Пластисфера как возможный фактор глобального распространения Vibrio cholerae (материал для подготовки лекции)

НЕПРЕРЫВНОЕ МЕДИЦИНСКОЕ ОБРАЗОВАНИЕ

Пластисфера как возможный фактор глобального распространения Vibrio cholerae

Водопьянов С.О., ФКУЗ «Ростовский-на-Дону противочумный институт»

ТИТ0Ва С.В., Роспотребнадзора

Водопьянов А.С., Олейников И.П., Клешнина О.В., Москвитина Э.А.

В тропической зоне морей и океанов содержится приблизительно 4,5 трлн фрагментов пластика различного размера с суммарной массой свыше 250 тыс. тонн. Для обозначения глобального масштаба этого явления, способного существенно изменять сложившиеся биоценозы, предложен новый термин - «пластисфера». Недавно показано, что токсигенные штаммы холерного вибриона в виде монокультуры способны колонизировать поверхность пластика с формированием биопленок.

Цель аналитического исследования - оценка возможного риска переноса Vibrio cholerae 01, находящегося в составе биопленок на плавающих частицах пластисферы, из неблагополучных по холере стран в различные регионы мира. На интерактивную карту пластикового загрязнения океанов были наложены данные об основных течениях и о глобальных вспышках холеры, сопровождающихся попаданием возбудителя в водоемы. Высказано предположение о возможном риске заноса возбудителя холеры в виде биопленок на частицах пластисферы в Карибском бассейне и в акватории Индийского океана.

Ключевые слова:

Vibrio cholerae, биопленки, пластисфера, риск заноса

Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. 2018. Т. 7, № 3. С. 109-113.

сЫ: 10.24411/2305-3496-2018-13016 Статья поступила в редакцию: 15.09.2017. Принята в печать: 13.07.2018.

Plasticsfera as a possible factor of global distribution Vibrio cholerae (material for the preparation

of the lecture)

Vodopyanov S.O., Titova S.V., Rostov-on-Don Anti-Plague Institute of Rospotrebnadzor

Vodopyanov A.S., OleinikovI.P.,

Kleshnina O.V., Moskvitina E.A.

The tropical zone of the seas and oceans contains approximately 4.5 trillion plastic fragments of various

sizes with a total weight of over 250,000 tons. To denote the global scale of this phenomenon, which can sig-

nificantly change the existing biocenoses, a new term is proposed - "plastisphere". Recently, it was shown that

toxic strains of cholera Vibrio in the form of monoculture are able to colonize the surface of plastic with the

formation of biofilms.

The aim of the analytical study was to assess the possible risk of transfer of Vibrio cholerae O1, which is a part of biofilms on floating plastisphere particles, from countries with cholera problems to different regions of the world. Our interactive map of plastic pollution of the oceans was superimposed on the main trends of the global outbreaks of cholera, accompanied by ingress of the pathogen in the reservoirs. It is suggested that there is a possible risk of introduction of cholera agent in the form of biofilms on plastisphere particles in the Caribbean and in the Indian ocean.

Keywords:

Vibrio cholerae, biofilms, plastisphere, risk of introduction

Infectious Diseases: News, Opinions, Training. 2018; 7 (3): 109-13.

doi: 10.24411/2305-3496-2018-13016 Received: 15.09.2017. Accepted: 13.07.2018.

Широкое использование пластика в промышленности и в быту (ежегодно около 35 кг пластика на каждого жителя Земли) приводит к попаданию полимеров в виде различных отходов в поверхностные водоемы, включая моря и океаны. Это может оказывать существенное влияние на уже сложившиеся микробиоценозы [1]. Для обозначения глобального масштаба этого явления предложен новый термин - «пластисфера» [2]. Недавние исследования позволили ориентировочно оценить степень загрязнения мирового океана. По данным 24 экспедиций, проведенных в субтропических регионах в 2007-2013 гг., в морях и океанах плавает приблизительно 4,5 трлн фрагментов пластика различного размера и суммарной массой свыше 250 000 тонн [3]. Установлены зоны морей и океанов, содержащие повышенное количество различных плавающих форм пластикового мусора, переносимых океанскими течениями [3].

