Биоиндикация состояния морской среды по диатомовым водорослям эпифитона макрофитов (залив петра Великого, Японское море)

2012

Известия ТИНРО

Том 169

УДК 582.26:574.589

А.А. Бегун*

Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН, 690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17

БИОИНДИКАЦИЯ СОСТОЯНИЯ МОРСКОЙ СРЕДЫ ПО ДИАТОМОВЫМ ВОДОРОСЛЯМ ЭПИФИТОНА МАКРОФИТОВ

Исследованы видовой состав и количественные характеристики диатомовых водорослей эпифитона на 25 видах макрофитов из отделов Chlorophyta (7), Phaeophyta (7), Rhodophyta (9) и Magnoliophyta (2) в различных акваториях зал. Петра Великого Японского моря. Найдено 105 видов и внутривидовых таксонов диатомовых водорослей из классов Bacillariophyceae (75), Fragilariophyceae (13) и Coscinodiscophyceae (17), вид Neohuttonia reichardtii (Grunow) Hustedt приводится впервые для дальневосточных морей России. Уровень сходства видовых списков диатомового эпифитона “сильно загрязненных” акваторий зал. Петра Великого с “фоновыми” был относительно невысоким (45 %), а сходство доминирующих видов — низким (7 %). Согласно результатам биоиндикационного анализа, высокий уровень антропогенного загрязнения вод в настоящее время прослеживается в акваториях, прилегающих к портам Владивостока, Находки, Славянки, а также в кутовых частях Амурского и Уссурийского заливов. Для этих водоемов были характерны общие особенности в развитии эпифитона макрофитов: увеличение количественных показателей видов-индикаторов органического загрязнения вод с высокими индексами сапробности (70,2 % от общей плотности диатомовых) и снижение индексов видового разнообразия Шеннона-Винера (1,31 инф. бит) и выравненности Пиелу (0,37). Для фоновых акваторий, расположенных в юго-западной части зал. Петра Великого, характерны в целом противоположные закономерности в развитии эпифитона, свидетельствующие об отсутствии существенного антропогенного загрязнения вод. Показано, что талломы макрофитов осевого типа обрастают эпифитными диатомовыми водорослями на 1-2 порядка обильнее пластинчатых, однако в высокоев-трофных портовых водах бухт Золотой Рог, Находка и Славянка значительному обрастанию подвержены талломы обоих типов.

Ключевые слова: эпифитон, макрофиты, диатомовые водоросли, индикаторы, сапробность, загрязнение, залив Петра Великого.

Begun А.А. Bioindication of marine environment condition by epiphytic diatoms on macrophytes (Peter the Great Bay, Japan Sea) // Izv. TINRO. — 2012. — Vol. 169. — P. 77-93.

Species composition and quantitative characteristics are considered for epiphytic diatoms from fouling of 25 macrophyte species (Chlorophyta — 7, Phaeophyta — 7, Rhodophyta — 9, and Magnoliophyta — 2 species) in various areas of Peter the Great Baу, Japan Sea. In total, 105 species and intraspecific taxa of diatoms are found

* Бегун Андрей Аркадьевич, кандидат биологических наук, научный сотрудник, e-mail: andrejbegun@yandex.ru.

in the fouling belonged to Bacillariophyceae (75 species and taxa), Fragilariophyceae (13), and Coscinodiscophyceae (17). One species — Neohuttonia reichardtii (Grunow) Hustedt is found for first time in the Far-Eastern Seas of Russia. Similarity of the total species composition of epiphytic diatoms between highly polluted and unpolluted waters is moderate (54 %), and similarity of their dominant species between those waters is low (7 %). Bioindication of Peter the Great Bay waters by the epiphytic diatoms make it possible to define some areas adjacent to Vladivostok, Nakhodka, and Slavyanka ports and inner parts of the Amur and Ussuri Bays as the highly polluted ones. Common features of these areas are the high portion of the diatom species-indicators of organic pollution (on average 70 % of total diatoms density), and low indices of species diversity (mean Shannon-Wiener index 1.31 bits) and evenness (mean Pielou index 0.37). Unpolluted waters in the southwestern part of the Bay have opposite features of the macrophytes fouling. Generally, the thalli of axial type has in 1-2 orders denser diatom fouling than the thalli of lamellar type, but the thalli of both types have a very dense diatom fouling in hyper-eutrophic waters in the Golden Horn, Nakhodka, and Slavyanka Bays.

Key words: epiphyton, macrophyte, diatom, species-indicator, saprobity, organic pollution, Peter the Great Bay.

Введение

Биологическому контролю состояния морских вод принадлежит приоритетное место среди существующих методов оценки состояния водных экосистем, поскольку он дает возможность делать выводы о степени и характере нарушен-ности водных экосистем. Диатомовым водорослям микроэпифитона, являющегося важнейшей составляющей частью микрофитобентоса, принадлежит ведущая роль в индикации изменения качества воды, поскольку они отличаются высокой чувствительностью к содержанию различных загрязняющих веществ, фиксированы в пространстве и способны адекватно отражать экологическую обстановку именно в той точке, в которой проводятся соответствующие исследования (Kostel et al., 1999; Петров и др., 2005).

На сегодняшний день многие вопросы экологии морских эпифитных микроводорослей изучены недостаточно полно, их роль в морских прибрежных экосистемах часто недооценивается (Рябушко, Завалко, 1992; Рябушко, 2009; Георгиев, 2010). Почти неисследованными остаются эпифитные микроводоросли в российских водах Японского моря и дальневосточных морях России (Бегун, Рябушко, 2008; Левченко, Бегун, 2008), а данные об их использовании в биоиндикаци-онной оценке качества морской среды отсутствуют. Наибольший интерес для таких исследований представляет зал. Петра Великого — самая обширная шельфовая зона Японского моря, включающая в себя многочисленные акватории второго и третьего порядков, имеющие различный уровень антропогенного загрязнения вод и чрезвычайное разнообразие экологических условий (Ващенко, 2000; Белан, 2001; Огородникова, 2001).

Цель настоящей работы заключается в оценке состояния водной среды в прибрежных акваториях зал. Петра Великого Японского моря, имеющих различный уровень антропогенного загрязнения, на основе биоиндикации видового состава и количественных характеристик диатомовых водорослей эпифитона мак-рофитов.

