сравнению с показателями здоровых людей контрольной группы у больных COVID-19 для циркулирующих нейтрофилов была характерна высокая степень нетоза и «респираторного взрыва» [29].

Некоторые иммунокомпетентные (например, макрофаги и CD4+-T-^™) и другие клетки (фибробласты и эндо-телиальные клетки) продуцируют ИЛ-6, который может индуцировать активацию Т-хелперов (1, 17), активировать В-лимфоциты и влиять на дифференцировку миелоид-ных клеток. Семейство ИЛ-6 играет особенно важную роль в патогенезе заболеваний пародонта и коррелирует со степенью его тяжести [28]. Было обнаружено, что ИЛ-6 выполняет сходные функции в механизме развития «цитокинового шторма», связанного как с пародонтитом, так и с COVID-19, что подтверждает возможную связь между этими двумя заболеваниями [13].

По данным F. Tamimi и соавт. [22] установлено, что инфекция SARS-foV-2 индуцировала выработку ИЛ-6, и в некоторых случаях его уровень увеличивался в 1000 раз выше нормы. Такое повышение может привести к лимфо-пении, несостоятельности иммунного ответа и неблагоприятным клиническим исходам. В 2 метаанализах, куда были включены пациенты с осложнениями COVID-19, подтверждены повышение у них уровня ИЛ-6 более чем в 2,9 раза по сравнению с пациентами с легкой и среднетяжелой формами течения [13, 30].

Таким образом, пандемия COVID-19, вызванная SARS-CoV-2, поставила вопросы для многих областей медицины, а механизм проникновения вируса через верхние дыхательные пути вызвал большой научный интерес.

Отмечено, что госпитализация больных COVID-19 и с сопутствующим пародонтитом негативно сказывается на общем состоянии организма и создает риск ухудшения течения заболевания. Например, замедление естественной стимуляции слюнных желез приводит к сухости во рту и изменению бактериальной микрофлоры, а несоблюдение правил индивидуальной гигиены полости рта приводит к увеличению бактериального налета, что, в свою очередь, может приводить к осложнениям при интубации и затруднению парентерального питания пациентов [32].

Анализ отобранных публикаций позволяет рассматривать пародонтит как фактор, отягчающий течение новой коронавирусной инфекции. Факторами, влияющими на характер течения COVID-19, возможно, являются высокая экспрессия рецепторов ACE2 клетками слизистой полости рта у пациентов с пародонтитом, процесс аспирации патогенных бактерий из тканей пародонта и иммунологические факторы, включающие гиперреакцию клеточного и гуморального иммунитета.

Исследование J.T. Marchesan и соавт. (2021) показало, что не только пародонтит является фактором более тяжелого течения новой коронавирусной инфекции, но и заражение SARS-CoV-2 может провоцировать прогрессирование и рецидив заболеваний пародонта, дестабилизируя иммунную систему и истощая адаптивные резервы организма [31].

Пожилые люди более восприимчивы к SARS-CoV-2. Вероятно, связанные с возрастом физиологические процессы, такие как снижение местной иммунной защиты и ослабление механизмов системного иммунного ответа, могут играть важную роль в увеличении риска заболевания. Правдоподобной гипотезой является то, что транслоциро-ванные грамотрицательные пародонтальные бактерии усугубляют состояние легочной ткани и облегчают репликацию SARS-CoV-2 [19].

Учитывая, что плохая гигиена полости рта и аспирация пародонтальных бактерий могут усугубить течение COVID-19, надлежащий уход за полостью рта может быть важен для предотвращения воспаления легких и обострения заболеваний пародонта. Кроме того, снижение вирусной нагрузки в ротовой полости может снизить риск передачи SARS-CoV-2 [31]. Хотя в патогенез новой коронавирусной инфекции вовлечено множество факторов, плохая гигиена полости рта и наличие инфекции пародонта являются значимыми параметрами, которые следует учитывать и профилак-тировать, особенно у пожилых людей.

Заключение

В ходе анализа отобранных публикаций отмечена связь между тяжестью течения COVID-19 и пародонтом. Наличие фоновых воспалительных заболеваний пародонта у пожилых пациентов, людей с избыточной массой тела, СД2 или гипертензией может послужить причиной тяжелого течения COVID-19 с развитием пневмонии и осложнений.

СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ

Еварницкая Наталья Ростиславовна (Natalia R. Evarnitskaya)* - старший лаборант кафедры пародонтологии ФГБОУ ВО МГМСУ им. А.И. Евдокимова Минздрава России, Москва, Российская Федерация E-maiL: n.evarnitskaya@gmaiL.com https://orcid.org/0000-0001-6250-1714

Янушевич Олег Олегович (Oleg O. Yanushevich) - академик РАН, заслуженный врач РФ, доктор медицинских наук, профессор, ректор ФГБОУ ВО МГМСУ им. А.И. Евдокимова Минздрава России, Москва, Российская Федерация E-maiL: oLegyanushevich@me.com https://orcid.org/0000-0002-4293-8465

ЛИТЕРАТУРА

1. Дмитриева Л.А. Пародонтология: национальное руководство. Москва : ГЭОТАР-Медиа, 2013. 712 с.

2. Silvestre F.J., Marquez-Arrico C.F. COVID-19 and periodontitis: A dangerous association? // Front. Pharmacol. 2022. Vol. 12. Article ID 789681. DOI: https://doi. org/10.3389/fphar.2021.789681

3. Borges L., Pithon-Curi T.C., Curi R., Hatanaka E. COVID-19 and neutrophils: The relationship between hyperinflammation and neutrophil extracellular traps // Mediators Inflamm. 2020. Vol. 2020. Article ID 8829674. DOI: https://doi. org/10.1155/2020/8829674

4. Грудянов А.И. Новая Международная Классификация заболеваний пародонта и периимплантатных тканей. Критический обзор // Стоматология для всех. 2020. № 3 (92). С. 46-51.

5. Hatmi Z.N. A systematic review of systematic reviews on the COVID-19 pandemic // SN Compr. Clin. Med. 2021. Vol. 3. N. 2. P. 419-436.

6. Chen N., Zhou M., Dong X. et al. Epidemiological and clinical characteristics of 99 cases of 2019 novel coronavirus pneumonia in Wuhan, China: A descriptive study // Lancet. 2020. Vol. 395, N 10 223. P. 507-513.

7. Rajpal A., Rahimi L., Ismail-Beigi F. Factors leading to high morbidity and mortality of COVID-19 in patients with type 2 diabetes // J. Diabetes. 2020. Vol. 12, N 12. P. 895-908.

8. Латюшина Л.С., Долгушин И.И., Лаптева А.В. и др. Особенности эффек-торных показателей фагоцитов и микробиологических параметров локального очага периапикального воспаления при различных формах хронического периодонтита // Проблемы стоматологии. 2021. Т. 17, № 2. С. 96-102. DOI: https://doi. org/10.18481/2077-7566-20-17-2-96-102

9. Campisi G., Bizzoca M.E., Lo Muzio L. COVID-19 and periodontitis: reflecting on a possible association // Head Face Med. 2021. Vol. 17, N 1. P. 16. DOI: https:// doi.org/10.1186/s13005-021-00267-1

10. Dziedzic A., Wojtyczka R. The impact of coronavirus infectious disease 19 (COVID-19) on oral health // Oral Dis. 2021. Vol. 27, N S3. P. 703-706. DOI: https:// doi.org/10.1111/odi.13359

11. Methley A.M. et al. PICO, PICOS and SPIDER: A comparison study of specificity and sensitivity in three search tools for qualitative systematic reviews // BMC Health Serv. Res. 2014. Vol. 14, N 1. P. 579.

12. Liberati A., Altman D.G., Tetzlaff J., Mulrow C., Gotzsche P.C.et al. The PRISMA statement for reporting systematic reviews and meta-analyses of studies that evaluate health care interventions: Explanation and elaboration // PLoS Med. 2009. Vol. 6, N 7. Article ID e1000100. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pmed.1000100

13. Gupta S., Sahni V. The intriguing commonality of NETosis between COVID-19 & periodontal disease // Med Hypotheses. 2020. Vol. 144. Article ID 109968. DOI: https://doi.org/10.1016/j.mehy.2020.109968

14. Sirin D.A., Ozcelik F. The relationship between COVID-19 and the dental damage stage determined by radiological examination // Oral Radiol. 2021. Vol. 37, N 4. P. 600-609. DOI: https://doi.org/10.1007/s11282-020-00497-0

15. Marouf N., Cai W., Said K.N., Daas H., Diab H., Chinta V.R. et al. Association between periodontitis and severity of COVID-19 infection: A case-control study // J. Clin. Periodontol. 2021. Vol. 48, N 4. P. 483-491. DOI: https://doi.org/10.1111/ jcpe.13435

