Роль NO в регуляции растительного метаболизма

Роль NO в регуляции растительного метаболизма

Сидоренко Е.С., Харитонашвили Е.В.

У многоклеточных организмов регуляция жизнедеятельности на клеточном уровне обеспечивается сложными сетями передачи сигналов биотической и абиотической природы, которые приводят к ответным реакциям со стороны генома. Считается, что растительная клетка принципиально не отличается от животной и имеет, по крайней мере, семь основных сигнальных систем, названных по ключевым компонентам [1]: аденилатциклазная, МАР-киназная, липокси-геназная, кальций зависимая, фосфатидокислотная, супероксидсинтазная, NO-синтазная. Присуждение Нобелевской премии (1998) по физиологии (Robert F. Furchgott, Louis J. Ignarro и Ferid Murad) «за открытия, касающиеся окиси азота как сигнальной молекулы в сердечно-сосудистой системе» обозначило время повышенного интереса к сигнальной роли NO у организмов, относящихся к разным таксономическим группам, в том числе и растениям.

Известно, что NO участвует в защитных реакциях растений [2, 3], процессах морфогенеза корневой системы у разных видов [4-7], устьичных движениях [8], контроле цветения [9], прорастания пыльцы [10], развитии гравитропической реакции [11] и др. Роль NO в передаче столь различных сигналов поражает. Количество публикаций, посвященных разнообразным аспектам действия NO у растений, не снижается, а фокус интереса смещается к исследованию и расшифровке механизмов трансдукции сигнала NO в растительный геном [12-15].

Образование NO в растительной клетке. Как классическая сигнальная молекула NO образуется эндогенно, может перемещаться на небольшие расстояния внутри клетки и между клетками, легко минуя мембранные барьеры. У животных NO образуется в реакции превращения L-аргинина в L-цитруллин, катализируемой NO-синтазой (L-аргинин, НАДФН:кислород-оксидоредуктаза) или NOS (Nitric Oxide Synthase) [16]. NOS животных представлена разными изоформами, имеющими свои особенности локализации и биологического значения.

Пути образования и биохимические свойства NO у животных и у растений во многом схожи, но у растений имеют свои уникальные особенности. Растения подобно животным способны к аргинин-зависимому пути синтеза NO [17], но доказательства существования NOS-подобных белков получены только косвенные [13, 17-20]. В растительных экстрактах при добавлении аргинина идет синтез цитруллина и NO, который классически подавляется ингибиторами NOS животных [18]. In vitro аргинин-зависимое образование NO наблюдалось в разных органах растений гороха [21] и у растений табака в ответ на действие кадмия [22] и на биотический стресс в виде атаки патогена Botrytis cinerea [23]. Более того, антитела к животным NOS реагировали с белковой вытяжкой из растительной ткани [24]. С помощью антител NOS-подобные белки были обнаружены в матриксе пероксисом и

строме хлоропластов листьев гороха [17], цитозоле клеток корней кукурузы, митохондриях арабидопсис. Однако протеомный анализ показал, что реакцию на антитела давали белки теплового шока и гликолити-ческие ферменты [25]. В полностью сиквенирован-ном геноме арабидопсис не было обнаружено генов с гомологией к NOS, но был идентифицирован белок AtNOS1 по биохимическим свойствам схожий с конститутивной NO-синтазой животных, но не гомологичный ей. Было предложено учитывать активность AtNOS1 в генерации NO у растений и называть его AtNOA1 (Nitric Oxide Associated) [20]. Известно, что AtNOA1 имеет ГТФ-связывающий домен [13], участвует в работе рибосом и трансляции белков в хлоропластах, детали биохимической реакции генерации NO белком AtNOA1 пока не установлены. Получен генетический инструмент, мутация Atnoal, для исследования роли NO у растений. Возможно, у растений есть аналогичный по сравнению с животными механизм образования монооксида азота [26]. Пока вопрос об участии NOS-подобных белков в генерации NO у растений остается открытым.