Решающая роль поверхностных водоемов в сохранении и распространении холерных вибрионов известна достаточно давно [1]. Вибрионы, размножаясь в речной или морской воде, способны попадать в организм человека непосредственно или при употреблении в пищу различных

Рис. 1. Интерактивная карта пластикового загрязнения субтропической области океанов. Плотность скоплений плавающего мусора отмечена на карте белыми точками. За каждой такой точкой скрываются 20 кг различных форм плавающего пластика. Помимо крупных мусорных пятен, в океанах можно заметить скопления, окружающие побережья континентов

инфицированных морепродуктов. Исследования последних лет показали, что вибрионы существуют в природных экосистемах не только в виде свободно плавающих планктонных клеток, но и в виде прикрепленных к различным субстратам биопленок, в первую очередь к частицам фито- или зоопланктона. Кроме того, одним из субстратов, на поверхности которых вибрионы способны формировать биопленки, является поверхность различных абиотических объектов [4, 5].

Необходимо отметить, что этот факт уже нашел применение в практической деятельности учреждений здравоохранения при мониторинге за холерой: предложен новый способ выявления холерных вибрионов в водоемах, основанный на феномене адгезии [6]. Исследования показали, что токсигенные холерные вибрионы 01 и 0139 серогрупп не только способны колонизировать поверхность пластика, но и в составе биопленок обладают устойчивостью к ингибирующей активности как атоксигенных вибрионов, так и в отношении других микроорганизмов [7-9].

Учитывая установленную способность токсигенных холерных вибрионов колонизировать поверхность пластика даже в присутствии конкурентной микрофлоры, можно предположить, что плавающий пластиковый мусор морей и океанов в дополнение к уже известным [1] может формировать новую экологическую нишу не только для сохранения вибрионов, но и для переноса возбудителя океаническими течениями в новые регионы с вероятностью формирования новых очагов холеры.

Цель исследования - оценка возможного риска переноса Vibrio cholerae 01, находящегося в составе биопленок на плавающих частицах пластисферы, из неблагополучных по холере стран в различные регионы мира.

Материал и методы

В работе использовали интерактивную карту пластикового загрязнения океанов, созданную группой графических дизайнеров из Новой Зеландии (http://app.dumpark. com/seas-of-plastic-2/), на которую наложили информацию об океанских течениях [10, 11]. Данные о заболеваемости холерой в различных странах мира были использованы из проблемно ориентированной базы данных «Холера Эль-Тор. Эпидемиологический анализ заболеваемости в мире».

Результаты и обсуждение

Данные интерактивной карты пластикового загрязнения субтропической области Атлантического, Тихого и Индийского океанов (рис. 1) позволяют сделать вывод о глобальной природе распространения объектов пластисферы в мировом океане. При сопоставлении данных загрязнения со сведениями на глобальном уровне об эпидемиях и крупных вспышках холеры наше внимание привлекли 3 региона: Карибский регион (Атлантический океан) и 2 региона Индийского океана (полуостров Индостан и восточное побережье Африки).

На острове Гаити, находящемся в Карибском регионе, начиная с октября 2010 г. продолжается масштабная эпидемия холеры. При этом токсигенные штаммы холерных вибрионов выявлялись в воде поверхностных водоемов, преимущественно рек [12, 13]. Отмечены единичные случаи выявления вибрионов в составе морского планктона [13]. Эти данные позволяют утверждать, что токсигенные вибрионы попадали в морскую воду, омывающую остров Гаити. В этом случае вибрионы в виде биопленки могут колонизировать частицы пластика, находящиеся в большом количестве в этом регионе океана. Далее подхваченные Антильским течением ча-

стицы пластисферы огибают Доминиканскую Республику, Кубу, США на юго-востоке и в составе Гольфстрима начинают путь на северо-восток к побережью Европы (рис. 2).