16. Larvin H., Wilmott S., Wu J., Kang J. The impact of periodontal disease on hospital admission and mortality during COVID-19 pandemic // Front. Med. (Lausanne). 2020. Vol. 7. Article ID 604980. DOI: https://doi.org/10.3389/fmed.2020.604980

REFERENCES

1. Dmitrieva L.A. Periodontology: A national guide. Moscow: GEOTAR-Media, 2013: 712 p.

2. Silvestre F.J., Márquez-Arrico C.F. COVID-19 and periodontitis: A dangerous association? Front Pharmacol. 2022; 12: 789681. DOI: https://doi.org/10.3389/ fphar.2021.789681

3. Borges L., Pithon-Curi T.C., Curi R., Hatanaka E. COVID-19 and neutrophils: The relationship between hyperinflammation and neutrophil extracellular traps. Mediators Inflamm. 2020; 2020: 8829674. DOI: https://doi.org/10.1155/2020/8829674

17. Ting M., Suzuki J.B. SARS-CoV-2: Overview and its impact on oral health // Biomedicines. 2021. Vol. 9, N 11. P. 1690. DOI: https://doi.org/10.3390/biomedi-cines9111690

18. Aquino-Martinez R., Hernández-Vigueras S. Severe COVID-19 lung infection in older people and periodontitis // J. Clin. Med. 2021. Vol. 10, N 2. P. 279. DOI: https://doi.org/10.3390/jcm10020279

19. Baltazar-Díaz T.A., Zamora-Pérez A.L. Periodontal disease and COVID-19: Risk factors and shared mechanisms // Rev. Mex. Periodontol. 2021. Vol. 12, N 1-3. P. 12-17. DOI: https://doi.org/10.35366/102954

20. Gupta S., Mohindra R., Singla M., Khera S., Sahni V., Kanta P. et al. The clini cal association between periodontitis and COVID-19 // Clin. Oral Investig. 2022. Vol. 26, N 2. P. 1361-1374. DOI: https://doi.org/10.1007/s00784-021-04111-3

21. Darestani M.N., Akbari A., Yaghobee S., Taheri M., Akbari S. COVID-19 pandemic and periodontal practice: The immunological, clinical, and economic points of view // Biomed. Res. Int. 2022. Vol. 2022. Article ID 3918980. DOI: https://doi. org/10.1155/2022/3918980

22. Tamimi F., Altigani S., Sanz M. Periodontitis and coronavirus disease 2019 // Periodontol 2000. 2022. Vol. 89. P. 207-214. DOI: https://doi.org/10.1111/prd.12434

23. Botros N., Iyer P., Ojcius D.M. Is there an association between oral health and severity of COVID-19 complications? // Biomed. J. 2020. Vol. 43, N 4. P. 325-327. DOI: https://doi.org/10.1016Zi.bj.2020.05.016

24. Awano S., Ansai T., Takata Y., Soh I., Akifusa S. et al. Oral health and mortality risk from pneumonia in the elderly // J. Dent. Res. 2008. Vol. 87, N 4. P. 334-339. DOI: https://doi.org/10.1177/154405910808700418

25. Gurgel B.C.V., Borges S.B., Borges R.E.A., Calderon P.D.S. COVID-19: Perspectives for the management of dental care and education // J. Appl. Oral Sci. 2020. Vol. 28. Article ID e20200358. DOI: https://doi.org/10.1590/1678-7757-2020-0358

26. van den Berg D.F., Te Velde A.A. Severe COVID-19: NLRP3 inflammasome dys-regulated // Front. Immunol. 2020. Vol. 11. P. 1580. DOI: https://doi.org/10.3389/ fimmu.2020.01580

27. Magán-Fernández A., Rasheed Al-Bakri S.M., O'Valle F., Benavides-Reyes C., Abadía-Molina F., Mesa F. Neutrophil extracellular traps in periodontitis // Cells. 2020. Vol. 9, N 6. P. 1494. DOI: https://doi.org/10.3390/cells9061494

28. Zhao N., Di B., Xu L.L. The NLRP3 inflammasome and COVID-19: Activation, pathogenesis and therapeutic strategies // Cytokine Growth Factor Rev. 2021. Vol. 61. P. 2-15. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cytogfr.2021.06.002

