ДЕТЕКЦИЯ BORRELIA MIYAMOTOI В ИКСОДОВЫХ КЛЕЩАХ, СОБРАННЫХ НА ЮГЕ ЗАПАДНОЙ СИБИРИ

DOI: 10.21055/0370-1069-2021-3-129-133

УДК 616.98:579.834.114

Н.Л. Тупота, В.А. Терновой, М.Ю. Карташов, Е.П. Пономарева, В.Б. Локтев

ДЕТЕКЦИЯ BORRELIA MIYAMOTOI В ИКСОДОВЫХ КЛЕЩАХ, СОБРАННЫХ НА ЮГЕ ЗАПАДНОЙ СИБИРИ

ФБУН «Государственный научный центр вирусологии и биотехнологии «Вектор», р.п. Кольцово,

Российская Федерация

Цель работы - оценить уровень инфицированности Borrelia miyamotoi клещей Ixodes persulcatus и Ixodes pavlovskyi, собранных на юге Западной Сибири. Материалы и методы. Исследованы 688 клещей I. persulcatus и I. pavlovskyi, собранных на территории Новосибирской, Томской и Кемеровской областей. ДНК боррелий выявлены методом двухраундовой полимеразной цепной реакции со специфическими праймерами к участку гена omp66 с последующим секвенированием выделенных фрагментов и проведением филогенетического анализа, включая последовательности прототипных изолятов, опубликованных в международной базе данных GenBank. Сравнение и анализ нуклеотидных последовательностей выполняли с использованием пакета программ MEGA 7. Параллельно методами ОТ-ПЦР и ПЦР с использованием видоспецифических и родоспецифических праймеров проведено исследование образцов на наличие возбудителей трансмиссивных инфекций: лихорадки Западного Нила и клещевого энцефалита, анаплазмоза, эрлихиоза, бабезиоза, бартонеллеза и кандидатных возбудителей клещевых риккетсиозов. Результаты и обсуждение. Генетический материал B. miyamotoi выявлен в 2,2 % клещей I. persulcatus и I. pavlovskyi в Томской, Новосибирской и Кемеровской областях, определена их принадлежность к азиатскому генотипу. Установлено, что степень сходства фрагментов гена omp66 внутри группы, объединяющей изоляты азиатского генотипа, составила 100 %. Взаимосвязь B. miyamotoi с определенным видом переносчика не обнаружена.

Ключевые слова: иксодовый клещевой боррелиоз, Borrelia miyamotoi, генотипирование.

Корреспондирующий автор: Тупота Наталья Леонидовна, e-mail: tupota_nl@vector.nsc.ru.

Для цитирования: Тупота Н.Л., Терновой В.А., Карташов М.Ю., Пономарева Е.П., Локтев В.Б. Детекция Borrelia miyamotoi в иксодовых клещах, собранных на юге Западной Сибири. Проблемы особо опасных инфекций. 2021; 3:129-133. DOI: 10.21055/0370-1069-2021-3-129-133.

Поступила 09.07.2020. Отправлена на доработку 15.09.2020. Принята к публ. 18.09.2020.

N.L. Tupota, V.A. Ternovoy, M.Yu. Kartashov, E.P. Ponomareva, V.B. Loktev

Detection of Borrelia miyamotoi in Ixodidae Ticks Collected in the South of Western Siberia

State Scientific Center of Virology and Biotechnology "Vector", Kol'tsovo, Novosibirsk Region, Russian Federation