Материалы и методы

Материалом для исследования послужили количественные сборы диатомовых водорослей с эпифитона макрофитов, составлявших основу макрофитобентоса в различных акваториях зал. Петра Великого (табл. 1). Макрофиты отбирались на 22 станциях в период гидрологического лета (июль-сентябрь) 2009 г. на глубине 1,5—2,0 м (рис. 1). Станции отбора проб были условно разделены на три группы в зависимости от уровня антропогенной нагрузки исследуемых аквато-

Видовой список макрофитов в различных акваториях зал. Петра Великого Японского моря (станции 1-22) в 2009 г. Species composition of macrophytes in certain areas of Peter the Great Bay in 2009

Таблица 1 Table 1

Таксон

И И И И П И

Номера станций

7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22

Тип грунта в районе отбора макрофитов

ипиппипиппппиппппип

~-1

со

+

+

Magnoliophyta

Phyllospadix iwatensis Makino - - + - - -

Zostera marina Linnaeus - - + - - -

Chlorophyta -

Bryopsis ptumosa (Hudson) C. Agardh - - - - + -

Chaetomorpha moniligera Kjellman ______

Cladophora stimpsonii Harvey -

Codium fragile (Suringar) Hariot -

Ulva clathrata (Roth) C. Agardh +

U. lactuca Linnaeus + _____

U. linza Linnaeus ______

Phaeophyta

Chorda filum (Linnaeus) Stackhouse ______

Chordaria flagelliformis (O.F. Muller) C. Agardh ______

Coccophora langsdorfii (Turner) Greville ______

Costaria costata (C. Agardh) de A. Saunders ______

Saccharina arigustata (Kjellman) C.E. Lane,

C. Mayes, Druehl & G.W. Saunders ______

Sargassum miyabei Yendo _____ +

S. pallidum (Turner) C. Agardh - - - - + -

Rhodophyta

Ceramium kondoi Yendo ______

Dasya sessilis Yamada ______

Gracilaria gracilis (Stackhouse) M. Steentoft,

L.M. Irvine & W.F. Farnham + _____

G. vermiculophylla (Ohmi) Papenfuss + + + + - +

Grateloupia divaricata Okamura - - - - + -

G. turuturu Yamada ______

Neorhodomela larix (Turner) Masuda ______

Symphyocladia latiuscula (Harvey) Yamada ______

Tichocarpus crinitus (S.G. Gmelin) Ruprecht ______

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+ -- + + + -

+ +

+

+

Примечание. Тип грунта: И — илы, ИП — илистые пески, П — пески.

рий. Первая группа станций, условно обозначенная как “сильно загрязненные”, располагалась на акваториях, подверженных непосредственному влиянию промышленных и бытовых сточных вод или иных источников антропогенного загрязнения: ст. 1 — Тавричанский лиман, устье р. Раздольной (Амурский залив); ст. 2 — выпуск очистных сооружений г. Владивосток, п-ов Де-Фриз (Амурский залив); ст. 3-4 — зал. Угловой; ст. 6 — канализационный выпуск “Вторая Речка” (Амурский залив); ст. 7 — бухта Кирпичного завода (Амурский залив); ст. 8 — искусственная лагуна в черте г. Владивосток; ст. 11 — бухта Золотой Рог; ст. 13 — бухта Славянка (зал. Славянка); ст. 17 — бухта Муравьиная (Уссурийский залив); ст. 19 — бухта Горностай (Уссурийский залив); ст. 22 — бухта Находка (зал. Находка). Эти акватории испытывают хроническое антропогенное загрязнение вод и донных осадков, проявляющееся в неконтролируемом сбросе неочищенных канализационных вод и различных загрязнителей техногенного происхождения — нефтеуглеводородов, тяжелых металлов, поверхностноактивных веществ, фенолов, — а также подвержены термальному загрязнению (Ващенко, 2000; Белан, 2001; Огородникова, 2001; Корякова и др., 2003).

Рис. 1. Карта-схема района исследования: станции отбора проб в зал. Петра Великого

Вторая группа станций (“умеренно загрязненные”) объединяла менее загрязненные акватории зал. Петра Великого, в которых источники антропогенного загрязнения вод были расположены в удалении от точек отбора проб: ст. 5 — мыс Красный (Амурский залив); ст. 9 — Спортивная гавань (Амурский залив); ст. 10 — мыс Токаревского (прол. Босфор Восточный); ст. 12 — бухта Рында (Амурский залив, о. Русский); ст. 18 — бухта Лазурная (Уссурийский залив); ст. 20 — бухта Соболь (Уссурийский залив); ст. 21 — бухта Прибойная (зал. Восток).

В третью группу станций (“условно чистые”, или “фоновые”) вошли акватории, не подверженные непосредственному влиянию загрязняющих источников: ст. 14 — бухта Баклан, ст. 15 — бухта Бойсмана, ст. 16 — о. Фуругельма, зал. Посьета. Эти акватории, относящиеся к юго-западной части зал. Петра Великого, испытывают минимальную антропогенную нагрузку, их воды по основ-

ным гидрологическим и гидрохимическим показателям соответствуют открытым водам Японского моря (Огородникова, 2001). Остров Фуругельма, расположенный в зал. Посьета, является “эталоном” фоновой акватории и входит в состав Дальневосточного морского биосферного государственного природного заповедника (Белан, 2001).

Отбор проб эпифитона сопровождался измерениями температуры и солености воды (рис. 2). С каждой станции отбирали преимущественно по три вида макрофита, плотность эпифитона рассчитывали в миллионах клеток на 1 г сырой массы макрофита (млн кл./г с.м.м.). Поскольку степень обрастания макрофитов эпифитами неодинакова и в значительной степени зависит от формы базифита, исследовались преимущественно макрофиты как с осевым типом таллома, так и с пластинчатым. Камеральная и микроскопическая обработка проб диатомового эпифитона подробно описана ранее (Бегун, Рябушко, 2008; Левченко, Бегун, 2008). При оценке сходства качественного состава микроводорослей использован коэффициент Серенсена-Чекановского: KS = 2N(A + B)/(NA + NB), где NA + B — общее число видов в описаниях А и В; Na и NB — число видов соответственно в описаниях А и В. Видовое разнообразие (в информационных битах) оценивали с помощью индекса Шеннона-Винера (Я): H = -XPjlogePj, где P — доля i-го вида в суммарной плотности. Индекс выравненности Пиелу (е) вычисляли по формуле e = H/logeS, где S — общее число видов. Доминирующими считали виды, плотность которых составляла не менее 20 % общей плотности микроводорослей, а субдоминирующими — не менее 5 % (Коновалова, 1999).

25 20 15

О

О

Н

10 5 0

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22

Станции

Рис. 2. Показатели температуры (1) и солености (2) воды на станциях 1-22 в зал. Петра Великого в 2009 г.

