КРАТКИЙ ОЧЕРК ЭКОЛОГИИ МИКРОСКОПИЧЕСКИХ ГРИБОВ

DOI: 10.24412/1999-6780-2023-4-15-22 УДК: 582.28:504.75.05

Для цитирования: Рябинин И.А. Краткий очерк экологии микроскопических грибов. Проблемы медицинской микологии. 2023; 25 (4): 1522. DOI: 10.24412/1999-6780-2023-4-15-22

For citation: Ryabinin I.A. Brief outline of the ecology of microscopic fungi. Problems in Medical Mycology. 2023; 25 (4): 15-22. (In Russ). DOI: 10.24412/1999-6780-2023-4-15-22

КРАТКИЙ ОЧЕРК ЭКОЛОГИИ МИКРОСКОПИЧЕСКИХ ГРИБОВ

BRIEF OUTLINE OF THE ECOLOGY OF MICROSCOPIC FUNGI

Рябинин И.А. (ассистент кафедры, н.с.)*

Северо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова (кафедра медицинской микробиологии, НИИ медицинской микологии им. П.Н. Кашкина), Санкт-Петербург, Россия

Микроскопические грибы являются неотъемлемым компонентом практически любых экосистем, выполняя в них различные функции. В обзоре представлены краткие сведения об экологии микроскопических грибов, особое внимание уделено микромицетам - возбудителям болезней человека. Рассмотрены следующие экосистемы: (1) почва; (2) атмосферный воздух вне помещений; (3) пресные водоемы; (4) соленые водоемы; (5) сточные воды и свалки твердых коммунальных отходов; (6) растительные макроорганизмы; (7) животные макроорганизмы; (8) лечебно-профилактические учреждения. В завершении помещен раздел о роли микромицетов в биодеструкции. Обзор составлен с учетом классических представлений об экологии микроскопических грибов, а также на основании современных исследований в этой сфере. Сообщение предназначено для широкого круга специалистов, чья деятельность связана с медицинской и санитарной мико-

Ключевые слова: микромицеты, микробная экология, микробные сообщества, медицинская экология

* Контактное лицо: Рябинин Игорь Андреевич, e-mail: Igor.Ryabinin@szgmu.ru

Ryabinin I.A.

North-Western State Medical University named after. I.I. Mechnikov (Department of Medical Microbiology, Kashkin Research Institute of Medical Mycology), St. Petersburg, Russia

Microscopic fungi are an integral component of almost any ecosystem, performing various functions in them. The review provides brief information about the ecology of microscopic fungi, with special attention paid to micromycetes which are causative agents of human diseases. The following ecosystems were considered: (1) soil; (2) outdoor air; (3) fresh water; (4) salt water; (5) wastewater and municipal solid waste dumps; (6) plant macroor-ganisms; (7) animal macroorganisms; (8) medical institutions. At the end of the review there is a section on the role of micromycetes in biodegradation. The review is compiled taking into account classical concerns about the ecology of microscopic fungi, as well as on the basis of modern research in this area. The message is intended for a wide range of specialists whose activities are related to medical and sanitary mycology.

Key words: micromycetes, microbial ecology, microbial communities, medical ecology

МИКРОМИЦЕТЫ ПОЧВЫ

Почва является наиболее разнообразным по видовому составу местом обитания грибов, основным их резервуаром на планете.

В почвах Кольского полуострова находили микромицеты Acremonium kiliense, Alternaria alternata, A. botrytis, Amorphotheca resinae, Aspergillus fumigatus, A. glaucus, A. niger, A. f lavus, A. sydowi, A. versicolor, Aureo-basidium pullulans, Cephalotrichum stemonitis, Chaetomi-um bostrychodes, Cladosporium cladosporioides, C. ox-ysporum, C. herbarum, Clonostachys rosea, Gibberella (Fusarium) fujikuroi, Fusarium oxysporum, Haematonectria haematococca, Gongronella butleri, Lecanicillium lecanii, Mucor hiemalis, M. racemosus, Myx-otrichum cancellatum, M. deflexum, Paecilomyces variotii, Penicillium aurantiogriseum, P. canescens, P. citrinum, P. commune, P. decumbens, P. glabrum, P. janthinellum, P. miczynskii, P. purpurogenum, P. simplicissimum, P. spinu-

логиеи.

losum, Phoma glomerata, P. eupyrena, P. herbarum, Pseudogymnoascus pannorum, Purpureocillium lilacinum, Rhizopus stolonifer, Rhodotorula sp., Sarocladium strictum, Scopulariopsis brumptii, S. communis, Stachy-botrys chartarum, Trichoderma viride и T. koningii [1].

Почва является резервуаром огромного количества видов условно-патогенных и патогенных мик-ромицетов. Диморфные грибы — возбудители первично инвазивных микозов из родов Histoplasma, Coc-cidioides, Paracoccidioides, Blastomyces, Emergomyces, Talaromyces (T. marneffei) мицелиальную фазу своего жизненного цикла проводят в почве эндемичных территорий. Споротриксоз, вызываемый диморфным грибом умеренных широт Sporothrix schenckii, считают профессиональной патологией работников земледелия, в частности промышленного цветоводства. Почвы населены многими видами семейства Arthro-dermataceae - геофильными дерматомицетами, включая представителей родов Nannizzia, Arthroderma, Ctenomyces и Guarromyces. Иногда эти микромицеты поражают наружные покровы человека и животных. Одним из наиболее вирулентных геофильных дерма-томицетов считают Nannizzia gypsea. Помимо этого, в почве обитает большинство видов мицелиальных грибов - возбудителей оппортунистических микозов (значительная часть мукоромицетов, Aspergillus spp., Fusarium spp., Paecilomyces spp., Scedosporium spp., Trichoderma spp., Scopulariopsis spp. и многих других).