У растений способов генерации NO больше, чем у животных. Например, при участии нитратредук-тазы (NR) - ключевого фермента ассимиляции минерального азота у растений. Было показано, что помимо основной функции NR способна генерировать NO in vitro в реакции 1ё восстановления NO2- с использованием НАД(Ф)Н [27, 28]. Открытие такой функции NR имело большое значение для физиологии растений. До сих пор это единственный строго доказанный биохимический способ генерации NO у растений [19, 29, 30]. NR-зависимый синтез NO необходим для закрытия устьиц в ответ на действие АБК [30], формирования примордиев боковых корней под влиянием ауксина [31], ответа на абиотический стресс [32], перехода к цветению [33]. Участие NR в генерации NO обосновано фармакологически (ингибитор NR tungstate) и генетически (использование двойных мутантов nial nia2). Остается неясным, как реализуется эта функция NR in vivo, потому как нитриты в норме не накапливаются, а сродство фермента к нитрату всегда выше, чем к нитриту. Например, для NR у кукурузы Km (NO2-) = 100 цМ, а K (NO3-) = 50 цМ [28]. Возможно, NR отвечает за сверхнизкий уровень образования NO, которого, однако, достаточно для выполнения сигнальных функций. Установлено, что мутация по сайту регуляторного фосфорилирования NR у растений табака приводит к накоплению нитрита и выделению NO как в корнях, так и в листьях [34]. Таким образом, возможен биохимический контроль образования NO путем регуляции активности NR фосфорилированием/де-фосфорилированием. Многие авторы считают NR главным белком, генерирующим NO in vivo для передачи самых разнообразных сигналов и развития ответных реакций [12, 19, 29, 30].

Еще один фермент у растений, катализирующий реакцию образования NO из нитрита — нитрит-NO редуктаза (Ni-NOR). Этот белок был выявлен в плаз-малемме клеток корней табака, его не следует путать с нитратредуктазой плазмалеммы (РМ-NR) [35, 36]. Донором для 1ё восстановления NO2- нитрит-NO ре-дуктазой in vitro является цитохром c или метилвио-логен, но не НАД(Ф)Н. Однако, участие цитохрома с как донора ё для белка плазмалеммы in vivo кажется маловероятным, и восстановитель для этой реакции до сих пор считается не установленным [36]. Связанная с мембраной Ni -NOR не выявлена в листьях и считается специфическим ферментом корней. Ее активность заметно отличается от активности цитозольной NR. Опыты с выделенной мембранной фракцией плазмалеммы показали тесное взаимодействие между Ni-NOR и РМ-NR [30]. Вероятнее всего, РМ-NR восстанавливает нитрат до нитрита, с которым далее работает Ni-NOR. Учитывая ориентацию этих белков в плазмалемме, генерируемый NO поступает в апопласт [35]. В апопласте может происходить также неферментативное образование NO, особенно при подкисле-нии, характерном для корней. Аскорбат и некоторые фенолы могут повышать скорость образования NO из нитрита в зависимости от кислотности апопласта.

Образование NО у растений теоретически возможно и при участии ксантиноксидазы [37]. Ксанти-ноксидаза катализирует реакцию окисления ксантина (продукта пуринового обмена) до мочевой кислоты и в сопряжённой реакции восстанавливает кислород до супероксида. При низком содержании кислорода фермент способен восстанавливать нитрит (нитрат) с образованием NO. Отметим, что в животной клетке и при нормальном содержании кислорода ксантиноксидаза может одновременно генерировать NO и супероксид [38]. Ксантиноксидаза — димер, каждый из мономеров включает в себя 2 ФАД, 2 молибдо-птерина и 4 желе-зо-серных кластера [2Fe-2S]. Как и нитратредуктаза, ксантиноксидаза представляет собой мини ЭТЦ. Для растений это уникальный белок пероксисом, способный генерировать сразу две сигнальные молекулы: супероксидрадикал и монооксид азота. Однако, роль ксантиноксидазы как источника NO у растений экспериментально не обоснована [39].

Среди ферментативных процессов, приводящих к образованию оксида азота, у животных называют возможность генерации NO в митохондриях [40-42]. У растений также была показана возможность восстановления нитрита до NO в митохондриях культивируемых клеток листьев табака [43]. Если среда культивирования клеток не содержала нитрата (NR в этом случае в клетках не индуцировалась) или содержала ингибитор ферментов с Мо-кофактором (NR, ксантиноксидазы, алькогольдегидрогеназы), то при отсутствии O2 нитрит выступал акцептором электронов дыхательной цепи, восстанавливаясь до монооксида азота [43]. Митохондрии, выделенные из клеток корней табака, генериро-

вали NO при аноксии до 10 нмоль*мг-!*белка*ч— [43]. Следовательно, в митохондриях высших растений, как в митохондриях животных [40] и водорослей [44], нитрит восстанавливается до NO при аноксии, и теоретически не исключено его участие в развитии ответной реакции на этот вид стресса.

Таким образом, растения по сравнению с животными обладают большим числом NO-генерирующих реакций, что еще раз подтверждает их повышенную биохимическую пластичность.

Роль NO в регуляции морфогенеза корня. В литературе огромный массив данных об участии NO в развитии ответных реакций растений на биотические и абиотические сигналы или в гормональной регуляции, которая, как правило, лежит в основе этих реакций. Ограничимся рассмотрением морфогенеза корня. С одной стороны, рост и развитие корня, контролируется гормональной программой, с другой - морфогенетические изменения наблюдаются в ответ на доступность элементов минерального питания в почве, в первую очередь азота и фосфора, на температурное воздействие, на механический, солевой или водный стресс, атаку патогена, симбиотические взаимоотношения с бактериями, в результате алеллопатии и др.

