Адаптивные реакции ламинарии японской (Laminaria japonica Aresch.) к условиям хронического загрязнения среды тяжелыми металлами

2005

Известия ТИНРО

Том 143

УДК 582.272.46:581.522.5

И.С.Гусарова, Н.В.Иванова, Т.В.Шапошникова

АДАПТИВНЫЕ РЕАКЦИИ ЛАМИНАРИИ ЯПОНСКОЙ (LAMINARIA JAPONICA ARESCH.) К УСЛОВИЯМ ХРОНИЧЕСКОГО ЗАГРЯЗНЕНИЯ СРЕДЫ ТЯЖЕЛЫМИ МЕТАЛЛАМИ

Рассмотрены адаптивные реакции бурой водоросли Laminaria japonica Aresch. на побережье северного Приморья в районе хронического загрязнения тяжелыми металлами (бухта Рудная, Японское море). В зоне максимального загрязнения отмечено уменьшение линейных размеров и массы растений. Для меристематичес-ких тканей характерна более выраженная пигментация, а также уменьшение размеров клеток всех слоев тканей с одновременным увеличением их рядности. Наблюдается изменение размеров и формы зооспорангиев, а также отставание в созревании репродуктивной ткани. Обсуждается достоверность критериев ответной реакции ламинарии японской на загрязнение и возможность использования данного вида как биоиндикатора.

Gusarova I.S., Ivanova N.V., Shaposhnikova T.V. Adaptive reactions of Laminaria japonica Aresch. to chronic pollution of its environment by heavy metals // Izv. TINRO. — 2005. — Vol. 143. — P. 140-148.

Adaptive reactions of Laminaria japonica Aresch to its environment are investigated for the case of Rudnaya Bay (the Japan Sea) chronically polluted by heavy metals. The adaptive reactions were presented by: decreasing of weight and linear sizes of the blades, intensive pigmentation of the tissues, reduction of the cells size in all layers of the tissues simultaneously with increasing of the lanes number, and delay of the reproductive tissue development. Besides, changes of size and shape of zoospores were observed. Reliability of the reactions criteria is estimated. A possibility of the Laminaria japonica using as bioindicator of environmental pollution is discussed.

В условиях возрастающего влияния загрязнения на морские экосистемы большое значение приобретает изучение адаптивных реакций растительных организмов, составляющих основу многих сообществ мелководной зоны шельфа.

В литературе обсуждаются вопросы изменения видового состава растительности (Калугина-Гутник, 1975; Гусарова, Епифанов, 1982; Гусарова, 1984а, б; Клоч-кова, 1984; Клочкова, Березовская, 2001), перестройки возрастной структуры поселений некоторых видов бурых водорослей (Парчевский и др., 1985; Березовская, Клочкова, 2000; Воскобойников, 2004; Дмитриева, 2004), реакций различных систематических групп водорослей в условиях загрязнения тяжелыми металлами (Zavodnic, 1977; Золотухина и др., 1987).

Несмотря на многочисленные работы, касающиеся вопросов загрязнения шельфа, в литературе недостаточно сведений об ответных реакциях макроводорослей на уровне организма в условиях повышенного содержания тяжелых металлов в морской воде.

Цель настоящей работы — изучить изменение морфометрических признаков, анатомического строения пластины и состояния репродуктивной ткани лами-

140

нарии японской (Laminaria japónica Aresch.), произрастающей в бухте Рудной (Японское море) в зонах хронического загрязнения тяжелыми металлами.

Выбор объекта исследований обусловлен тем, что ламинария японская постоянно присутствует в зарослях в условиях хронического загрязнения вод и грунта тяжелыми металлами. Это установлено в результате мониторинга растительности бухты Рудной в разные сезоны с 1976 по 1980 г. (Гусарова, 19846) и периодических наблюдений в летнее время с 1990 по 2000 г.