Abstract. Objective of the study was to assess the level of infection with Borrelia miyamotoi in ticks Ixodes persulcatus and Ixodes pavlovskyi collected in the south of Western Siberia. Materials and methods. 688 ticks I. persulcatus and I. pavlovskyi collected on the territory of Novosibirsk, Tomsk and Kemerovo Regions were examined. Borrelia DNA was detected by a two-round polymerase chain reaction with specific primers to the omp66 gene region, followed by sequencing of the isolated fragments and phylogenetic analysis, including the sequences of prototype isolates published in the international GenBank database. Comparison and analysis of nucleotide sequences was carried out using the MEGA 7 software package. In parallel, the samples were examined for the presence of the agents of transmissible infections - West Nile fever and tick-borne encephalitis, anaplasmosis, ehrlichiosis, babesiosis, bartonellosis and candidate pathogens of tick-borne rickettsiosis through RT-PCR and PCR with species-specific and genus-specific primers. Results and discussion. The genetic material of B. miyamotoi was found in 2.2 % of I. persulcatus and I. pavlovskyi ticks in the Tomsk, Novosibirsk, and Kemerovo Regions and their appurtenance to the Asian genotype was determined. It was revealed that the degree of similarity of the omp66 gene fragments within the group of isolates of the Asian genotype was 100 %. No relation between B. miyamotoi and a specific vector species was identified.

Key words: Ixodidae tick-borne borreliosis, Borrelia miyamotoi, genotyping.

Conflict of interest: The authors declare no conflict of interest.

Corresponding author: Natalia L. Tupota, e-mail: tupota_nl@vector.nsc.ru.

Citation: Tupota N.L., Ternovoy V.A., Kartashov M.Yu., Ponomareva E.P., Loktev V.B. Detection of Borrelia miyamotoi in Ixodidae Ticks Collected in the South of Western Siberia. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2021; 3:129-133. (In Russian). DOI: 10.21055/0370-1069-20213-129-133.

Received 09.07.2020. Revised 15.09.2020. Accepted 18.09.2020.

Tupota N1., ORCID: https://orcid.org/0000-0001-6150-370X Temovoy VA., ORCID: https://orcid.org/0000-0003-1275-171X Kartashov МТи., ORCID: https://orcid.org/0000-0002-7857-6822

Иксодовые клещевые боррелиозы (ИКБ) - при-родно-очаговые трансмиссивные заболевания, возбудители которых выявляются в иксодовых клещах Евразии и Северной Америки [1]. Заражение

Ponomareva E.P., ORCID: https://orcid.org/0000-0002-8237-457X Loktev V.B., ORCID: https://orcid.org/0000-0002-0229-321X

человека происходит трансмиссивным путем после укуса клеща. Этиология части безэритемных форм иксодового клещевого боррелиоза связана с Borrelia miyamotoi, генетически относимыми к воз-

будителям клещевых возвратных лихорадок и распространенными на значительной территории земного шара [1-7]. Относительно недавно было показано, что B. miyamotoi способна вызывать тяжелые заболевания, включая менингоэнцефалит у людей с ослабленным иммунитетом, и микст-инфекции с другими возбудителями клещевых инфекций [8-11]. Инфицированность иксодовых клещей B. miyamotoi значительно ниже, чем боррелиями комплекса B. burgdorferi s.l. На территории Польши этот показатель составляет от 14 % для B. burgdorferi s.l. до 0,3 % для B. miyamotoi, в Германии - 9,4 и 1,2 %, в Испании - 11,84 и 0,85 % соответственно [12-14]. В разных регионах России этот показатель варьируется от 0,5 до 16 % [15-18].

Цель - оценить уровень инфицированности B. miyamotoi клещей Ixodes persulcatus и I. pavlov-skyi, собранных на юге Западной Сибири.

