Исследования популяционных циклов леммингов и лесных полевок в восточном секторе Субарктики

Биология

Вестник ДВО РАН. 2007. № 3

Ф.Б.ЧЕРНЯВСКИЙ

Исследования популяционных циклов леммингов и лесных полевок в восточном секторе Субарктики

Показаны развитие и главные результаты многолетних исследований популяционной динамики мелких грызунов (леммингов и лесных полевок), играющих ключевую роль в функционировании тундровых и северотаежных экосистем на Северо-Востоке России.

Investigation of population cycles of lemmings and forest voles in the eastern Sub-Arctic. F.B.CHERNYAVSKY (Institute of Biological Problems of the North, FEB RAS, Magadan).

Development and the main results of the long-term study of population dynamics of small rodents (lemmings and forest voles mice), playing the key role in tundra and northern taiga ecosystems, are considered. Personal contribution of the researhers of IBPN FEB RAS to the development of this trend is shown.

Периодически (раз в 2-5 лет) повторяющиеся вспышки численности леммингов (роды Lemmus и Dicrostonyx) и лесных полевок (род Clethrionomys) - одно из самых заметных и функционально важных явлений в жизни тундровых и северо-таежных экосистем Северного полушария. Правильные флуктуации такого рода получили название популяционных циклов. Данный феномен, естественно, заинтересовал экологов в разных странах мира. Начиная с пионерных работ Ч.Элтона [27-29] насчитывается уже более ста публикаций, посвященных данной проблеме. Растет и число гипотез по этому поводу. Существенный вклад в разработку названного научного направления сделали экологи Скандинавии, США и Канады [30, 32], однако необходимо упомянуть и о фундаментальных исследованиях отечественных ученых, касающихся в основном западного сектора Субарк-тики [2, 3, 7, 8].

Перечисленные обстоятельства побудили нас обосновать и возглавить ряд научных проектов по изучению экологии и динамики численности леммингов и полевок на Северо-Востоке Сибири. Все они позднее были поддержаны Российским фондом фундаментальных исследований.

В 1972-1982 гг. осуществлялась обширная комплексная программа исследований популяционной динамики двух видов леммингов (L. sibiricus, D. torquatus) на о-ве Врангеля [21]. Затем эти работы были перенесены в материковую тундру Северо-Востока Сибири [14, 19]. Параллельно в северотаежной зоне этого региона изучалась динамика численности лесных полевок [4, 12, 17]. Итоги 30-летних исследований леммингов и полевок на Севере изложены в монографии Ф.Б.Чернявского и А.Н.Лазуткина [23], в ней, кроме того, обсуждаются некоторые общие проблемы, касающиеся популяционных циклов мелких грызунов.

В полевых исследованиях по тематике названного направления, а также в подготовке соответствующих публикаций принимали активное участие сотрудники лаборатории экологии млекопитающих Института биологических проблем Севера ДВО

ЧЕРНЯВСКИЙ Феликс Борисович - доктор биологических наук, заслуженный деятель науки РФ (Институт биологических проблем Севера ДВО РАН, Магадан).

РАН д.б.н. В.Г.Кривошеев, д.б.н. А.Ф.Мосин, к.б.н. И.В.Дорогой, к.б.н. С.В.Курышев, к.б.н. А.Н.Лазуткин, к.б.н. А.А.Цветкова, С.П.Кирющенко, Т.В.Кирющенко, Т.А.Эсаулова, а также сотрудники лаборатории нейроэндокринных регуляций ИБПС д.б.н. А.В.Ткачев, к.б.н. Т.В.Аршавская, к.б.н. А.А.Ардашев, к.б.н. И.В.Хлыновская, Е.Г.Владимирова.