Fig. 2. Water temperature (1) and salinity (2) at the stations 1-22 in 2009

Результаты и их обсуждение

Анализ видового состава диатомового эпифитона, проведенный на 25 видах макрофитов в различных акваториях зал. Петра Великого (табл. 1), показал присутствие диатомовых водорослей на талломах всех исследованных образцов. Зарегистрировано 23 вида макроводорослей (9 — из отдела Rhodophyta, 7 — из Phaeophyta и 7 — из Chlorophyta) и два высших растения — Zostera marina и Phyllospadix iwatensis. В каждом исследуемом районе макрофиты были представлены тремя отделами, за исключением станции 6, где в условиях экстремального уровня антропогенного загрязнения и значительного опреснения воды (6 %о) присутствовали только представители отдела Chlorophyta — Ulva clathrata, U. lactuca, Cladophora stimpsonii и Chaetomorpha monilige-ra.

35

30

25

20

15 « 10 5 0

В эпифитоне исследованных макрофитов зарегистрировано 105 видов и внутривидовых таксонов диатомовых водорослей из классов Bacillariophyceae (75 видов), Fragilariophyceae (13) и Coscinodiscophyceae (17). Наибольшее количество таксонов имели роды Nitzschia (11 видов), Navicula (6) и Amphora (5). Максимальное число диатомей отмечено в бухте Славянка (ст. 13) в эпифитоне бурой водоросли Chordaria flagelliformis (26). Уровень качественного сходства видовых списков диатомовых водорослей эпифитона между “условно чистыми” и “умеренно загрязненными” акваториями оказался сравнительно высоким (коэффициент Се-ренсена-Чекановского составил 0,89, или 89 %), а между “условно чистыми” и “значительно загрязненными” — относительно невысоким (0,54, или 54 %).

Впервые для дальневосточных морей России приводится диатомовая водоросль Neohuttonia reichardtii (Grunow) Hustedt (рис. 3), найденная в бухте Баклан в эпифитоне красной водоросли Symphyocladia latiuscula (0,26 млн кл./г с.м.м.) и в зал. Посьета (о. Фуругельма) на бурой водоросли Coccophora langsdorfii (0,08 млн кл./г с.м.м.) при температуре воды 17 0С и солености 33,0-33,5 %о. Согласно данным морфологии вида, полученным на основании световой микроскопии, длина створки составляла 40-46 мкм, ширина — 7,5-8,0 мкм, число штрихов в продольных и поперечных рядах — 9,8-10,0 в 10 мкм. Географическое распространение N. reichardtii остается на сегодняшний день неясным. Известны находки этого вида у берегов Северной Америки (Северная Каролина), атлантического побережья Африки, Виргинских и Карибских островов, порта Санта-Катарина (южная Бразилия), Аравийского моря (Оман) и лагун Танзании (Garcia, 2004). Находка N. reichardtii в юго-западной части

зал. Петра Великого Японского моря, по-видимому, является самой северной, что может указывать на бореально-тропичес-кий тип ареала этого вида и требует дополнительных исследований.

Рис. З. Новый для дальневосточных морей России вид диатомовой водоросли Neohuttonia reichardtii: 1—4 — общий вид живых клеток c пояска с хлоропластами; 5—6 — пустые панцири c детритом

Fig. З. The diatom species, new for the Far-Eastern Seas of Russia Neohuttonia reichardtii: 1—4 — general view of alive cells by zonule with chloro-plasts; 5—6 — empty testas with detritus

Диатомовые водоросли эпифитона в зал. Петра Великого были представлены свободноживущими (62,2 %), прикрепленными (1З,6 %) и свободноживуще-прикрепленными (27,2 %) формами, которые, в свою очередь, являются одиночными (6З,9 %) и колониальными (З6,2 %). Экологическая характеристика эпи-фитона по отношению к местообитанию показывает, что 68,6 % видов являются микрофитобентосными, 27,7 % относятся к бенто-планктонным (тихопелагическим) и З,8 % — к истинно планктонным формам. По отношению к солености преобладают эвригалинные виды, из них морские составляют 59,0 %, солоновато-водно-морские — 24,7, солоноватоводные — 8,5 и в незначительной степени представлены пресноводно-солоноватоводные — 2,8 — и пресноводные — 4,7 %. Обзор флоры исследуемых водоемов существенно дополняет фитогеографическая характеристика диатомовых водорослей, тесно связанная с их экологией. Из всех встреченных видов 42,7 % составляют космополитные формы, 21,4 — боре-альные, 17,5 — аркто-бореально-тропические, 9,7 — бореально-тропические и 5,8 % — аркто-бореальные. По отношению к pH среды обитания в эпифитоне макрофитов преобладают алкалифильные виды микроводорослей (98 %).

Среди эпифитона выявлено 40 видов диатомовых, являющихся индикаторами органического загрязнения вод

и в меньшей степени — a-ме- А

зосапробионты (12 %), в “ус- 2%

ловно чистых” водоемах — (3-мезосапробионты (70 %) на фоне заметного видового обилия индикаторов слабого загрязнения — о-сапробионтов (21 %) и %-о-сапробионтов (8 %).

Рис. 4. Соотношение числа видов основных сапробиологических группировок диатомовых водорослей зпифитона макрофитов в зал. Петра Великого в 2009 г.: А — “сильно загрязненные" акватории, Б —

“умеренно загрязненные", В — “условно чистые"; a — альфа-мезосап-робионты, (3 — бета-мезосапроби-онты, о~Р — олиго-бета-мезосапро-бионты, о — олигосапробионты, %-о — ксено-олигосапробионты

Fig. 4. Ratio of epiphytic diatoms species groups in macrophytes fouling from different areas of Peter the Great Bay in 2009, by the species number. Areas: A — highly polluted, Б — moderately polluted,

В — conditionally unpolluted; sapro-biological groups of species: a— al-pha-mesosaprobionts, P — beta-me-sosaprobionts, o-p — oligo-beta-me-sosaprobionts, о — oligosaprobionts,

%-o — xeno-oligosaprobionts

Согласно результатам количественного анализа, общая плотность клеток диатомовых водорослей эпифитона в “сильно загрязненных” акваториях варьировала от 319,8 млн кл./г с.м.м. на Z. marina (ст. 3) до 0,2 — на U. clathrata (ст. 6). Среди индикаторов сапробности по плотности доминировали а-мезосап-робионты (70,2 % плотности всех диатомовых с известной сапробиологической характеристикой в среднем по станциям) (рис. 5). Для “умеренно загрязненных” акваторий общая плотность диатомовых водорослей эпифитона варьировала от 87,0 млн кл./г с.м.м. на Codium fragile (ст. 20) до 1,4 — на Chorda filum (ст. 9). На станциях 5, 9, 10, 20 и 21 количественно преобладали в-мезосапробионты (96,7 %), на ст. 18 почти в равной степени — в-мезосапробионты (34,6 %), о-в-мезосапробионты (25,9 %) и %-о-сапробионты (27,2 %), на ст. 12 — в-мезосапробионты (59,4 %) и а-мезосапробионты (40,5 %). Для “условно чистых” акваторий показатели общей плотности диатомовых водорослей эпифитона изменялись от 247,0 млн кл./г с.м.м на S. latiuscula (ст. 14) до 6,25 — на Neorhodomela larix (ст. 16). На ст. 14 доминирующее положение занимали о-в-мезосапробионты (72,4 %) с примесью %-о-сапробионтов (15,2 %) и в-мезо-сапробионтов (13,2 %), на ст. 15 — в-мезосапробионты (99,9 %), на ст. 16 — в' мезосапробионты (90,7 %) с примесью о-сапробионтов (9,2 %).

