Структурная и нейромедиаторная организация различных отделов коры головного мозга

УДК 612.823

СТРУКТУРНАЯ И НЕЙРОМЕДИАТОРНАЯ ОРГАНИЗАЦИЯ РАЗЛИЧНЫХ ОТДЕЛОВ КОРЫ ГОЛОВНОГО МОЗГА © Бонь Е.И., Зиматкин С.М.

Гродненский государственный медицинский университет, 230009, Беларусь Гродно, ул. Горького, 80

Резюме

Цель. Анализ и обобщение данных литературы о структурной организации и нейромедиаторной природе нейронов различных отделов коры головного мозга крыс.

Методика. Основой данного исследования стал обзор современной зарубежной и отечественной литературы по данной теме.

Результаты. Для нейронной и нейромедиаторной организации коры головного мозга характерно большое разнообразие типов нейронов и нейротрансмиттеров. Корковые нейроны можно разделить на три большие группы: пирамидные, непирамидные и интернейроны. Медиаторами пирамидных нейронов являются аспартат и ацетилхолин, а непирамидных и интернейронов -ГАМК и глутамат.

Заключение. Изложенные сведения дают основу для дальнейшего изучения центральной нервной системы в норме и при различных патологиях и позволяют экстраполировать на человека полученные экспериментальные данные в тех их аспектах, которые не связаны со второй сигнальной системой, уникальной для человека.

Ключевые слова: нейромедиаторы, нейроны, крысы, головной мозг

STRUCTURAL AND NEUROMEDIATOR ORGANIZATION OF VARIOUS DEPARTMENTS OF THE BRAIN CEREBRAL Bon L.I., Zimatkin S.M.

Grodno State Medical University, 80, Gorkogo St., 230009, Grodno, Republic Belarus

Abstract

Objective. Analysis and generalization of literature data on the structural organization and neurotransmitters of neurons of different parts of the cerebral cortex of rats.

Methods. For this research, various domestic and foreign literature on the relevant topic was collected and analyzed.

Results. Neuronal and neurotransmitter organization of the cerebral cortex is characterized by a large variety of types of neurons and neurotransmitters. Cortical neurons can be divided into three large groups: pyramidal, non-pyramidal and interneurons. Mediators of pyramidal neurons are aspartate and acetylcholine, and non-pyramidal and interneurons are GABA and glutamate.

Conclusion. The presented information provides a basis for further study of the central nervous system in norm and in various pathologies and allow extrapolating to humans the experimental data obtained in those aspects that are not related to the second signal system unique to humans.

Key words: neurotransmitters, neurons, rats, brain

Введение

Кора больших полушарий головного мозга - высший отдел центральной нервной системы. Она представляет собой наиболее молодой филогенетически и наиболее сложный по морфофункциональной организации отдел головного мозга. Это место высшего анализа и синтеза всей информации, поступающей в мозг. Здесь происходит интеграция сложных форм поведения. Кора мозга отвечает за сознание, мышление, память, «эвристическую деятельность» (способность к обобщениям, открытиям). Крыса - один из важных объектов экспериментальных исследований, в том числе и при изучении коры головного мозга в норме и при различной патологии. Для

экстраполяции полученных в эксперименте на животных данных на человека необходимо четкое понимание нейромедиаторной природы разных отделов коры мозга крысы.

Как и у всех млекопитающих, у крысы кора подразделяется на аллокортекс и изокортекс. Аллокортекс включает древнюю и старую кору. Древняя кора - архикортекс. Это кора обонятельных луковиц. Старая кора - палеокортекс, представлена корковой частью миндалины, гиппокампом и зубчатой извилиной. Новая кора (неокортекс или изокортекс) включает лобную, теменную, затылочную и височную [3-6].