Для экспериментального обоснования участия NO в регуляции морфогенеза используют разные подходы: 1) моделирование воздействия оксида азота с помощью пары донор NO/акцептор NO (как правило, SNP/ PTIO), 2) визуализация эндогенно образующегося NO с помощью флуоресцентной метки DAF-2DA и 3) регистрация ЭПР-сигнала от радикала NO. Наиболее доступен и широко распространен первый способ.

У проростков огурца Cucumis sativum добавление ИУК в среду выращивания влияло на число, длину, а также анатомическое строение придаточных корней проростков [45]. Действие гормона с высокой точностью имитировалось добавлением в раствор выращивания SNP в концентрации 10 мкМ. Внесение PTIO либо на фоне ИУК, либо на фоне SNP значительно снижало длину придаточных корней, причем этот эффект был обратимым в случае последующей обработки SNP [45].

У растений Arabidopsis ауксин индуцирует формирование и рост боковых корней. Для этого вида были представлены генетические (мутанты араби-допсис nia1, nia2 и Atnoa1) и фармакологические (с NG-monomethyl-L-arginine, ингибитором NOS) доказательства, что действие ауксина обусловлено NR-зависимой генерацией NO [31]. Аналог ИУК (indole-3-butyric acid) индуцировал образование NO в корнях растений дикого типа, мутантов Atnoa1, но не индуцировал у мутантов по NR. В инициалях боковых корней после обработки indole-3-butyric acid наблюдали интенсивную NO-зависимую флуоресценцию метки на оксид азота DAF-2DA. У мутантов nia1 и nia2 уровень флуоресценции в кончике главного корня был ниже по сравнению с контролем и по сравнению с мутантами

Atnoа1 [31]. Ингибитор NOS не влиял на уровень NO в корнях контрольных растений. На основании таких результатов авторы сделали заключение, что за образование NO в ответ на обработку аналогом ауксина отвечает НР [31].

У растений салата Lactuca sativa cv. Grand Rapids var. Rapidmor oscura NO стимулирует образование корневых волосков [46]. Внесение 10 мкМ SNP в раствор выращивания приводило к интенсивному формированию корневых волосков, которые в норме у салата в водной культуре не образуются. Обработка исследуемых растений НУК также вызывала интенсивное образование корневых волосков, которое ингибировалось в присутствии cPTIO. У Arabidopsis, так же как и у салата, cPTIO блокировал индуцированный НУК рост корневых волосков [46]. Способность к формированию и росту корневых волосков у салата снижалась при мутациях, затрагивающих биосинтез NO (nos1 и nia1nia2). У мутантов падал уровень эндогенного NO, что было продемонстрировано с помощью флуоресцентной метки — DAF-2DA [46]. Вывод авторов: NO является важным звеном сигнальной цепочки «ауксин - NO - инициация и рост корневого волоска».

У проростков томата Lecopersicum esculentum с помощью ингибиторного анализа установлено участие NO в образовании БК de novo. Более того, с помощью цитостатика оломуцина показано, что NO способен регулировать клеточный цикл [4, 5].

Таким образом, в экспериментальных ситуациях экзогенный NO стимулировал образование придаточных корней у проростков огурца [6, 45], инициировал рост БК у арабидопсис [31] и закладку БК у проростков томата [4].

Общепризнано, что главенствующая роль в регуляции морфогенеза корня принадлежит ауксину. Предполагается, что в передаче ауксинового сигнала принимает участие NO [31, 45]. Известно также о локальном стимулирующем эффекте нитрата на рост БК ячменя, арабидопсис и кукурузы [47-50]. У арабидопсис идентифицирован трансфактор ANR1, участвующий в развитии ответной реакции БК на нитрат [48]. По нашим данным, влияние нитрата как сигнала на рост БК также опосредовано NO. По крайней мере, использование экзогенных источников NO имитирует локальное стимулирующее действие нитрата на рост БК проростков кукурузы в его отсутствие (Сидоренко, Харитонашвили, неопубликованные данные). Мы предполагаем, что передача нитратного сигнала может идти по цепи «нитрат  NR  нитрит  Ni-NOR  NO  ТФ  ответная ростовая реакция БК». Таким образом, возможно, что на уровне NO пересекаются сигнальные цепи ауксина и нитрата, регулирующие рост и развитие корня (морфогенетическую программу развития корня).

