Формы и место мутуализма в системе симбиотических взаимоотношений высших растений с другими организмами

2005 ВЕСТНИК САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКОГО УНИВЕРСИТЕТА. Сер. 3. Вып. 1

БИОЛОГИЯ

*-УДК 581.557.63:582.5/9 А. В. Жук

ФОРМЫ И МЕСТО МУТУАЛИЗМА В СИСТЕМЕ СИМБИОТИЧЕСКИХ ВЗАИМООТНОШЕНИЙ ВЫСШИХ РАСТЕНИЙ С ДРУГИМИ ОРГАНИЗМАМИ

Настоящее исследование посвящено рассмотрению мутуализма как особого типа сим-биотических взаимоотношений высших растений с различными по своему систематическому положению организмами. Предпринята попытка объяснения, возможных причин и путей эволюционного становления данного явления. На основе представления о том, что мутуалистические взаимоотношения всегда являются двунаправленными, а партнеры таких систем могут быть объединены двумя различными актами взаимодействий (паразитизм или комменсализм), выделены три формы мутуализма, которые различаются как по своему историческому формированию, так и по степени стабильности.

Мутуализм как один из типов взаимодействий организмов. Все живые организмы, населяющие нашу планету, существует в той или иной степени необособленно друг от друга. Популяции видов, входящие в определенную экологическую систему (биогеоценоз), образуют-единый взаимодействующий комплекс организмов, формирующийся под влиянием характерных для данной географической зоны факторов абиотической среды. При этом особи популяций разных видов могут вступать одновременно в различные по типу влияния друг на друга взаимодействия (таблица). Их результат может быть положительным (+),-отрицательным (-) или близким к нейтральному (0). Разумеется, у!то оценка «пользы» и «вреда» должна основываться на объективных экологических показателях, таких, как, параметры динамики численности популяции, приспособленность1, конкурентоспособность и т. п. Только это может позволить избежать антропоморфных характеристик, так часто критикуемых различными авторами (51, 64 и'др.].

Одинаковый результат взаимодействий особей популяций различных видов может достигаться при разной степени их «контакта». Первая группа ("см. таблицу) включает взаимоотношения свободноживущих организмов. Это исторически "более древние.и особо важные взаимоотношения организмов в экологических системах. Например, взаимодействия типа хищник-жертва обеспечивают основной объем переноса вещества'и энергии от одного структурного блока экосистемы к другому, а без конкуренции трудно себе представить большинство случаев борьбы за существование2 и естественный отбор. Все. организмы, их реализующие, адаптированы только к действию факторов наземно-воздушной, водной или п<5ч&екной среды.

Четвертую среду жизни — организменную — живые Существа, по-видимому, вы- .

1 Приспособленность — относительный вклад особей в численность будущих поколений (5.1.

2 Ч. Дарвин не дал четкого определения «борьбы за существование». Впоследствии стало принятым выделять межвидовую и внутривидовую борьбу (конкуренцию) и отношение организма к абиотическим факторам (8).

© А. В. Жук, 2005

нуждены были занимать значительно позже, когда гетерогенности других средств жизни стало недостаточно для расхождения их экологических ниш в ходе конкуренции.

Схема взаимоотношений организмов в сообществах

Результат взаимодействий видов А и Б . Степень контакта особей популяций А и Б

Свободноживущие Симбиотические

Конкуренция Нет

+ - Хищничество Паразитизм

+ 0 Протокомменсализм Комменсализм

+ + Протокооперацйя Мутуализм

0 - Аменсализм Нет

0 0 Нейтрализм Нет

Виды, вставшие на этот путь эволюции, перешли к симбиозу и сформировали вторую группу взаимоотношений (см. таблицу). > .

Термин симбиоз (совместная жизнь) предложил А. Де-Бари [65] для обозначения любых по своему характеру тесных взаимоотношений разноименных организмов. Впоследствии О. Гертвиг [77] сузил понятие симбиоз до описания мутуалистических, т. е. I «взаимовыгодных» взаимоотношений. Взгляды Гертвига получили широкое распространение и среди отечественных биологов [43, 46, 58, 63 и др.]. Однако многие исследователи [18, 51, 60, 61, 62, 76, 81 и др.], следуя А. Де-Бари, продолжают использовать этот термин в исходном широком смысле. Мы считаем такую позицию более верной. Она отражает многоплановость явления взаимодействия особей различных видов, имеющих неодинаковый характер отношений, но принадлежащих к единой эволюционной стратегии. Ее основой является использование факторов среды других организмов и специфика взаимодействия с окружающей природной средой, в большей или меньшей ' степени опосредованной партнером (рис. 1). Таким .образом, под симбиозом следует понимать: взаимоотношения двух или большего числа таксономически различных организмов, при которых партнеры на большей части своих жизненных циклов находятся в тесном контакте и используют факторы среды одного организма3 или друг друга, оказываясь при этом в ином положении по отношению я действию тех же . факторов внешней среды.

Лучше всего классификация симбиотических взаимодействий разработана в зоологической литературе. Так, С. С. Шульман и А. Дрбровольский [61], развивая идеи В. А. Догеля [13, 14], предлагают следующее толкование основных типов симбиозов:

«Комменсализм — форма сожительства двух организмов, при которой один из них в той или иной степени возлагает на другого задачу регуляции своих взаимоотношений с

Под »факторами среды организма» мы понимаем экологические факторы среды 1-го порядка (среды живого организма) в соответствии с формальным определением обычного экологического фактора назем-но-воздушной, водной или почвенной сред.

Окруж&ття

— свободноживущий организм (А);

(Ж & Ш — симбиотические организмы

(В, С), использующие факторы среды другого

организма или друг друга; '

4   — степень интеграции симбиоти-ческих организмов.

Рис. 1. Положение свободноживущего организма и организмов, ведущих симбиотическое существование, в окружающей среде.,

внешней средой; антагонистические отношения между ними и метаболические взаимодействия отсутствуют» [61,-с. 234].

«Паразитизм — форма сожительства двух разных организмов, имеющая антагонисти- • ческий характер, при которой один из них (паразит) в той или иной степени возлагает на другого (хозяина) задачу регуляции собственных взаимоотношений с внешней средой, вступая с ним в метаболическое взаимодействие и используя его при этом в большинстве случаев в качестве среды обитания или источника пищи» [61, с. 235].

«Мутуализм — сожительство двух организмов, при котором оба сочлена взаимно возлагают друг на друга задачу регуляции своих отношений с внешней средой; в зависимости от характера и глубины этих связей, они могут принимать или не принимать метаболический характер, но всегда взаимно необходимы» {61, с. 236].

В целом мы согласны с подобной трактовкой трех типов симбиотических взаимоотно-шений.'Хртя, критерий'«возложения друг на друга задачи регуляции своих взаимоотношений с внешней средой» кажется нам более правильным заменить на' «использование факторов сред друг друга», а определение мутуализма «сузить» только до случаев, когда возникают жесткие метаболические взаимоотношения между партнерами.

Симбиозы с участием высших растений достаточно широко распространенные в природе, чрезвычайно разнообразны и многочисленны. Чаще всего высшие растения используют факторы среды организмов представителей'царства грибов, прокариот азотфиксато-ров, насекомых-опылителей и других высших растений. В зависимости от индивидуальных биологических особенностей

видов и специфики требований, предъявляемых друг другу, отношения между партнерами могут принимать характер всех трех типов симбиоза — комменсализма, паразитизма или мутуализма [15].

•Г.Х'Л

паразитизм шммзнвзшзм

т

мутуализм

. * " -

. " ^ V

••

1 т- гг^к-.Й1 m ,-í \

. >  ' ЙД& * ШМ| Г ^ДОр * '; . №

L Ч

I -

?