Среди почвенных дрожжей и дрожжеподобных грибов также имеются возбудители оппортунистических микозов: Rhodotorula spp., Cryptococcus spp. (редкие возбудители — C. uniguttulatus = Filobasidium uniguttulatum, C. laurentii = Papiliotrema laurentii), грибы, размножающиеся атроспорами — Trichosporon spp., Geotrichum spp., Magnusiomyces spp., Saprochaete spp., Arthrographis spp.

МИКРОМИЦЕТЫ В АТМОСФЕРНОМ ВОЗДУХЕ

В воздух микромицеты попадают в основном из почв за счет переноса с ветром. Более того, у многих грибов спорообразование в принципе нацелено на распространение пропагул воздушным путем, так переносятся споры из спорангиев, конидиом (кони-диеносцев), базидиом (плодовых тел или их функциональных аналогов у базидиомицетов). Летучими могут быть и споры аском. Споры микромицетов часто имеют яркую окраску, ее обуславливают пигменты, предохраняющие их от действия солнечного ультрафиолета (меланин, каротиноиды, антрахинои-ды и многие другие). Некоторые группы аскомице-тов в ходе эволюции приобрели способность к гиперпродукции меланина. В медицинской микологии их называют опакогифомицеты (по Н.П. Елинову) или феогифомицеты (по Л. Айелло). И колонии, и

элементы микроскопического строения опакогифо-мицетов окрашены меланином в коричневые и черные цвета. Споры устойчивы к экстремальным физическим воздействиям (высушиванию, гиперосмо-лярной среде) за счет более толстой клеточной стенки, чем у других вегетативных образований гриба, а также ее особой химической композиции. Так, у грибов рода Aspergillus споры снаружи покрыты слоем гидрофобинов («rodlets») - белков, состоящих в основном из ß-складчатых структур. Слой гидрофо-бинов выдерживает многие химические воздействия, он начинает слущиваться с клетки только под действием сильных минеральных кислот. «Летучесть» спор микромицетов очень сильно варьирует: она высока у мелких спор диаметром 2-3 мкм и слабо выражена у крупных спор, например диктиоспор грибов семейства Pleurosporaceae (рода Alternaria, Ulo-cladium, Epicoccum, Stemphylium и других), их длина может составлять несколько десятков микрометров. Слабой летучестью обладают споры грибов, выделяющих в месте спорообразования клейкие полисахариды (некоторые виды родов Acremonium, Fusarium и других).

Наряду с конидиями мицелиальных грибов, летучестью могут обладать и дрожжевые клетки. Так, А.А. Степановой был установлен необычный факт биологии возбудителя криптококкоза - Cryptococcus neoformans [2]. Как удалось обнаружить с помощью сканирующего электронного микроскопа, при старении культуры и ее высыхании крупная слизистая капсула дрожжевых клеток C. neoformans раскрывается и несколько отстает от клеточной стенки. Таким образом, дрожжевая клетка оказывается в своего рода «чаше», откуда ее может легко вынести воздушный поток. По-видимому, аналогичный процесс происходит в отложениях голубиного помета, в результате дрожжевые клетки криптококков попадают в пылевой аэрозоль и могут быть ингалированы человеком.

Состав микобиоты воздуха непостоянен, он определяется главным образом почвенной микобио-той конкретной местности и параметрами «розы ветров» в регионе, другими климатическими факторами, в ряде случаев - хозяйственной деятельностью человека.

В воздухе Санкт-Петербурга часто встречаются споры грибов Alternaria alternata, A. botrytis, Botrytis cinerea, Cladosporium cladosporioides, Fusarium cul-morum, F. roseum, F. sporotrichioides, F. fujikuroi, F. ox-ysporum, Mucor hiemalis, Penicillium spinlosum, P. thomii, P. chrysogenum, Trichoderma viride, Rhizopus sto-lonifer, а также неидентифицированных феогифо-мицетов [3]. P. chrysogenum и F. oxysporum являются наиболее распространенными видами. Микобиота городского воздуха отличается в «зеленых» территориях и местах промышленных загрязнений. Приме-

чательно, что среди этих видов фигурируют индукторы микогенной аллергии (А. аНетпаШ, С. с1айозропо1йез, Р. скту$о§епит), а также токсигенные грибы (в частности, классические продуценты три-хотеценов - Г. зротоМскшйез и Г. /щкитог) [4]. Перемещаясь с током воздуха, эти медицински значимые грибы получают возможность колонизировать жилые и промышленные помещения.