1 2 3 4 5 6 7 9 9 10 11 12 13 14 15 16 17 1S 19 20 21 22

Станции

1“ Щр 5&|3 1° 1х'°

Рис. 5. Соотношение плотности основных сапробиологических группировок диатомовых водорослей эпифитона макрофитов на стациях 1-22 в зал. Петра Великого в 2009 г. Условные обозначения как на рис. 4

Fig. 5. Ratio of epiphytic diatoms species groups in macrophytes fouling from different areas of Peter the Great Bay in 2009, by the groups density. The same legend as for Fig. 4

Эпифитные диатомовые водоросли способны формировать на макрофитах-базифитах ассоциации различной структуры, имеющие характер моно-, би- и полиценозов, что в значительной степени определяется влиянием экологических факторов среды, в том числе и уровнем антропогенного загрязнения акватории. В “сильно загрязненных” акваториях зал. Петра Великого диатомовый эпифитон был представлен преимущественно моно- или биценозами. Пример типичного моноценоза — эпифитон зеленой водоросли U. clathrata на ст. 6, в котором почти абсолютно доминировала Tabularia fasciculata (96,2 % от плотности всех видов диатомовых). Всего для этих акваторий было характерно 10 доминирующих видов (степень их доминирования составляла 64-96 % общей плотности) и 17 видов-субдоминантов (9-12 %), среди них T. fasciculata была общим доми-нантом для 9 станций (табл. 2). Средние по станциям значения индексов видового разнообразия Шеннона-Винера и выравненности Пиелу составляли соответственно 1,31 и 0,37 инф. бит (рис. 6).

00

01

Доминирующие и субдоминирующие виды диатомовых водорослей эпифитона макрофитов в различных акваториях зал. Петра Великого Японского моря (станции 1-22) в 2009 г.

Table 2

Dominant and subdominant species of epiphytic diatoms on macrophytes in certain areas of Peter the Great Bay in 2009

т Номера станций

______________1аксон_____________________1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22

Achnanthes brevipes var. angustata

Cleve - С С - - - - С- -- - -

Amphora angusta Greg. — С — — — — - - - - С - — — — — — — — д — —

A. caroliniana Giffen ______ ____д_ __________

A. hyalina Ktitz. ______ ______

A. proteus Greg. ______ _____д__д_______

Cocconeis costata Greg. - - С - Д - - -- -- - __дд_____с

С. placentula Ehrenb. ______ ______ _____д____

С. scutellum Ehrenb. ______ _ _ _ _ _ q __д_____с_

Cylindrotheca closterium (Ehrenb.) Reim.

et Lewin - С - - - - — — С — С — — Д — ДСД — — — —

Gomphonemopsis exigua (Ktitz.) Medlin ______ ______ ________дс

Grammatophora marina (Lyngb.) Ktitz. С — — — — — - - - С - - — — — — — — — д — —

Fragilaria capucina Desm.

F. striatula Lyngb.

Licmophora abbreviata Agardh Melosira lineata (Dillw.) Agardh M. moniliformis (O.F. Mtill.) Agardh M. moniliformis var. subglobosa Grunov ______ ______ д_________

Navicula cryptocephala Ktitz. ______ ______ ____д_____

N. directa (W. Sm.) Ralfs ex Pritch. ______ ___д__ __________

N. transitans var. derasa (Grunow) Cleve ______ ______ сдс__д____

Nitzschia scapelliformis (Grunow) Grunow — — — — С — ------ qq________

N. tenuirostris Mereschk. - - - Д - - - -- -- - __________

N. vidovichii Grunow С - С - - - - -- -- - __________

Parlibellus rhombica (Greg.) L.I. Ryab. ______ _ _ _ q _ _ ___д______

Plagio gramma staurophorum (Greg.) Heiberg ______ ______

— — — — — — с — — — — — — — — — — — — — — —

д с д д — — - - д д - - - д д -

- с - - - - - с - - д д _____ - с - - -

- д - - - - с д - - с - - - - - с - с - - -

Окончание табл. 2 Table 2 finished

н

о

а

к

а

ь

2 2 1 1 1 О 1 ч 1 1 1 1

2 1 1 Ч 1 1 и О 1 1

О 2 1 1 Ч 1 О 1 и 1 1 1

съ 1 1 1 1 ч 1 1 1 1

оо 1 1 О 1 1 1 1 и 1

1 1 1 1 1 ч 1 1 1

со О О 1 1 1 1 1 1 1

ю 1 1 1 1 1 1 1 1 1

1 1 ОД 1 1 ч 1 1

эК со к ^ я 1 1 1 О 1 ч 1 1 1 1

н та2 о ^ 1 1 ч 1 1 1 О 1 1

а ф ^ 1 1 1 1 О 1 1 1 1

2 £2 1 1 ч 1 1 1 О 1 1

от 1 1 1 1 ч 1 и 1 1 1

ОО 1 1 1 1 ч 1 1 1 о

1 1 1 1 ч 1 1 1 1

СО 1 1 1 1 ч 1 1 1 1

ю 1 1 ч 1 ч 1 1 1 1

cf 1 1 1 1 О 1 1 1 1

СО 1 1 1 ч ч 1 1 и 1

2 1 1 1 1 ч 1 1 1 1

— 1 1 1 О 1 ч 1 1 1 1

з £

° = ^'ой:

n

n

a

£

СО

а

С

с

а

b

-о

J—

CQ

со

bh nd Ф Jz j_ j=

Q У

3

о 'S

а

3

а

а

S S

^ >52

£2 О

>С>

а

>с

г5-

<3

> с dn с

3 м

о О (X

оЙ ^ сл ’**

В -S .2 *6

— ОС

;r N :>

^ с

n а

5 S * 2

а

„а

CS ty

_ ей

ш Q

> .—I

J

^ § X!