В этом случае в зоне риска заноса холеры оказываются Доминиканская Республика, Куба и Флорида (см. таблицу). Теоретически, учитывая высокую температуру Гольфстрима (порядка 20-25 оС), скорость течения (~2,5 м/с) и расстояние до Европы (около 7000 км) [10, 11], можно оценить время переноса Гольфстримом частиц пластисферы в диапазоне 1-2 мес. Данное явление в случае длительной колонизации частиц пластисферы токсигенными холерными вибрионами может представлять определенный риск заноса возбудителя в отдаленные регионы.

С древних времен эндемический очаг холеры находится на полуострове Индостан в бассейнах рек Ганг и Брахмапу-тра в Индии и Бангладеш, откуда она различными путями распространялась по всему миру. Данные интерактивной карты пластикового загрязнения свидетельствуют о крайне высокой степени загрязнения акватории, омывающей территории эндемического очага (рис. 3).

В акватории Восточного побережья Африки, где расположены неблагополучные по холере страны (Сомали, Танзания, Кения, Мозамбик и др.), не зарегистрирована высокая

*

ч

Рис. 2. Фрагмент интерактивной карты пластикового загрязнения Атлантического океана и основных океанических течений. Плотность скоплений плавающего мусора отмечена на карте белыми точками

Звездочкой обозначен остров Гаити: 1 - течение Гольфстрим, 2 - Канарское течение, 3 - Антильское течение, 4 - Северное пассатное течение, 5 - Гвианское течение, 6 - Южное пассатное течение, 7 - Гвинейское течение.

Рис. 3. Фрагмент интерактивной карты пластикового загрязнения Индийского океана и основных океанических течений

Плотность скоплений плавающего мусора отмечена на карте белыми точками. Звездочкой обозначена дельта реки Ганг: 1 - Сомалийское течение, 2 - муссонные течения, 3 - пассатные течения, 4 - Мадагаскарское течение, 5 - Мозамбикское течение.

Риск заноса морскими течениями в сопредельные страны холерного вибриона, находящегося в биопленке на частицах пластисферы

Страна, эндемичная или с неблаго- Океанические течения, осуществляющие пере- Страна наибольшего риска

получной эпидобстановкой нос морской воды заноса холеры

по холере, источник заноса

Гаити

Гольфстрим

Доминиканская Республика, Куба, США

Сомали, Танзания, Кения, Мозамбик Муссонные течения, Сомалийское течение Йемен, Оман

Сомали, Танзания, Кения, Мозамбик Мадагаскарское течение, Мозамбикское течение Мадагаскар, Южная Африка

Индия, Бангладеш Муссонные течения Таиланд, Иран, Мьянма, Индонезия

концентрация пластикового мусора (см. рис. 3). Теоретически занос холеры возможен в двух направлениях: на север и юг (см. таблицу). Однако невысокая плотность плавающего пластика в данный момент времени в этом регионе делает маловероятным занос, но полностью исключить эту возможность нельзя.

Глобальное загрязнение мирового океана пластиком создало уникальную среду - пластисферу, которая активно заселяется представителями самых различных видов живых организмов [2]. Высокая пластичность токсигенных вибрионов, их способность прикрепляться и формировать биопленки на самых различных субстратах [5] и устойчивость к конкурентной активности других организмов [7-9] обеспечивают возможность холерным вибрионам колонизировать

поверхность пластика и, таким образом, занять новую экологическую нишу в дополнение к уже существующим [1]. Этот процесс может привести к глобальному распространению вибрионов на частицах пластисферы морскими течениями.

Для оценки возможной угрозы этого риска необходимы дальнейшие всесторонние исследования биологии холерного вибриона как по всестороннему анализу колонизирующей активности, так и по выживаемости вибрионов в составе биопленок на различных элементах пластисферы, в том числе в случае конкуренции с другими микроорганизмами. Работа в этом направлении позволит оптимизировать методы мониторинга за холерой и прогнозирование угроз с целью минимизации возможных эпидемиологических рисков.

СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ

ФКУЗ «Ростовский-на-Дону противочумный институт» Роспотребнадзора:

Водопьянов Сергей Олегович - доктор медицинских наук, заведующий лабораторией биохимии микробов E-mail: serge100v@gmail.com

Титова Светлана Викторовна - кандидат медицинских наук, директор E-mail: alexvod@gmail.com

Водопьянов Алексей Сергеевич - кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник, руководитель группы вирусологии лаборатории диагностики особо опасных инфекций E-mail: alexvod@gmail.com

Олейников Игорь Павлович - научный сотрудник лаборатории биохимии микробов E-mail: alexvod@gmail.com

Клешнина Оксана Васильевна - лаборант лаборатории биохимии микробов E-mail: serge100v@gmail.com

Москвитина Эльза Афанасьевна - ведущий научный сотрудник лаборатории биохимии микробов E-mail: serge100v@gmail.com

ЛИТЕРАТУРА

1. Escobar L.E., Ryana S.J., Stewart-Ibarraa A.M., Finkelsteing J.L. et al. A global map of suitability for coastal Vibrio cholerae under current and future climate conditions // Acta Trop. 2015. Vol. 149. P. 202211.

2. Zettler E.R., Mincer T.J., Amaral-Zettler L.A. Life in the «plastisphere»: microbial communities on plastic marine debris // Environ. Sci. Technol. 2013. Vol. 47, N 13. P. 7137-7146. doi: 10.1021/es401288x.

3. Eriksen M., Lebreton L.C.M., Carson H.S., Thiel M. et al. Plastic pollution in the World's oceans: more than 5 trillion plastic pieces weighing over 250,000 Tons Afloat at Sea // PLoS One. 2014. Vol. 9, N 12. Article ID e111913. doi: 10.1371/journal.pone.0111913 December 10, 2014.

4. Lutz A.C., Erken M., Noorian P., Sun S., McDougald D. Environmental reservoirs and mechanisms of persistence of Vibrio cholera // Front. Microbiol. 2013. Vol. 4. P. 375. doi: 10.3389/fmicb.2013.00375.

5. Silva A.J., Benitez J.A. Vibrio cholerae biofilms and Cholera pathogenesis // PLOS Negl. Trop. Dis. 2016. Vol. 10, N 2. Article ID e0004330. doi: 10.1371 /journal.pntd. 0004330 February 4, 2016.

6. Титова С.В., Кушнарева Е.В. Оценка способности холерных вибрионов к образованию биопленок in vitro с помощью нового методического подхода // Фундамент. исслед. 2014. № 10. С. 375-379.

7. Водопьянов С.О., Водопьянов А.С., Олейников И.П., Лысова Л.К., Титова С.В. Анализ внутривидовой конкуренции штаммов Vibrio cholerae

c помощью INDEL-маркеров // Здоровье населения и среда обитания. 2016. № 4. С. 35-38.

8. Водопьянов С.О., Титова С.В., Водопьянов А.С., Олейников И.П., Лысова Л.К. Анализ внутривидовой конкуренции Vibrio cholerae в биопленках // Изв. вузов. Северо-Кавказский регион. Естественные науки. 2016. № 1. С. 49-53.

9. Водопьянов С.О., Титова С.В., Водопьянов А.С., Веркина Л.М. и др. Изучение межвидовой конкуренции Vibrio cholerae в биопленках // Здоровье населения и среда обитания. 2017. № 3 (288). С. 51-54.

10. Бондаренко А.Л. Крупномасштабные течения и долгопериодные волны Мирового океана. М., 2012. С. 16-18. URL: http://meteoweb.ru/ articles/mono_bondarenko.pdf.

11. Большая Советская Энциклопедия : в 30 т. 3-е изд. / гл. ред. А.М. Прохоров. М. : Советская энциклопедия, 1969-1978. Т. 30.