МИКРОМИЦЕТЫ В ПРЕСНЫХ ВОДОЕМАХ

В воды рек и озер микроскопические грибы попадают, как правило, благодаря вымыванию их спор из прибрежных почв и ила. Хотя известны и истинно пресноводные грибы, среди которых классическими считают представителей рода Тпс1аШит, а также близких ему родов - ГоПапозрога, Уапос1аШит и Уапсозропит и некоторых других. Особенно типично для пресноводных гифомицетов образование ставроконидий (стауроконидии) - особых экзогенных спор, чаще многоклеточных, имеющих звездчатую (отростчатую) форму. Вариации в строении ставроконидий имеют родо- и видоспецифические особенности. Так, у представителей рода Оепйтозрога образуются конидии с максимальным числом лучей, Оуоет/Уе11а эрр. размножаются с помощью уникальных конидий, у которых каждая ветвь имеет изгиб по длинной оси; у видов из родов СиНайозрота, С1ауап-орз1з и Ьапйозрота ставроконидии имеют более крупное центральное тело из нескольких клеток и тонкие отростки. Уапсозропит образует ставроконидии с очертаниями без четкой лучевой симметрии, напоминающие тонкие веточки [5, 6].

Наряду с истинными грибами, в воде пресных водоемов можно обнаружить очень близких грибам паразитов водорослей из группы «АркеШюту^а» (или просто «АркеНйа», афелиды), описанных отечественными исследователями. Их обнаружили всего чуть более десятка видов, принадлежащих к 4-м родам (АркеШшт, РагарНеШшт, АтоеЬоаркеШшт -пресноводные, Рзе^аркеШтт - морской). Афелиды поражают зеленые и желто-зеленые водоросли, а также диатомеи. Когда мигрирующая форма афелид (зооспора) встречается с клеткой водоросли, она прикрепляется к ней и образует трубочку, пронзающую клеточную стенку. Через нее клетка афелиды оказывается внутри клетки водоросли, где превращается в трофонт, питающийся внутренним содержимым. В отличие от грибов, афелиды способны к фагоцитозу, так они поглощают материал клеток инфицированных водорослей. Со временем трофонт превращается в плазмодий, занимающий весь объем пораженной водорослевой клетки. Плазмодий имеет несколько ядер, большую центральную вакуоль и резидуальное (экскреторное) тельце. Зрелый плазмодий (спорангий) делится на множество одноядерных

клеток, которые превращаются в зооспоры. Зооспоры выходят из водоросли через трещины или разрывы клеточной стенки, но иногда они остаются внутри на некоторое время в покоящейся форме (споро-циста). Зооспоры афелид, в отличие от спор грибов, способны к активному передвижению, они плавают в воде с помощью жгутика либо ползают по поверхности субстрата, совершая амебовидные движения с помощью псевдоподий. Афелиды вместе с микроспоридиями и криптомицетами образуют группу «Opisthosporidia», формирующую наиболее близкую с настоящими грибами эволюционную ветвь [7].

Микроскопические грибы пресных вод участвуют в обрастании и биодеградации материалов набережных. Так, на гранитных набережных Санкт-Петербурга выявили разнообразную микобиоту, включая Alternaria alternata, Aspergillus niger, Aureobasidium pullulans, Cladosporium cladosporioides, C. herbarum, C. sphaerospermum, Coniosporium sp., Epicoccum nigrum, Fusarium oxysporum, F. solani, Fusarium sp., Hormonema dematioides, Mucor hiemalis, Mucor plumbeus, Mucor racemosus, Purpureocillium lilacinum, Paecilomyces variotii, Penicillium brevicompactum, P. chrysogenum, P. citrinum, P. decumbens, P. herquei, P. purpurogenum, Phaeosclera sp., Phoma herbarum, Rhizopus stolonifer, Scytalidium lignicola, Trichoderma koningii, T. viride, и Ulocladium chartarum [8].

МИКРОМИЦЕТЫ СОЛЕНЫХ ВОД

Хотя вода морей и океанов не является типичным местом обитания грибов, на данный момент известно почти 1,7 тысяч видов «морских» микро-мицетов. Эта группа включает представителей отделов Ascomycota, Basidiomycota, Chytridiomycota, Blastocladiomycota, подотдела Mucoromycotina [9, 10]. Одни виды встречаются в разных биотопах, другие -более специфичны для соленых вод, в частности, представители семейства Halosphaeriaceae (сордарио-мицеты) - самая большая таксономическая группа грибов морей. Вообще сордариевые аскомицеты, по-видимому, больше других адаптировались к условиям соленых вод.

Наибольшего разнообразия микромицеты достигают в водах мангровых лесов. Так, например, в манграх островов Индийского океана находили аскомицеты Aigialus mangrovei, Astrosphaeriella striatapora, Eutypa bathurstensis, Halorosellinia oceanica, Rimora mangrovei, Savoryella lignicola, Torpedospora ra-diata, Trematosphaeria mangrovei, Verruculina enalia и Zopfiella marina [11]. В этом перечне особого внимания заслуживает Halorosellinia oceanica (сем. ксиляри-евые, класс сордариомицеты) - самый частый обитатель мангр, широко распространенный на водных древесных растениях экваториального и тропического пояса. У этого гриба обычно наблюдают только

половое размножение. На поверхности дерева (обычно с утраченной корой) появляются шаровидной формы черные тела - псевдостромы диаметром 0,4-0,8 мм, которые располагаются одиночно или группами. Внутри псевдостром находится рыхлое сплетение гиф и фрагменты древесины, а снаружи она покрыта микроскопическими плодовыми телами - перитециями (до 30), которые как бы «вмурованы» в ее оболочку, а их устья (остиолы) обращены кнаружи. У зрелых псевдостром поверхность становиться черной из-за высвобождения из перитециев аскоспор. Аскоспоры эллиптические, темно-оливковые или тускло-коричневые созревают, как у всех сордариевых, в удлиненных (цилиндрических) сумках. На питательных средах колонии белые до бело-серых, в них свободно формируются аски с ас-коспорами. Анаморфу этого гриба видели редко, образование конидиеносцев не характерно, если они появляются, то имеют древовидную форму (как у большинства представителей семейства), где одноклеточные конидии образуются из выростов кониди-еносных гиф группами.