Материалы и методы

В исследование взято 688 клещей I. persulcatus и I. pavlovskyi, из которых 271 сняли с людей, 417 клещей собрали на флаг в Новосибирской, Томской и Кемеровской областях в мае-июне 20172018 гг. Принадлежность исследуемых клещей к виду Ixodes устанавливали морфологически с последующим определением нуклеотидной последовательности фрагмента митохондриального гена цитохромоксидазы COI. Гомогенизацию образцов осуществляли в 300 мкл фосфатно-солевого буфера. Выделение нуклеиновых кислот проводили из 100 мкл гомогената с использованием набора «РИБО-преп» (ФБУН ЦНИИЭ, Россия) согласно инструкции производителя. ДНК боррелий выявляли методом двухраундовой полимеразной цепной реакции со специфическими праймерами к участку гена omp66 с последующим секвенированием выделенных фрагментов и проведением филогенетического анализа [18]. Параллельно методами ОТ-ПЦР и ПЦР проведено исследование образцов с видоспе-цифическими и родоспецифическими праймерами, описанными ранее [19], на наличие возбудителей клещевых инфекций: вирусов Западного Нила (ВЗН) и клещевого энцефалита (ВКЭ), анаплазмоза (Anaplasma spp.), эрлихиоза (Ehrlichia spp.), бабези-оза (Babesia spp.), бартонеллеза (Bartonella spp.) и кандидатных возбудителей клещевых риккетсиозов (Rickettsia spp.). Определение нуклеотидных последовательностей продуктов амплификации проводили на автоматическом секвенаторе ABI 3130x1 (Applied Biosystems, США), используя набор реактивов BigDye Terminator v3.1 Cycle Sequencing Kit (Applied Biosystems, США), согласно инструкции производителя. При проведении филогенетического анализа для сравнения использовали последовательности прототипных изолятов, опубликованных в международной базе данных GenBank. Сравнение и анализ нуклеотидных последовательностей

выполняли с использованием пакета программ MEGA 7. Нуклеотидные последовательности фрагмента гена omр66 длиной 574 п.н. были секвени-рованы и депонированы в базу данных GenBank (MN689812 - MN689814, MN181500, MN181501, MN986989, MN986990, MN994870, MN994871, МТ185687, МТ185688).

Результаты и обсуждение

Генетический материал B. miyamotoi обнаружен y 15 (2,2 %) особей из 688 клещей I. persulcatus и I. pavlovskyi, собранных в Новосибирской, Томской и Кемеровской областях. Филогенетический анализ секвенированных нуклеотидных последовательностей гена omp66 показал, что идентифицированные изоляты относятся к азиатскому генотипу B. miyamotoi. Идентичные последовательности гена omp66 были получены ранее при анализе генетического материала B. miyamotoi, выявленного как в клинических образцах, так и в суспензиях иксодовых клещей в Новосибирске, Екатеринбурге, Южно-Сахалинске, Биробиджане и Хабаровске (рисунок).

При этом внутри группы, объединяющей изо-ляты азиатского генотипа, отсутствовала гетерогенность, степень сходства фрагментов гена omp66 составила 100 %. Изоляты, относящиеся к американскому и европейскому генотипу, на исследуемой территории и в данной выборке не обнаружены.

В ходе нашего исследования не обнаружена взаимосвязь B. miyamotoi с определенным видом переносчика: пять изолятов получены из I. pavlovskyi, семь - из I. persulcatus. Взаимосвязи уровня инфи-цированности с объектом обнаружения клеща (человек или флаг) также не выявлено.

Известно, что у иксодовых клещей нередко встречаются микст-инфекции, ассоциированные с различными инфекционными агентами [20-22] и оказывающие влияние на течение и клиническое проявление заболевания. Однако в ходе нашей работы в клещах, инфицированных B. miyamotoi, мы не обнаружили генетических маркеров других возбудителей трансмиссивных инфекций: B. afzelii, B. garinii, Anaplasma spp., Babesia spp., Ehrlichia spp., Rickettsia spp. и вируса клещевого энцефалита.

Таким образом, нами выполнена детекция генетических маркеров B. miyamotoi в двух видах иксодовых клещей, собранных на юге Западной Сибири в течение 2017-2018 гг. Генетический материал B. miyamotoi выявлен в 2,2 % клещей I. persulcatus и I. pavlovskyi в Томской, Новосибирской и Кемеровской областях. Генотипирование выделенных изолятов по нуклеотидной последовательности фрагмента гена omp66 показало, что на юге Западной Сибири циркулируют изоляты азиатского генотипа B. miyamotoi. Ассоциация данного возбудителя с безэритемными формами боррелиоза у человека требует совершенствования диагностики этой клещевой инфекции на юге Западной Сибири.