хЙ с

йО t aj-Ss !=

W

а

О, О-

-S

I? о с о ^2 а

г \ ^2 "—-s

- cp 3 о о

>52 >52 >52 а

Н

^О ^

^ О N

s .5

Cj

со >-^

— а

а

С

§ 'гг 6 ^

8-^ <3 . >^ К t-

52 52

^.2 -

>52 ^ а О >5Ъ >«

g j? е £ £ ^

т

н

а

н

и

s

о

ч

б

о

U

н

н

а

н

и

S

о

ч

a

ж

а

s

a

В акваториях с “умеренным” уровнем загрязнения диатомовые водоросли формировали преимущественно полиценозы, отмечено 8 доминантов(28-77 %) и 9 субдоминантов (6-16 %), средние показатели индексов видового разнообразия Шеннона-Винера и выравненное™ Пиелу составляли соответственно 2,67 и 0,80 инф. бит. В “условно чистых” акваториях диатомовый эпифитон был представлен исключительно полиценозами, типичный пример которого — эпифитон бурой водоросли О. langsdorfii на ст. 16, где доминирующее положение занимали 4 вида диатомовых: Оocconeis costata (26 %), ОуИпйюШеса closterium (22 %), Licmophora abbreviata (27 %) и РагНЬеНт ЛотЬ^ (23 %). Всего отмечено 9 доминирующих видов (2234 %) и 6 субдоминантов (11-18 %), средние показатели индексов видового разнообразия Шеннона-Винера и выравненности Пиелу составляли соответственно 3,42 и 0,89 инф. бит. Уровень сходства доминирующих видов диатомовых водорослей “сильно загрязненных” акваторий зал. Петра Великого с “условно чистыми” был низким (7 %), немного выше оказалось сходство субдоминантов (14 %).

Остановимся подробнее на некоторых из исследованных акваторий зал. Петра Великого, предоставляющих наиболее интересные результаты, и попытаемся эти данные интерпретировать. Самое угнетенное развитие диатомового эпифитона наблюдалось в районе выпуска сточных вод “Вторая Речка” (ст. 6) в условиях неконтролируемого поступления в море промышленно-бытовых и канализационных стоков, а также значительного опреснения (6 %о) и термального загрязнения. В этой акватории в эпифитоне зеленой водоросли и. clathrata — вида-индикатора загрязнения и опреснения в сообществах обрастания (Звягинцев, Мощенко, 2010) — были отмечены самые низкие количественные показатели диатомовых водорослей (0,2 млн кл./г с.м.м.), минимальное число видов (2) и максимальная доля а-мезосапробионтов (96,2 %). Как из-

-г зо

- 25

га

1!: Z

-- 10 -- 5 -- О

1 2 3 4 5 S 7 S 9 10 11 12 113 14 15 16 17 1В 19 20 21 22

Станции

мим Н —а—N

Рис. 6. Динамика индексов Шеннона-Винера (H), Пиелу (e) и числа видов (N) диатомовых водорослей эпифитона макрофитов на стациях 1-22 в зал. Петра Великого в 2009 г.

Fig. 6. Dynamics of Shannon-Weiner (H) and Pielou (e) indices and species number (N) for epiphytic diatoms on macrophytes at the stations 1-22 in 2009

вестно, в районе выпуска канализационных сточных вод усиливаются загрязнение и распреснение акватории, в результате чего происходит сокращение фоти-ческого слоя, образование аноксических и гипоксических зон и резко восстановительных условий среды. В таких условиях флора микроводорослей развивается в крайне угнетенном состоянии и представлена наиболее толерантными и немногочисленными таксонами (Кузьминова, Руднева, 2005; Петров и др., 2005).

В искусственной лагуне в черте г. Владивосток (ст. 8) были отмечены самые высокие значения абсолютной плотности а-мезосапробионтов (579,4 млн кл./г с.м.м.) в эпифитоне зеленой водоросли C. stimpsonii. Экологическая ситуация этого полузакрытого гиперевтрофированного водоема, имеющего специфические гидрологические и гидрохимические характеристики вод и высокий трофический статус, крайне осложнена воздействием канализационных сточных вод, сбрасываемых р. Вторая Речка, устье которой расположено всего в 500 м от канала (Звягинцев, Кондратьева, 2002). Кроме того, донные отложения водоемов такого типа, представленные обильными илами, можно рассматривать как “депо” биогенных веществ, усиливающих вторичное загрязнение водных масс (Коновалова, 1999), что в условиях стабилизации водной толщи в летне-осенний период способствует экстремально высоким концентрациям микроводорослей (Бегун и др., 2004).

В зал. Угловом (ст. 3) в эпифитоне зеленой водоросли C. stimpsonii были зарегистрированы высокие количественные показатели а-мезосапроби-онтов (79 млн кл./г с.м.м.), низкие значения индексов видового разнообразия Шеннона-Винера и выравненности Пиелу (соответственно 1,27 и 0,47 инф. бит), а также высокое количественное развитие солоноватоводных (27,9) и солонова-товодно-морских (42,4) видов. Зал. Угловой соответствует по основным гидрологическим условиям среды естественным лагунам и характеризуется многочисленными промышленными и бытовыми свалками на побережье, значительным терригенным стоком и опреснением вод (17 %о). Ранее отмеченное в этом заливе массовое развитие нитчатых зеленых водорослей (Cladophora и Rhizoclonium) и цианобактерий свидетельствует о повышенной сапробности вод и крайне неблагоприятной экологической обстановке (Левенец, Скрипцова, 2006). Кроме того,

87

в воде и донных осадках зал. Углового, с преобладанием илов и обилием гниющих макроводорослей и морских трав, вероятны высокие концентрации биогенов, определяющих количественное развитие микроводорослей с высокими индексами сапробности (Теренько, Теренько, 2009).

В Тавричанском лимане, расположенном в кутовой части Амурского залива (ст. 1), в эпифитоне красной водоросли Gracilaria vermiculophylla на фоне существенного опреснения вод (10 %о) отмечена высокая плотность а-мезосапро-бионтов (6,80 млн кл./г с.м.м.), среди которых преобладали солоноватоводные виды (6, 79). Растительность северной части Амурского залива формируется в условиях хронического комплексного загрязнения вод и слабого водообмена, что отражено в антропогенной трансформации флоры макро- и микроводорослей, находящейся в эстуарной зоне в стрессовом состоянии на фоне непосредственного влияния устья р. Раздольной (Stonik, Orlova, 2002; Гусарова, 2006).