В морских отложениях, где скапливаются трудно разрушаемые органические соединения, большую роль в их разложении и дальнейшей минерализации играют траустохитриды - грибоподобные простейшие, ранее относимые к хитридиомицетам.

Как ни странно, богато населены грибами даже наиболее глубокие области Мирового Океана, где живые организмы довольно разрежены. Так, в водах Марианской впадины, как оказалось, наиболее частыми представителями микобиоты являются (по мере уменьшения частоты обнаружения) Malassezia globosa, Curvularia lunata, Cladosporium herbarum, Emericellopsis maritima, Wickerhamomyces anomalus, Hortaea werneckii, Aspergillus penicillioides, Talaromyces purpureogenus, Sarocladium kiliense, Rhodotorula muci-laginosa, Sporidiobolus pararoseus и Candida etchellsii [12]. В этом видовом составе большинство представителей - довольно обычные дрожжевые и мицели-альные грибы почв, а M. globosa хорошо известна как колонизатор кожи и возбудитель заболеваний человека. После внедрения некультуральных, молекуляр-но-генетических методов изучения микробных сообществ - приемов метагеномики, малассезий, столь прихотливых по питательным потребностям грибов, высоко адаптированных паразитов животных начали обнаруживать «вне хозяина» в совершенно нетипичных биотопах, например, в арктических зонах и высокогорье. Однако культуральные исследования пока не позволили получить такие уникальные экстремо-фильные штаммы Malassezia spp.

Встречаются микромицеты и в живых сообществах гидротермальных источников на дне океанов. В донных отложениях выявили аскомицеты из родов Acremonium, Aureobasidium, Capronia, Diaporthe,

Engyodontium, Exophiala, Graphium, Helicoon, Hortaea, Nadsionella, Penicillium, Phaeococcomyces, Phaeotrichum, Phialophora, Pochonia, Rhinocladiella, Spilocaea, Tolypo-cladium, Tricodelitschia и Tritirachium; базидиомицеты: Auricularia, Bullera, Cryptococcus, Exidia, Fellomyces, Fibulorhizoctonia, Filobasidium и Kockovaella; хитри-диомицеты: Chytridium, Kappamyces, Monoblepharella, Powellomyces, Rhizophlyctis, Rhizophydium, и Spizellomy-ces [13].

На морских пляжах Средиземноморья находили представителей родов условно-патогенных грибов Aspergillus, Candida, Chrysosporium, Cladosporium, Fusarium, Mucor, Penicillium, Phialemonium, Rhodotorula, Scedosporium, Scopulariopsis, Scytalidium и Stachybotrys, а также патогенных дерматомицетов Trichophyton spp. и Microsporum spp. [14]. В прибрежных регионах Красного моря выявили Alternaria bras-sicae, Aspergillus caespitosus, A. fumigatus, A. ochraceus, A. sydowii, A. terreus, A. (Emericella) nidulans, Cladosporium cladosporioides, Fusarium thapsinum, Penicillium chrysogenum, P. citrinum, P. oxalicum, Scytalidium hyalinum и Thielavia hyalocarpa [15]. Примечательно, что некоторые из этих грибов, особенно P. chryso-genum и A. terreus, способны расти на среде с нефтью [16].

МИКРОМИЦЕТЫ СТОЧНЫХ вод И СВАЛОК

Микобиота свалок твердых бытовых отходов формируется из микромицетов почв и доставленных предметов и материалов. В своем роде она является «отражением» хозяйственной деятельности человека. На свалках твердых бытовых отходов находили ас-комицеты из родов Acaulium, Alternaria, Aspergillus, Chaetomium, Curvularia, Dimergeris, Enterocarpus, Epi-sporium, Fusarium, Geotrichum, Helminthosporium, Hetersporium, Lichtheimia, Malbranchea, Melanocarpus, Microascus, Monascus, Mortierella, Mucor, Mycothermus, Neurospora, Paecilomyces, Penicillium, Petriella, Pythium, Rasamsonia, Rhizomucor, Rhizopus, Scedosporium, Scopu-lariopsis, Sercospora, Talaromyces, Thermoascus, Thermo-myces, Triangularia, Trichoderma, Tricomycetes и Ulo-cladium [17]. Среди таких грибов в силу своеобразной химической композиции этого биотопа обнаруживают изоляты с необычными свойствами. В частности, штаммы A. niger из твердых коммунальных отходов обладают толерантностью к высоким концентрациям солей тяжелых металлов - меди, свинцу и кадмию. В несколько меньшей степени к этим соединениям устойчивы A. flavus, A. terreus, Penicillium chrysogenum, A. fumigatus, A. ochraceus и Trichoderma viride [18]. Многие микромицеты, колонизирующие компосты из твердых коммунальных отходов, являются термофильными. Микромицеты и грибково-бактериальные сообщества рассматривают как пер-

спективных агентов биологической переработки трудно утилизируемых отходов для превращения их в природно безопасные субстанции, а иногда даже в полезные продукты [19].