Бухта Рудная отличается высоким содержанием тяжелых металлов, которые находятся в воде в растворенной минеральной и органической формах, а также во взвеси и в грунте. В результате добычи и переработки полиметаллических руд в этом районе главными загрязняющими компонентами, поступающими в бухту с речным стоком и путем аэрального переноса, являются цинк, свинец, медь, кадмий, железо (Христофорова и др., 1981; Доклад ..., 1996; Шулькин, 2004).

Химический состав донных отложений бухты свидетельствует об их обогащении Zn, Pb, Cu, Mn, Cd в 20-50 раз по сравнению с незагрязненными отложениями (Шулькин, 2004).

Многолетние исследования химико-экологического состояния вод бухты Рудной, проведенные в 80-е гг., позволяют выделить в ее пределах районы с разным уровнем содержания поллютантов. Максимальное содержание тяжелых металлов отмечалось в южной части бухты к юго-востоку от устья р. Рудной. Здесь концентрации тяжелых металлов в десятки раз превышали фоновые. На остальной акватории бухты наблюдалось умеренное содержание металлов в воде, в 2-4 раза превышающее фоновые концентрации (Христофорова, 1989).

Несмотря на спад промышленного производства в 1993 г., вызвавший сокращение количества поступающих загрязняющих веществ, высокое содержание металлов в воде сохраняется и в настоящее время (Коженкова и др., 2000), поэтому изучение адаптивных реакций макроводорослей остается актуальным вопросом.

Сбор водорослей проводили в средней части северного Приморья на 5 полигонах, различающихся интенсивностью техногенного пресса (см. рисунок). Указанные в статье полигоны максимально приближены к станциям химико-экологического мониторинга (Коженкова, 2000; Коженкова и др., 2000; Шулькин и др., 2003).

Карта-схема расположения контрольных полигонов: 1 — 5 — номера полигонов

The map of dislocation the native arears in Primorye region: 1-5 — numbers of control stations

Полигоны 1 и 2 расположены у мысов Мраморного и Маячного в чистых водах и рассматриваются как контрольные; 3-й полигон выбран между бухтами Рудная и Лидовка, слабо подвержен техногенному воздействию, содержание тяжелых металлов здесь близко к фоновому; 4-й полигон расположен в 130 м к северу от пирса в зоне умеренного загрязнения с концентрациями металлов, в 2-4 раза превышающими фоновые; 5-й полигон находится в южной части бухты

на расстоянии 300 м от устья реки, т.е. в зоне высокого загрязнения с содержанием микроэлементов в 10 раз и более выше фонового. Отобрать пробы в непосредственной близости от устья реки не удалось, так как береговые строительные работы вызвали перераспределение грунта и уничтожение экотопа ламинарии.

Морфометрическая характеристика слоевищ представлена по результатам сбора августа 1998 г. Исследования по анатомии пластины выполнены в июне 1998 г., в период активного роста слоевищ, и в августе, при замедлении роста. Спороносную ткань анализировали в августе 1991 и 1998 гг. в период ее формирования.

Растения для анализа собирали на скалистом или скалистом с навалами глыб грунте в фитоценозах с доминированием ламинарии японской с глубины 1-3 м. На каждом полигоне отбирали по 50 экз. двулетней ламинарии и проводили анализ слоевищ по 5 параметрам (длина растения, ширина и толщина пластины, масса растения, длина черешка). Из всей совокупности выделяли 10 растений с модальными характеристиками для последующего анализа.

Поперечные срезы пластины и спороносной ткани изготавливали вручную лезвием бритвы и просматривали под микроскопом Laboval-4 с использованием окуляр-микрометра при увеличении 16х20, 16х40.

Анализировали 3 основных функциональных слоя: коровой, включающий кору и меристодерму и выполняющий ассимиляционные функции; промежуточный, в котором накапливаются питательные вещества; сердцевину, проводящий слой. Определяли ширину слоев и их процентные соотношения, размеры клеток, диаметр и топографию слизистых каналов.