- : i =-.С''

:. 1

. а

*

í *

с. • ;*. •

В! "¡Д .J-j г

-

s.

г- - rJ

.- С

доступности. Например, большинство паразитических растений из семейства норичниковых (Scrophulariaceae) получают от своих хозяев других цветковых растений — воду и минеральные вещества, которые присутствуют в окружающей среде, но их интенсивность и доступность для паразита иные, чем в среде I порядка, которой служит организм хозяина.

На уровне свободноживущйх организмов не исключено.возникновение достаточно устойчивых связей между популяциями различных видов организмов, которые по своему конечному результату аналогичны отдельным типам симбиотических взаимодействий. Так, например, подавляющее большинство взаимоотношений насекомых-опылителей с опыляемыми ими растениями взаимовыгодны и весьма стабильны. Но они чаще всего не облигат-ны, и на большей части своих жизненных циклов и насекомые, и растения существуют как свободноживущие организмы. Чтобы не «размывать» понятие мутуализма как типа именно симбиотических взаимоотношений, мы предлагаем вслед за Э. Пианкой [38] называть их промкооперацией (см. таблицу). В этом смысле наши взгляды совпадают с Douglas [72].

• Это же касается и взаимодействий типа «+; 0» (выгодные одному организму и нейтральные для другого), которые также можно обнаружить на уровне свободноживущих организмов. Примерами могут послужить взаимосвязи растений с различными животными в ходе экзозоохории. Растение за счет животного получает определенную пользу, решая свои задачи по распространению диаспор (чаще плодов или семян). Для животного такой пассивный перенос, скажем,, семянок череды на шкуре млекопитающего, абсолютно нейтрален. Но непродолжительное время контакта не позволяет нам рассматривать эти взаимодействия в рамках симбиоза. К сожалении», нам не удалось обнаружить в литературе специального термина для обозначения таких, аналогичных комменсальным', взаимоотношений, поэтому мы назвали их «протокомменсализмом».

Формы мутуалистических взаимоотношений. Анализ мутуалистических взаимодействий довольно сложен. Обычно возражение у многих исследователей вызывает частое использование в ряде работ чисто антропоморфных характеристик, таких как «дружественность», «взаимопомощь» и т.п. Наиболее четко эту точку зрения выразил Э. С. Тере-хин [511, который отрицает в принципе существование мутуализма в природе, правда, как нам кажется, критикуя лишь неудачное толкование этого термина. Мы согласны с возражениями Терехина [51] и других цитируемых им исследователей.[24, 83, 84] о недопус-тимости^употрсблсния понятий «альтруизм» и «взаимопомощь» для описания взаимоотпо шений партнеров мутуалистических симбиозов. «Взаимная выгода» и «взаимная помощь» далеко не тождественные понятия. Первое обозначает конечный результат взаимоотношений, а второе в большей степени отражает механизм. .

Многое, на наш взгляд, становится понятным, если обратить внимание на то, что мутуалистические взаимоотношения, в отличие от комменсализма и паразитизма, являются двунаправленными, где оба партнера одновременно используют какие-то факторы

А ЪГГ 'fr . В А ^ В

+ о • + +

Комменсализм Мутуализм

Рис. 2. Схема характера направления использования факторов среды организмов А и В

при различных типах симбиоза.

В

Паразитизм

ч

Свойство Форма 1 | Форма 2 Форма 3

Состав и структура

:...... ——^

Результирующая

+ + + + + +

Составляющая

— — 0 0 — 0

Стабильность .А.

. Рис. 3. Формы мутуалистических систем. Их структура и стабильность.

организменных сред друг друга. Это существенное отличие обсуждаемого типа симбиоза продемонстрировано схемой на рис. 2. Кроме того, мы предполагаем,' что в основе любой мутуалистической системы в качестве элементарных актов взаимодействий организмов выступают паразитические и комменсальные взаимоотношения. Это может быть взаимный паразитизм или комменсализм или же сочетание паразитизма и комменсализма. «Взаимовыгодными» такие взаимоотношения становятся благодаря положительной результирующей указанных элементарных актов взаимодействий. При этом возможны три формы мутуалистических систем (рис. 3). Несмотря на один и тот же результат (+; +), они довольно сильно различаются как по своему историческому развитию, так и по степени стабильности, на которую влияет их скрытая составляющая^-; -), (0; 0), (-; 0).

Система находится в равновесии, если ее состояние не изменяется без вмешательства внешних сил.-Равновесие может быть устойчивым, неустойчивым и безразличным в зависимости от того, как ведет себя система, выведенная из состояния равновесия. Устойчивым равновесие называется в том случае, когда система, выведенная из равновесия, возвращается в исходное состояние. Равновесие неустойчиво, когда, после того как возмущающее воздействие устранено, система продолжает удаляться от равновесия в направлении возмущения (до тех пор, пока не достигнет естественных границ). Равновесие безразлично (нейтрально), когда состояние системы, после того как возмущающее воздействие устранено, не изменяется (т. е. система никак не реагирует^на возмущение) [2].

Механические модели, иЛлюстриру*йф*е равновесие этих трех типов, изображены на рис. 3. Шарик в нижней точке гладкой вогнутой поверхности находится в состоянии устойчивого равновесия, шарик на вершине выпуклой поверхности — в состоянии неустойчивого равновесия, шарик на абсолютно горизонтальной поверхности — в состоянии безразличного равновесия (по: [72]).

Форма I. В основе первой формы мутуализма лежат два акта паразитизма о(?оих партнеров друг на друге (см. рис. 3). Наиболее -типичными примерами таких мутуалистических систем могут, на наш взгляд, служить взаимоотношения высших растений с грибами-микоризообразоватеЛями.

Грибы стали играть заметную роль в жизни растений с самых ранних этапов завоевания суши последними. Мицелий грибов был обнаружен в ископаемых остатках спорофитов и предполагаемых гаметофитов ИЬуп'юрЬу1а 133, 48, 66]. Грибы облигатно взаимодействуют с гаметофита-ми представителей большинства отделов высших растений [47]. Особенно следует отметить, что около 80% всех изученных сосудистых растений являются микоризообразователями [17, 42, 44]. Также микотрофными оказывается и большинство спорофитов изученных папоротников [27].

Здесь мы сталкиваемся с весьма сложным биологическим явлением, когда особи двух (или более) видов организмов, живя в симбиозе, используют различные фактрры организменных сред друг друга, изменяя тем самым свое положение во внешней среде по отношению к действию одноименных факторов.

Наиболее отчетливо отличия проявляются в питании: гриб извлекает из организма партнера органические вещества, растение — неорганические. Но чисто трофические преимущества такого сожительства, пожалуй, не являются основополагающими для понимания эволюционных механизмов становления обсуждаемой формы мутуализма. Совершенно очевидно, что исходно предки даже облигатных микоризообразователей, будучи свободноживущими организмами, могли самостоятельно обеспечивать себя всеми необходимыми веществами. Это косвенно подтверждается тем, что высокая концентрация азота и фосфора блокирует процесс микоризообразования у многих видов растений [7].'

Главным нам представляется то, что_ многие грибы-микоризообразователи, являясь одновременно и деструкторами органических остатков, могут выступать в качестве интегрирующего звена в перераспределении веществ в фитоценозе и обеспечивать своим присутствием дополнительную степень гетерогенности среды. Это позволяет растениям разойтись друг с другом в требованиях, предъявляемых ими к среде обитания, и тем самым избежать конкуренции. Экспериментально показано влияние микосимбионтов на конкурентные взаимоотношения проростков некоторых видов деревьев [82]. Кроме всего прочего, они, вероятно, снабжают растительный организм уже готовыми низкомолекулярными органическими соединениями — продуктами распада гуминовых кислот, многие из которых растения не способны синтезировать самостоятельно [39]. Общеизвестна также роль микосимбионтов в обеспечении растений фосфатами [17, 44 и др ]. Л это далеко не полный перечень примеров влияния микоризных взаимодействий на экологию и бицлогию высших растений.