Процессы переработки информации в различных областях коры больших полушарий у крыс базируются на некоторых универсальных для всех отделов нервной системы механизмах, в основе которых лежат процессы, изменяющие возбудимость нервных клеток. Нервный импульс передается с одного нейрона на другой через медиатор, химический посредник. Медиатор взаимодействует со специфическими рецепторами другого нейрона или клетками рабочего органа, изменяя его функциональную активность посредством вторичных внутриклеточных мессенджеров. Всего в нервной системе обнаружено около сотни разных медиаторов и, соответственно, нейронов различной медиаторной природы. Причем на каждом нейроне могут заканчиваться аксоны нейронов различной медиаторной природы [3, 4].

Целью данного обзора является анализ и обобщение данных литературы о нейромедиаторной организации различных отделов коры головного мозга крыс для последующего анализа нарушений центральной нервной системы и экстраполяции полученных экспериментальных данных на человека.

Обонятельные луковицы

Обонятельные луковицы формируют переднюю часть конечного мозга. У многих млекопитающих они занимают значительный объем в ростральной части черепа. У человека обонятельные луковицы относительно невелики и вытеснены основным мозгом в область под вентральной поверхностью лобных долей. Добавочная обонятельная луковица расположена дорсально и несколько медиально, между главной обонятельной луковицей и ростральным обонятельным ядром в виде чечевицеобразного включения в обонятельную луковицу. Добавочная обонятельная луковица у крыс, как и у других грызунов, зайцеобразных и насекомоядных, имеет внутренний сетчатый слой большой толщины. Фактически, этот слой состоит из широкой ленты белого вещества - дорсального латерального обонятельного тракта.

В обонятельной луковице различают: слой обонятельных нейронов гломерулярный (клубочковый) слой, обонятельный клубочек, наружный сетчатый слой, слой митральных клеток, внутренний сетчатый и слой зернистых клеток [24, 25].

Выделяют несколько основных типов нейронов обонятельной луковицы: митральные, пучковые, амакриновые, околоклубочковые и короткоаксонные. пучковые нейроны, в свою очередь подразделяются на наружные, средние и внутренние, короткоаксонные - на поверхностные и глубокие. Пучковые и митральные клетки выполняют роль релейных нейронов, тогда как значение околоклубочковых, амакриновых и короткоаксонных нейронов (интернейронов) сводится к модуляции их нейрональной активности [4, 18, 19].

На фронтальном срезе в направлении от поверхности вовнутрь выделяют 6 слоев обонятельной коры - концентрических зон:

- слой обонятельных нейронов. Немиелинизированные аксоны сенсорных нейронов подходят к обонятельной луковице в виде отдельных пучков и переплетаются на её поверхности, формируя слой нервных волокон;

- клубочковый слой. Клубочки представляют собой ветвления аксонов рецепторных клеток органа обоняния, окруженных дендритами околоклубочковых нейронов и иллюстрируют собой принцип группирования нейрональных элементов и синапсов в анатомически выделяемые модули. Наиболее вероятными медиаторами околоклубочковых нейронов являются ГАМК и дофамин;

- наружный сетчатый слой. Слой сформирован дендритами митральных нейронов и содержит относительно небольшое количество перикарионов пучковых нейронов. Предполагаемым медиатором пучковых нейронов является дофамин;

- митральный слой. Этот слой содержит перикарионы митральных нейронов. Их аксоны вместе с аксонами пучковых клеток образуют латеральный обонятельный тракт. Трансмиттером в дендро-дендритных синапсах между митральными/пучковыми клетками и интернейронами также является глутамат, действующий преимущественно через КМБЛ-рецепторы. Постсинаптические

ответы митральных клеток на фоне стимуляции обонятельных аксонов опосредованы работой двух типов ионотропных рецепторов глутамата. Ранний быстрый ответ опосредован активацией ЛМРЛ-рецепторов глутамата, тогда как КМБЛ-рецепторы опосредуют пролонгированное возбуждение. Действие последних способствует синаптической интеграции и пластичности, и, таким образом, может выполнять важную роль в обработке ольфакторной информации и памяти. В качестве модуляторов выброса глутамата могут выступать ГАМК, дофамин.