При оценке спороносной ткани измеряли зооспорангии, слизистые шапки и парафизы. Определяли стадии зрелости спороносной ткани по шкале, предложенной Т.Н.Крупновой (1984): 1 — стадия образования парафиз, 2 — стадия образования зооспорангиев, 3 — начало их созревания, 4 — стадия максимальной зрелости зооспорангиев, 5 — стадия выхода зооспор, 6 — стадия разрушения репродуктивных структур.

Рассчитывали средние значения, стандартное отклонение, коэффициенты вариации рассматриваемых признаков. Достоверность различий между средними значениями признаков на разных полигонах определяли по ^критерию Стью-дента (Зайцев, 1990).

Морфометрическая характеристика слоевищ

Растения, выбранные для сравнительного анализа, имели хорошо выраженные видовые признаки. Пластина взрослых растений — линейно-ланцетовидная, кожистая с ровными или слабо волнистыми краями, клиновидным или округлым основанием, хорошо выраженной срединной полосой. Черешок цилиндрический или сдавленный в поперечном сечении, ризоиды дихотомически ветвящиеся от 7 до 12 раз.

Анализ морфометрических признаков растений в августе показал, что на полигонах 1-3 растения хорошо развиты. Средняя длина пластины составляла 182,3-205,4 см при ширине 16,4-17,6 см, толщина пластины изменялась незначительно — 3,5-3,7 мм, — средние значения массы слоевищ варьировали от 567 до 675 г. Длина черешка составляла 6,9-7,5 см. Достоверных различий между растениями на этих полигонах не обнаружено (табл. 1, 2).

По мере приближения к зоне загрязнения растения становились мельче. Так, на полигоне 4 пластина имела среднюю длину 150,8 см при ширине 14,2 см, толщина пластины составила 3,3 мм, длина черешка — 6,3 см, а масса слоевища снизилась до 480 г. На полигоне 5 в зоне максимального загрязнения размеры растений сократились соответственно до 140,5 см, 13,5 см, 2,9 мм, 5,7 см и 420 г, при этом достоверность полученных различий статистически значима (табл. 2).

Таблица 1

Морфометрическая характеристика двулетней ламинарии японской на контрольных полигонах

Morphometric characteristics of two-years Laminaria japonica Aresch.

on control stations

Table 1

Полигон

Длина Ширина Толщина Длина Масса

пластины, см пластины, см пластины, мм черешка, см растения, г

Хср+Мх Су, % Хср+Мх Су, % Хср+Мх Су, % Хср+Мх Су, % Хср+Мх Су, %

190,9 ± 6,2

205.4 ± 5,4 182,3 ± 6,6 150,8 ± 6,9

140.5 ± 9,1

18,0 17,8

19.5 24,3

27.6

16.4 ± 0,3 17,0 ± 0,3 17,6 ± 0,4 14,2 ± 0,6

13.5 ± 0,6

14.1 16,1

15.2

15.3

18.4

3,7 ± 0,4

3.5 ± 0,2

3.6 ± 0,3 3,3 ± 0,4 2,9 ± 0,5

10.3

11.4 12,6 14,4 16,3

7.2 ± 0,3 7,5 ± 0,2 6,9 ± 0,2

6.3 ± 0,3 5,7 ± 0,3

16,2 18,3 22,1 20,6 25,3

675 ± 23 567 ± 24 640 ± 27 480 ± 23 420 ± 29

25,4

27.4

26.5 31,2 39,5

При оценке индивидуальной изменчивости морфологических признаков ламинарии видно, что растения с полигонов 1-3 имеют более низкую степень варьирования рассматриваемых признаков по сравнению с растениями на полигонах 4 и 5. При этом наиболее изменчивыми на последних полигонах являются такие показатели, как длина пластины (коэффициент вариации (Су) изменяется от 24 до 27 %) и масса слоевищ (Су 31-39 %) (см. табл. 1).