NO сигналинг. Очевидно, механизмы NO-сигналинга обусловлены химическими или биохимическими реакциями в клетке, в которые NO вступает

в силу своих природных свойств. Монооксид азота может непосредственно реагировать с белками. Это, во-первых, реакции нитрозилирования по цистеину (Б-нитрозилирование) или иону металла переменной валентности (металлонитрозилирование) и, во-вторых, нитрование по тирозину. Теоретически таким способом N0 может регулировать активность самых разных белков: сигнальных и структурных, ферментов и ионных каналов, факторов транскрипции и трансляции, вызывая в результате ответ на уровне генома [13, 14].

Большая часть N0-зависимых белков меняет активность в результате 1) прямой кислород-за-висимой реакции нитрозилирования или 2) путем переноса N0 с нитрозотиола, так называемое транс-нитрозилирование. Главным источником N0 в реакциях транс-нитрозилирования выступает Б-нитрозоглутатион (GSN0). Протеомный анализ культуры клеток арабидопсис после обработки N0 или GSN0 выявил более 100 нитрозилированных белков по сравнению с необработанными клетками [51]. GSN0 может иметь супер значение в N0 сигналинге [39]. Во-первых, нитрозоглутатион является «запасной» и «транспортной» формой N0. Реакцию восстановления нитрозоглутатиона катализирует фермент GSN0-редуктаза (GSN0R). По некоторым данным GSN0R контролирует реакции транс-нитрозилирования и уровень нитрозотиолов на клеточном уровне [52]. У нокаут мутантов арабидопсис по белку GSN0R резко падает сопротивляемость патогенам, повышается содержание нитратов в тканях. Напротив, у растений, резистентных к вирулентным бактериальным возбудителям, активность AtGSN0R1 возрастает [53]. У таких растений повышение активности AtGSN0R1 коррелирует с накоплением салициловой кислоты, происходит экспрессия генов защиты pathogenesis-related-1 (PR-1). Таким образом, реакции транс-нитрозилирования, запускаемые GSN0R, активирует защитные реакции через салицилатную сигнальную сеть. Но можно привести и противоположный пример: AtSABP3 - фермент, способный связывать салициловую кислоту и проявлять карбоангидразную функцию, играет важную роль в формировании устойчивости к заболеваниям; S-нитрозилирование AtSABP3 ингибирует обе активности фермента и снижает устойчивость арабидопсис к патогенам [54]. Таким образом, роль N0 в развитии защитных реакций многолика.

С гем-содержащими белками N0 может взаимодействовать двумя путями: образуя нитрозильный комплекс с железом в активном центре либо вступая в окислительно-восстановительные реакции, в которых N0 почти всегда выступает в роли восстановителя. Помимо геминового железа, N0 может взаимодействовать с Fe-S протеидами с образованием белковых моно- и динитрозильных комплексов железа [55]. Таким образом, металлы переменной валентности и гем содержащие белки могут образовывать комплексы с N0. Например, N0 образует нитрозильные комплексы

с гемом цитохрома а3 и Сив в активном центре цитохром с оксидазы — терминального акцептора электронов митохондриальной электрон транспортной цепи. В результате взаимодействия N0 с цит-с-оксидазой обратимо ингибируется клеточное дыхание [56].

Формирование 3-нитротирозина происходит в результате замещения атома водорода аминокислоты на нитрогруппу. Установлено, что в условиях абиотического и биотического стресса доля нитрования белков по тирозину повышается [57], однако к настоящему времени ферменты, подверженные такой модификации, не идентифицированы. Возможно, нитрование белков является маркером нитрозильного стресса у растений, как это показано для животных [57].

Помимо взаимодействия с белками, установлена взаимозависимость между N0 и некоторыми важными сигнальными молекулами: цГМФ, цАДФР и Са2+ [12].

В клетках животных N0 активирует цитозольную растворимую гуанилатциклазу и таким образом инициирует образование цГМФ. N0 реагирует с гемом одной из субъединиц гуанилатциклазы: механизм активации сложен, в деталях дискутируется и возможно включает взаимодействие с двумя молекулами N0 и дополнительное S-нитрозилирование. цГМФ в свою очередь влияет на различные мишени: проте-инкиназы, канальные белки, фосфодиэстеразы и др. Использование в опытах с растениями известных для животных клеток ингибиторов гуанилатциклазы выявило участие N0 и цГМФ в передаче сигнала АБК к закрытию устьиц [8]. Обработка устьичных клеток т укго АБК или SNP приводила к временному повышению уровня цГМФ, а при добавлении ингибитора гуанилатциклазы животных 1Н-[1,2,4] oxadiazolo[4,3-а^т^хаМ^-о^ (0БО) или N0 акцептора PTI0 эффект не наблюдался [8]. Аналогичный ингибиторный анализ показал участие N0 и цГМФ в формировании аэренхимы корней кукурузы [58]. Следовательно, такой механизм передачи сигнала возможен в случае эндогенной генерации N0 т planta.