1. Внутренний сетчатый слой. Узкий слой, практически лишенный клеточных элементов, образован коллатералями отростков пучковых, митральных, амакриновых и околоклубочковых нейронов. В этом же слое присутствуют и короткоаксонные нейроны.

2. Слой зернистых клеток. Зернистые нейроны наиболее многочисленны в обонятельной луковице. Наличие щелевых контактов между соседними клетками способствует синхронизации активности нейронов. Считается, что гранулярные клетки выполняют функцию латерального торможения в переработке обонятельной информации; в качестве основного медиатора выступает ГАМК [12, 16] (табл. 1).

Таблица 1. Нейронная и трансмиттерная организация обонятельной луковицы

Название нейрона Слои коры Медиатор

Околоклубочковые нейроны Клубочковый ГАМК, дофамин

Пучковые нейроны Наружный сетчатый Дофамин

Митральные нейроны Митральный Глутамат

Короткоаксонные нейроны Внутренний сетчатый ГАМК, глутамат

Амакриновые нейроны Митральный, внутренний сетчатый, зернистый ГАМК, глутамат

Зернистые нейроны Зернистый ГАМК

Корковая часть миндалины

Сравнительный анализ цитархитектоники отделов, а также поуровневое исследование нейронной организации кортикального ядра миндалины показали, что оно представляет собой гетерогенное образование. Переднее кортикальное ядро, медиальная часть заднего кортикального ядра, латеральная часть заднего кортикального ядра, заднее кортикальное ядро переходного к гиппокампу участка являются зонами диффузно расположенных нейронов, а периамигдалярная кора рострального уровня центрального отдела и периамигдалярная кора каудального уровня центрального отдела и заднего отдела миндалевидного комплекса является старой корой (палеокортекс).

В кортикальных ядрах поверхностно располагается молекулярный слой мелких непирамидных нейронов, затем - плотноклеточный, содержащий тела пирамидных нейронов, и мультиформный [4, 23]. Нейромедиаторы пирамидных нейронов коры миндалины - серотонин, ацетилхолин, аспартат, в то время как непирамидные нейроны мультиформного и молекулярного слоя являются ГАМК-ергическими, тормозными [9, 11, 20, 22] (табл. 2).

Таблица 2. Нейронная и трансмиттерная организация корковой части миндалины

Название нейрона Слои коры Медиатор

Пирамидные нейроны Плотноклеточный Серотонин, ацетилхолин, аспартат

Непирамидные интернейроны Молекулярный, мультиформный ГАМК

Гиппокамп

Согласно современной гистологической номенклатуре в собственно гиппокампе выделяют три слоя: 1) молекулярный (stratum moleculare), включающий эумолекулярный (substratum eumoleculare), лакунарный (substratum lacunosum) и радиальный (substratum radiatum) подслои; 2) пирамидный (stratum pyramidale) и 3) краевой (stratum oriens) слои [29]. Организация слоев, как правило, одинакова для всех полей гиппокампа (табл. 3).

В молекулярном слое находятся тела трех типов непирамидных ГАМК-ергических нейронов [17]. В эумолекулярном подслое лежит пучок волокон, направляющийся из субикулума, заканчиваются афферентные пути из энторинальной коры и ядер срединного таламуса и В лакунарном подслое проходят аксоны, идущие от гиппокампа в субикулум. В поле CA3, в отличии от полей CA2 и CA1, есть узкая бесклеточная зона, расположенная чуть выше слоя пирамидных нейронов, где проходят аксоны клеток зубчатой извилины (substratum lucidum). На дистальном конце эти

волокна образуют изгиб, который отмечает границу полей CA3 и CA2. Substratum radiatum включает в себя нервные волокна, обеспечивающие связи нейронов полей СА3 и СА1.

Пирамидный слой является основным слоем собственно гиппокампа. Он содержит пирамидные, корзинчатые, триламинарные нейроны и клетки-канделябры [21, 24].

Узкий, относительно бесклеточный краевой слой содержит базальные ветвления дендритов пирамидных нейронов, а также тела и ветвления дендритов полиморфных (непирамидных) интернейронов.