Таблица 2

Оценка достоверности различий морфологических признаков растений по критерию Стьюдента, P = 0,01*

Table 2

The estimation of confidence differences for morphological parameters of plans by the Students criterion, P = 0.01*

Полигон 1 2 3 4 5

1 + 1,834 2,112 4,018** 5,271**

2 2,321 + 3,012 2,561 3,225**

3 2,251 3,112 + 3,621** 4,123**

4 3,347** 4,017** 3,561** + 2,318

5 4,287** 6,213** 3,562** 2,614 +

масса растения, ниже

* Выше диагонали длина пластины.

** Различия достоверны (уровень значимости 0,99).

Более высокая степень изменчивости морфологических признаков на фоне снижения размеров талломов на полигонах с выраженным загрязнением вод тяжелыми металлами свидетельствует, по-видимому, о попытке реализации растениями своего генетического потенциала в условиях стрессового воздействия.

Анатомическое строение пластины

Анализ анатомической структуры пластины ламинарии японской, собранной на полигонах наблюдений, показал, что в период от июня к августу общим для всех растений является изменение ширины функциональных слоев без явного изменения средних размеров клеток. При этом наблюдается увеличение толщины ассимиляционного слоя на 8-18 %, промежуточного слоя на 6-10 % при одновременном сокращении сердцевины на 14-20 %. Эти процессы свидетельствуют о продолжении активного роста растений в данный период и накоплении питательных веществ, необходимых для развития спороносной ткани в августе (Подкорытова, 1981), и не связаны с влиянием поллютантов.

При оценке изменений анатомии пластины в условиях разной степени загрязнения вод тяжелыми металлами обнаружено, что в период исследований на полигонах 1-3 толщина корового слоя колебалась от 46,8 до 50,2 мкм в июне и от 51,2 до 57,3 мкм в августе, т.е. сохранялась на обычном для ламинарии японской уровне. Некоторое увеличение толщины корового слоя до 53,2 мкм в июне и до 60,1 мкм в августе наблюдалось на полигоне 4 (табл. 3). В зоне максимального загрязнения на полигоне 5 выявлено резкое увеличение толщины

143

корового слоя до 90,3 мкм в июне и до 107,4 мкм в августе. Следует заметить, что клетки ассимиляционного слоя на двух последних полигонах интенсивно пигментированны, а слоевища имеют более темную окраску, чем растения из чистых районов. Потемнение слоевищ за счет увеличения количества пигментов свидетельствует о напряженности процесса фотосинтеза, так же как и в условиях недостатка света (Титлянов, Звалинский, 1971).

Анатомическое строение пластины двулетней ламинарии японской на контрольных полигонах

Таблица 3

Table 3

The anatomical structure of blade of two-years Laminaria japonica Aresch.

on control stations

Поли- Me-гон сяц

Коровой слой, мкм Ширина Размеры слоя клеток

Хср±Мх

Промежуточный слой, мкм Ширина Размеры

слоя

клеток

Хср+Mx

Сердцевина, мкм Хср±Мх

Соотношение толщины слоев, %

1 VI VIII 49,0 ± 0,6 53,5 ± 0,7 88- 12 12 2306 ± 97 2464 ± 43 2020- 150 100 350 ± 48 301 ± 52 1,8: 85,4 1,9: 87,6 12,9 10,7

2 VI VIII 46,8 ± 0,2 57,3 ± 0,4 10 8- -12 12 2090 ± 91 2203 ± 74 2020 150 80 402 ± 56 320 ± 63 1,8: 82,6 2,2: 85,6 16,0 12,4

3 VI VIII 50.2 ± 0,4 51.3 ± 0,6 710 12 -12 2004 ± 84 2107 ± 93 1020- 100 100 356 ± 41 310 ± 46 2,0: 83,5 2,0: 85,6 14,8 12,6

4 VI VIII 53,2 ± 0,5 60,1 ± 0,7* 88- 10 15 1750 ± 67 1915 ± 71* 2015- 100 100 440 ± 72 360 ± 57* 2,3: 78,1 2,6: 82,1 19,6 15,4

5 VI VIII 90,3 ± 0,8* 107,4 ± 0,5* 55- 20 20 1620±53* 1700 ± 79* 2020- 100 120 553 ± 65* 450 ± 61* 3,7: 68,0 4,7: 75,5 28,3 20,1

* Различия достоверны при Р = 0,01.