Продолжительный мониторинг лемминговых популяций (10-20 лет) выявил, что наиболее четкая картина лемминговых циклов наблюдается в сравнительно малопродуктивной арктической экосистеме, где достаточно полный набор хищников и много местообитаний. подходящих для обоих видов тундровых леммингов (сибирского и копытного). Примером такой экосистемы может служить о-в Врангеля, где, как было показано, для лемминговых циклов характерны практически одинаковое участие в них обоих видов обитающих там леммингов, одинаковые и сравнительно продолжительные (4 года) промежутки между пиками и чрезвычайно высокая амплитуда годовых колебаний численности грызунов - около 600 крат для сибирского и около 200 крат для копытного леммингов. Амплитуда годовых колебаний в популяционных циклах леммингов в Колымской низменности составила лишь около 30 крат для L. siЫricus и около 5 крат для D. Ющиа^. Показатели относительной и абсолютной численности копытного лемминга значительно уступали таковым сибирского, а промежутки между пиками равнялись в основном 3 годам. В Чаунс-кой низменности циклы демонстрирует лишь сибирский лемминг, тогда как численность D. Ю^а^ здесь обычно ничтожно мала. Наблюдения за чаунской популяцией L. siЫricus показали, что в условиях здешней экосистемы популяционная динамика этого вида носит «смазанный» характер (фаза роста выражена нечетко), всплески численности в фазе пика невелики, а промежутки между пиками составляют 2-4 года. Таким образом, характер леммингового цикла в данной тундровой экосистеме во многом обусловлен ее структурой. Предварительный анализ показывает также, что главная роль в формировании циклов в обсуждаемом плане (не касаясь внутрипопуляционных регуляторных механизмов) принадлежит таким факторам, как спектр местообитаний, характер растительного покрова и набор хищников [14-16, 19, 21, 23].

Что касается синхронности циклов симпатричных видов леммингов в одной местности, то колебания численности Lemmus и Dicrostonyx, как правило, синхронны в тех случаях, когда в данном районе представлены биотопы обоих видов. Географическая синхронность лемминговых циклов наблюдается лишь в пределах сравнительно однородных в ландшафтном отношении и более или менее обособленных регионов - например, Чукотка к востоку от Колымы или о-в Врангеля [16, 23].

Десятилетний мониторинг красной и красно-серой полевок в лиственничной тайге Северо-Востока Сибири (приохотские популяции) показал, что при сравнительно невысоких значениях индекса цикличности (0,30 для С1. гиШдо и 0,61 для С1. гивэсапш) тенденция к формированию правильных циклов у обоих видов проявляется достаточно отчетливо. Об этом же говорят данные спектрального анализа (метод статистической обработки). Хотя основные особенности структуры циклов у лесных полевок на всей территории СевероВосточной Сибири оказались сходными, они помимо видовой специфики проявили определенную географическую изменчивость [23].

Популяционные циклы леммингов отличаются от циклов лесных полевок прежде всего амплитудой. Если величина амплитуды лемминговых циклов составляет, как было упомянуто, от 30-50 до 200-600 крат для Lemmus и от 5 до 30 крат для Dicrostonyx [20], то для полевок рода Qethrionomys она не превышает 20-50 крат [12]. Отмеченная разница объясняется главным образом подснежной репродукцией леммингов, особенно интенсивной зимой, накануне пика [23]. Именно подснежные пометы дают чрезвычайно высокую (до 300-600 экз. на 1 га) летнюю плотность леммингов обоих видов в фазе максимума численности, значительно превышающую таковую у полевок. Продолжительный мониторинг приохотских популяций красной и красно-серой полевок показал, что их циклы были

преимущественно асинхронными, хотя в ряде случаев отмечались совпадения фаз - как максимумов, так и депрессий [23].

Более «правильная» цикличность, зафиксированная в лемминговых популяциях, а также часто наблюдаемая синхронность популяционной динамики мелких грызунов на Севере свидетельствуют, на наш взгляд, о том, что популяционные циклы микротин представляют собой явление, происходящее в масштабе экосистемы, а не на одном лишь популяционном уровне. Это обусловливает цикличные или близкие к ним изменения во всех элементах экосистемы (почва, растительность, хищники и др.), хотя первичными в этом процессе являются изменения численности грызунов, обусловленные прежде всего эндогенными факторами.

Многолетний мониторинг природных популяций леммингов и лесных полевок в тундре и тайге Северо-Востока Сибири наряду с анализом обширной литературы по этому вопросу показал, что популяционные циклы мелких грызунов с периодом 2-5 лет представляют собой реально существующее явление, присущее сравнительно простым экосистемам Северного полушария. Далее предстояло научно объяснить данный феномен, поскольку экологи до сих пор расходятся во взглядах на механизмы, лежащие в его основе.

В историческом плане первой группой гипотез, объясняющих динамику популяций мелких грызунов, были гипотезы индуцирования циклов внешними факторами (солнечная активность, корма, хищники, конкуренция, паразиты, эпизоотии). В суровых условиях тундровой зоны, где обитают лемминги, роль погодных условий в динамике численности этих грызунов на первый взгляд должна быть весьма значительной. Действительно, в литературе много указаний на значимость этого фактора в популяционной динамике леммингов. Однако 7-летний мониторинг комплекса погодных условий (температурный режим, подснежная температура, сроки залегания и сходы снежного покрова, его мощность) на о-ве Врангеля (1972-1979 гг.) не выявил сколько-нибудь существенного воздействия погодных условий на динамику численности сибирского и копытного леммингов [22]. То же можно сказать об эпизоотиях и паразитах. В отношении лесных полевок анализ показал, что в холодные зимы с тонким снежным покровом снижается выживаемость грызунов. Кроме того, ранневесенние погодные условия оказывают влияние на начало размножения обоих видов [11, 23].