В собственно гиппокампе различают 8 типов нейронов. Основные из них, пирамидные, являются холинергическими, а остальные ГАМКергическими [8]. Кроме пирамидных нейронов в пирамидном слое гиппокампа присутствует гетерогенная популяция корзинчатых клеток различных размеров и форм. Аксоны корзинчатых нейронов простираются в поперечном направлении от тела клеток и формируют сплетения в виде корзин, которые образуют синапсы с телами пирамидных нейронов гиппокампа. Корзинчатые нейроны получают возбуждающие импульсы от пирамидных нейронов, а сами оказывают на них тормозное воздействие. Пирамидные клетки генерируют реккурентное возбуждение, которое является важным механизмом формирования памяти [14] (табл. 3).

Таблица 3. Нейронная и трансмиттерная организация собственно гиппокампа

Название нейрона Слои (подслои) коры Медиатор

Непирамидные интернейроны Молекулярный (stratum molecular) ГАМК

Непирамидные интернейроны Лакунарный подслой (substratum lacunosum) ГАМК

Непирамидные интернейроны Радиальный подслой (substratum radiatum) ГАМК

Пирамидные нейроны Пирамидный (stratum рyramidale) Ацетилхолин

Корзинчатые нейроны Пирамидный ГАМК

Триламинарные нейроны Пирамидный ГАМК

Клетки-канделябры Пирамидный ГАМК

Непирамидные интернейроны Краевой (stratum опеш) ГАМК

Существуют различные типы непирамидных интернейронов. Они располагаются в молекулярном и краевом слоях. Эти клетки образуют синапсы с дендритами пирамидных нейронов, оказывая на них тормозное действие [13] (табл. 3). Некоторые из интернейронов поля CA1 имеют довольно обширные аксональные ветвления вдоль поперечной оси гиппокампа, достигая поля СА3 и зубчатой извилины. Такие клетки обычно встречаются в краевом слое, их дендриты ветвятся в горизонтальной плоскости. Аксоны этих нейронов образуют симметричные синапсы на дендритах пирамидных нейронов и обеспечивают ингибирующую обратную связь [28].

Большинство из непирамидных клеток являются ГАМКергическими и оказывают тормозное влияние на холинергические пирамидные нейроны гиппокампа [15] (табл. 3).

Кроме того, в гиппокампе существуют интернейроны с дополнительным терминальным сплетением отростков в пирамидном слое триламинарные нейроны. Их дендриты оплетают дендриты пирамидных нейронов, а аксоны формируют экстрагиппокампальные синапсы. Перикарионы других интернейронов располагаются в пирамидном или радиальном слое и имеют довольно ограниченную локальную сеть аксонов, образующих синапсы с дендритами пирамидных клеток. Все поля гиппокампа в пирамидном слое также содержат клетки-канделябры. Их дендриты образуют синапсы на дендритах пирамидных нейронов, а аксоны иннервируют начальный аксональный сегмент пирамидных нейронов [30].

Зубчатая извилина

Зубчатая извилина (парагиппокамп) в передней части мозга находится под собственно гиппокампом, а в задней части - медиальнее его. Она состоит из трех слоев. Самый глубокий на фронтальных срезах - молекулярный (stratum moleculare), затем зернистый слой (stratum granulare), а самый верхний - мультиформный (stratum multiforme). В этих слоях располагаются 9 типов нейронов (табл. 4).

В молекулярном слое располагаются тела мелких корзинчатых нейронов, чьи аксоны заканчиваются на корзинчатых клетках зернистого слоя, а дендриты не покидают молекулярного слоя. Второй тип нейронов молекулярного слоя - клетки-канделябры. Данные типы нейроны получают импульсы по возбуждающему перфорантному пути, являются ГАМКергическими

(также содержат и парвальбумин) и оказывают тормозное влияние на зернистые нейроны. Кроме того, в этом слое располагаются дендриты зернистых, корзинчатых и полиморфных нейронов [25].