Необходимость рассматриваемых взаимоотношений с растениями со стороны микосймбион-та И. А. Селиванов [44] объясняет недостаточной конкурентоспособностью микоризообразующих грибов по сравнению с дереворазрушающими и подстилочными. По его мнению, именно это заставляет их использовать ресурсы организменной среды партнера по симбиозу. ,

Несмотря на очевидные «выгоды», которые извлекают из взаимодействия оба партнера, в системе Присутствует антагонизм, на наличие которого обращали и обращают внимание многие исследователи [10, 17, 44, 83, 84 и др.]. Еще С. П. Костычев [24] отмечал, что поведение гриба в тканях растения напрминает типичного паразита. Действительно, растение практически всегда активно сопротивляется проникновению гиф гриба в ткани коры, локализуя зону контакта в наружных слоях клеток коровой паренхимы. Там ч.асто приходится наблюдать образование специфических сплетений гиф гриба (пелотоны), везикулы и т. п. Наряду с этим интенсивно протекают литические процессы, приводящие к разрушению мицелия [44].

Такая ситуация, породила множество терминов, обозначающих данное явление (умеренный паразитизм, мутуалистический паразитизм, взаимный паразитизм и т. п.). Мы считаем, что применение нашего подхода к рассмотрению мутуалистических симбиозов в целом (см. рис. 2 и 3) позволит снять многие смысловые и терминологические разногласия по существу обсуждаемого вопроса.

В основе первой формы мутуализма лежат два параллельно протекающих процесса паразитизма обоих партнеров друг на друге. Положительная результирующая придает им характер мутуализма, а наличие в системе проявлений антагонизма объясняется присутствием скрытой отрицательной составляющей.

Это подтверждают и данные по эволюции таких взаимоотношений.-Как считает Н. П. Горбунова [10], они возникли как результат нападения гриба.на корни высшего растения, т. е. в форме

\

обычного, одностороннего паразитизма. Однако вскоре, по мере углубления связей между симбионтами, растение тоже получило возможность использовать какие-то факторы среды своего партнера. Поскольку их требования друг к другу полярно различались, то, видимо, на каком-то этапе эволюционного развития сложились предпосылки к появлению взаимокомпенсаторных механизмов, позволившие в ряде случаев свести к минимуму деструктивное воздействие обоих партнеров и, следовательно, заметно снизить антагонизм в системе.

В качестве примера таких адаптаций можно привести уменьшениё активности внеклеточных ферментов у микоризных грибов и стимуляцию развития органов вегетативной и репродуктивной сферы растения микосимбионтом [44]. Аналогично реагирует и растительный организм. Так, у, наиболее филогенетически продвинутых голосеменных и у цветковых в сравнении с цикадовыми наблюдается, снижение защитной реакции на внедрение эндотрофного гриба [10]. Подобные взаимные адаптации являются общей стратегией взаимоотношений фитопатогенных грибов и растений [28], да ^подавляющего числа систем паразит-хозяин в целом [61, 74].

Продемонстрированный только что.дифференциальный подход к анализу взаимодействий высших растений с их микосимбионтами справедлив только лишь как метод выявления их специфических отличий от систем других форм мутуализма. На самом деле организмы, паразитирующие друг на друге, образуют новое целое — мутуалистическую систему первой формы

Наиболее хорошо это заметно на примере развития везикулярно-арбускулярных микориз.

Морфогенез контакта включает в себя три этапа [30]:

1) преинфекционные взаимодействия;

2) формирование межклеточного мицелия;

3)" развитие внутриклеточных симбиотических структур. • . , . Первый этап начинается с прорастания в почве спор гриба, которое индуцируется растительными экссудатами. Возникающие при этом первичные гифы образуют на поверхности корня специальные структуры прикрепления — апфессории. На втором этапе из апрессория внутрь корня начинает расти инфекционная гифа. Эта гифа проникает через эпидермис в ткани кортек-са, где ветвится и образует достаточно обильный мицелий. На третьем этапе в местах тесного контакта мицелия с клетками внутреннего кортекса гифы проникают в растительные клетки, где формируются арбускулы — разветвленные впячивания сложной формы, которые содержат гифу гриба, окруженную растительной плазмалеммой (периарбускулярной мембраной) и клеточной стенкой.

По своей структуре и функциям арбускулы аналогичны гаусториям — специализированным выростам гифов паразитических грибов, с помощью которых они извлекают питательные вещества из клеток хозяина. Арбускулы являются местом наиболее интенсивного обмена партнеров метаболитами, в частности, передачи в растение фосфатов, поглощаемых грибом из почвы. Эта передача может быть облегчена тем, что арбускулы являются эфемерными структурами;' они существуют в течение нескольких дней, после чего лизируются клеткой-хозяином, а взамен них постоянно растущие в кортексе гифы образуют новые арбускулы. ''

Важно отметить, что непосредственный контакт цитоплазмы партнеров при образовании ВАМ никогда не наблюдается. Во-лервых, в арбускулах оба партнера сохраняют клеточные стенки. Во-вторых, между клетками растительного и бактериального происхождения образуется специальный слой матрикса (апопласт), который содержит полисахариды и ферменты как грибного, так и растительного происхождения. Сходный по структуре пограничный'слой образуется между, растительными клетками и межклеточными гифами гриба.

При формировании арбускул в растительных клетках наблюдается целый ряд ультраструктурных изменений:'уменьшается или псЯззегост-ью исчезает вакуоль; пластиды деградируют, переходя в состояние пропластид; ядро деформируется, и хроматин переходит в диффузное состояние, что говорит о его высокой транскрипционной активности. Резко возрастает число телец аппарата Гольджи, которые участвует в формировании периарбускулярной мембраны [30]. • ~

Здесь четко прослеживается участие .двух организмов в формировании единого целого — симбиотической системы. Поэтому.мутуалистическая система как целое обладает своими эмер-джентными свойствами, которые являются результатом описанного взаимодействия слагающих

ее двух систем паразит-хозяин.6 К их числу можно отнести уже упомянутые «положительную» результирующую и «отрицательную» составляющие. Первая, собственно, и обеспечивает стабильность системы, являясь, по сути дела, ее цементирующей основой. Вторая, напротив, выступает в качестве деструктивного начала, из-за чего система взаимодействия высших растений с микосимбионтами находится в динамическом, неустойчивом равновесии (см. рис.' 3). ^

В эволюции некоторых-видов равновесие сместилось в сторону одностороннего паразитизма растения на микоризном партнере или наоборот. Такие виды, как Neottia nidus-avis (L.) Rich.7, Corallorhiza trifida Chatel'. (Orchidaceae), Hypopitis monotrdpa Crantz. (Monotropaceae), все представители семейства Triuridaceae (7"родоЬ и 80 видов) и многие др., полностью или частично утратили способность к синтезу хлорофилла и всецело метаболически зависят от своих хозяев — грибов. Несмотря на то, что микотрофный характер их существования ни у кого сейчас сомнений не вызывает, их все же часто неверно- называют сапрофитами8. Как примеры смещения равновесия в противоположную сторону можно привести виды многих фитопатогенных грибов, близко родственных грибам-микоризообразователям. Так, практически полный спектр таких взаимоотношений могут продемонстрировать виды рода Fusarium [22].

Форма 2. Теперь рассмотрим мутуалистические системы, в основе которых лежат два противоположно направленных акта комменсализма. ЦримераМи этой формы мутуализма (см. рис. 3) могут служить взаимоотношения высших растений с азотфиксаторами.