В другой акватории Амурского залива — районе очистных сооружений г. Владивосток (ст. 2) — в эпифитоне красной водоросли Gracilaria gracilis прослеживались еще более высокие концентрации а-мезосапробионтов (32,84 млн кл./г с.м.м.), однако солоноватоводные виды составляли меньшую долю (3,87 %) на фоне менее значительного опреснения вод (22 %о). Для этого района Амурского залива характерно значительное биогенное загрязнение вследствие постоянного поступления недоочищенных канализационных вод из выпуска очистных сооружений г. Владивосток, а также из промышленных и бытовых стоков в районе устья р. Шмидтовка, в результате чего фитопланктон этого района характеризовался массовым развитием микроводорослей — индикаторов загрязнения вод, в том числе и жгутиковых, и снижением видового разнообразия (Бегун и др., 2011).

В бухте Золотой Рог (ст. 11) отмечены высокие количественные показатели а-мезосапробионтов (64,3 млн кл./г с.м.м.) и самая высокая плотность видов рода Amphora в эпифитоне зеленых водорослей C. moniligera и Ulva linza (для A. caroliniana — 12,50, для Undatella (Amphora) lineolata — 1,86, для A. an-gusta — 0,99). Согласно литературным данным (Кустенко, 2001), мелкоклеточные виды рода Amphora имеют токсикорезистентность к загрязнению нефтепродуктами, оказывающими ингибирующее влияние на рост и развитие большинства диатомовых, и характеризуются способностью к массовому развитию при повышенном загрязнении морских вод неочищенными сточными водами. Экологическая ситуация в бухте Золотой Рог в течение последних десятилетий крайне осложнена экстремальным уровнем антропогенного загрязнения вод и донных осадков с преобладанием нефтяного, химического и термального типов в результате влияния многочисленного флота, сбросных вод Владивостокской ТЭЦ-2, а также канализационных стоков прилегающих микрорайонов города (Белан, 2001; Огородикова, 2001; Корякова и др., 2003).

В бухтах Муравьиной (ст. 17) и Горностай (ст. 19) Уссурийского залива в эпифитоне морской травы Z. marina и красной водоросли Grateloupia turuturu также была отмечена высокая плотность а-мезосапробионтов (соответственно 105,6 и 11,7 млн кл./г с.м.м.). Кроме того, для бухты Муравьиной, расположенной в кутовой части Уссурийского залива и подверженной значительному опреснению (22 %о), были характерны высокие количественные показатели солонова-товодно-морских (103,50) и пресноводно-солоноватоводных (2,07) видов. Северная часть Уссурийского залива мелководная и подвержена постоянному антропогенному загрязнению и опреснению вод со стороны рек Артемовка и Шкотов-ка, а бухта Горностай, на берегу которой расположена городская свалка, испытывает постоянный подток загрязненных вод (Белан, 2001; Belan et al., 2003).

В бухте Рында (ст. 12), не испытывающей влияния загрязненных сточных вод и других поллютантов антропогенного происхождения (Корякова и др., 2003), в эпифитоне бурой водоросли Sargassum pallidum прослеживалось значитель-

ное количественное развитие а-мезосапробионтов (10,8 млн кл./г с.м.м.). Это, по-видимому, было обусловлено оптимальным температурным режимом воды в сентябре (18 0С), мелководностью бухты и слабым водообменом, обеспечивающим стабилизацию водной толщи, что является важнейшим физическим фактором, способствующим массовому развитию микроводорослей (Коновалова, 1999). Такие условия вызывают также природное евтрофирование вследствие интенсификации ассимиляционных процессов в звене обильных макрофитов и, как следствие, разложение их элиминированной массы и обогащение вод растворенной органикой (Хайлов, Каменир, 1987), что ранее вызывало в бухте Рында высокое количественное развитие индикаторов органического загрязнения вод в диатомовом перифитоне на экспериментальных пластинах (Бегун, Звягинцев, 2010).

Уровень количественного развития эпифитных диатомовых водорослей на макрофитах в значительной степени определяется формой таллома макрофита-базифита. Согласно полученным результатам, степень заселения макрофитов эпифитами в акваториях зал. Петра Великого в целом была на 1-2 порядка выше на талломах осевого типа, объединяющих нитчатые и кустистые формы, по сравнению с пластинчатыми талломами. Так, в бухте Баклан (ст. 14) плотность диатомового эпифитона на осевом талломе красной водоросли 5. latiuscula составляла 247 млн кл./г с.м.м., в то время как на пластинчатом талломе зеленой водоросли и. linza — всего 0,99. Такие количественные закономерности в значительной степени связаны с влиянием на оседание и прикрепление эпифитов геометрической формы удельной поверхности макрофита-базифита, представляющего субстрат для колонизации диатомовыми и важный источник органического вещества (Рябушко, 2009; Георгиев, 2010).

Исключение составляли портовые гавани Золотой Рог, Находка и Славянка, где обильные диатомовые обрастания наблюдались даже на макрофитах с пластинчатыми талломами и были количественно сопоставимы с осевыми. Так, в бухте Золотой Рог (ст. 11) в эпифитоне пластинчатого таллома и. linza плотность диатомовых водорослей составляла 68,8 млн кл./г с.м.м. (на осевом талломе О. moniligera — 85,4), в бухте Находка (ст. 22) на и. linza — 347,0, на Tichocarpus сппЫт — 400,4, в бухте Славянка (ст. 13) на и. clathrata — 50,5, на О. stimpsonii — 97,9. Виды рода ика (Е^егото^а), согласно некоторым литературным данным (Теренько, Теренько, 2009), практически не подвержены обрастанию микрофитами вследствие выделения талломами экзометаболитов и гладкости талломов. Однако другие данные свидетельствуют о значительной об-растаемости эпифитными водорослями пластинчатых талломов видов рода и^а (Enteromorpha) в портах высокоевтрофных морских акваторий с затрудненным водообменом (Александров, Гаркуша, 2008).

Очень слабое обрастание эпифитными диатомовыми было отмечено на пластинчатом талломе бурой водоросли Saccharina angustata (0,07 млн кл./г с.м.м.) в бухте Находка. Слабая степень обрастаемости талломов водорослей рода Saccharina ^аттапа) эпифитными диатомовыми объясняется наличием прижизненных выделений талломами эктокринов различного рода, таких как фенольные соединения, алкалоиды или амины (Кирпенко, 2011), оказывающих ингибирующее влияние на оседание и прикрепление различных эпифитов (Рябушко, 2009).