100%

10

ICC

100%

10

♦ M N689812.1 Borrelia miyamotoi isolate Tomsk 3(5) p66 gene

♦ seq23 Borrelia miyamotoi strain Har2014 p66 gene Novosibirsk region

♦ seq22 Borrelia miyamotoi strain 0so2014 p66 gene Novosibirsk region

♦ MT185691 Borrelia miyamotoi Russia:Kemerovo

♦ MT185688 Borrelia miyamotoi isolate Kem117-2019 p66 gene

♦ MN986990 Borrelia miyamotoi isolate Tomsk111(14) p66 gene

♦ MN986989 Borrelia miyamotoi isolate Tom86 p66 gene MN689815.1 Borrelia miyamotoi Russia:Komi

♦ MN689814 1 Bon"elia miyamotoi Russia Kemerovo

♦ MN689813.1 Borrelia miyamotoi isolate Tomsk 9(6) p66 gene

♦ MN181501 1 Borrelia miyamotoi Russia: Novosibirsk region Wo

♦ MN181500.1 Borrelia miyamotoi isolate NSOS2014 p66 gene KX812712.1 Borrelia miyamotoi Russia: Far Rast Sakhalin region KX812709.1 Borrelia miyamotoi Russia: Far East Khabarovsk territory KX418622 1 Borrelia miyamotoi Estonia: Valgamaa Helme KX418618 1 Borrelia miyamotoi Estonia: Tartumaa Laeva KU955521.1 Borrelia miyamotoi Russia: West Siberia Novosibirsk 46J950097.1 Borrelia miyamotoi Russia: Perm krai

KJ950093.1 Borrelia miyamotoi Russia: Sverdlovsk region KJ950088.1 Borrelia miyamotoi Russia: Tomsk region EU635985.1 Borrelia miyamotoi Russia: West Siberia Novosibirsk AY363722 1 Borrelia miyamotoi Japan AF228023.1 Borrelia miyamotoi USA KY008459.1 Borrelia miyamotoi USA

KY008453.1 Borrelia miyamotoi USA

)%

AY363724 1 Borrelia miyamotoi USA

Азиатский генотип

Asian genotype

Американский генотип

American genotype

Европейский генотип

European genotype

MK458692 1 Borrelia miyamotoi Sweden

KM18629.1 Borrelia miyamotoi Estonia: Laanemaa Puhtu

lO(|)t)&J425364.1 Borrelia miyamotoi France

KF054068 1 Borrelia miyamotoi Switzerland

100%- KF844213.1 Borrelia garinii isolate Mng4702 p66 gene

LaY090479.1 Borrelia garinii strain LU222 P66 gene

DQ066672.1 Borrelia afeelii isolate Crf-2433 p66 gene

DQ066671 1 Borrelia afzelii isolate lpl-4063 p66 gene

DQ066663.1 Borrelia afzelii isolate lp-2324 p66 gene

KP795348 1 Borrelia gannii strain SCCH-7 P66 gene

- KF844229.1 Borrelia garinii isolate Tom5306 p66 gene

KF844214 1 Borrelia garinii isolate Nov7006 p66 gene 0%

KF844207.1 Borrelia garinii isolate BgVirp66 gene

100%

100%,

100% 1(

0.2

Филогенетическое древо B. miyamotoi, построенное на основе нуклеотидных последовательностей фрагмента гена omp66 с помощью метода максимального правдоподобия, содержит внешнюю группу сравнения, представленную B. garinii и B. afzelii. На рисунке показаны изученные изоляты, депонированные в GenBank

Phylogenetic tree ofB. miyamotoi constructed on the basis of nucleotide sequences of the omp66 gene fragment using the maximum likelihood method. It contains an external comparison group represented by B. garinii and B. afzelii. The figure shows the studied isolates deposited in the GenBank

Конфликт интересов. Авторы подтверждают Список литературы

отсутствие конфликта финансовых/нефинансовых 1. Krause P.J., Fish D., Narasimhan S., Barbour A.G. Borrelia

потрпрспп ^ncnaxjxjx.Tv uamii-QTinpivi qtui miyamotoi infection in nature and in humans. Clin. Microbiol. Infect.

интересов, связанных с написанием статьи. 2Ql5; 21(7):631-9. DOI: 10.1016/j.cmi.2015.02.006.