Подробный анализ роли хищников в динамике численности леммингов [23] дает основание считать, что воздействие местных и номадных хищников принадлежит к числу важных элементов экосистемного уровня, участвующих в формировании лемминговых циклов. Существенно менее значим этот фактор в регуляции численности лесных полевок лиственничной тайги Северо-Восточной Сибири. Наши данные о влиянии нехватки кормов на динамику численности леммингов и полевок на Севере свидетельствуют о том, что это может рассматриваться лишь как одно из составляющих в комплексе внешних факторов (погода-растительность-хищники), регулирующих численность северных грызунов.

Концепция авторегуляции, сформировавшаяся в экологии в 1950-1960-е годы, несомненно, сыграла прогрессивную роль в исследованиях по динамике численности многих групп животных, и в частности в понимании механизмов, лежащих в основе популяционных циклов мелких грызунов. Ранее мы показали, что тундровые лемминги подобно другим представителям подсемейства Microtinae умеренных широт обладают адаптивными механизмами авторегуляции [13]. Аналогичные механизмы выявлены в популяциях лесных полевок на Северо-Востоке Сибири [12, 17], а также в других частях ареала этого рода в Евразии. Однако высказанное заключение о наличии авторегуляторных адаптивных реакций в популяциях леммингов и лесных полевок нуждается в детализации - выявлении неких механизмов, действующих на организменном и, возможно, суборганизменном уровнях и приводящих к изменению демографических свойств популяции.

Одна из систем органов, наиболее тесно связанных с генеративной и иммунной системами животных и человека, - эндокринный комплекс. Медиками и физиологами разных

стран в последние 3-4 десятилетия получены убедительные доказательства того, что нейроэндокринная регуляция играет ключевую роль в интеграции организма и поддержании его гомеостаза, обеспечивая при этом контроль над такими важными функциями, как репродукция, иммунный статус, адаптация и др.

В итоге комплексных исследований эндокринной системы копытного лемминга на о-ве Врангеля получены новые и вполне оригинальные данные, позволяющие оценить роль гормональных перестроек в регуляции численности популяции [10, 18, 22]. Одним из наиболее важных результатов этих исследований явилось обнаружение эндокринной разнокачественности лемминговых популяций на различных фазах цикла. На примере леммингов впервые на популяционном уровне было показано, как меняется функционирование всего эндокринного комплекса грызунов (гипофиз, надпочечники, щитовидная железа, гонады) в процессе динамики их численности. Изучение популяционных аспектов онтогенеза различных звеньев нейроэндокринного комплекса у копытного лемминга выявило, что на разных фазах цикла темпы развития эндокринных желез различны, и это обстоятельство также играет регуляторную роль в динамике численности леммингов [1, 9]. Исследования, проведенные с применением электронной микроскопии, свидетельствуют о том, что гипоталамо-гипофизарная нейроэндокринная система также активно участвует в функционировании общей системы нейроэндокринной регуляции численности в популяции леммингов [24].

В лаборатории экологии млекопитающих ИБПС разработан метод комплексного анализа ряда физиолого-биохимических показателей (содержание гликогена и липидов в печени, глюкозы и лейкоцитов в крови и др.), определяемых в полевой обстановке и позволяющих, в частности, судить об уровне стрессированности грызунов в природных условиях [5, 6]. Заметное повышение этого уровня в популяциях леммингов и полевок с увеличенной плотностью подтверждает участие стрессорных реакций в общем комплексе механизмов, формирующих популяционные циклы. Таким образом, мы в значительной мере реанимировали давнюю гипотезу Д.Кристчена [26] о нейроэндокринных механизмах регуляции численности животных, основанную на получившей прочное признание среди медиков и биологов теории Г.Селье о биологическом стрессе, или адаптационном синдроме.