Токсичное действие химических компонентов водной среды сказывается на образовании аберрантных форм клеток диатомовых водорослей. Для некоторых “сильно загрязненных” акваторий (станции 3, 8 и 22) наблюдались морфологические аномалии в структуре клеток диатомовых водорослей Оocconeis distans и Biddulphia arctica Г balaena в виде отчетливой вогнутости на полюсах створки (плотность таких клеток достигала от 2 до 12 % общей плотности популяции видов) (рис. 7). Свойство диатомовых водорослей формировать уродливые формы клеток общеизвестно и используется при идентификации загрязнения водоемов различными поллютантами, в том числе нефтепродуктами, токсинами и

тяжелыми металлами (Баринова и др., 2006; Рябушко, 2009). Аберрантные формы диатомовых водорослей в Японском море были ранее отмечены в бухте Золотой Рог в перифитоне экспериментальных пластин среди представителей родов Ме^^а, Сocconeis, Licmophora и ТаЬи!апа (Бегун, Звягинцев, 2010).

Рис. 7. Аберрантные клетки диатомовых водорослей с хлоропластами, вид со створки: 1—2 — Biddulphia arctica f. balaena, 3—5 — Cocconeis distans

Fig. 7. Aberrant cells of diatoms with chloroplasts, view by valve: 1—2 — Biddulphia arctica f. balaena, 3—5 — Cocconeis distans

Таким образом, биоиндикационное исследование состояния морской среды, проведенное в различных акваториях зал. Петра Великого, имеющих разнообразные экологические условия, показало характерные особенности в развитии диатомового эпифитона. Для акваторий с “сильным” уровнем загрязнения такими особенностями можно считать увеличение числа видов и количественных показателей индикаторов значительного органического загрязнения а-мезосап-робионтов, снижение индексов видового разнообразия Шеннона-Винера и вы-равненности Пиелу, преобладание моно- и биценозов, свидетельствующее об упрощении структуры таксоцена, а также наличие морфологических аномалий на створках некоторых диатомовых водорослей. Среди доминирующих видов преобладали преимущественно виды-убиквисты с высокими индексами сапробности, нередко — солоноватоводные или солоноватоводно-морские, толерантные к воздействию неблагоприятных условий среды — нефтяному, химическому и термальному загрязнениям — и способные переходить от автотрофного к гетеротрофному или смешанному типу энергообеспечения (Хайлов, Каменир, 1987).

Для “условно чистых”, или “фоновых”, акваторий, расположенных в югозападной части зал. Петра Великого, были характерны в целом противоположные закономерности в развитии диатомового эпифитона. Это выражалось в количественном преобладании в эпифитоне о-сапробионтов, о-р-мезосапробионтов, %-о-сапробионтов и в-мезосапробионтов, в наличии полиценозов в структуре таксоцена и в увеличении значений индексов видового разнообразия Шеннона-Винера и выравненности Пиелу, что позволяет говорить о более сложной структуре таксоцена. Такие закономерности свидетельствуют об отсутствии существен-

ного антропогенного загрязнения вод, которое могло бы оказывать заметное влияние на качественное и количественное развитие диатомовых водорослей.

В акваториях зал. Петра Великого с “умеренным” уровнем загрязнения диатомовый эпифитон характеризовался в целом промежуточными чертами качественного и количественного развития между “сильно загрязненными” и “чистыми” акваториями, что обусловлено их менее значительной антропогенной нагрузкой в течение последних десятилетий и удаленностью от точек отбора проб. Среди этих акваторий наименее загрязненными представляются некоторые минимально урбанизированные районы заливов Уссурийский и Восток, где концентрации нефтепродуктов, тяжелых металлов и других поллютантов имеют значения на один-два порядка ниже, чем в других, наиболее загрязненных, бухтах зал. Петра Великого (ТкаНп е! а1., 1993; Ващенко, 2000; Огородникова, 2001).

Заключение

Результаты проведенного исследования свидетельствуют о заметном экологофлористическом различии диатомовых водорослей эпифитона макрофитов между тремя группами исследуемых акваторий зал. Петра Великого, различающихся по уровню антропогенного загрязнения. Эти различия прослеживались как на видовом уровне (сходство видовых списков и доминирующих видов по коэффициенту Серенсена-Чекановского), так и на уровне количественного развития (плотность видов-индикаторов органического загрязнения вод и индексы видового разнообразия и выровненности), что обусловливалось локальными экологическими условиями в разных акваториях зал. Петра Великого и разной степенью толерантности большинства индикаторных видов к антропогенному загрязнению.

На основании результатов проведенного биоиндикационного исследования качественного и количественного развития диатомового эпифитона можно сделать вывод, что в настоящее время наиболее неблагоприятная экологическая ситуация складывается в ряде прибрежных акваторий зал. Петра Великого. К ним относятся прежде всего акватории, прилегающие к портам Владивосток, Находка, Славянка, зал. Угловой, кутовые части Амурского и Уссурийского заливов, а также гиперевтрофная искусственная лагуна в черте г. Владивосток.

Высокий уровень толерантности представителей диатомовых водорослей эпифитона к загрязнителям различного типа и космополитический характер ареалов большинства видов, а также простота и дешевизна такого экспресс-метода предопределяют возможность проведения диагностических и мониторинговых работ в зонах повышенной экологической опасности. В настоящее время биоин-дикационные исследования качества вод, используемые наряду с традиционными гидрохимическими и микробиологическими методами, особенно актуальны для акваторий зал. Петра Великого Японского моря, находящегося в условиях глобального строительства, урбанизации и возрастающей вследствие этого антропогенной нагрузки на его прибрежные экосистемы.

Работа выполнена при поддержке Проекта Программы Развития ООН и Глобального Экологического Фонда “Укрепление морских и прибрежных особо охраняемых территорий России” по теме “Анализ опыта и потребностей мониторинга и контроля чужеродных видов в морских и островных особо охраняемых прибрежных территориях на примере Дальневосточного морского государственного природного биосферного заповедника (ДВМГБЗ)”, 2011-2012 гг.; гранта РФФИ № 10-04-01438-а “Исследование микроводорос-лей-продуцентов фикотоксинов в толще воды, эпибиозе и осадках Японского моря: видовое разнообразие, морфогенетика, распределение, токсичность”, 2010-2012 гг. Автор благодарит сотрудника лаборатории экологии шельфовых сообществ ИБМ ДВО РАН, н.с., к.б.н. И.Р. Левенец за консультации при определении видового состава некоторых видов макроводорослей.

^исок литературы

Aлександров Б.Г., Гаркуша О.П. Эпифитон Enteromorpha intestinalis и некоторые факторы, его определяющие // Экология моря. — 2008. — Вып. 76. — С. 9-15.

Баринова C.C., Медведева Л^., Aнисимова O.B. Биоразнообразие водорослей-индикаторов окружающей среды : монография. — Тель-Авив, 2006. — 498 с.