Иной возможный механизм действия N0 - мобилизация ионов Ca2+ [59]. Известно, что при передаче сигнала биотической или абиотической природы в растительной клетке наблюдаются изменения и цитозольной концентрации Ca2+, и уровня N0 [60]. В эксперименте экзогенный N0 вызывал выход Ca2+ из клеточных депо в замыкающих клетках устьиц Vicia faba и влиял на активность ферментов, в т.ч. протеинкиназ, а также Ca2+-зависимых К+ and С1-каналов [60].

Схожие данные об N0 как регуляторе кратковременных изменений цитозольной концентрации Ca2+ получены при изучении закрывания устьиц под действием АБК и образования придаточных корней, индуцированном ауксином [6, 29]. Охарактеризована одна из протеинкиназ огурца (50 кДа), находящаяся под контролем N0 [6]. Предполагается, что она может участвовать и в процессе образования придаточных корней.

Подтверждается экспериментально и причастность N0 в репрограммированию генома растительных клеток [12-15, 61]. Показаны изменения уровня экспрессии многих растительных генов при воздействии N0 [62]. При обработке культуры клеток арабидопсис газообразным N0 ответили 342 гена [22], но в корнях целого интактного растения под действием N0 менялась активность значительно меньшего числа генов [63]. В основном влияние N0 затрагивало гены, ответственные за защитные системы растений, устойчивость к окислительному стрессу и восприятие гормонального сигнала [13]. Но у растений арабидопсис, в частности, после обработки N0 наблюдали репрессию генов C0NSTANS и GIGANTEA и индукцию FL0WERING L0CUS ^ что указывает, в частности, на роль N0 в регуляции фотопериода и цветения [9].

Обобщая вышеизложенное, следует отметить, что функции N0 у растений существенны и многогранны. По сравнению с животными, отличительной особенностью является многообразие способов генерации N0. Регуляторная функция N0 реализуется путем химического взаимодействия с белками, в результате чего изменяется их активность. Исследования последних лет выявили сигнальную роль N0 в самых разных процессах роста и развития растений: прорастании семян, формировании корневой системы, регуляции цветения, оплодотворения и др. [9, 31, 64]. Опубликованы данные об индукции генов под действием N0 [22, 62, 63] и об участии N0 в гуанилатциклазной [8, 58] и кальциевой системах сигналинга [59]. Несмотря на это, рецептор N0 в растительных клетках до сих пор не обнаружен, неизвестны транскрипционные факторы, с которыми бы взаимодействовал N0.

Мы полагаем, что физиологическая роль N0 в растительном метаболизме зависит от его эндогенного содержания в тканях. При высоких, миллимо-лярных, значениях N0 токсичен: значимыми становятся реакции генерации активных форм кислорода и новых активных форм азота, в частности, перок-синитрита. Последний участвует в посттрансляци-онной инактивации белков, инициируя реакции нитрования по тирозину.

Для выполнения сигнальной функции достаточно низких, микромолярных, или даже сверхнизких, на-номолярных, концентраций N0, сопоставимых с концентрацией Са2+ при передаче сигнала. Вероятно, имеют значение локальные флуктуации концентрации N0 в клетке, подобно «кальциевой подписи». Возможно также, что в клетке постоянно существует «фоновая» концентрации N0, а при генерации сигнала происходит повышение «пороговой» концентрации. И хотя мы еще далеки от понимания тонких механизмов участия N0 в передаче сигналов на уровне растительной клетки, стремительное развитие методов протеомного и транскриптомного анализов позволяют надеяться на успех в этой области.

Список использованных источников

1. Тарчевский И.А. Метаболизм растений при стрессе // Изд-во «Фэн». Казань. 2001. 448 с.

2. Valderrama R., Corpas F.J., Carreras A., Fernandez-Ocana A., Chaki M., Luque F., Gomez-Rodriguez M.V., Colmenero-Varea P., Del Rio L.A., Barroso J.B. Nitrosative stress in plants // FEBS Lett. 2007. V.581. p.453-461.

3. Hong J.K., Yun B.-W., Kang J.-G., Raja M.U., Know E., Sorhagen K., Chu C., Wang Y, Loake G.J. Nitric oxide function and signaling plant disease resistance // J. Exp. Bot. 2008. V.59. p.147-154.

4. Correa-Aragunde N., Graziano M., Lamattina L. Nitric oxide plays a central role in determining lateral root development in tomato // Planta. 2004. V.218. p.900-905.

5. Correa-Aragunde N., Graziano M., Chevalier C., Lamattina L. Nitric oxide modulates the expression of cell cycle regulatory genes during lateral root formation in tomato // J. Exp. Bot. 2006. V. 57. P. 581-588.