В зернистом слое располагаются 2 типа нейронов. Зернистые нейроны имеют перикарионы эллиптической формы. Между зернистыми и полиморфными нейронами находятся корзинчатые клетки. Зернистые нейроны используют в качестве медиаторов глутамат и динорфин, а корзинчатые - ГАМК и парвальбумин [2, 25]. Особенно важным является тот факт, что нейроны зернистого слоя продолжают свою дифференцировку и у взрослых крыс [10] (табл. 4).

В полиморфном слое находится пять типов нейронов. Самые распространенные из них -моховидные. Кроме моховидных клеток, существуют веретеновидные, мелкие полиморфные, звездчатые нейроны и клетки-канделябры (табл. 4). Афферентную иннервацию они получают от моховидных волокон, а их аксоны либо образуют синапсы в пределах полиморфного слоя, либо простираются в поля гиппокампа, к его пирамидным нейронам. Все нейроны полиморфного слоя содержат медиатор ГАМК и оказывают тормозное влияние на пирамидные клетки полей гиппокампа и на соседние нейроны своего же слоя [7].

Таблица 4. Нейронная и трансмитте

зная организация зубчатой извилины

Название нейрона Слой коры Медиатор

Корзинчатые нейроны Молекулярный ГАМК/парвальбумин

Клетки-канделябры Молекулярный ГАМК/парвальбумин

Зернистые нейроны Зернистый Глутамат/динорфин

Корзинчатые нейроны Зернистый ГАМК/парвальбумин

Моховидные нейроны Полиморфный ГАМК

Веретеновидные нейроны Полиморфный ГАМК

Мелкие полиморфные нейроны Полиморфный ГАМК

Звездчатые нейроны Полиморфный ГАМК

Клетки-канделябры Полиморфный ГАМК

Изокортекс

Для нейронной организации изокортекса характерно наибольшее среди других отделов центральной нервной системы разнообразие типов нейронов. Согласно гистологической номенклатуре нейроны изокортекса подразделяют на проекционные, комиссуральные и ассоциативные [29]. К первым большие, гигантские и инвертированные пирамидные нейроны, отростчатые и безотростчатые звездчатые нейроны, веретеновидные и овоидные нейроны. К ассоциативным относят биполярные, горизонтальные, корзинчатые, канделябровидные, нейроглиоморфные и гроздевидные двухпучковые нейроны. Нейроны изокортекса можно разделить на три большие группы: пирамидные, непирамидные и переходные нейроны [1].

Пирамидные нейроны. Доля пирамидных нейронов в различных слоях коры сильно колеблется, но в целом составляет (в зависимости от зоны и поля коры) от 50 до 90% клеток. Медиаторами в аксонных окончаниях служат аспартат/глютамат, оказывающие возбуждающее действие на клетки-мишени. Там же обнаружен комплекс комедиаторов и нейропептидов (энкефалин, ацетилхолин и др.). Большинство пирамидных нейронов коры имеют сложную систему дендритных и аксонных ветвлений, образующих богатую сеть коллатералей в пределах коры (важная часть системы внутрикорковых ассоциативных связей). Инвертированные пирамидные нейроны присутствуют во всех слоях, кроме первого. Имеют перикарион полигональной формы и короткие дендриты [4-6] (табл. 5).

Непирамидные нейроны разделяют на две большие группы: 1) шипиковые звездчатые нейроны; 2) бесшипиковые/редко-шипиковые звездчатые нейроны.

Первая группа гетерогенна. Среди них есть длинноаксонные шипиковые звездчатые нейроны, чьи аксоны достигают соседних областей полушария, так и шипиковые короткоаксонные нейроны, аксоны которых распространяются в локальном участке коры внутри данного слоя или соседних слоев коры.

Безшипиковые звездчатые нейроны представлены преимущественно короткоаксонными внутрикорковыми интернейронами, которые составляют от 15 до 30% от общего числа нейронов коры.