Высшие растения, как, впрочем, и все эукариоты, не способны включать в свой метаболизм молекулярный азот атмосферы. Потребность растений в этом элементе питания колоссальна и недостаток его в почве часто является лимитирующим фактором для роста особей популяций многих видов,- Пока, по еще недостаточно понятным причинам, нитрогеназа — ферментный комплекс, обеспечивающий восстановление молекулярного азота атмосферы до аммиака (который в свою очередь включается в органические соединения), — свойствен только прокариотическим организмам. Поэтому многим эукариотам было выгодно прибегать в ходе своей эволюции к установлению облигатных связей с прокариотами:азотфиксаторами. Существование таких симбиоти-ческих систем —: классический пример метаболической концепции мутуалистического симбиоза Douglas [72], согласно которой полезность формирования симбиоза связана с приобретением партнерами новых метаболических функций. Но, как мы постараемся показать далее, это, конечно, очень важный, но не единственный плюс подобных взаимодействий.

Хорошо известны сожительства растений семейства бобовых (Fabaceae) с бактериями из рода Rhizobium или симбиозы Casuarina equisetifolia L. (Casuarinaceae), Alnus Hill (Betiilaceae), Myrica L. (Myricaceae), Dryas L. (Rosaceae) с азотфиксаторами из рода актиномицетов Franckta, мхов Blasia pusilla L,, Anthoceros L. с представителями рода Nostoc из цианобактерий. За счёт бирлогических особенностей самих организмов и характера предъявляемых ими друг к другу требований в таких системах в норме не бывает антагонизма. Напротив, при поверхностном взгляде на некоторые черты их функционирования может даже сложиться ошибочное впечатление о якобы присутствующих элементах «взаимопомощи». На самом деле это не что иное, как очень сложные взаимные адаптации к совместному существованию. Часто они проявляются уже на ранних этапах онтогенеза цветкового растения, еще до образования симбиотической ассоциации. Хорошим примером этому может служить Gunnerg. manicata Linden ex Andre (Gunnerac'eae). У данного растения специфическое утолщение (бульба) в базальной части стебля, служащее впоследствии зоной контакта с .партнером по симбиозу циано'бактерией Nostoc, формируется самостоятельно, вне зависимости от того, будет ли в дальнейшем установлен контакт с ностоком [78].

Достаточно интересны взаимоотношения папоротника Azolla и Anabaena azollae.. Циано-бактерии оккупируют полость, находящуюся &а брюшной стороне верхнего воздушного сегмента

н Вот почему термин «взаимный паразитизм», который, кстати, ранее употреблялся нами (Жук, 1992), теперь кажется не вполне удачным.

7 -Здесь и далее все названия таксонов цветковых растений приведены по системе А. Л. Тахтяджяна 149] в соответствии со сводкой С. К. Черепанова [57].

* Прекрасную, на наш взгляд, аргументацию против использования для описания различных групп паразитических цветковых растений ряда неудачных терминов, таких как «полупаразит», ♦полусапрофит» и «сапрофит», приводит Э. С. Терехин [50].

листа, оставаясь автотрофными фотосинтезирующими организмами. Так они получают физическую и химическую защиту, что свойственно многим комменсалам. В -гетероцистах анабены идёт фиксация молекулярного азота. Папоротник, как и все эукариотические организмы, такой возможности лишен и поэтому- возлагает эту фуйкцию на партнера, не причиняя ему никакого вреда. Особенно хочется подчеркнуть значительный уровень синхронизации циклов развития обоих партнеров [32, 351. Цианобактерии активно делятся в области апикальной меристемы папоротника, заражая впоследствии каждый закладывающийся новый лист. Вегетативное размножение у азоллы в природе преобладает над половым, однако акинеты анабены можно обнаружить и в мегаспорангиях папоротника. Все это говорит о высокой специфичности взаимоотношений обоих партнеров.

Наиболее хорошо изучены симбиотические ристемы, образуемые бактериями Rhizobium, Bradyrhizobium и Azorhizobium [3} и растениями семейства бобовых (Fabaceae). Все виды клубеньковых бактерий способны-к самостоятельному существованию в почве, но не всегда оказываются там достаточно конкурентоспособными [11]. ^

Внедрение бактерий в организм растения осуществляется через корневые волоски, которые при этом скручиваются, принимая форму «ручки зонтика». В месте наиболее резкого, сгиба волоска происходит локальное разрушение клеточной стенки (возможно, за счет действия пектолити-ческих ферментов растения), через которое бактерии и проникают внутрь. Вокруг бактериальных клеток образуется особая полость — инфекционная нить, стенки которой сходны по структуре со стенками растительных клеток, а внутреннее пространство заполнено полисахаридным матрик-сом, который синтезируется как растительной клеткой,- так и микросимбионтом. Таким образом, этот процесс является результатом не активного внедрения бактериальных клеток в корневые волоски, а скорее захвата последними микросимбионта [6]. Далее микроорганизмы находят тет-раплоидные клетки коровой паренхимы, проникают в них к стимулируют активные деления'не только этих, но и соседних клеток [59]. Так формируется ткань будущего клубенька. Бактерии в цитоплазме клеток растения растут, делятся и затем превращаются в бактероиды — неспособные к делению увеличенные в размерах'клетки [11].

К сожалению, в-литературе по симбиотической азотфиксации не так часто делается акцент на внутриклеточном характере взаимоотношений партнеров. Вокруг бактероида формируются перибактероидная мембрана и перибактероидное пространство, в пределах которого осуществляется взаимодействие эукариотической клетки со своей фактически уже азотфиксирующей орга-неллой [3]. На наш взгляд, именно поэтому такие симбиозы отличаются строгой специфичностью взаимоотношений и взаимоадаптивными механизмами, отчетливо проявляющимися даже на биохимическом уровне.  '

Методом изучения мутантов по ряду генов удалось установить, что существует многоуровневая система регуляции взаимоотношений обоих партнеров, уже начиная с момента инициализации проникновения бактерии в корни растения [25, 45, 67, 68, 71, 73, 75 и др.]. В клубеньке синтезируется железосодержащий белок — леггемоглобин. Он по своей структуре схож с гемоглобином и выполнят функцию регуляции содержания в клетке молекулярного кислорода, который блокирует работу нитрогеназы. Долгое время считалось, что его полипептидная часть кодируется растительными генами, а гемовая — генами микросимбионта [59], поэтому синтез леггемоглоби-на долгое время рассматривали как одно из наиболее ярких проявлений симбиоза на молекулярном уровне. Однако недавние исследования показали, что обе части молекулы леггемоглобина синтезируются растительными клетками. Бактероиды, находящиеся в азотфиксирующих тканях клубенька, также синтезируют гем, но он входит в состав цитохромов, которые участвуют в транспорте электронов к нитрогенаЗе [6].*,

Все приведенные выше примеры мутуалйстических систем занимают крайне высокое положение в эволюционном ряду взаимоотношений высших растений с азотфиксаторами. Их становление — результат длительной сопряженной эволюции, в ходе которой и сформировались все рассмотренные механизмы и структуры взаимной адаптации партнеров к совместному существованию. Однако в природе существует много переходных форм, которые и позволяют нам судить о Происхождении этих, узкоспециализированных систем.

Еще в конце прошлого столетия русский микробиолог С. Н. Виноградский впервые выделил свободноживущие в почве анаэробные азотфиксирующие бактерии Clostridium pasterianum. С

тех пор число описанных подобных микроорганизмов заметно увеличилось. По современным данным, около 75% почвенных,микроорганизмов способны к азотфиксации Jll].