В течение всего периода работ на полигонах наблюдаются явные различия в толщине промежуточного слоя. В чистых районах (полигоны 1-3) этот слой хорошо выражен и составляет в среднем 2196 мкм. На полигоне 4 наблюдается сокращение слоя накопления питательных веществ до 1832 мкм, а на полигоне 5 при максимальном загрязнении его толщина уменьшается до 1660 мкм (табл. 3). Разница в толщине промежуточного слоя на контрольных полигонах и в зоне загрязнения составляет 23-31 %. Это свидетельствует об ослаблении функции накопления питательных веществ и подготовки растений к размножению вследствие прежде всего нарушения процесса ассимиляции.

Изменения в анатомической структуре пластин ламинарии проявились и в сердцевине, т.е. в проводящем питательные вещества слое. На полигонах 1-3 толщина этого слоя за период наблюдений слабо различалась и составляла в среднем 340 мкм, в районе умеренного загрязнения она достигала 400 мкм, при максимальном загрязнении возрастала до 502 мкм. Увеличение толщины проводящего слоя на 40-54 % на полигоне 5, в зоне максимального загрязнения, подтверждает наличие стрессового состояния у растений.

Рассмотренные выше морфоструктурные нарушения в тканях пластин ламинарии в районе загрязнения подтверждаются также изменениями соотношений основных функциональных слоев. Так, доля ассимиляционного слоя возрастает в 1,9-2,0 раза, накопительного — снижается в 1,2-1,3 раза, увеличивается доля проводящего слоя в 1,6-2,3 раза по сравнению с растениями чистых районов. При умеренном загрязнении эти различия в соотношении слоев выражены слабо (табл. 3).

Репродуктивные структуры интегрально отражают состояние растения и связаны с морфологией, физиологией и ростовыми процессами.

144

В литературе имеются сообщения о подавлении процесса выхода, оседания и прорастания спор некоторых видов черноморских макрофитов под влиянием тяжелых металлов (Полищук, 1979; Воскобойников и др., 1993) и задержке всех стадий онтогенеза Laminaria bongardiana при смешанном загрязнении (Трофимова, Вялых, 2001).

По нашим наблюдениям, загрязнение тяжелыми металлами среды обитания сказывается на развитии спороносной ткани, замедляя этот процесс. Различия в спороношении у растений из разных мест видны по развитию и расположению репродуктивной ткани. На полигонах 1-3 в основной массе пластин спороносная ткань хорошо выражена и расположена в виде широкой полосы с внешней стороны пластины и в виде пятен с внутренней. Она занимает 40-60 % площади пластины. На полигонах 4 и 5 наблюдается задержка в формировании спороносной ткани, так как она отмечена в виде отдельных пятен в основном с внешней, иногда с внутренней стороны и ее площадь составляет 30-40 % от площади пластины.

При анализе структуры спороносной ткани выявлены изменения в размерах и форме зооспорангиев. В чистых районах и районах со слабым загрязнением в 1991 и в 1998 гг. длина зооспорангиев колебалась от 58,6 до 62,8 мкм при ширине 9,1-12,6 мкм. При умеренном загрязнении среды увеличение длины зооспорангиев до 65,5 мкм отмечено у растений, собранных в 1998 г., в то же время длина зооспорангиев у растений в 1991 г. соответствовала норме (табл. 4).