Таблица 5. Нейронная организация изокортекса

Название нейрона Слои коры Медиатор

Горизонтальные нейроны (клетки Кахаля-Ретциуса) I ГАМК

Инвертированные пирамидные нейроны II, III, IV, V, VI Аспартат/глютамат, энкефалин, ацетилхолин

Пирамидные нейроны III, V Аспартат/глютамат, энкефалин, ацетилхолин

Звездчатые нейроны II, IV Аспартат/глютамат

Гроздевидные двухпучковые нейроны II, III, V, VI Аспартат/глютамат

Корзинчатые нейроны II, III, V, VI ГАМК

Нейроглиоморфные нейроны II, III, V, VI ГАМК

Канделябровидные нейроны II, III, V, VI ГАМК

Овоидные нейроны (клетки Мартинотти) VI ГАМК

Веретеновидные нейроны VI ГАМК

В настоящее время среди них выделяют несколько разновидностей: 1) нейроглиоморфные клетки - мелкие мультиполяры с очень компактной системой дендритных и аксонные ветвлений; 2) корзинчатые клетки - мультиполярные нейроны мелких и средних размеров, отличающиеся присутствием многочисленных вертикальных претерминальных аксонных ветвлений; 3) канделябровидные клетки, имеющие короткие, вертикально направленные, аксонные терминальные веточки - «свечи» (каждый нейрон-канделябр образует несколько десятков таких веточек); это - тормозные нейроны коры; 4) звездчатые нейроны - наиболее распространенный тип короткоаксонных интернейронов коры (располагаются преимущественно во II и IV слоях); 5) корзинчатые нейроны с длинными дендритами и системой длинных горизонтальных аксонных ветвлений; 6) гроздевидные двухпучковые клетки - мультиполярные и биполярные нейроны с аксоном, образующим богатую сеть вертикально ориентированных восходящих и нисходящих коллатералей; они контактируют с корковыми ГАМКергическими нейронами, оказывая на них тормозное влияние; 7) овоидные нейроны (клетки Мартинотти) -мультиполярные или биполярные редкошипиковые клетки, расположенные в нижних слоях коры; 8) горизонтальные нейроны (клетки Кахаля-Ретциуса) - мелкие редкошипиковые мультиполярные интернейроны; 9) веретеновидные нейроны чаще встречаются в слое VI. Их дендриты отходят от противоположных концов перикариона [1, 4-6, 29] (табл. 5).

Все интернейроны образуют синапсы как с пирамидами, так и с непирамидными нейронами, причем местом окончания синапсов могут быть разные части клетки-мишени. Большинство интернейронов являются тормозными элементами.

Тормозные непирамидные нейроны коры играют ключевую роль при объединении нейронов в радиальные структуры и дальнейшем построении на их основе функционально пластичных модулей. По приуроченности аксонных терминалей к определенной части постсинаптического нейрона принято выделять несколько разновидностей ГАМК-ергических интернейронов. Корзинчатые клетки образуют плотные сплетения вокруг тел пирамидных нейронов. Клетки-канделябры характеризуются тем, что аксон каждой из них образует систему коллатералей с множеством пресинаптических бутонов на инициальных сегментах аксонов большого количества пирамидных нейронов [1, 3, 4, 31].

Методы нейроиммуногистохимии позволили ввести новые параметры классификации ГАМК-ергичных нейронов. Большинство из них избирательно метятся антителами к кальций-связывающим белкам: клетки-канделябры - к калбиндину и калретинину, веретеновидные с двойным букетом дендритов - к калретинину, корзинчатые - к парвальбумину, клетки Мартинотти - к парвалбумину и калбиндину. Кальций связывающие белки поддерживают определенный баланс ионов кальция в нервных клетках, используя для этого разные механизмы и, в результате, регулируют эффективность синаптической передачи [2].

Интернейроны коры связываются между собой и другими элементами коры не только системой химических синапсов, но и через электрические контакты. И, наконец, медиаторы, выделяемые из их аксонных терминалей, могут диффундировать по межклеточным пространствам мозга на определенное расстояние и взаимодействовать со многими клетками, осуществляя так называемое «модуляторное, несинаптическое» влияние на нейроны коры [3, 4].