МИКРОМИЦЕТЫ - КОЛОНИЗАТОРЫ И ВРЕДИТЕЛИ РАСТЕНИЙ

В ходе эволюции сформировалось довольно развитое, многостороннее взаимодействие представителей растительного и грибного царств. Растения являются «удобными» объектами для колонизации в силу выделения их тканями и органами (в особенности - цветами и плодами) соединений, оптимальных для питания микромицетов. Многие дрожжевые грибы, например представители родов Candida и Sac-charomyces, колонизируют цветки (питаются их нектаром) и кожицу фруктов. С другой стороны, растения и грибы на уровне ризосферы вступают в сложные симбиотические отношения, которые выражаются в формировании микоризы - особого образования, разнообразного по структуре, возникающего благодаря оплетению мицелием и проникновением гиф в межклеточные пространства корней растений. Микориза является обоюдно необходимым «органом». Так, большинство орхидей не способны существовать (и даже прорастать из семени) без своего микромицета - симбионта (чаще всего базидио-мицета). Исключительным примером тесного неразрывного симбиоза грибов и водорослей (а также ци-анобактерий) является появление в эволюции особой группы живых организмов - лишайников. С другой стороны, растения, содержащие в химической композиции своих тканей множество углеводов, часто подвергаются болезнетворному воздействию фито-патогенных грибов. Материал растений и их экстракты часто используют целиком для культивирования микромицетов и поддержания их в коллекциях культур («глицеринизированные овощи» по П.Н. Кашкину, сенной агар, картофельный агар, карто-фельно-морковный агар, среда «V8» и другие). Некоторые фитопатогенные грибы обладают довольно сложным циклом развития, к таким относят головневых и пукциниевых, или «ржавчинных» грибов (Basidiomycota). Примечательно, что среди фитопато-генных грибов многие являются в то же время возбудителями микозов человека (типичными или редкими) и микотоксинообразователями - это представители родов Fusarium, Verticillium (Lecanicillium), Alternaria, Colletotrichum, Claviceps и других. Некоторые возбудители болезней растений питаются содержимым их клеток с помощью специальных видоизмененных гиф - гаусториев (например, у Phytophthora infestans и Hyaloperonospora arabidopsidis, их ранее относили к грибам класса Oomycota, теперь эти очень близкие грибам организмы, и сам таксон

перенесен в царство Chromista). Грибы способны разрушать даже древесину как живых, так и мертвых растений. Живые древесные растения нередко становятся объектом для колонизации трутовыми грибами (Basidiomycota), например, Trametes hirsuta (трутовик жестковолокнистый), Fomes fomentarius (трутовик настоящий), Fistulina hepatica (печеночный гриб). Интересно, что представителей первых двух видов в НИИ медицинской микологии им. П.Н. Кашкина выделяли из бронхоальвеолярного лаважа пациентов онкогематологического профиля. Однако физиологическая и патофизиологическая роль базидиомице-тов в микробиоте органов дыхания еще до конца не ясна. Печеночный гриб - съедобный трутовик. Один из видов трутовиков, Inonotus obliquus (трутовик скошенный), вернее, его гигантский склероций (чага), используют в фитотерапии для лечения заболеваний органов пищеварения. На мертвом растительным материале в дикой природе, а также методом промышленного выращивания на своеобразных «плантациях» получают плодовые тела съедобных базидиомицетов - опят (Armilaria spp. и других родов) и вешенок (Pleurotus spp.). Такие базидиомицеты являются примерами «грибов белой гнили» - биодеструкторов, питающихся лигнином, но не использующих целлюлозу. Среди базидиомицетов, колонизирующих преимущественно мертвую древесину, выделяются виды-космополиты - щелелистник обыкновенный (Schizophylum communne) и бьеркандера опаленная (Bjerkandera adusta). Эти грибы (иногда даже при сохранном иммунном статусе) вызывают у людей поражения верхних и нижних дыхательных путей (неинвазивный риносинусит; аллергические поражения, сопровождающиеся хроническим кашлем; инфекции легких). Кроме того, эти два вида тоже являются примерами «грибов белой гнили» [20]. В противоположность им, «грибы бурой гнили» (Leucogyrophana spp., Gloeophyllum spp. и многие другие) разрушают целлюлозу, оставляя лигнин нетронутым. Иногда гниющую древесину колонизируют и используют и дрожжевые грибы. Среди них Crypto-coccus gattii - возбудитель криптококкоза в тропиках и субтропиках, колонизатор гниющей древесины эвкалипта. В настоящее время регистрируют появление очагов распространения C. gattii в Европе. В отличие от наиболее частого возбудителя криптокок-коза умеренных широт - C. neoformans, C. gattii может вызывать инфекции даже у людей с нормальным иммунным статусом. Часть грибов, разрушающих мертвую древесину в природе, в той же степени может разрушать ее в древесных постройках. Такими свойствами, в частности, обладают представители рода Trichoderma (Ascomycota) - возбудители «трухлявой гнили». Эти грибы являются активными продуцентами целлюлазы, которую получают из культуры штаммов триходерм промышленным путем. С

другой стороны, штаммы некоторых видов трихо-дерм (T viride, T. asperellum, T. lignorum) используют как грибы - антагонисты фитопатогенов (например, Fusarium spp., Sclerotinia spp.) для обработки плодоовощных культур. Иногда Trichoderma spp. фигурируют как возбудители инвазивных микозов у людей с иммуносупрессией. Для тех же целей применяют препараты Gliocladuim catenulatum (известен случай поражения глаза, вызванный этим микромицетом). Следует обратить внимание, что некоторые представители этих двух родов являются продуцентами ми-котоксина глиотоксина, вызывающего иммуносу-прессию, поэтому необходим контроль над производством препаратов, получаемых из этих грибов [21].