Практически все исследователи отмечают резкое увеличение выхода связанного азота на единицу расходуемых углеводов в ряду: свободноживущие неассоциированные азотфиксаторы — ассоциированные азотфиксаторы — симбиотические азотфиксаторы [1, 29, 40. 53 и др ]

Восстановление молекулярного азота атмосферы — чрезвычайно энергоемкий процесс. Источником энергии для свободноживущих азотфиксаторов служит органическое вещество почвы llj. Естественно, что'больше всего доступных для деструкции соединений находится в непосредственной близости оТ корневых систем растений (продукты экзоосмоса и корневого опада). Поэтому большая часть способных к азотфиксации микроорганизмов оказывается приурочена к ризосфере, что позволяет говорить об ассоциативной азотфиксации. На ее долю приходится до 75% всего, азота, фиксированного не симбиотическим путем {53]. При этом интенсивность азотфиксации зависит даже от физиологического состояния растения и изменяется в течение суток и вегетационного периода [34]. Растения от такого сожительства тоже поручают определенную выгоду, оказываясь лучше обеспеченными азотом в доступной для них форме. Такое сосуществование разноименных свободноживущих организмов в рамках нашей системы взаимоотношений (см. таблицу) следует считать протокооперацией.

Следующий шаг — это переход от протокооперации к 'мутуалистическому симбиозу, который, вероятнее всего, осуществлялся через комменсализм. Так, мы знаем многочисленные примеры образования всевозможных желвачков, вздутий как в фитосфере, так и в ризосфере. На 1 г зеленой массы может приходиться 106-107 клеток бактерий, которые не только живут на растении, но и активно размножаются [11]. Во всех этих случаях микроорганизмы получают совершенно конкретную выгоду (постоянную физико-химическую среду, доступ к экзоэксудатам и мн. др.), своим присутствием не причиняя ощутимого вреда растению. У некоторых микроорганизмов цодобные взаимоотношения заходят еще дальше и они заселяют субэпидермальные слои мезофилла листа, образуя «желвачки». Особенно это характерно для тропиков и субтропиков, где на листьях некоторых растений их число может достигать 100-200, на один лист [40] .Свойства комменсализма им придает специфика биологии азотфиксаторов (отсутствие фитото^синов, внедрение и развитие в нежизненно важных тканях растения и др.). t

' Аналогично можно представить ,себе переход многих ризосферных микроорганизмов (и азотфиксаторов в том .числе) к эндогенному существованию в корнях растений. К настоящему времени описано уже довольно много клубеньковых структур у представителей различных семейств цветковых растений, для многих из которых доказана способность к азотфиксации. Такие формы использования организменной среды растения со сторрны микроорганизмов были, по всей видимости, первичными. Растения же начали специфически использовать своих квартирантов-азот-фиксаторов позднее. Специфика требований со стороны растений к микроорганизмам также приводила, к становлению комменсализма.'Это. объясняется прежде всего тем, что растениям было" выгодно получать от них азот (+), а для азотфиксаторов при условии устойчивого снабжения энергией и формируемой растениями постоянной физико-химической среды .этот процесс оказывался нейтральным (0).

Точно так же, как й мутуалистическим взаимоотношениям первой формы, две коммен-сальные системы, лежащие в основе второй формы мутуализма, не могут быть полностью независимыми. Из них формируется качественно новая система со своими эмерджентными свойствами, которые и придают ей характер мутуализма. Особенно мы хотим подчеркнуть, что в отличие от большинства обычных однонаправленных комменсальных систем между партнерами здесь существуют глубокие метаболические Все это обусловливает мощную, «положитель-

ную» (+; +) результирующую таких взаимодействий. Она полностью доминирует над нейтральной (0; 0) составляющей, ,что и обеспечивает максимально возможный уровень стабильности по сравнению с другими формами мутуализма (см. рис.^3).

Форма 3. Системы третьей формы мутуализма Тоже включают в себя два элементарных акта симбиотических взаимоотношений — паразитизм и комменсализм (см. рис. 3). Это означает, vto выгодное (+) для организма (А) использование факторов среды своего партнера (Б) отрицательно сказывается на жизнедеятельности последнего (-). Одновременно с этим особи вида Б

1,3

получают пользу (+) от взаимоотношений с особями вида А, не причиняя им ни пользы, ни вреда - (0). В целом за счет положительной результирующей формируется мутуалистическая система, характер взаимоотношений в'которой становится взаимовыгодным (+; +) для обоих образующих ее организмов. Мутуалистические системы третьей формы встречаются в растительном мире значительно реже первых двух. Наиболее' ярким их примером может служить сожительство цветковых растений и некоторых узкоспециализированных насекомых-опылителей, откладывающих свои яйца в завязь цветка. Стабильность таких систем невысока, и, как видно из схемы на рис. 3, равновесие всегда может сместиться в сторону организма, у которого характер использования факторов среды партнера порождает антагонизм (т. е. в сторону «паразитизма»). Этого в норме не п{йэисходит только благодаря наличию сложных взаимокомпенсаторных механизмов.

Снижение антагонизма в ходе эволюции системы могло происходить тремя путями:

• в большей степени за.счет организма, исходно являвшегося «паразитом» в составляющем систему одном акте «паразитизма»;

• в большей степени за счет организма, исходно являвшегося «хозяином» в составляющем систему одном акте «паразитизма»;

• благодаря приблизительно равной по своему уровню адаптации обоих партнеров.

Поэтому далее мы рассмотрим три примера мутуалистических систем этой формы, различающихся путями компенсации деструктивного воздействия отрицательной антагонистической составляющей.

Хорошо всем известный факт взаимоотношений цветкового растения Ficus carica L. (Могасеае) и насекомого Blastophaga psenes (Agaonidae) демонстрирует нам прекрасную реализацию потенциальной возможности растения «находить» определенные компромиссы и откупаться «малой кровью» от своего партнера-паразита. Достигается это путем образования специализированных соцветий (сиконии-каприфиги), служащих, по сути дела, инкубаторами для развития насекомого. В них и проходит несравненно большая часть времени жизни бластофаги. Опыление инжира происходит, когда самки, осыпанные пыльцой, покидают сиконии, содержащие мужские и стерильные галловые цветки, и в поисках новых галловых Цветков проникают в сиконий с плЪдущими ,длинностолбиковыми цветками (сиконии-фиги). Интересно, что последние приспособлены исключительно для размножения растения, так как яйцеклад самки насекомого может доставать до завязи только короткостолбиковых галловых цветков фикуса. Мы полагаем, что насекомое на ранних этапах эволюции этой системы вело паразитический образ жизни, как и некоторые ныне живущие агаониды. Таким образом, взаимоотношения паразит (насекомое *+») и хозяин (растение «-») являются первым односторонним актом взаимоотношений в рассматриваемой мутуалистической системе. Однако различные виды растений из рода Ficus L. (а точнее их предки) несколько позже приобрели' от таких контактов с агаонидами и пользу — энтомофильнос опыление. Для насекомого перенос пыльцы вряд ли связан со сколько-нибудь ощутимыми затратами (нейтрален). Поэтому второй односторонний акт взаимоотношений в этой мутуалистической системе мы можем считать комменсализмом (растение + й насекомое 0). Но еще раз подчеркнем, что становление мутуализма стало возможным здесь только благодаря развитию сложнейших адаптаций растения, позволивших свести к минимуму исходный антагонизм.

Иной вариант развития компенсаторных механизмов можно увидеть при анализе взаимодействий другого вида фикуса — Ficus sycomorus L. с Ceratosolen arabicus (Agaonidae). Хотя эволю- • цийнное становление этой системы и основной план адаптаций сходны с только что приведенным примером взаимоотношений смоковницы и бластофаги, здесь существенно различаются доли «вклада» обоих партнеров в установление и»"йф1$№ржание равновесия и устранение антагонизма. Описание биологии опыления F. sycomorus мы приводим по данным [12].