Заключение

Таким образом, изложенные выше сведения о нейромедиаторной природе нейронов различных отделов коры головного мозга крысы дают основу для дальнейшего изучения данного отдела нервной системы в норме и при различных патологиях и позволяют экстраполировать на человека полученные экспериментальные данные в тех их аспектах, которые не связаны со второй сигнальной системой, уникальной для человека.

Литература

1. Антонова А.М. Нейронная организация слуховой коры // Архив анатомии, гистологии и эмбриологии. -1973. - №12. - С. 22-32. [Antonova A.M. Arkhiv anatomii, gistologii i embriologii. Archive of anatomy, histology and embryology. - 1973. - N12. - P. 22-32. (in Russian)]

2. Белехова М.Г., Кенигфест Н.Б., Карамян О.А., Веселкин Н.П. Распределение кальций связывающих протеинов в центральных и периферических отделах слухового центра черепах // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. - 2004. - №4. - С. 450-455. [Belekhova M.G., Kenigfest N.B., Karamyan O.A., Veselkin N.P. Zhurnal evolyutsionnoy biokhimii i fiziologii. Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. - 2004. - N4. - P. 450-455. (in Russian)]

3. Бонь Е.И., Зиматкин С.М. Микроскопическая организация изокортекса крысы // Новости медико-биологических наук. - 2017. - №4. - С. 80-88. [Bon E.I., Zimatkin S.M. Novosti mediko-biologicheskikh nauk. News of biomedical sciences. - 2017. - N4. - P. 80-88. (in Russian)]

4. Бонь Е.И., Зиматкин С.М. Анатомические особенности коры мозга крысы // Новости медико-биологических наук. - 2016. - №4. - С. 49-54. [Bon E.I., Zimatkin S.M. Novosti mediko-biologicheskikh nauk. News of biomedical sciences. - 2016. - N4. - P. 49-54. (in Russian)]

5. Костюк П.Г. Частная физиология нервной системы. - Л.: Наука, 1983. - 734 c. [Kostyuk P.G. Chastnaya fiziologiya nervnoy sistemy. Private physiology of the nervous system. - Leningrad: Nauka, 1983. - 734 p. (in Russian)]

6. Полякова А.Г. Некоторые аспекты проблемы морфофункциональной иерархии корковых структур мозга // Успехи физиологических наук. - 1976.- №6. - С. 30-35. [Polyakova A.G. Uspekhi fiziologicheskikh nauk. Progress in Physiology. - N6 - P. 30-35. (in Russian)]

7. Amaral D.G. A Golgi study of the cell types in the hilar region of the hippocampus in the rat // Journal of Comparative Neurology. - 1978. - N182. - P. 851-914.

8. Baimbridge K.G., Miller J.J. Immunohistochemical localization of calcium-binding protein in the cerebellum, hippocampal formation and olfactory bulb of the rat // Brain Research. - 1982. - N245. - P. 223-229.

9. Barnes N.M., Sharp T. A review of central 5-HT receptors and their function // Neuropharmacology. - 1999. -N38. - P. 1083-1152.

10. Bayer S.A. Changes in the total number of dentate granule cells in juvenile and adult rats: a correlated volumetric and [3H] thymidine autoradiographic study // Experimental Brain Research. - 1982. - N46. - P. 315323.

11. Castro-Sierra E., Chico P.F., Portugal R.A. Neurotransmitters of the limbic system. Amygdala. I. Part one // Brain Research. - 2005. - N28 - P. 27-32.

12. Coronas V., Srivastava, L.K., Liang, J.J., Jourdan, R. Identification and localization of dopamine receptor subtypes in rat olfactory mucosa and bulb: a combined in situ hybridization and ligand binding radioautographic approach // Journal Chemical Neuroanatomy. - 1997. - N12. - P. 243-257.

13. Desmond N.C. Ultrastructural identification of entorhinal cortical synapses in CA1 stratum lacunosum-moleculare of the rat // Hippocampus. - 1994. - N4. - P. 594-600.