2. Платонов А.Е., Малеев В.В., Карань Л.С. Боррелиозные возвратные лихорадки: забытые и новые. Терапевтический архив. 2010; 11(82)74-80.

3. Wagemakers A., Staarink P.J., Sprang H., Hovius J.W.R. Borrelia miyamotoi: a widespread tick-borne relapsing fever spirochete. Trends Parasitol. 2015; 31(6):260-9. DOI: 10.1016/j. pt.2015.03.008.

4. Henningsson A.J., Asgeirsson H., Hammas B., Karisson E., Parke A., Hoornstra D., Wilhelmsson P., Hovius J.W. Two cases of Borrelia miyamotoi Meningitis, Sweden, 2018. Emerg. Infect. Dis. 2019; 25(10):1965-8. DOI: 10.3201/eid2510.190416.

5. Hoornstra D., Koetsveld J., Sprong H., Platonov A.E., Hovius J.W. Borrelia miyamotoi disease in an immunocompetent patient, Western Europe. Emerg. Infect. Dis. 2018; 24(9):1770-2. DOI: 10.3201/eid2409.180806.

6. Ravagnan S., Tomassone L., Montarsi F., Krawczyk A.I., Mastrorilli E., Sprong H., Milani A., Rossi L., Capelli G. First detection of Borrelia miyamotoi in Ixodes ricinus ticks from northern Italy. Parasit. Vectors. 2018; 11(1):130. DOI: 10.1186/s13071-018-2713-z.

7. Kim C.M., Seo J.W., Kim D.M., Yun N.R., Park J.W., Chung J.K., Song H.J. Detection of Borrelia miyamotoi in Ixodes nipponen-sis in Korea. PLoS One. 2019; 14(7):e0220465. DOI: 10.1371/jour-nal.pone.0220465.

8. Platonov A.E., Karan L.S., Kolyasnikova N.M., Makhneva N.A., Toporkova M.G., Maleev V.V., Fisn D., Krause P. J. Humans infected with the relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi, Russia. Emerg. Infect. Dis. 2011; 17(10):1816-22. DOI: 10.3201/ eid1710.101474.

9. Gugliotta J.L., Goethert H.K., Berardi V.P., Telford S.R. 3rd. Meningoencephalitis from Borrelia miyamotoi in an immunocompromised patient. N. Engl. J. Med. 2013; 368(3):240-5. DOI: 10.1056/ NEJMoa1209039.

10. Hovius J.W.R., de Wever B., Sohne M., Brouwer M.C., Coumou J., Wagemakers A., Oei A., Knol H., Narasimhan S., Hodiamont C.J., Jahfari S., Pals S.T., Horlings H.M., Fikrig E., Sprong H. van Oers M.H. A case of meningoencephalitis by the relapsing fever spirochaete Borrelia miyamotoi in Europe. Lancet. 2013; 382(9892):658. DOI: 10.1016/S0140-6736(13)61644-X.

11. Fukunaga M., Koreki Y. The flagellin gene of Borrelia miyamotoi sp. nov. and its phylogenetic relationship among Borrelia species. FEMSMicrobiol. Lett. 1995; 134(2-3):255-8. DOI: 10.1111/ j.1574-6968.1995.tb07947.x.

12. Kiewra D., Stanczak J., Richter M. Ixodes ricinus ticks (Acari, Ixodidae) as a vector of Borrelia burgdorferi sensu lato and Borrelia miyamotoi in Lower Silesia, Poland - preliminary study. Ticks Tick Borne Dis. 2014; 5(6):892-7. DOI: 10.1016/j. ttbdis.2014.07.004.

13. Szekeres S., Lügner J., Fingerle V., Margos G., F0ldvári

G. Prevalence of Borrelia miyamotoi and Borrelia burgdorferi sensu lato in questing ticks from a recreational coniferous forest of East Saxony, Germany. Ticks Tick Borne Dis. 2017; 8(6):922-7. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2017.08.002.