Таблица 4

Репродуктивный статус ламинарии японской на полигонах

Table 4

The reproduction status of Laminaria japónica Aresch. on control stations

Размеры Слизистая Размеры Стадии зрелости

Поли- Месяц, зооспорангиев, мкм шапка, парафиз, спороносной ткани,

гон год Длина Ширина мкм мкм их соотношение,

Хср±Мх Хср±Мх Хср±Мх Хср±Мх %

1 VI 1991 61,7 ± 0,6 11,7 ± 0,2 9,7 ± 0,2 110,2 ± 3,3 3-4-5 10: 80: 10

VI 1998 62,8 ± 0,8 12,6 ± 0,8 10,7 ± 0,9 115,7 ± 2,7 3-4-5 5: 90: 5

2 VI 1991 58,6 ± 0,5 10,3 ± 0,3 9,8 ± 0,5 116,3 ± 3,1 3-4-5 5: 80: 15

VI 1998 60,0 ± 2,2 9,1 ± 0,5 9,0 ± 0,6 125,0 ± 3,0 3-4-5 5: 90: 5

3 VI 1991 55,5 ± 2,4 9,4 ± 0,2 9,7 ± 0,4 119,4 ± 2,9 2-3-4 5: 20: 75

VI 1998 61,4 ± 3,1 11,5 ± 1,9 9,2 ± 0,3 121,8 ± 3,2 3-4-5 10: 70: 20

4 VI 1991 60,3 ± 2,1 8,7 ± 0,1 9,5 ± 0,4 113,4 ± 3,1 2-3-4 5: 70: 25

VI 1998 65,5 ± 2,4 9,4 ± 0,2 9,7 ± 0,4 117,1 ± 2,9 3-4-5 10: 80: 10

5 VI 1991 79,1 ± 4,1* 6,0 ± 0,2* 8,8 ± 0,3 115,2 ± 2,5 2-3-4 5: 50: 45

VI 1998 85,5 ± 5,5* 6,3 ± 0,3* 9,0 ± 0,2 120,1 ± 3,1 2-3-4 5: 30: 65

* Различия достоверны при P = 0,05.

Обнаружено достоверное увеличение длины зооспорангиев в среднем на 35 % и сокращение ширины почти на 40 % у растений в зоне максимального загрязнения по сравнению с растениями контрольных полигонов. (табл. 4).

145

Наблюдается отставание в развитии зооспорангиев. Так, в чистых районах (полигон 1-3) в рассматриваемый период у 80-90 % растений выборки преобладала 4-я стадия развития спороносной ткани. При этом 15-20 % растений имели 5-ю стадию зрелости, и у единичных растений преобладала 3-я стадия. На полигоне 4 явных отклонений в развитии спороносной ткани не обнаружено. В зоне хронического загрязнения у растений преобладала 4-я стадия развития (65 %), а также 3-я стадия (30 %). В небольших количествах встречалась 2-я стадия развития спороносной ткани (табл. 4).

Устойчивость ламинарии японской, как и многих бурых водорослей, к высоким концентрациям тяжелых металлов объясняется скорее всего высоким содержанием альгиновой кислоты и ее производных, а также других высокомолекулярных полисахаридов, обладающих ионообменными свойствами и удерживающих ионы металлов в клеточной стенке или межклетниках, связывая их в прочные альгинаты (Hang et al., 1974; Лазаренко, 1975; Христофорова, 1989).

Определенную роль играет также пластинчатая форма слоевища, которая позволяет сократить площадь контакта со средой по сравнению с хорошо разветвленными кустистыми слоевищами.

В результате проведенных исследований установлено, что под воздействием хронического загрязнения вод тяжелыми металлами в слоевищах ламинарии японской происходят структурно-функциональные изменения, направленные на выживание растений.

В зоне максимального загрязнения (полигон 5) все растения уменьшаются в размерах на 20-35 %, имеют выраженные изменения в морфологии вегетативной и генеративной тканей. Наблюдается увеличение толщины ассимиляционного слоя более чем на 70 % при усилении его пигментирования. В среднем на 27 % сокращается толщина промежуточного и на 47 % возрастает толщина сердцевинного слоя.