29. Masso-Silva J.A., Moshensky A., Lam M.T.Y., Odish M.F., Patel A., Xu L. et al. Increased peripheral blood neutrophil activation phenotypes and neutrophil extracellular trap formation in critically ill coronavirus disease 2019 (COVID-19) patients: A case series and review of the literature // Clin. Infect. Dis. 2022. Vol. 74, N 3. P. 479-489. DOI: https://doi.org/10.1093/cid/ciab437

30. Coomes E.A., Haghbayan H. Interleukin-6 in COVID-19: A systematic review and meta-analysis // Rev. Med. Virol. 2020. Vol. 30, N 6. P. 1-9. DOI: https://doi. org/10.1002/rmv.2141

31. Marchesan J.T., Warner B.M., Byrd K.M. The «oral» history of COVID-19: Primary infection, salivary transmission, and post-acute implications // J. Periodontol. 2021. Vol. 92, N 10. P. 1357-1367. DOI: https://doi.org/10.1002/JPER.21-0277

32. Magán-Fernández A., O'Valle F., Abadía-Molina F., Muñoz R., Puga-Guil P., Mesa F. Characterization and comparison of neutrophil extracellular traps in gingival samples of periodontitis and gingivitis: A pilot study // J. Periodontal Res. 2019. Vol. 54, N 3. P. 218-224. DOI: https://doi.org/10.1111/jre.12621

4. Grudyanov A.I. New International Classification of periodontal and peri-implant diseases. Critical review. Stomatologia dlya vsekh [Dentistry for Everyone]. 2020; 3

5. Hatmi Z.N. A systematic review of systematic reviews on the COVID-19 pandemic. SN Compr Clin Med. 2021; 3 (2): 419-36.

6. Chen N., Zhou M., Dong X., et al. Epidemiological and clinical characteristics of 99 cases of 2019 novel coronavirus pneumonia in Wuhan, China: A descriptive study. Lancet. 2020; 395 (10 223): 507-13.

* Автор для корреспонденции.

7. Rajpal A., Rahimi L., Ismail-Beigi F. Factors leading to high morbidity and mortality of COVID-19 in patients with type 2 diabetes. J Diabetes. 2020; 12 (12): 895-908.

8. Latyushina L.S., Dolgushin I.I., Lapteva A.V., et al Peculiarities of effector indicators of phagocytes and microbiological parameters of a local focus of periapical inflammation in various forms of chronic periodontitis. Problemy stomatologii [Problems of Dentistry]. 2021; 17

9. Campisi G., Bizzoca M.E., Lo Muzio L. COVID-19 and periodontitis: reflecting on a possible association. Head Face Med. 2021; 17 (1): 16. DOI: https://doi. org/10.1186/s13005-021-00267-1

10. Dziedzic A., Wojtyczka R. The impact of coronavirus infectious disease 19 (COVID-19) on oral health. Oral Dis. 2021; 27 (S3): 703-6. DOI: https://doi. org/10.1111/odi.13359

11. Methley A.M., et al. PICO, PICOS and SPIDER: A comparison study of specificity and sensitivity in three search tools for qualitative systematic reviews. BMC Health Serv Res. 2014; 14 (1): 579.

12. Liberati A., Altman D.G., Tetzlaff J., Mulrow C., Gotzsche P.C., et al. The PRISMA statement for reporting systematic reviews and meta-analyses of studies that evaluate health care interventions: Explanation and elaboration. PLoS Med. 2009; 6 (7): e1000100. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pmed.1000100

13. Gupta S., Sahni V. The intriguing commonality of NETosis between COVID-19 & periodontal disease. Med Hypotheses. 2020; 144: 109968. DOI: https://doi. org/10.1016/j.mehy.2020.109968

14. Sirin D.A., Ozcelik F. The relationship between COVID-19 and the dental damage stage determined by radiological examination. Oral Radiol. 2021; 37 (4): 600-9. DOI: https://doi.org/10.1007/s11282-020-00497-0

15. Marouf N., Cai W., Said K.N., Daas H., Diab H., Chinta V.R., et al. Association between periodontitis and severity of COVID-19 infection: A case-control study. J Clin Periodontol. 2021; 48 (4): 483-91. DOI: https://doi.org/10.1111/jcpe.13435

16. Larvin H., Wilmott S., Wu J., Kang J. The impact of periodontal disease on hospital admission and mortality during COVID-19 pandemic. Front Med (Lausanne). 2020; 7: 604980. DOI: https://doi.org/10.3389/fmed.2020.604980