14. Remesar S., Díaz P., Venzal J.M., Prieto A., Estrada-Peña A., Manuel López C., Panadero R., Fernández G., Díez-Baños P., Morrondo P. Longitudinal study of infection with Borrelia spp. in questing ticks from North-Western Spain. Vector Borne Zoonotic Dis. 2019; 19(11):785-92. DOI: 10.1089/vbz.2019.2442.

15. Козлова И.В., Дорощенко Е.К., Лисак О.В., Джиоев Ю.П., Верхозина М.М., Демина Т.В., Рар В.А., Ткачев С.Е., Фоменко Н.В., Сунцова О.В., Черноиванова О.О., Парамонов А.И., Ревизор А.О., Злобин В.И. Видовое и генетическое разнообразие возбудителей клещевых инфекций на территории Восточной Сибири. Бюллетень ВСНЦ СО РАМН. 2012; 2-2(84):75-82.

16. Платонов А.Е., Карань Л.С., Гаранина С.Б., Шопенская Т.А., Колясникова Н.М., Платонова О.В., Федорова М.В. Природно-очаговые инфекции в XXI веке в России. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2009; 2:30-5.

17. Любезнова О.Н., Бондаренко А.Л., Карань Л.С. Зараженность клещей Ixodes persulcatus возбудителями различных заболеваний в эндемичном регионе европейской части России. Актуальная инфектология.

18. Фоменко Н.В., Ливанова Н.Н., Боргояков В.Ю., Козлова И.В., Шулайкина И.В., ППуховская

Ливанов С.Г., Дорощенко Е.К., Иванов Л.И. Выявление Borrelia miyamotoi в клещах Ixodes persulcatus на территории России. Паразитология. 2010; 44(3):201-11.

19. Чаусов Е.В., Терновой В.А., Протопопова Е.В., Коновалова С.Н., Кононова Ю.В., Першикова Н.Л., Москвитина

H.С., Романенко В.Н., Иванова Н.В., Большакова Н.П., Москвитин С.С., Коробицын И.Г., Гашков С.И., Тютеньков О.Ю., Куранова В.Н., Кравченко Л.Б., Сучкова Н.Г., Агулова Л.П., Локтев В.Б. Генетическое разнообразие инфекционных агентов, переносимых иксодовыми клещами в г. Томске и его пригородах. Паразитология. 2009; 43(5):374-88.

20. Тетерин В.Ю., Коренберг Э.И., Нефедова В.В.,

Воробьева Н.Н., Фризен В.И., Помелова В.Г., Кузнецова Т.И. Клинико-лабораторная диагностика инфекций, передающихся иксодовыми клещами, в Пермском крае. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2013; 4:11-5.

21. Платонов А.Е., Топоркова М.Г., Колясникова Н.М., Стуколова О.А., Долгова А.С., Бродовикова А.В., Махнева Н.А., Карань Л.С., Koetsveld J., Шипулин Г.А., Малеев В.В. Клинические проявления иксодового клещевого боррелиоза, вызванного Borrelia miyamotoi, в контексте иммунного ответа на возбудитель. Терапевтический архив. 2017; 89(11):35-43.

22. Pukhovskaya N.M., Morozova O.V., Vysochina N.P., Belozerova N.B., Ivanov L.I. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato and Borrelia miyamotoi in ixodid ticks in the Far East of Russia. Int. J. Parasitol. Parasites Wildl. 2019; 8:192-202. DOI: 10.1016/j.ijppaw.2019.01.005.

References

1. Krause P.J., Fish D., Narasimhan S., Barbour A.G. Borrelia miyamotoi infection in nature and in humans. Clin. Microbiol. Infect. 2015; 21(7):631-9. DOI: 10.1016/j.cmi.2015.02.006.

2. Platonov A.E., Maleev V. V., Karan' L.S. [Borreliosis relapsing fevers: neglected and new]. Terapevticheskii Arkhiv [Therapeutic Archive]. 2010; 11:74-80.

3. Wagemakers A., Staarink P.J., Sprong H., Hovius J.W.R. Borrelia miyamotoi: a widespread tick-borne relapsing fever spirochete. Trends Parasitol. 2015; 31(6):260-9. DOI: 10.1016/j. pt.2015.03.008.