В условиях загрязнения отмечено замедление формирования репродуктивной ткани и изменение морфологии зооспорангиев. При этом длина зооспоранги-ев увеличивается на 15 %, а ширина сокращается на 25 %.

Многолетний мониторинг поселений ламинарии японской в зоне хронического загрязнения показал, что приспособительные реакции вида, позволяющие поддерживать его возобновление, дают основание охарактеризовать его как эври-бионтный вид, или, следуя за А.А.Калугиной-Гутник (1975), как полисапробный вид с токсикорезистентностью к тяжелым металлам. Такое заключение расширяет представление о ламинарии японской как об экологически пластичном виде (Funano, 1980; Kawai, 1988).

Литература

Березовская В.А., Клочкова Н.Г. Изменение стратегии жизненного цикла Laminaria bongardiana в неблагоприятных условиях // Современные средства воспроизводства и использования водных биоресурсов: Тез. докл. конф. "Инрыбпром—2000". — СПб., 2000. — Т. 1. — С. 60-63.

Воскобойников Г.М. К вопросу об адаптации и регуляции роста морских макро-фитов северных широт // Морская флора и фауна северных широт. Механизмы адаптации и регуляции роста организмов: Мат-лы Второй Всерос. школы по морской биологии. — Апатиты, 2004. — С. 15-30.

Воскобойников Г.М., Зубова Е.Ю., Тыравена Д.Ю. и др. Влияние тяжелых металлов на подвижность спор Laminaria saccharina (Laminariaceae) и клеток Platymonas viridis (Clamydomonaceae) // Ботан. журн. — 1993. — Вып. 78, № 9. — C. 9-15.

Гусарова И.С. Влияние загрязнения на морскую растительность одной их бухт Приморья // Тез. докл. науч.-практ. конф. "Проблемы защиты моря от загрязнений". — Владивосток, 1984а. — С. 27-28.

Гусарова И.С. Сублиторальная растительность и ее сезонная динамика в одной из бухт северо-западной части Японского моря // Гидробиологические исследования заливов и бухт Приморья. — Владивосток: ДВНЦ АН СССР, 1984б. — С. 12-27.

146

Гусарова И.С., Епифанов А.А. Влияние тяжелых металлов на изменение состава растительности в одной из бухт Японского моря // Биология шельфовых зон Мирового океана. Ч. 3. — Владивосток: ДВНЦ АН СССР, 1982. — С. 113-114.

Дмитриева Е.Г. Структура популяции бурых водорослей в условиях антропогенного загрязнения Кольского залива // Морская флора и фауна северных широт. Механизмы адаптации и регуляции роста организмов: Мат-лы Второй Всерос. школы по морской биологии. — Апатиты, 2004. — С. 176-177.

Доклад о состоянии окружающей природной среды Приморского края в 1995 году. — Владивосток: Примор. краев. ком. охраны окруж. среды и природ. ресурсов, 1996. — 174 с.

Зайцев Г.Н. Математика в экспериментальной ботанике. — М.: Наука, 1990. — 295 с.

Золотухина Е.Ю., Гавриленко Е.Е., Бурдин К.С. Влияние ионов цинка и меди на фотосинтез и дыхание морских макроводорослей // Физиология растений. — 1987. — Т. 34, вып. 2. — С. 266-275.

Калугина-Гутник А.А. Фитобентос Черного моря. — Киев: Наук. думка, 1975. — 249 с.

Клочкова Н.Г. Влияние загрязнения на видовой состав водорослей-макрофитов некоторых районов Татарского пролива // Тез. докл. науч.-практ. конф. "Итоги исследования по вопросам рационального использования и охраны биологических ресурсов Сахалина и Курил". — Южно-Сахалинск: СахТИНРО, 1984. — С. 153-155.

Клочкова Н.Г., Березовская В.А. Макрофитобентос Авачинской губы и его антропогенная деструкция. — Владивосток: Дальнаука, 2001. — 204 с.