Бегун A.A., Звягинцев A.Ю. Биоиндикация качества морской среды по диатомовым водорослям в обрастании антропогенных субстратов // Изв. TO^O. — 2010. — Т. 161. — С. 177-198.

Бегун A.A., Звягинцев A.Ю., Масленников ^И. Фитопланктон в районе очистных сооружений г. Владивостока (Амурский залив, Японское море) // Науч. тр. Даль-рыбвтуза. — 2011. — Т. 24. — С. 3-12.

Бегун A.A., Орлова Т.Ю., Cелина M.C. Случай “цветения” воды в Амурском заливе Японского моря, вызванный динофитовой водорослью Oxyrrhis marina Dujardin, 1841 // Биол. моря. — 2004. — Т. 30, № 2. — С. 68-71.

Бегун A.A., Рябушко Л.И. Диатомовые водоросли эпифитона морского льна Phyllospadix iwatensis Makino в бухте Лазурная Японского моря // Современные проблемы альгологии : мат-лы Междунар. науч. конф. и 7-й Школы по морской биологии. — Ростов н/Д, 2008. — С. 44-46.

Белан T.A. Oсобенности обилия и видового состава бентоса в условиях загрязнения: залив Петра Великого, Японское море : автореф. дис. ... канд. биол. наук. — Владивосток, 2001. — 24 с.

Bащенко M.A. Загрязнение залива Петра Великого Японского моря и его биологические последствия // Биол. моря. — 2000. — Т. 26, № 3. — С. 149-159.

Георгиев A.A. Эпифитные диатомовые водоросли макрофитов пролива Великая Салма (Кандалакшский залив, Белое море) : автореф. дис. . канд. биол. наук. — M., 2010. — 23 с.

Гусарова ИХ. Трансформация растительности в условиях хронического загрязнения в кутовой части Амурского залива // Экологические проблемы использования прибрежных морских акваторий : Междунар. науч.-практ. конф. — Владивосток, 2006. — С. 48-49.

Звягинцев A.Ю., Кондратьева E.C. Видовой состав и сезонная динамика уловов ихтиофауны полузакрытого морского водоема в черте г. Владивосток (Амурский залив, Японское море) в условиях антропогенной эвтрофикации // Изв. TO^O. — 2002. — Т. 130. — С. 509-518.

Звягинцев A.Ю., Mощенко A.B. Морские техноэкосистемы энергетических станций : монография. — Владивосток : Дальнаука, 2010. — 310 с.

Кирпенко Н.И. Механизмы биотического взаимовлияния пресноводных микроводорослей : автореф. дис. ... д-ра биол. наук. — Киев, 2011. — 41 с.

Коновалова T.B. “Красные приливы” и “цветение” воды в дальневосточных морях России и прилегающих акваториях Тихого океана // Биол. моря. — 1999. — Т. 25, № 4. — С. 263-273.

Корякова M^., Cупонина A.n., Звягинцев A.Ю. O возможности оценки загрязнения портовых вод по минеральному составу сообщества обрастания // Oкеанол. — 2003. — Т. 43, № 2. — С. 203-208.

Кузьминова H.C., Руднева И.И. Влияние сточных вод на морские водоросли // Альгология. — 2005. — Т. 15, № 1. — С. 128-141.

Кустенко Н.Г. Некоторые особенности развития диатомовых водорослей в культурах и их устойчивость к специфическим факторам среды // Карадаг : сб. науч. тр., посвящ. 85-летию Карадагской биол. ст. им. Т.И. Вяземского. — Симферополь : Сонат, 2001. — С. 176-182.

Левенец И.Р., ^рипцова A.B. Донная растительность кутовой части Амурского залива // Экологические проблемы использования прибрежных морских акваторий : Междунар. науч.-практ. конф. — Владивосток, 2006. — С. 125-128.

Левченко E.B., Бегун A.A. Диатомовые водоросли эпифитона на макрофитах бухты Соболь (Уссурийский залив, Японское море) // Изв. TO^O. — 2008. — Т. 154. — С. 248-258.

Огородникова A.A. Эколого-экономическая оценка воздействия береговых источников загрязнения на природную среду и биоресурсы залива Петра Великого : монография. — Владивосток : TиHРO-центр, 2001. — 193 с.

Петров А.Н., Неврова Е.Л., Малахова Л.В. Многомерный анализ распределения бентосных диатомовых водорослей (Bacillariophyta) в поле градиентов абиотических факторов в Севастопольской бухте (Черное море, Крым) // Морський еколопчний журнал. — 2005. — Т. 4, № 3. — С. 65-77.

Рябушко Л.И. Микрофитобентос Черного моря : автореф. дис. ... д-ра биол. наук. — Севастополь, 2009. — 48 с.

Рябушко Л.И., Завалко С.Е. Микрофитообрастания искусственных и природных субстратов в Черном море // Ботан. журн. — 1992. — Т. 77, № 5. — С. 33-39.

Теренько Л.М., Теренько Г.В. Фитопланктон и фитоперифитон прибрежной зоны северо-западной части Черного моря (Украина) // Водоросли: проблемы таксономии, экологии и использование в мониторинге : мат-лы 2-й Всерос. конф. — Сыктывкар, 2009. — С. 145-147.

Хайлов К.М., Каменир Ю.Г. Соотношения фотосинтеза и усвоения растворенных органических веществ в размерных рядах морских водорослей // Докл. АН УССР. Геол., хим. и биол. науки. — 1987. — № 8. — С. 80-83.

Belan T.A., Tkalin A.V., Lishavskaya T.S. The present status of bottom ecosystems of Peter the Great Bay (the Sea of Japan) // Pacific Oceanography. — 2003. — Vol. 1, № 2. — P. 158-167.

Garcia М. Morphology and taxonomy of Neohuttonia reichardtii (Grunow) O. Kuntze (Bacillariophyta) from southern Brazil // IHERINGIA, Ser. Bot., Porto Alegre. — 2004. — Vol. 59, № 2. — P. 179-182.

Kostel J.A., Wang H., Amand A.L., Gray K.A. Use of novel laboratory stream to study the ecological impact of PCB exposure in a periphytic biolayer // Water-Research. — 1999. — Vol. 33, № 18. — P. 3735-3748.

Stonik I.V., Orlova T.Yu. Phytoplankton of the coastal waters of Vladivostok (the North-western part of the East Sea) under Eutrophic Conditions // Ocean and Polar Research. — 2002. — Vol. 24, № 4. — P. 359-365.

Tkalin A.V., Belan T.A., Shapovalov E.N. The state of the marine environment near Vladivostok, Russia // Marine Pollut. Bull. — 1993. — Vol. 26, № 8. — P. 418-422.

Поступила в редакцию 27.02.12 г.