4. Henningsson A.J., Asgeirsson H., Hammas B., Karisson E., Parke A., Hoornstra D., Wilhelmsson P., Hovius J.W. Two cases of Borrelia miyamotoi Meningitis, Sweden, 2018. Emerg. Infect. Dis. 2019; 25(10):1965-8. DOI: 10.3201/eid2510.190416.

5. Hoornstra D., Koetsveld J., Sprong H., Platonov A.E., Hovius J.W. Borrelia miyamotoi disease in an immunocompetent patient, Western Europe. Emerg. Infect. Dis. 2018; 24(9):1770-2. DOI: 10.3201/eid2409.180806.

6. Ravagnan S., Tomassone L., Montarsi F., Krawczyk A.I., Mastrorilli E., Sprong H., Milani A., Rossi L., Capelli G. First detection of Borrelia miyamotoi in Ixodes ricinus ticks from northern Italy. Parasit. Vectors. 2018; 11(1):130. DOI: 10.1186/s13071-018-2713-z.

7. Kim C.M., Seo J.W., Kim D.M., Yun N.R., Park J.W., Chung J.K., Song H.J. Detection of Borrelia miyamotoi in Ixodes nipponen-sis in Korea. PLoS One. 2019; 14(7):e0220465. DOI: 10.1371/jour-nal.pone.0220465.

8. Platonov A.E., Karan L.S., Kolyasnikova N.M., Makhneva N.A., Toporkova M.G., Maleev V.V., Fisn D., Krause P.J. Humans infected with the relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi, Russia. Emerg. Infect. Dis. 2011; 17(10):1816-22. DOI: 10.3201/ eid1710.101474.

9. Gugliotta J.L., Goethert H.K., Berardi V.P., Telford S.R. 3rd. Meningoencephalitis from Borrelia miyamotoi in an immunocompromised patient. N. Engl. J. Med. 2013; 368(3):240-5. DOI: 10.1056/ NEJMoa1209039.

10. Hovius J.W.R., de Wever B., Sohne M., Brouwer M.C., Coumou J., Wagemakers A., Oei A., Knol H., Narasimhan S., Hodiamont C.J., Jahfari S., Pals S.T., Horlings H.M., Fikrig E., Sprong H., van Oers M.H. A case of meningoencephalitis by the relapsing fever spirochaete Borrelia miyamotoi in Europe. Lancet. 2013; 382(9892):658. DOI: 10.1016/S0140-6736(13)61644-X.

11. Fukunaga M., Koreki Y. The flagellin gene of Borrelia miyamotoi sp. nov. and its phylogenetic relationship among Borrelia species. FEMS Microbiol. Lett. 1995; 134(2-3):255-8. DOI: 10.1111/ j.1574-6968.1995.tb07947.x.

12. Kiewra D., Stanczak J., Richter M. Ixodes ricinus ticks (Acari, Ixodidae) as a vector of Borrelia burgdorferi sensu lato and Borrelia miyamotoi in Lower Silesia, Poland - preliminary study. Ticks Tick Borne Dis. 2014; 5(6):892-7. DOI: 10.1016/j. ttbdis.2014.07.004.

13. Szekeres S., Lügner J., Fingerle V., Margos G., Földväri G. Prevalence of Borrelia miyamotoi and Borrelia burgdorferi sensu lato in questing ticks from a recreational coniferous forest of East Saxony, Germany. Ticks Tick Borne Dis. 2017; 8(6):922-7. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2017.08.002.

14. Remesar S., Díaz P., Venzal J.M., Prieto A., Estrada-Peña A., Manuel López C., Panadero R., Fernández G., Díez-Baños P., Morrondo P. Longitudinal study of infection with Borrelia spp. in questing ticks from North-Western Spain. Vector Borne Zoonotic Dis. 2019; 19(11):785-92. DOI: 10.1089/vbz.2019.2442.