Коженкова С.И. Мониторинг состояния прибрежно-морских вод Приморья по содержанию тяжелых металлов в бурых водорослях: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. — Владивосток, 2000. — 22 с.

Коженкова С.И., Христофорова Н.К., Чернова Е.Н. Долговременный мониторинг загрязнения морских вод северного Приморья тяжелыми металлами с помощью бурых водорослей // Экология. — 2000. — № 3. — С. 233-237.

Крупнова Т.Н. Закономерности размножения ламинарии японской Laminaria japonica Aresch. — объекта марикультуры: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. — Владивосток, 1984. — 26 с.

Лазаренко Т.Е. Ионообменные свойства альгиновой кислоты, выделенной из черноморской бурой водоросли цистозиры // Биол. моря. — 1975. — Т. 5. — С. 58-61.

Парчевский В.П., Празукин А.В., Попов А.С. и др. Изучение влияния городских сточных вод на популяционные и организменнные параметры черноморской бурой водоросли Cystoseira crinita // Вестн. МГУ. Сер. 16: Биология. — 1985. — № 2. — С. 32-37.

Подкорытова А.В. Содержание свободных аминокислот в ламинарии японской в процессе роста и созревания репродуктивной ткани // Опыт культивирования морских объектов. — Владивосток, 1981. — С. 83-91.

Полищук Р.А. Влияние тяжелых металлов на споры некоторых черноморских макрофитов // 3-е Всесоюз. совещ. по морской альгологии-макрофитобентосу. — Севастополь, 1979. — С. 121-122.

Титлянов Э.А., Звалинский В.И. Пигментная характеристика и интенсивность фотосинтеза зеленых морских водорослей, обитающих на разных глубинах // Биохимия и биофизика фотосинтеза. — Иркутск: Наука, 1971. — С. 66-70.

Трофимова Т.Н., Вялых А.Э. Особенности вегетации Laminaria bongardiana (Lami-nariales, Phaeophyta) в условиях антропогенного загрязнения // Тез. докл. Всерос. конф. мол. ученых "Рыбохозяйственная наука на пути в 21-й век". — Владивосток: ТИНРО-центр, 2001. — С. 51-52.

Христофорова Н.К. Биоиндикация и мониторинг загрязнения морских вод тяжелыми металлами. — Л.: Наука, 1989. — 192 с.

Христофорова Н.К., Богданова Н.Н., Обухов А.И. Использование бурых водорослей фукусов для индикации состояния прибрежно-морских вод // Сихотэ-Алинс-кий биосферный район: принципы и методы экологического мониторинга. — Владивосток: ДВНЦ АН СССР, 1981. — С. 118-127.

Шулькин В.М. Металлы экосистем морских мелководий. — Владивосток: Даль-наука, 2004. — 279 с.

Шулькин В.М., Коженкова Е.Н., Чернова Е.Н., Христофорова Н.К. Металлы в различных компонентах прибрежных морских экосистем Сихотэ-Алинского биосферного района // Геоэкология. Инженерная геология. Гидрогеология. Геокриология. — 2003. — № 4. — C. 318-327.

Funano T. Ecological and maricultural stydies on Laminaria japónica growing on the shores of Date City Hokkaido. 1. Ecology of L. japonica // Sci. Rep. Hokk. Fish. Exp. St. — 1980. — № 22. — P. 17-77.

Hang A., Melson S., Omang S. Estimation of heavy metal pollution in two norwe-gion fiord by analysis of the brown algae Ascophyllium nodosum // Environmental pollution. — 1974. — № 7. — P. 179-192.

Kawai F. A comparison of Laminaria religiosa with L. ochotensis, L. diabolica by transplanting culture experiments // Sci. Rep. Hokk. Fish. Exp. St. — 1988. — № 28. — P. 45-61.

Zavodnic D. Benthic communities in the Adriatic Sea: Reflects of pollution // Thalassia Jugoslavica. — 1977. — Vol. 13, № 3-4. — P. 413-422.

Поступила в редакцию 22.07.05 г.