У этого вида фикуса также имеются три типа цветков: женские длинностолбиковые, галло-вые и мужские, но, в отличие от инжира, все они находятся в одних и тех же сикониях. Заметно снижено и число мужских цветков, и количество продуцируемой ими пыльцы. Зато насекомые внутри сикония активно содействуют опылению. Самцы срезают пыльники, а самки при помощи специальных щеточек на ножках счищают пыльцу в специальный кармашек, расположенный на их теле. Только после этого насекомое выходит наружу, прогрызая туннель в стенке сикония.

ч

Это необходимо потому, что его входное отверстие к этому времени полностью зарастает. Выйдя из сикония, самка проникает в молодое соцветие, в котором откладывает яйца и опыляет цветки. Пыльца из кармашка высыпается в тот момент, когда самка, отложив яйцо, вытаскивает'яйцеклад из завязи галлового цветка.

Наконец, третий вариант формирования компенсаторных реакций в мутуалистических системах третьей формы демонстрируют взаимоотношения Yucca filamentosa L. (Yuccaceae) и моли Tegeticula yuccasella (Prónuba yuccasella), которые давно стали в своем роде классическим примером взаимодействий растений с насекомыми-опылителями. Снижение антагонизма здесь происходит практически исключительно за счет насекомого-паразита. Это становится возможным благодаря развитию у него сложнейших поведенческих механизмов и морфологических адаптаций. На наш взгляд, лучше" всего они описаны у А. Кернера [21]. Несмотря на то, что со времени выхода русского издания его замечательной «Жизни растений» минул почти целый век, мы все же позволим себе построить наши рассуждения на анализе фактов, приведенных в этом издании.

Цветки юкки имеют колоколообразную форму и раскрываются только на одну ночь. В это время вскрываются пыльники, в которых содержится липкая пыльца, абсолютно не способная к распространению ветром. На следующий день лепестки поникают, и цветок принимает форму шара с шестью (по числу долей околоцветника) боковыми щелями. Самки бабочек проникают в открытые цветки и первым делом начинают скатывать пыльцу в шар. Делают это они с помощью специально приспособленных выростов первого членика челюстных щупиков. Нагруженная комом пыльцы (который иногда втрое больше головы насекомого) моль покидает один цветок и тотчас же перебирается на второй. Там она садится на тычинки и, прижавшись брюшком к столбику, вводит свой яйцеклад в завязь растения. Сразу же после откладки яиц бабочка спускается вниз (цветок юкки всегда повисает) и, раскручивая свои хоботковидные челюстные щупики, начинает втирать пыльцу в воронкювидное рыльце. Гусеницы выходят из яиц уже на 3-4-й день и тотчас же принимаются питаться семезачатками. Каждой личинке для успешного развития требуется порядка 18-20 семян. Всего же в завязи формируется около 200 семезачатков, из которых гусеницы обычно выедают не более половины. После достижения определенного возраста личинка моли прогрызает отверстие в еще сочной стенке завязи и спускается по шелковинке на земЛю, зарывается в грунт, строит кокон и окукливается. В таком состоянии она остается до следующего года и приблизительно за две недели до цветения юкки вылетает.

Как мы видим, большая часть жизненного цикла насекомого проходит в тесном контакте с растением. Практически все виды юкки способны опыляться этими бабочками и в отсутствие их никогда не образуют семян. Пока только для одного вида — Yucca aloifolia L. описана возможность самоопыления [52].

Совершенно очевидно, что столь сложная мутуалистическая система возникла в эволюции не сразу. Из пяти родов подсемейства Prodoxidae (Lepidoptera: Incurvarioidea), к которому и принадлежит Tegeticula yuccasella, представители подавляющего большинства североамериканских родов являются облигатными паразитами растений сёмейства агавовых [70]. Поэтому мы полагаем, что паразитизм насекомого на растении был исходным актом взаимодействий в этой системе. Мутуалистические взаимоотношения возникали позже, и только у видов двух родов — Tegeticula и Parategeticula. Особый интерес представляет недавно выделенный [70] монотипный род Parategeticula. Р. pollenifera откладывает свои яйца не в завязь, а в ткани лепестков или цветоножек Yucca schottii Engelm. К сожалению,'биология этого вида еще изучена недостаточно, но участие в опылении можно считать практически доказанным.

В рамках третьей формы мутуализма мы рассмотрели три различных варианта систем, отличающихся способами компенсации антагВт&СтйЧеской составляющей. Все приведенные примеры иллюстрировали ситуацию, при которой партнеры растений по симбиозу (насекомые) являлись, изначально инициаторами установления взаимодействий типа паразит-хозяин, а растение, в свою очередь, уже позже устанавливало комменсальную связь. Теоретически можно предположить существование и обратной картины, когда растение выступало бы как паразит, а его партнер — как комменсал. Однако мы не можем привести подобных примеров и, более того, полагаем, что такие мутуалистические системы с участием высших растений в природе не существу-

/г

ют. Объясняется это, на наш взгляд, тем, что высшие растения могут паразитировать только на^ представителях царства грибов или же на других рысших растениях. [15,"51]. Представить же себе, что эти организмы, будучи хозяевами, смогут сами использовать какие-то факторы среды их паразитов-растений-без вреда для последних, практически невозможно.

На наш взгляд, на основе мутуалистических отношений третьей формы произошло эволюционное становление такого классического примера «мутуализма», как лишайники. Но эмержен-тные' свойства этой системы достигли уровня видовой дискретности, и поэтому кажется совёр-' шенно невозможным анализировать уже описанные систематиками и в большинстве случаев хорошо различимые виды лишайников,'используя методологию рассмотрения симбиотических систем. Это уже организмы симбиотического происхождения, а не симбиотическце системы9. Принципиальным критерием-отличия здесь выступает присутствие у лишайников совершенно новой морфологии и физиологии, в том числе и процессов репродукции, никогда не свойственных их предкам — свободноживущим грибам и водорослям. Действительно, симбиогенез, по-видимому, является одним из направлений и механизмов эволюции живых организмов. Часть открытия этого существенного фактора эволюции органического мира принадлежит русским ботаникам A.C. Фаминцину и К.С. Мережковскому [54, 55, 56]. Поэтому проведение четкой границы (там, где это возможно) между «исходным материалом» (симбиотическими ассоциациями гриба и . водоросли) и «конечным результатом» (настоящими лишайниками) кажется весьма разумным. К примеру, ведь никому не придет в голову называть эукариотическую клетку,'если принять взгляд . ды Л. Маргелис [31] на ее симбиотическое происхождение, симбиотической системой и обсуждать характер взаимоотношений митохондрий и хлоропластов на'уровне дискретных организмов.

Выводы. В качестве выводов этой работы следует еще раз подчеркнуть основные наиболее значимые отличительные признаки мутуалистических систем:

•-мутуалистические взаимоотношения являются одним из типов симбиоза, и этим отличаются от других взаимовыгодных связей организмов в сообществах (промкооперации);

• мутуалистические взаимоотношения формируются на основе не «взаимопомощи», а взаимного использования факторов сред обоих партнеров системы и только поэтому «выгодны» обоим организмам; / . .