17. Ting M., Suzuki J.B. SARS-CoV-2: Overview and its impact on oral health. Biomedicines. 2021; 9 (11): 1690. DOI: https://doi.org/10.3390/biomedicines 9111690

18. Aquino-Martinez R., Hernández-Vigueras S. Severe COVID-19 lung infection in older people and periodontitis. J Clin Med. 2021; 10 (2): 279. DOI: https://doi. org/10.3390/jcm10020279

19. Baltazar-Díaz T.A., Zamora-Pérez A.L. Periodontal disease and COVID-19: Risk factors and shared mechanisms. Rev Mex Periodontol. 2021; 12 (1-3): 12-7. DOI: https://doi.org/10.35366/102954

20. Gupta S., Mohindra R., Singla M., Khera S., Sahni V., Kanta P., et al. The clinical association between periodontitis and COVID-19. Clin Oral Investig. 2022; 26 (2): 1361-74. DOI: https://doi.org/10.1007/s00784-021-04111-3

21. Darestani M.N., Akbari A., Yaghobee S., Taheri M., Akbari S. COVID-19 pandemic and periodontal practice: The immunological, clinical, and economic points of view. Biomed Res Int. 2022; 2022: 3918980. DOI: https://doi.org/10.1155/ 2022/3918980

22. Tamimi F., Altigani S., Sanz M. Periodontitis and coronavirus disease 2019. Periodontol 2000. 2022; 89: 207-14. DOI: https://doi.org/10.1111/prd.12434

23. Botros N., Iyer P., Ojcius D.M. Is there an association between oral health and severity of COVID-19 complications? Biomed J. 2020; 43 (4): 325-7. DOI: https://doi. org/10.1016/j.bj.2020.05.016

24. Awano S., Ansai T., Takata Y., Soh I., Akifusa S., et al. Oral health and mortality risk from pneumonia in the elderly. J Dent Res. 2008; 87 (4): 334-9. DOI: https://doi. org/10.1177/154405910808700418

25. Gurgel B.C.V., Borges S.B., Borges R.E.A., Calderon P.D.S. COVID-19: Perspectives for the management of dental care and education. J Appl Oral Sci. 2020; 28: e20200358. DOI: https://doi.org/10.1590/1678-7757-2020-0358

26. van den Berg D.F., Te Velde A.A. Severe COVID-19: NLRP3 inflammasome dysregulated. Front Immunol. 2020; 11: 1580. DOI: https://doi.org/10.3389/ fimmu.2020.01580

27. Magán-Fernández A., Rasheed Al-Bakri S.M., O'Valle F., Benavides-Reyes C., Abadía-Molina F., Mesa F. Neutrophil extracellular traps in periodontitis. Cells. 2020; 9 (6): 1494. DOI: https://doi.org/10.3390/cells9061494

28. Zhao N., Di B., Xu L.L. The NLRP3 inflammasome and COVID-19: Activation, pathogenesis and therapeutic strategies. Cytokine Growth Factor Rev. 2021; 61: 2-15. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cytogfr.2021.06.002

29. Masso-Silva J.A., Moshensky A., Lam M.T.Y., Odish M.F., Patel A., Xu L., et al. Increased peripheral blood neutrophil activation phenotypes and neutrophil extracellular trap formation in critically ill coronavirus disease 2019 (COVID-19) patients: A case series and review of the literature. Clin Infect Dis. 2022; 74 (3): 479-89. DOI: https://doi.org/10.1093/cid/ciab437

30. Coomes E.A., Haghbayan H. Interleukin-6 in COVID-19: A systematic review and meta-analysis. Rev Med Virol. 2020; 30 (6): 1-9. DOI: https://doi.org/10.1002/ rmv.2141

31. Marchesan J.T., Warner B.M., Byrd K.M. The «oral» history of COVID-19: Primary infection, salivary transmission, and post-acute implications. J Periodontol. 2021; 92 (10): 1357-67. DOI: https://doi.org/10.1002/JPER.21-0277

32. Magán-Fernández A., O'Valle F., Abadía-Molina F., Muñoz R., Puga-Guil P., Mesa F. Characterization and comparison of neutrophil extracellular traps in gingival samples of periodontitis and gingivitis: A pilot study. J Periodontal Res. 2019; 54 (3): 218-24. DOI: https://doi.org/10.1111/jre.12621