6. Lanteri M.L., Pagnussat G.C., Lamattina L. Calcium and calcium-dependent protein kinases are involved in nitric oxide-and auxin-induced adventitious root formation in cucumber // J. Exp. Bot. 2006. V.57. p.1341-1351.

7. Kasprowicz A., Szuba A., Volkmann D., Baluska F., Wojtaszek P. Nitric oxide modulates dynamic actin cytoskeleton and vesicle trafficking in a cell type-specific manner in root apices // J. Exp. Bot. 2009. V.60. p.1605-1617.

8. Neill S., Barros R., Bright J., Desikan R., Hancock J., Harrison J., Morris P., Ribeiro D., Wilson I. Nitric oxide, stomatal closure, and abiotic stress // J Exp Bot. 2008. V.59. p.165-176.

9. He Y, Tang R.H., Hao Y, Stevens R.D., Cook C.W., Ahn S.M.,

Jing L., Yang Z., Chen L., Guo F., Fiorani F., Jackson R.B., Crawford N.M., Pei Z.M. Nitric oxide represses the Arabidopsis floral transition // Science. 2004.V.305. p.1968-71.

10. Prado A.M., Colaco R., Moreno N., Silva A.C., Feijo J.A. Targeting of Pollen Tubes to Ovules Is Dependent on Nitric Oxide (NO) Signaling // Mol.Plant. 2008. V.1. p.703-714.

11. Hu X., Neill S.J., Tang Z., Cai G.J. Nitric oxide mediates gravi-tropic bending in soybean roots // Plant Physiol. 2005. V.137. p.663-670.

12. Besson-Bard A., Pugin A., Wendehenne D. New insights into nitric oxide signaling in plants // Annu RevPlant Biol. 2008. V.59. p.21-39.

13. Moreau M., Lindermayr C., Durner J., Klessig D.F. NO synthesis and signaling in plants - where do we stand? // Phys. Plantar. 2010. V.138. p.372-383.

14. Глянько А.К., Митанова Н.Б., Степанов А.В. Физиологическая роль оксида азота (NO) у растительных организмов //

J. Stress Physiol. & Biochem. - 2009. - V. 5, № 3. - P. 33-52.

15. Красиленко Ю.А., Емец А.И., Блюм Я.Б. Функциональная роль оксида азота у растений // Физиол. раст. 2010. т.57.№ 4.с. 483-494.

16. Groves J.T, Wang C.C. Nitric oxide synthase: models and mechanisms // Curr Opin Chem Biol. 2000. V.4. p.687-95.

17. Barroso JB, Corpas FJ, Carreras A, Sandalio LM, Valderrama R, Palma JM. Localization of nitric oxide synthase in plant peroxisomes // J Biol Chem. 1999.V. 274. p.36729-36733.

18. Cueto M., Hernandez-Perera O., Martin R., Bentura M.L., Rodrigo J., Lamas S., Golvano M.P Presence of nitric oxide synthase activity in roots and nodules of Lupinus albus // FEBS Letters. 1996. V.398. p.159-164.

19. Crawford N.M. Mechanisms for nitric oxide synthesis in plants // J. Exp. Bot. 2006. V.57. p.471-478.

20. Crawford N.M., Galli M., Tischner R., Heimer YM., Okamoto M., Mack A. Response to Zemojtel et al: plant nitric oxide synthase: back to square one // Trends Plant Sci. 2006a. V.11. p.526-535.

21. Corpas FJ., Barroso J.B., Carreras A., Valderrama R., Palma J.M., Leon A.M., Sandalio L.M., del Rio L.A. Constitutive arginine-dependent nitric oxide synthase activity in different organs of pea seedlings during plant development // Planta. 2006. V.224. p.246-254.

22. Besson-Bard A., Gravot A., Richaud P., Auroy P., Duc C.,

Gaymard F., Taconnat L., Renou J.P., Pugin A., Wendehenne D. Nitric oxide contributes to cadmium toxicity in Arabidopsis by promoting cadmium accumulation in roots and by up-regulating genes related to iron uptake // Plant Physiol. 2009. V.149. p.1302-1315.

23. Asai S., Yoshioka H. Nitric oxide as a partner of reactive oxygen species participates in disease resistance to necrotrophic pathogen Botryis cinerea in Nicotiana benthamiana // Mol Plant Microbe Interact. 2009. V.22. p.619-629.

24. Ribeiro E.A., Cunha F.Q., Tamashiro W.M., Martins I.S. Growth phase-dependent subcellular localization of nitric oxide synthase in maize cells // FEBS Lett. 1999. V.445. p.283-286.

25. Butt YK.-C., Lum J.H.-K., Lo S.C.-L. Proteomic identification of plant proteins probed by mammalian nitric oxide synthase antibodies // Planta. 2003. V.216. p.762-771.