• мутуалистические системы основаны на двух, а не одном, как паразитизм или комменсализм, элементарных актах использования организменных сред друг друга (см. рис. 2);

• в зависимости от характера этих элементарных актов (паразитизм или комменсализм) можно выделить три формы мутуализма, различающиеся по своему эволюционному происхождению и степени стабильности (см. рис. 3);

. • мутуалистические взаимоотношения всегда вторичны по отношению к другим типам симбиоза и поэтому отличаются, как правило, большей морфофункциональной специализацией организмов по сравнению с уровнем исходных типов их взаимосвязи; . ,

• экологическая-амплитуда организмов, вступивших в мутуалистический симбиоз, включая и объем ( экологической ниши, шире, чем у их предков или каждого вида в отдельности при самостоятельном существовании (в тех редких случаях, когда это возможно). Этим мутуализм отличается от паразитизма, при котором обычно рассматриваемые показатели сужаются у хозяина в присутствии паразита [5];

• в отличие от других типов симбиоза мутуалистические системы чаще всего являются взаимнооблигатными для рбоих (а не одного) партнеров. Это один из основных критериев мутуализма, отличающий его от других типов взаимоотношений организмов в сообществах.

И наконец позволим себе не согласиться с мнениями некоторых исследователей о возможности происхождения мутуалистических систем посредством стабилизации системы - паразит-хозяин путем «взаимопомощи сочленов этой системы» [61, с. 236]. Мы полагаем, что, насколько.бы ни был сглажен антагонизм взаимокомпенсаторными механизмами, сис-

. ^Наиболее полный обзор вглядов разных исследователей на природу лишайников можно найти в работах Н. С. Голубковой [9] и Lichen biology (801.

тема паразит-хозяин все равно будет оставаться таковой по своей сути до тех пор, пока хозяин не начнет использовать в своих целях какие-то факторы среды паразита. Только в. этот момент отношения партнеров в такой новой системе смогут стать взаимовыгодными за счет появления положительной результирующей этих взаимодействий.

Автор выражает глубокую благодарность А. А. Добровольскому, Р. В.'Камелину, Е. Г. Краснодембскому, А. В. Куприянову и Е.Е. Румянцевой за просмотр рукописи, со-, веты и критические замечания. ;

Статья рекомендована проф. А. А. Паутовым.

Summary '

Zhuk А. V. Forms of mutualism and their position'within the system of symbiotic relationships between higher plants and other organisms. . *

Mutualism is one of the varieties of symbiotic relations between organisms. Mutualism is based on two elementary acts of sing organismal environments of each other in contrast with those of parasitism or commensalisms. Three forms of mutualism can be segregated based on features of those elementary acts, their evolutionary history and degree of stability. Mutualistic relations are always the secondary ones in relation to the other types of symhinses and therefore usually differ by increased functional morphological specialization compared to those in the original types of relations.

Mutualistic systems in contrast with the other types of symbiosis are more often inter-Obligatory ones for both (and not for the only one of) partners. This is one of the most important features of mutualism, which makes it different from other types of interrelations of organisms in the community.

The great number of interrelations between plants and pollinators or seed distributors as well as with mycorrhisal organisms in rhyzosphere or other consort^ is not enough specific and usually is not obligatory. Therefore such organisms are developing on their own during most of the life cycle and cannot be treated as mutualistic. Such highly integrated systems as for instance lichens cannot be treated as mutualistic systems and we propose to consider such systems as organisms of symbiotic nature rather than a mutualistic system.

Литература

1. Алиев С.Л. Азотфиксация и физиологическая активность органического вещества почв. Новосибирск, 1988. 2. Айала Ф. Введение в популяционную и эволюционную генетикугМ., 1984. 3. Андреева И. Н. Взаимоотношения макро- и ми.кросимбионта в корневых клубеньках бобовых и кальциевый гомеЬстат //' Труды Междунар. конф. по анатомии и морфологии растений. СПб., 1997. С. 154. 4. Беклемишев В.Н. О принципах сравнительной паразитологии применительно к кровососущим насекомым / / Мед. паразитол. и паразитар. болезни. 1945. Т. 14, №1. С. 3-11.

5. Бигон М., ХарНер Дж„ Таунсед К. Экология. Особи, популяции и сообщества. Т. 1. М., 1989.

6. Борисов А. Ю., Проворов Н. А.. Тихонович И. А., Цыганов В. Е. Гл. 1: Генетический контроль взаимодействия бобовых растений с клубеньковыми бактериями / / Генетика симбйотической азотфиксации с основами селекции/Под ред. И. А. Тихоновича и Н. А. Проворова. СПб., 1998. С. 8-62. 7. Бьёркман Е. Природа микоризы и ее использование в лесоводческой практике // Микориза растений. М., 1963, С. 261-279. 8. Галл Я.М. Борьба за существование как фактор эволюции. Л., 1976. 9. Голубкова Н. С. К вопросу о происхождении и путях эволюции лишайнико-го симбиоза / / Новости систематики'низших растений. Т. 29. СПб., 1993. С. 84-104.10. Горбунова Н.П. Микориза Encephalartos HildebraAUi et Bauche и некоторые соображения о взаимоотношениях гриба-эндофита и высшего растения в эндотрофных микоризах /•/ Бюл. МОИП. 1958. Т. 63. Вып. 2. С. 123-134. 11. Громов Б. В., Павленко Г. В. Экология бактерий. Л., 1989. 12. Грудзинская И. А. Семейство тутовые (Могасеае) / / Жизнь растений: В 6 т. Т. 5 (1). М., 1980. С. 268-279.13. Догель В. А: Курс общей -паразитологии. Л., 1947. 14. Догель В. А. Общая паразитология. Л., 1962. 15. Жук А. В. Паразитизм цветковых как одна из форм симбиотических взаимодействий с другими организмами / / Вестн. С.-Петерб. ун-та. Сер. 3. 1992. Вып. 2. № 10, С. 48-55.16. Иоганзен Б. Г. Основы экологии. Томск, 1959.17. Каратыгин И. В. Коэволюция грибов