Гипотеза Д.Читти [25] также основана на концепции авторегуляции и предполагает наличие в популяции поведенческого полиморфизма на генетической основе. Прекращение роста популяции по этой версии происходит вследствие ухудшения ее качеств (комплекса морфологических и поведенческих признаков отдельных особей) при повышении плотности. В результате исследований мы получили свидетельство того, что генетическая структура популяций леммингов и лесных полевок действительно меняется при изменении их численности [4, 21], однако эти данные не могут служить прямым подтверждением упомянутой гипотезы. Таким образом, если участие эндокринного комплекса в регуляции численности леммингов и полевок имеет серьезное фактологическое подтверждение, то вклад генетических перестроек в авторегуляторные реакции этих грызунов нуждается в дополнительных исследованиях.

Несмотря на то что весьма важную роль в понимании механизмов, лежащих в основе популяционных циклов, сыграла редукционистская концепция, сама по себе она не в состоянии полностью объяснить данное явление. Ранее Мак-Артур [30] и Элтон [28] писали о том, что проблему циклических колебаний численности мелких грызунов следует искать в рамках экосистемного подхода. Именно такой подход использован в исследованиях тундрового биома по международной биологической проблеме [31], а также принят нами при составлении комплексной программы исследований леммингов на о-ве Врангеля [22]. Таким образом, мы рассматриваем популяционные циклы леммингов и полевок как комплексное биологическое явление, результат сопряженной эволюции грызунов и других компонентов экосистемы. Что касается внутрипопуляционных регуляторных механизмов -

непременной составляющей циклов, то они, с нашей точки зрения, играют роль широко распространенных видовых адаптаций, действующих на популяционном уровне.

В последней главе книги, подводящей итоги наших исследований популяционных циклов леммингов на о-ве Врангеля [22], мы сформулировали несколько заключительных положений, суть которых сводится к следующему: (1) монофакторные гипотезы не в состоянии объяснить комплекс природных явлений, лежащих в основе популяционных циклов; (2) внутрипопуляционные регуляторные механизмы, вызывающие демографические перестройки, представляют собой универсальный адаптивный признак, по-видимому свойственный всем циклирующим видам мелких грызунов; (3) результаты анализа морфологических и некоторых биохимических особенностей эндокринного комплекса копытных леммингов убедительно свидетельствуют об участии основных звеньев эндокринной системы грызунов во внутрипопуляционных регуляторных реакциях; (4) получен ряд косвенных доказательств генетической разнокачественности лемминговых популяций в разных фазах цикла, при этом, однако, нет оснований для противопоставления генетических механизмов регуляции эндокринным; (5) дефицит кормов, особенно в зимнее время, и пресс хищников являются реально действующими факторами, участвующими в регуляции численности леммингов; (6) циклы как комплексное биологическое явление есть результат достаточно длительной сопряженной эволюции грызунов и других компонентов экосистемы. Дальнейшие исследования популяционных циклов леммингов и полевок в тундровых и таежных экосистемах Северо-Востока Сибири [20] в основном подтвердили данные заключения.

ЛИТЕРАТУРА

1. Владимирова Е.Г, Данилова О.А., Черниговская Е.В. Некоторые особенности формирования гипотала-мо-гипофизарной нейросекреторной системы копытного лемминга (Dicrostonyx torquatus) острова Врангеля в постнатальном периоде развития // Журн. эволюц. биохимии и физиологии. 1996. Т. 32, № 3. С. 308-317.

2. Дунаева Т.Н. Сравнительный обзор экологии тундровых полевок полуострова Ямал // Тр. Ин-та географии АН СССР. 1948. Т. 41. С. 78-144.

3. Кошкина Т.В. О факторах динамики численности леммингов // Фауна и экология грызунов. М.: Изд-во МГУ, 1970. Вып. 9. С. 11-61.

4. Курышев С.В., Чернявский Ф.Б. Изменчивость генетической структуры флуктуирующих популяций лесных полевок (Clethrionomys, Rodentia, Cricetidae) // Зоол. журн. 1988. Т. 67, вып. 2. С. 215-222.

5. Мосин А.Ф., Лазуткин А.Н., Чернявский Ф.Б. Об изменчивости некоторых физиологических и биохимических показателей у красной полевки в Приохотье // Экология. 1985. № 4. С. 44-48.

6. Мосин А.Ф., Лазуткин А.Н. Физиологическая и биохимическая характеристика лесных полевок при разной численности популяции // Экология млекопитающих тундры и редколесья Северо-Востока Сибири. Владивосток: ДВНЦ АН СССР, 1985. С. 10-23.

7. Насимович А., Новиков Г., Семенов-Тян-Шанский О. Норвежский лемминг (его экология и роль в природном комплексе Лапландского заповедника) // Фауна и экология грызунов. М.: Изд-во МГУ, 1948. С. 203-261.