12. Alam M.T., Weppelmann T.A., Weber C.D., Johnson J.A. et al. Monitoring water sources for environmental reservoirs of toxigenic Vibrio cholerae O1, Haiti // Emerg. Infect. Dis. 2014. Vol. 20, N 3. doi: http:// dx.doi.org/10.3201/eid2003.131293.

13. Kahler M., Haley B.J., Chen A., Mull B.J. et al. Environmental surveillance for toxigenic Vibrio cholerae in surface waters of Haiti // Am. J. Trop. Med. Hyg. 2015. Vol. 92, N 1. P. 118-125. doi: 10.4269/ajtmh. 13-0601.

REFERENCES

1. Escobar L.E., Ryana S.J., Stewart-Ibarraa A.M., Finkelsteing J.L., et al. A global map of suitability for coastal Vibrio cholerae under current and future climate conditions. Acta Trop. 2015; 149: 202-11.

2. Zettler E.R., Mincer T.J., Amaral-Zettler L.A. Life in the «plastisphere»: microbial communities on plastic marine debris. Environ Sci Technol. 2013; 47 (13): 7137-46. doi: 10.1021/es401288x.

3. Eriksen M., Lebreton L.C.M., Carson H.S., Thiel M., et al. Plastic pollution in the World's oceans: more than 5 trillion plastic pieces weighing over 250,000 Tons Afloat at Sea. PLoS One. 2014; 9 (12): e111913. doi: 10.1371/journal.pone.0111913 December 10, 2014.

4. Lutz A.C., Erken M., Noorian P., Sun S., McDougald D. Environmental reservoirs and mechanisms of persistence of Vibrio cholera. Front Microbiol. 2013; 4: 375. doi: 10.3389/fmicb.2013.00375.

5. Silva A.J., Benitez J.A. Vibrio cholerae biofilms and Cholera pathogenesis. PLOS Negl Trop Dis. 2016; 10 (2): e0004330. doi: 10.1371 / journal.pntd. 0004330 February 4, 2016.

6. Titova S.V., Kushnareva E.V. Evaluation of vibrio cholerae ability to form biofilms in vitro with the use of the new experimental procedure. Fundamental'nye issledovaniya [Fundamental Researches]. 2014; 10: 375-9.

7. Vodop'yanov S.O., Vodop'yanov A.S., Oleynikov I.P., Lysova L.K., et al. The analysis of intraspecfic competition of vibrio cholerae strains by means

of INDEL-markers. Zdorov'e naseleniya i sreda obitaniya [Public Health and Life Environment]. 2016;

8. Vodop'yanov S.O., Titova S.V., Vodop'yanov A.S., Oleynikov I.P., et al. Analysis of intraspecific competition in Vibrio cholerae biofilms. Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Severo-Kavkazskiy region. Seriya: Estestvennye nauki [Izvestiya VUZ. North-Kavkaz Region. Natural Sciences]. 2016;

9. Vodop'yanov S.O., Titova S.V., Vodop'yanov A.S., Verkina L.M., et al. The study of interspecific competition Vibrio cholerae in biofilms. Zdorov'e naseleniya i sreda obitaniya [Public Health and Life Environment]. 2017;

10. Bondarenko A.L. Large-scale currents and long-period waves. Moscow, 2012: 16-8. http://meteoweb.ru/articles/mono_bondarenko. pdf.

11. Great Soviet Encyclopedia. In 30 vol. 3rd ed. Ch. ed. Prokhorov A.M. Moscow: Sovetskaya entsiklopediya; 1969-1978.

12. Alam M.T., Weppelmann T.A., Weber C.D., Johnson J.A., et al. Monitoring water sources for environmental reservoirs of toxigenic Vibrio cholerae O1, Haiti. Emerg. Infect. Dis. 2014; 20 (3). doi: http://dx.doi. org/10.3201/eid2003.131293.

13. Kahler M., Haley B.J., Chen A., Mull B.J., et al. Environmental surveillance for toxigenic Vibrio cholerae in surface waters of Haiti. Am J Trop Med Hyg. 2015; 92 (1): 118-25. doi: 10.4269/ajtmh.13-0601.