26. Zhao M.G., Tian Q.Y, Zhang W.H. Nitric oxide synthase dependent nitric oxide production is associated with salt tolerance in Arabidopsis // Plant Phys. 2007. V.144. p.206-217.

27. Yamasaki H., Sakihama Y, Takahashi S. An alternative pathway for nitric oxide production in plants: new features of an old enzyme // Trends Plant Sci. 1999. V.4. p.128-129.

28. Rockel P, Strube F., Rockel A.,Wildt J., Kaiser W.M. Regulation of nitric oxide (NO) production by plant nitrate reductase in vivo and in vitro // J. Exp. Bot. 2002. V.53. p.103-110.

29. Desikan R., Griffiths R., Hancock J., Neill S. A new role for an old enzyme: nitrate reductase-ediated nitric oxide generation is required for abscisic acid-induced stomatal closure in Arabidopsis thaliana // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2002. V.99. p.16314-16328.

30. Meyer C., Lea U.S., Provan F., Kaiser W.M., Lillo C. Is nitrate reductase a major player in the plant NO (nitric oxide) game? // Photosyn. Res. 2005. V.83. p.181-189.

31. Kolbert Z., Bartha B., Erdei L. Exogenous auxin-induced NO synthesis is nitrate reductase-associated in Arabidopsis thaliana root primordia // J. Plant Phys. 2008. V.165. p.967-975.

32. Sang J., Jiang M., Lin F., Xu S., Zhang A., Tan M. Nitric oxide reduces hydrogen peroxide accumulation involved in water stress-induced subcellular anti-oxidant defense in maize plants. J Integr Plant Biol. 2008. V.50. p.231-243.

33. Seligman K., Saviani E.E., Oliveira H.C., Pinto-Maglio C.A., Salgado I. Floral transition and nitric oxide emission during flower development in Arabidopsis thaliana is affected in nitrate reductase-deficient plants // Plant Cell Phys. 2008.V.49. p.1112-1121.

34. Lea U.S., ten Hoopen F, Provan F, Kaiser W.M., Meyer C.,

Lillo C. Mutation of the regulatory phosphorylation site of tobacco nitrate reductase results in high nitrite excretion and NO emission from leaf and root tissue // Planta. 2004. V.219. p.59-65.

35. Stohr C., Strube F, Marx G., Ullrich W.R., Rockel P A plasma membrane-bound enzyme of tobacco roots catalyses the formation of nitric oxide from nitrite // Planta. 2001. V.212. p.835-841.

36. Stohr C., Stremlau S. Formation and possible roles of nitric oxide in plant roots // J Exp Bot. 2006. V.57. p.463-70.

37. Millar T.M., Stevens C.R., Benjamin N., Eisenthal R., Harrison R., Blake D.R. Xanthine oxidoreductase catalyses the reduction of nitrates and nitrite to nitric oxide under hypoxic conditions // FEBS Lett. 1998. V.427. p.225-228.

38. Li H., Samouilov A., Liu X., Zweier J.L. Characterization of the effects of oxygen on xanthine oxidase-mediated nitric oxide formation // J Biol Chem. 2004. V.279. p.16939-16946.

39. Wilson I.D., Neill S.J., Hancock J.T. Nitric oxide synthesis and signalling in plants // Plant Cell Environ. 2008. V.31. p.622-631.

40. Kozlov A.V., Staniek K., Nohl H. Nitrite reductase activity is a novel function of mammalian mitochondria // FEBS Lett. 1999. V.454. p.127-130.

41. Nohl H., Staniek K., Sobhian B., Bahrami S., Redl H., Kozlov A.V. Mitochondria recycle nitrite back to the bioregulator nitric monoxide // Acta Biochim Pol. 2000. V.47. p.913-921.

42. Cooper C.E., Patel R.P, Brookes PS., Darley-Usmar V.M.

Nanotransducers in cellular redox signaling: modification of thiols by reactive oxygen and nitrogen species // Trends Biochem Sci. 2002. V.27. p.489-492.

43. Planchet E., Gupta K.J., Sonoda M.,Kaiser W.M. Nitric oxide emission from tobacco leaves and cell suspensions: rate limiting factors and evidence for the involvement of mitochondrial electron transport // The Plant Journal. 2005. V.41. p.732-743.

44. Tischner R., Planchet E., Kaiser W.M. Mitochondrial electron transport as a source for nitric oxide in the unicellular green alga Chlorella sorokiniana // FEBS Lett. 2004. V.576. p.151-155.

45. Pagnussat G.C., Simontacchi M., Puntarulo S., and Lamattina L. Nitric Oxide Is Required for Root Organogenesis // Plant Phys. 2002.V.129. p.954-956.

46. Lombardo M.C., Graziano M., Polacco J.C., Lamattina L. Nitric oxide functions as a positive regulator of root hair development // Plant Sig. Behav. 2006. V.1. p.28-33.