и растений. СПб., 1993. 118 с. 18. Кацнельсон 3. С. Биотические факторы среды и их классификация // Журн. общ. биологии. 1945. Т. 6, №2. С. 250.19. Кеннеди К. Экологическая паразитология. М., 1978. 20. Кернер А. Жизнь растений: в 6 т. Т. 1. СПб., 1903 а. 21. Кернер А. Жизнь растений: в 6 т. Т. 2. СПб., .19036. 22. Кивиниеми С. НШубин В. И. Особенности взаимоотношений фузариев с высшими растениями / / Микосимбиотрофизм и другие консортивные отношения в лесах севера. Петрозаводск (Карельский филиал АН СССР), 1985. С. 142-151. 23. Контри-мавичус В. JI. Современные проблемы экологической паразитологии / / Журн. общ. биологии. 1982. Т. 43, № 6. С. 764-774. 24. Костычев С. П. Физиология растений. Ч. 1. М.; Л., 1937. 25. Кравченко JI. В., Мень А. Е., Тихонович И. А., Федорова М. Ю., Четкова С. А. Гл. 2: Молекулярно-генетические и физиологические механизмы формирования эффективного симбиоза / / Генетика симбиотической азотфиксации с основами селекции / Под ред. И. А. Тихоновича и Н. А. Проворова. СПб., 1998. С. 63-123. 26. Краснощекое Г. П. Экологическая концепция паразитизма // Журн. общ. биологии. 1995. Т. 56, № 1. С. 18-32. 27. Крюгер Л. В., Попонина И. Л. Микосимбиотрофизм папоротников и некоторые вопросы их биологии // Микориза растений. Пермь, 1979. С. 19-25. 28. Курсанов Л. И., Медведев С. Б. К вопросу об эволюции паразитизма у грибов.. Влияние Chrysomyxa pirolae Rostr. на строение и функцию хозяина Pyrola rotundifolia L. / / Бюл. МОИП. 1938. Т. 47. Вып. 2. С. 25-33. 29. Jlapxep В. Экология растений. М., 1978. 30. Jlymoea Л. А., Проворов H.A., Тиходеев О.Н., Тихонович И.А., Ходжайова Л. Т., Шишкова С. О. Генетика развития растений. СПб., 2000. 31. Маргелис Л. Роль симбиоза в эволюции клетки. М., 1983. 32. Махлин М.Д., Сурова Т. Д. Семейство азолловые (Azoliaceae) // Жизнь растений: в 6 т. Т. 4. М., 1978. С. 251-254. 33. Мейен С. В. Предки высших растений // Природа. 1979. № 11. С. 40-47. 34. Мошкова М.В., Умаров М.М. Влияние растений на активность азотфиксации в ризосфере / / Почвоведение. 1979. № 6. С. 110-113. 35. Нгуен Хыу Тхыок. Фотосинтез/Н азотфиксация в симбиотической системе Azolla — Anabaena azollae. М., 1988. 36. Павловский E.H. Организм ках среда обитания // Природа. 1934. № 1. С. 80-9^: 37. Павловский E.H. Общие проблемы паразитологии и зоологии. М.; Л., 1961. 38. Пианка Э. Эволюционная экология. М., 1981. 39. Попов А. И., Чертов О. Г. О трофической функции органического вещества почв // Вестн. С.-Петерб. ун-та. 1993. Сер. 3. Вып.'З. С. 100-109. 40. Работное Т. А. Фитоценология. М„ 1992. 41. Радкевич В А. Экология. Минск, 1977. 42. Рейвн П., Эверт Р., Айкхорн С. Современная ботаника: в 2 т. Т. 1. М., 1990^3. Рубцов И. А. Антагонистические и мутуалистические отношения между хозяином и паразитом в природе / / Журн. общ. биологии. 1965. Т. 26, № 2. С. 166-175. 44. Селиванов И. А. Микосимбиотрофизм как форма консортивных связей в растительном покрове Советского Союза. М., 1981. 45. Сидорова К. К., Ужинцева Л. П. Использование мутантов для выявления генов, контролирующих симбиотическиё признаки гороха // Генетика. 1992. Т. 28, № 4. С. 144-151. 46. Скрябин К. И. Симбиоз и паразитизм в природе. Введение в изучение биологических основ паразитологии. Петроград, 1923. 47. Тахтаджян А.Л. Высшие растения. М.; Л., 1956. 48. Тах-таджян А. Л. Отдел риниофиты // Жизнь растений: в 6 т. Т. 4. М., 1978. С. 39-44. 49. Тахтаджян А.Л. Система магнолиофитов. Л., 1987. 50. Терехин Э. С. О терминах «сапрофит», «полусагь рофит» и «полупаразит» (в связи с характером биотических отношений некоторых покрытосеменных растений) // Бот? журн. 1965. Т^ 50, № 1. С. 60-69. 51. Терехин Э.С. Паразитные цветковые растения: Эволюция онтогенеза и образ жизни. Л., 1977. 52. Удалова P.A. Семейство агавовые (Agavaceae) // Жизнь растений: в 6 т. Т. 6. М., 1982. С. 120-125. 53. Умаров М.М. Ассоциативная азотфиксация. Особенности, продуктивность, значение в азотном балансе почв: Автореф. докт. дис., М., 1983. 49 с. 54. Хахина Л. И. Экспериментальные истоки учения о симбио-генезе ff История и теория эволюционного учения. Т. 1. Л., 1973 а. С. 129-141. 55. Хахина Л. Н. Теоретические истоки взглядов A.C. Фамин^ад^на роль симбиоза в эволюции организмов, ff К. С. Мережковский. История и теория эволюционного учения. Т. 1. Л., 19736. С. 142-149. 56. Хахина Л. Н. К формированию гипотезы симбиогенеза. ff К. С. Мережковский. История и теория эволюционного учения. Т. 3. Л., 1975. С. 5-28. 57. Черепанов С. К. Сосудистые растения России' и сопредельных государств. Л., 1995. 58. Шимкевич В.М. Симбиоз // Энциклопедический словарь Брокгауза и Ефрона. Т. 58. СПб., 1900. 59. Шлегель Г. Общая микробиология. М., 1987. 60. Шульман С. С, Паразитизм у одноклеточных животных // Протозоология. Вып. 9. Л., 1984. С. 1-18. 61. Шульман С. С., Добровольский A.A. Паразитизм и смежные с ним явления //

Паразитол. сборник. 1977. Т. 27. С. 230-249. 62. Шульц P.C., Гвоздев Е.В. Основы общей гельминтологии. Т. 1. М., 1970. 63. Ячёеский A.A. Симбиоз // Энциклопедический словарь Брокгауза и Ефрона. Т. 58. СПб., 1900. С. 909-910. 64. Ястребов М.В. Соотношение понятий «хозяин» и «среда обитания» и вопрос о сущности паразитизма / / Экология. 1996. № 1. С. 61-64. 65. Вагу А. de. Die Erscheinung der Symbiose. Strassburg, 1879. 66. Bierhorst D. W. Morphology of vascular plants. New York; London, 1971. 67. Borisov A. Y., Morzhina E. V., Kulikova 0. A., Tchetkova S. A., Lebsky V. K., Tikhonovich I. A. New symbiotic mutants of pea (Pisum sativum L.) affecting either nodule initiation or symbiosome development / / Symbiosis. 1992. Vol. 14. P. 297-313.. 68. Caetano-Anolles G., Gresshoff P. M. Plant genetic control of nodulation // Ann. Rev. Microbiol. 1991. Vol. 45. P. 345-382. 69. Caullery M. Le parasitisme et la simbiose // Encyclopédie scient. Paris, 1922. 70. Davis D. R. A revision of the moths of the subfamily Prodoxinae (Lepidoptera: Incurvariidae). Washington, 1967. 71. Devine T. E., Weber D. F. Genetic specificity of nodulation // Euphytica. 1977. Vol. 26. P. 527-535. 72. Douglas A. E. Symbiotic interaction. Oxford, 1994.73. EgliM.A., Griffith S. M., Miller S. S., Anderson M. P., Vance C. P. Nitrogen assimilating enzyme activities and enzyme protein during development and senescence of.effective and plant gene-controlled ineffective alfalfa nodules // Plant Physiol. 1989. Vol. 91. P. 898-904. 74. Frank S.A. Evolution of host-parasite diversity // Evolution. 1993. Vol. 47, N 6. P. 1721-1732. 75. Gibson A. H. Genetic control of strain specific ineffective nodulation in Trifolium subterraneum // Aust. J. Agric. Res. 1964. Vol. 15. P. 37-49. 76. Hawksworth D. L. The variety of fungal-algal symbioses, their evolutionary significance, and the nature of lichens // Bot. J. Linnean Soc. 1988. Vol. 96. P. 3-20,- 77. Hertwig O. Allgemeine Biologie. Jena, 1906. 78. Johansson С. Establishment of the Gunnera-Nostoc Symbiosys: Doctoral dissertation in Physiological Botany. Uppsala, 1994. 79. Leuckart R. Allgemeine Naturgeschichte der Parasiten. Leipzig, 1879. 80. Liehen Biology / Ed. by H. Nosh. Cambridge, 1996. 81. Noble E. R., Noble G. A. Parasitology. The biology of animal parasites. Philadelphia, 1961. 82. Perry D.A., Margolis //., Coquette С., Molina R., Trappe 1. M. Ectomycorrh.izal mediation of competition between three species // New phytol. 1989. Vol. 112. P. 501-511. 83. Schaede R. Die pflanzlichen Symbiosen. Jene, 1943. 84. Schaede R. Die pflanzlichen Symbiosen II. Jene, 1948. *

Статья поступила в редакцию 17 октября 2004 г.