14. Freund T.F., Buzsaki G. Interneurons of the hippocampus // Hippocampus. - 1996. - N6. - P. 345-470.

15. Gupta A., Wang Y., Markram H. Organizing principles for a diversity of GABAergic interneurons and synapses in the neocortex // Science. - 2000. - N7. - P. 273-278.

16. Isaacson R.Z. The limbic system. -New York. London Plenum Press, 1974. -234 p.

17. Ishizuka N. Laminar organization of the pyramidal cell layer of the subiculum in the rat // Journal of Comparative Neurology. - 2001. - N435. - P. 89-110.

18. Johnson B.A., Leon M. Molecular representations of odorants in the glomerular layer of the rat olfactory bulb and the effects of stimulus concentration // Journal of Comparative Neurology. - 2000. - N422. - P. 496-509.

19. Johnson B.A., Woo, C.C, Hingco, E.R, Leon M. Multidimensional chemotopic responses to n-aliphatic acid odorants in the rat olfactory bulb // Journal of Comparative Neurology - 1999. - N409. - P. 529-548.

20. Kishi K., Mori K., Ojima H. Distribution of local axon collaterals of mitral, displaced mitral and tufted cells in the rabbit olfactory bulb // Journal of Comparative Neurology. - 1984. - N225. - P. 511-526.

21. Lorente de No, R. Studies on the structure of the cerebral cortex // Journal of Psychological Neurology. - 1933. -N45. - P. 381-438.

22. Macrides R, Schneider S.P. Laminar organization of mitral and tufted cells in the main olfactory bulb of the adult hamster // Journal of Comparative Neurology. - 1982. - N208. - P. 419-430.

23. Margolis P.L., Kawano T., Grillo M. Ontogeny of carnosine, olfactory marker protein and neurotransmitter enzymes in olfactory bulb and olfactory mucosa of the rat. In Ontogeny of Olfaction. - Springer-Verlag, Berlin, 1986. - 312 p.

24. Ramón y Cajal, S. Histologie du systeme nerveux de l'Homme et des Vertebres. - Maloine: Paris, 1911. - 314 p.

25. Ribak C.E., Seress L.J. Five types of basket cell in the hippocampal dentate gyrus: A combined Golgi and electron microscopic study // Neurocytology. - 1983. - N12. - P. 577-597.

26. Shepherd G.M., Greer C.A. Olfactory bulb. In The Synoptic Organization of the Brain. - Oxford University Press, New York, 1998. - 256 p.

27. Shepherd G.M., Nowycky M.C, Greer C.A., Mori K. Multiple overlapping circuits within olfactory and basal forebrain systems // Physiological Science. - 1981. - N30. - P. 263-278.

28. Sik A., Penttonen M., Buzsaki G. Interneurons in the hippocampal dentate gyrus: An in vivo intracellular study // European Journal of Neuroscience. - 1997. - V.9. - P. 573-588.

29. Terminologia histologica. Международные термины по цитологии и гистологии человека с официальным списком русских эквивалентов - Federative International Common on Anatomy Terminological, (FICAT). ГЭОТАР-Медиа, 2009. - 412 p.

30. Witter M.P., Jorritsma-Byham B., Wouterlood F. Perforant pathway projections to the ammons horn and the subiculum in the rat. An electron microscopical PHA-L study // Neuroscience. - 1992. - N1. - P. 323-354.

31. Zilles K., Wree A. Cortex: Areal and laminar structure. In "Forebrain and Midbrain". - Academic Press, San Diego, 1985. - 321 p.

Информация об авторах

Бонь Елизавета Игоревна - ассистент кафедры патологической физиологии им. Д.А. Маслакова УО «Гродненский государственный медицинский университет», Беларусь. E-mail: e_bon@list.ru

Зиматкин Сергей Михайлович - доктор биологических наук, профессор, заведующий кафедрой гистологии, цитологии и эмбриологии УО «Гродненский государственный университет», Беларусь. E-mail: smzimatkin@mail.ru