Микромицеты могут поражать плоды растений как до сбора, так и после. В частности, непосредственно на растении различные плоды овощных (в том числе корнеплоды) и фруктовых культур поражает Botrytys cinerea - возбудитель серой гнили. Среди грибов, поражающих плоды после сбора, можно отметить вредителей цитрусовых - Penicillium digita-tum и P. italicum, вредителя яблок - Penicillium expan-sum (теперь встречается редко в силу обработки яблок дифенилом).

МИКРОМИЦЕТЫ - КОЛОНИЗАТОРЫ И ВОЗБУДИТЕЛИ ЗАБОЛЕВАНИЙ ЖИВОТНЫХ

Эта обширная группа грибов чрезвычайно актуальна для медицинской микологии, поскольку некоторые возбудители болезней животных, в частности млекопитающих, являются патогенными грибами и для человека. В этом аспекте особенно важны дерма-томицеты - представители семейства Arthroderma-taceae - облигатные патогены, поражающие кожу и ее придатки. Зоофильные виды этих грибов обычно специфичны для определенных групп «хозяев»: Mi-crosporum canis - домашние собаки и кошки, Lopho-phyton gallinae - куры, Trichophyton mentagrophytes, T. erinacei - грызуны и мелкие млекопитающие (насекомоядные, зайцеобразные), T. benhamiae - морские свинки, Trichophyton equinum, T. bullosum, Nannizzia praecox - лошади, T. verrucosum - крупный рогатый скот, свиньи - Nannizzia nana, полевки - Nannizzia persicolor, обезьяны - T. simii.

Один из возбудителей энтомофторомикоза человека - Basidiobolus ranarum колонизирует кишечник некоторых рыб, земноводных и рептилий. Важнейший возбудитель криптококкоза - Cryptococcus neoformans колонизирует кишечник голубей и сохраняет свою жизнеспособность в голубином помете.

Примечательно, что некоторые условно-патогенные микромицеты, в естественных условиях поражающие членистоногих, могут вызывать инва-

зивные микозы человека. Среди таких грибов -представители родов Paecilomyces, Metarrhizium и Purpureocillium. Это аскомицеты, имеющие кистевидные конидиеносцы (типа Penicillium spp., но без четкой ярусности и с иными по форме фиалидами с характерной суженной «шейкой»). В почве они образуют особые сплетения гиф - «ловчие сети», в которые попадаются мелкие почвенные черви, колембо-лы, почвенные насекомые. Застрявшее насекомое оплетает мицелий, затем ферменты растворяют его ткани, таким образом эти грибы восполняют для своих пищевых потребностей дефицит азота в почве. Также арахнопатогенные (поражающие паукообразных) и энтомопатогенные грибы, встречающиеся в медицинской практике, относят к родам Beauveria и Engiodontium. Для них типичен симподиальный бла-стический конидиогенез с формированием зигзагообразных гиф (рахисов) в мутовках. Редкие арахно-патогенные грибы Gibellula spp. являются своего рода «двойниками» Aspergillus spp. Они образуют очень похожие конидиеносцы, но на довольно крупных коремиях, вырастающих прямо из тела пораженной особи. В отличие от аспергиллов заболевания человека они не вызывают.

ПРОБЛЕМА МИКРОМИЦЕТОВ В ЛЕЧЕБНО-ПРОФИЛАКТИЧЕСКИХ УЧРЕЖДЕНИЯХ

Наряду с глобальным отсутствием общепринятых норм содержания микромицетов в жилище и рабочих помещениях (кроме биотехнологических), нет таких показателей и для лечебно-профилактических учреждений. Фактически для ЛПУ на данном этапе действуют те же нормирующие документы по забору проб воздуха, что и для замкнутых помещений вообще, но вопросы кратности, временных интервалов, трактовки результатов исследования остается решить в самом ближайшем будущем. При рассмотрении больничной среды как источника возбудителей микозов следует обратить внимание, что оппортунистические микозы, в силу тяжёлых фоновых патологий пациентов из группы риска, часто являются госпитальными инфекциями (в частности, мукормикоз и инвазивный аспергиллез органов дыхания). В переносе возбудителей инва-зивного кандидоза и некоторых других системных микозов, вызываемых дрожжами, значительную роль играют руки медицинского персонала. В распространении микромицетов в госпитальной среде имеет значение их способность колонизировать, обрастать различные субстраты, в том числе различные резины и пластики, стекло (инструменты и перевязочный материал). Особого внимания над распространением микромицетов требуют отделения онкологического, онкогематологического, транспланто-логического, комбустиологического профилей, а

также отделения реанимации и интенсивной терапии вне зависимости от специфики.