47. Drew M.C., Saker L.R. Nutrient supply and the growth of the seminal root system of barley. II. Localized, compensatory increases in lateral root growth and rates of nitrate uptake when nitrate supply is restricted to only part of the root system // J. Exp. Bot. 1975. V.26. p.79-90.

48. Zhang H., Jennings A., Barlow P., Forde B. Dual pathways for regulation of root branching by nitrate // Plant Biol. 1999. V.96. p.6529-6534.

49. Zhang H., Forde B. Regulation of Arabidopsis root development by nitrate availability // J Exp. Bot. 2000. V.51. p.51-59.

50. Сидоренко Е.С., Харитонашвили Е.В. Нитрат-ион - сигнал для роста и развития корневой системы // Агрохимия. 2011. № 7. с.37-42.

51. Lindermayr C., Saalbach G., Durner J. Proteomic identification of S-nitrosylated proteins in Arabidopsis // Plant Phys. 2005.

V. 137. p.921-930.

52. Liu L., Hausladen A., Zeng M., Que L., Heitman J., Stamler J.S.

A metabolic enzyme for S-nitrosothiol conserved from bacteria to humans // Nature. 2001. V.410. p.490-494.

53. Feechan A., Kwon E., Yun B.W., Wang Y, Pallas J.A., Loake G.J.

A central role for S-nitrosothiols in plant disease resistance // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2005. V.102. p.8054-8059.

54. Wang YQ., Feechan A., Yun B.W., Shafiei R., Hofmann A., Taylor P., Xue P., Yang F.Q., Xie Z.S., Pallas J.A., Chu C.C., Loake G.J. S-nitrosylation of AtSABP3 antagonizes the expression of plant immunity // J Biol Chem. 2009. V.284. p.2131-2137.

55. Ванин А.Ф. Динитрозольные комплексы железа и нитрозотионолы -две возможные формы стабилизации и транспорта оксида азота в биосистемах // Биохимия. 1998. -Т.63, вып. 7. С. 924 - 938.

56. Brown G.C., Cooper C.E. Nanomolar concentrations of nitric oxide reversibly inhibit synaptosomal respiration by competing with oxygen at cytochrome oxidase // FEBS Lett. 1994. V.356. p.295-298.

57. Chaki M., Fernandez-Ocana A.M., Valderrama R., Carreras A., Esteban F.J., Luque F., Gomez-Rodriguez M.V., Begara-Morales J.C., Corpas F.J., Barroso J.B. Involvement of reactive nitrogen and oxygen species (RNS and ROS) in sunflower-mildew interaction // Plant Cell Physiol. 2009. V.50. p.265-279.

58. Leitner M., Vandelle E., Gaupels F. Bellin D., Delledonne M. NO signals in the haze: nitric oxide signalling in plant defence //

Curr Opin Plant Biol. 2009. V.12. p.451-458.

59. Courtois C., Besson A., Dahan J., Bourque S., Dobrowolska G., Pugin A., and Wendehenne D. Nitric oxide signalling in plants: interplays with Ca2+ and protein kinases // J. Exp. Bot. 2008.

V.2. p.155-163.

60. Garcia-Mata C., Gay R., Sokolovski S., Hills A., Lamattina L., Blatt M.R. Nitric oxide regulates K+ and Cl_ channels in guard cells through a subset of abscisic acid-evoked signaling pathways // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2003. V.100. p.11116-11121.

61. Колупаев Ю. Е., Карпец Ю. В. Участие оксида азота (NO) в трансдукции сигналов абиотических стрессоров у растений // Вестник Харьковского нац. аграр. университета. Сер. Биология. 2009. Вып.3. с.6-19.

62. Grun S., Lindermayr C., Sell S., Durner J. Nitric oxide and gene regulation in plants // J. Exp. Bot. 2006. V.57. p.507-516.

63. Badri D.V., Loyola-Vargas V.M., Du J., Stermitz F.R., Broeckling C.D., Iglesias-Andreu L., Vivanco J.M. Transcriptome analysis of Arabidopsis roots treated with signaling compounds: a focus on signal transduction, metabolic regulation and secretion // New Phytol. 2008. V. 179. p.209-223.

64. McInnis S.M., Desikan R., Hancock J.T, Hiscock S.J. Production of reactive oxygen species and reactive nitrogen species by angiosperm stigmas and pollen:potential signalling crosstalk?

// New Phyt. 2006. V. 172. p.221-228.

Информация об авторах

• Сидоренко Е.С. - соискатель, научный сотрудник, Биологический факультет МГУ им. М.В. Ломоносова, Москва

• Харитонашвили Е.В. - к.б.н., доцент, Биологический факультет МГУ им. М.В. Ломоносова, Москва