15. Kozlova I.V., Doroshenko E.K., Lisak O.V., Dzhioyev Yu.P., Verkhozina M.M., Dyomina T.V., Rar V.A., Tkachev S.E., Fomenko N.V., Suntsova O.V., Chernoivanova O.O., Paramonov A.I., Revizor A.O., Zlobin V.I. [Species and genetic diversity of tick infections pathogens on the territory of the Eastern Siberia]. [Bulletin of the East-Siberian Scientific Center of the RAMS Siberian Branch]. 2012; 2-2(84):75-82.

16. Platonov A.E., Karan' L.S., Garanina S.B., Shopenskaya T.A., Kolyasnikova N.M., Platonova O.V., Fedorova M.V. [Natural-focal infections in Russia in the 21st century]. Epidemiologiya i Infektsionnye Bolezni [Epidemiology and Infectious Diseases]. 2009; 2:30-35.

17. Lyubeznova O.N., Bondarenko A.L., Karan' L.S. [Infectiousness of Ixodes persulcatus ticks with pathogens of various diseases in endemic regions of European Russia]. Actual'naya Infektologiya [ActualInfectology]. 2014; 2(3):49-52.

18.Tomenko N.V, Livanova N.N., Borgoyakov V. Yu., Kozlova I.V., Shulaykina I.V., Pukhovskaya N.M., Tokarevich K.N., Livanov S.G., Doroshchenko E.K., Ivanov L.I. [Detection of Borrelia mi-yamotoi in ticks Ixodes persulcatus from Russia]. Parazitologiya [Parasitology]. 2010; 44(3):201-11.

19. CI ausov E.V., Ternovoy V.A., Protopopova E.V., Konovalova S.N., Kononova Yu.V., Pershikova N.L., Moskvitina N.S., Romanenko V.N., Ivanova N.V., Bol'shakova N.P., Moskvitin S.S., Korobitsin I.G., Gashkov S.I., Tyuten'kov O.Yu., Kuranova V.N., Kravchenko L.B., Suchkova N.G., Agulova L.P., Loktev V.B. [Genetic diversity of Ixodidae tick-borne pathogens in Tomsk city and its suburbs]. Parazitologiya [Parasitology]. 2009; 43(5):374-88.

20. Teterin V.Yu., Korenberg E.I., Nefedova V.V., Vorob'eva N.N., Frizen V.I., Pomelova V.G., Kuznetsova T.I. [Clinical and laboratory diagnosis of infections transmitted by ixodes ticks in the Perm Territory]. Epidemiologiya i Infektsionnye Bolezni [Epidemiology and Infectious Diseases]. 2013; 4:11-5.

21. Platonov A.E., Toporkova M.G., Kolyasnikova N.M., Stukolova O.A., Dolgova A.S., Brodovikova A.V., Makhneva N.A., Karan' L.S., Koetsveld J., Shipulin G.A., Maleev V.V. [Clinical presentation of Ixodes tick-borne borreliosis caused by Borrelia miyamotoi in the context of an immune response to the pathogen]. Terapevtichesky Arkhiv [Therapeutic

DOL 10.17116/terarkh201789f135-43.

22. Pukhovskaya N.M., Morozova O.V., Vysochina N.P., Belozerova N.B., Ivanov L.I. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato and Borrelia miyamotoi in ixodid ticks in the Far East of Russia. Int. J. Parasitol. Parasites Wildl. 2019; 8:192-202. DOI: 10.1016/j.ijppaw.2019.01.005.

Authors:

Tupota N.L., Ternovoy V.A., Kartashov M.Yu., Ponomareva E.P., Loktev V.B. State Scientific Center of Virology and Biotechnology "Vector". Kol'tsovo, Novosibirsk Region, 630559, Russian Federation. E-mail: vector@vector.nsc.ru.

Об авторах:

Тупота Н.Л., Терновой В.А., Карташов М.Ю., Пономарева Е.П., Локтев В.Б. Государственный научный центр вирусологии и биотехнологии «Вектор». Российская Федерация, 630559, Новосибирская обл., р.п. Кольцово. E-mail: vector@vector.nsc.ru.