МИКРОМИЦЕТЫ КАК БИОДЕСТРУКТОРЫ ЗДАНИЙ, СООРУЖЕНИЙ, ПРЕДМЕТОВ

Поскольку микромицеты обладают широкими адаптивными возможностями, позволяющими им приспосабливаться к самым разным условиям существования в природе, они в той же степени эволюци-онно приобрели способности колонизировать и повреждать строительные материалы жилища человека и технические постройки, а также различные изделия. Конструктивные и строительные материалы из минеральных компонентов микромицеты разрушают с помощью органических кислот, обычно выделяемых в качестве продукта «ответвлений» из цикла Кребса. К таким следует отнести фумаровую кислоту (Rhizopus oryzae), щавелевую (Penicillium oxalicum, Aspergillus niger), итаконовую (A. terreus), лимонную (A. niger) и другие. Под действием грибов могут разрушаться даже крайне инертные материалы, например базальт. Отдельные микромицеты, в частности Geomyces pannorum, способны разрушать оптическое стекло (телескопов и микроскопов). Chaetomium spp. хорошо известны как биодеструкторы гипсокартона. Установлена способность микромицетов колонизировать минеральную вату, хотя они редко могут повреждать ее. Материалы из природных и синтетических полимеров разрушаются с помощью экзофер-ментов. Древесные конструкции повреждают возбудители бурой, белой, трухлявой и мозаичной гнили, о которых говорили ранее. Некоторые из них весьма специфичны для жилища человека, например Serpula lacrimans — «плачущий» домовой гриб.

Органические полимеры линейного строения используются клетками грибов по пути бета-окисления. Хуже всего грибы (и микроорганизмы в целом) разрушают разветвленные и галогензаме-щенные синтетические полимеры. Хотя удалось обнаружить даже деструкторов поливинилхлорида (Aspergillus tamarii) [22]. Микромицеты часто действуют не одиночно, а в составе сообщества с уча-

стием бактерий. В некоторых случаях в таких сообществах поселяются микроскопические клещи (они часто являются микофагами) и иногда - простейшие (амебы). Амебы появляются в составе таких сообществ обычно при высокой влажности (бассейны, затопленные подвалы нежилых зданий и др.), это представители родов Naegleria, Ба1атиШа, АсапШатоеЬа, Ытах и другие. Своеобразное взаимоотношение можно наблюдать между клещами-микофагами (Тагзопетиз эрр.) и микромицетами на питательной среде [23]. Основные «поселения» клещей обычно локализуется в самих колониях грибов. Там имаго и личинки выедают пещеристые ходы. Выходя за пределы колонии, клещи переносят на себе массы пропагул поедаемого гриба, поэтому на поверхности агара поражённой культуры появляются мелкие вторичные колонии, расположенные «дорожкой». По-видимому, яйца клещей обладают некоторой летучестью, поскольку клещевые поражения грибов иногда бывают в посевах воздуха.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В представленном кратком обзоре помещены примечательные факты по экологии микроскопических грибов в различных экологических нишах. Значительная часть микозов человека является экзогенными инфекциями, которые в одних случаях связаны с животными, но гораздо чаще в аспекте наиболее значимых оппортунистических микозов - с неживыми объектами. Мукормикоз и инвазивный аспергил-лез, хронический аспергиллез легких и другие подобные заболевания вызывают микромицеты, которыми пациент заражается в условиях госпитальной среды или жилого помещения, куда они в свою очередь попадают из различных окружающих экосистем, претерпевающих урбанистическое воздействие в том или ином виде. Поэтому понимание микробной экологии, в том числе экологии условно-патогенных и патогенных микроскопических грибов, следует считать неотъемлемым элементом в подготовке современных специалистов в сфере медицинской микробиологии и эпидемиологии.

ЛИТЕРАТУРА

1. Чапоргина А.А., Корнейкова М.В., Фокина Н.В. Деструкционная активность углеродоксиляющих микромицетов, выделенных из почв Кольского полуострова. Микология и фитопатология. 2019; 53 (1): 36-45. [Chaporgina A.A., Korneikova M.V., Fokina N.V. The destructive activity of hydrocarbon-oxidizing micromycetes isolated from soils of the Kola Peninsula. Mycology and Phytopathology. 2019; 53 (1): 36-45. (In Russ)]. doi:10.1134/s0026364819010057

2. Степанова А.А., Васильева Н.В., Ямагучи М., Чибана Х. Ультраструктура стареющих и обезвоженных клеток Cryptococcus neoformans. Проблемы медицинской микологии. 2016; 18 (4): 47-52. [Stepanova A.A., Vasilyeva N.V., Yamaguchi M., Chibana H. Cellular pattern of morphogenesis, ultrastructure of senescent and desiccated in vitro growing yeast cells of Cryptococcus neoformans. Problems in Medical Mycology. 2016; 18 (4): 47-52. (In Russ)].

3. Иванова А.М., Кирцидели И.Ю. Микромицеты в воздушном бассейне Санкт-Петербурга. Новости систематики низших растений. 2005; 39: 136-141.[Ivanova A.M., Kirtsideli I.Yu. Microfungi from air at St. Petersburg. News of the systematics of lower plants. 2005; 39: 136-141. (In Russ)].

4. Егорова Л.Н., Шихова Н.С., Ковалева Г.В. Структура сообществ микромицетов в почвах городских зеленых насаждений Владивостока. Вестник ДВО РАН. 2015; 1: 58-62. [Egorova L.N., Shikhova N.S., Kovaleva G.V. The structure of microfungal communities in soils of the urban green plantations in Vladivostok environment. Bulletin of the FEB RAS. 2015; 1: 58-62. (In Russ)].

5. Campbell J., Marvanova L., Gulis V. Evolutionary relationships between aquatic anamorphs and teleomorphs: Tricladium and Varicosporium. Mycol. Res. 2009; 113 (11): 1322-1334. doi.org/10.1016/j.mycres.2009.09.003

6. Descals E., et al. Aquatic Hyphomycetes. BMS Workshop [Electronic resource]. 1986. Mode of access: http://www.ascofrance.com/uploads/document/1989DescalsAquaticHyphos-0001.pdf

7. Karpov S.A., Mamkaeva M.A., Benzerara K., et al. Molecular phylogeny and ultrastructure of Aphelidium aff. melosirae (Aphelida, Opisthosporidia). Protist. 2014; 165 (4): 512-526. doi: 10.1016/j.protis.2014.05.003

8. Попова Т.А., Власов Д.Ю., Зеленская М.С., Панова Е.Г. Биообрастание гранитных набережных Санкт-Петербурга. Вестник СПбГУ. 2014; 3 (2): 30-40.[Popova T.A., Vlasov D.Yu., Zelenskaya M.S., Panova E.G. Biofouling of granite embankments in Saint Petersburg. Bulletin of St. Petersburg State University. 2014; 3 (2): 3040. (In Russ)].

9. Marine Fungi [Electronic resource]. 2023. Mode of access: http://www.marinefungi.org/

10. Raghukumar C. Biology of Marine Fungi. Springer Science & Business Media, 2012; 336 pp. doi.org/10.1007/978-3-642-23342-5

11. Cholake J.B., Aher R.K. Ascomycetes from Mangrove ecosystem of Wandoor-Andaman (India). Int. J. of Life Sciences. 2017; 5(4): 599-605.

12. Wang Z.P., Liu Z.Z., Wang Y.L., Bi W.H., e al. Fungal community analysis in seawater of the Mariana Trench as estimated by Illumina HiSeq. RSC Adv. 2019; 9 (12): 6956-6964. doi: 10.1039/c8ra10142f

13. Le Calvez T., Burgaud G., Mahe S., et al. Fungal diversity in deep-sea hydrothermal ecosystems. Appl. Environ. Microbiol. 2009; 75 (20): 6415-21. doi.org/10.1128/AEM.00653-09

14. Segal E., Brandao J. Exploring fungal contamination in the sand and water around the Mediterranean Sea and other water bodies of Europe - relevance to human health and wellbeing [Electronic resiurce]. 2023. Mode of access: https://www.ecmm.info/working-groups/working-group-on-fungal-contamination-in-the-sand-and-water-around-the-mediterranean-sea-and-other-water-bodies-of-ecmm-countries/

15. Alwakeel S.S. Molecular identification of fungi isolated from coastal regions of Red Sea, Jeddah, Saudi Arabia. Journal of the Association of Arab Universities for Basic and Applied Sciences. 2017; 24: 115-119. doi: 10.1016/j.jaubas.2016.10.001

16. Abdel-Azeem A.M., El-Morsy E.M., Nour El-Dein M.M., Rashad H.M. Occurrence and diversity of mycobiota in heavy metal contaminated sediments of Mediterranean coastal lagoon El-Manzala, Egypt. Mycosphere. 2015; 6 (2): 228-240. doi.org/10.5943/mycosphere/6/2/12

17. Rebollido R., Martinez J., Aguilera Y., et al. Microbial populations during composting process of organic fraction of municipal solid waste. Applied Ecology and Environmental Research. 2008; 6 (3): 61-67. doi.org/10.15666/aeer/0603_061067

18. Al-Sohaibani S.A. Heavy metal tolerant filamentous fungi from municipal sewage for bioleaching. Asian Journal of Biotechnology. 2011; 3: 226-236. doi.org/10.3923/ajbkr.2011.226.236

19. Atalia K.R., Buha D.M., Joshi J.J., Shah N.K. Microbial Biodiversity of Municipal Solid Waste of Ahmedabad. J. Mater. Environ. Sci. 2015; 6 (7): 1914-1923.

20. Болезни древесины: белая и бурая гнилъ. СК БрусДом [Электронный ресурс]. 2023. Режим доступа: http://sk-brusdom.com/static/bolezni_drevesiny_belaya_i_buraya_gnil/ [Diseases of wood: white and brown rot. SK BrusDom [Electronic resource]. 2023. Access mode: http://sk-brusdom.com/static/bolezni_drevesiny_belaya_i_buraya_gnil/ (In Russ)].

21. Jayalakshmi R., Oviya R. Premalatha K., et al. Production, stability and degradation of Trichoderma gliotoxin in growth medium, irrigation water and agricultural soil. Sci. Rep. 2021; 11 (1): 16536. doi: 10.1038/s41598-021-95907-6

22. Носенко Т.Н., Рябинин И.А., Фокина М.И. и др. Особенности организации колоний Aspergillus spp. при росте в присутствии поливинилхлорида. Проблемы медицинской микологии. 2018; 20 (1): 25-32. [Nosenko T.N., Ryabinin I.A., Fokina M.I., et al. Features of the organization of Aspergillus spp. colonies at growth in the presence of polyvinyl chloride. Problems in Medial Mycology. 2018; 20 (1): 25-32. (In Russ)].

23. Свидовый В.И., Рябинин И.А., Васильев О.Д. Микрофлора, ассоциированная с анатомическим бальзамированием, как вредный фактор трудового процесса. Гигиена и санитария. 2011; 2: 51-54. [Svidovoy V.I., Ryabinin I.A., Vasiliev O.D. The microflora associated with anatomical embalming as a harmful factor of the working process. Hygiene and sanitation. 2011; 2: 51-54. (In Russ)].

Поступила в редакцию журнала 20.11.23 Принята к печати: 28.11.23