8. Семенов-Тян-Шанский О.И. Цикличность в популяциях лесных полевок // Бюл. МОИП. Отд. биол. 1970. Т. 75, вып. 2. С. 11-26.

9. Ткачев А.В., Аршавская Т.В., Горбачев А.Л., Хлыновская И.В. Морфология нейросекреторной, гипофи-зарно-адренокортикальной и гипофизарно-тиреоидной системы в раннем онтогенезе копытного лемминга на разных стадиях численности популяции. Препр. Магадан: ДВНЦ АН СССР, 1987. 242 с.

10. Ткачев А.В. Эндокринная характеристика популяционного цикла леммингов острова Врангеля // Механизмы регуляции численности леммингов и полевок на Крайнем Севере. Владивосток: ДВНЦ АН СССР, 1980. С. 119-128.

11. Чернявский Ф.Б., Лазуткин А.Н., Ямборко А.В. Динамика и демография лесных полевок в таежной зоне правобережья Колымы // Вестн. СВНЦ ДВО РАН. 2007. Вып 2. C. 107-112.

12. Чернявский Ф.Б., Короленко ГЕ. Динамика численности и изменчивости некоторых популяционных показателей красной полевки на Крайнем Северо-Востоке Сибири // Экология. 1979. № 1. С. 80-88.

13. Чернявский Ф.Б. Динамика численности и популяционные показатели сибирского (Lemmus sibiricus) и копытного (Dicrostonyx torquatus) леммингов острова Врангеля // Зоол. журн. 1979. Т. 58, вып. 4. С. 553-563.

14. Чернявский Ф.Б., Кирющенко Т. В., Кирющенко С.П. Материалы по динамике и демографии леммин-говых популяций в Колымской низменности // Экология млекопитающих тундры и редколесья Северо-Востока Сибири. Владивосток: ДВНЦ АН СССР, 1985. С. 44-54.

15. Чернявский Ф.Б., Кирющенко С.П., Кирющенко Т.В. Материалы по зимней экологии сибирского (Lemmus sibiricus) и копытного (Dicrostonyx torquatus) леммингов // Экология птиц и млекопитающих острова Врангеля. Владивосток: ДВНЦ АН СССР, 1981. С. 99-122.

16. Чернявский Ф.Б. Механизмы регуляции численности лемминговых популяций // Материалы по экологии мелких млекопитающих Субарктики. Новосибирск: Наука, 1975. С. 13-21.

17. Чернявский Ф.Б., Лазуткин А.Н. О динамике численности и демографии красной и красно-серой полевок в Северном Приохотье // Экология млекопитающих тундры и редколесья северо-востока Сибири. Владивосток: ДВНЦ АН СССР, 1985. С. 109-118.

18. Чернявский Ф.Б., Ткачев А.В., Ардашев А.А. О регуляции численности леммингов в Арктике // Докл. АН СССР. 1978. Т. 242, № 3. С. 730-733.

19. Чернявский Ф.Б., Лазуткин А.Н. Популяционная динамика и изменчивость эколого-физиологических показателей у сибирского лемминга (Lemmus sibiricus Kerr.) в Колымской низменности // Сибир. экол. журн. 1999. № 1. С. 99-105.

20. Чернявский Ф.Б. Популяционная динамика леммингов // Зоол. журн. 2002. Т 81, № 9. С. 1135-1165.

21. Чернявский Ф.Б., Цветкова А.А., Курышев С.В. и др. Популяционная динамика и трофические связи настоящих леммингов (род Lemmus) в Чаунской низменности (Западная Чукотка) // Фауна и экология млекопитающих Северо-Восточной Сибири. Магадан: СВНЦ ДВО РАН, 1995. С. 82-92.

22. Чернявский Ф.Б., Ткачев А.В. Популяционные циклы леммингов в Арктике. Экологические и эндокринные аспекты. М.: Наука, 1982. 164 с.

23. Чернявский Ф.Б., Лазуткин А.Н. Циклы леммингов и полевок на Севере. Магадан: ИБПС ДВО РАН, 2004. 150 с.

24. Arshavskaya Т., Polenov А., Tkachev А. The hypotalamo-hypophysial system of the lemming, Dicrostonyx torquatus Pallas. III Population Aspects of Neuroendocrine Regulation // Z. microsk.-anat. Forsch. 1989. Vol. 103. Р. 627-647.

25. Chitty D. Population processes in the vole and their relevance to general theory // Canad. J. Zool. 1960. Vol. 38, N 1. Р 99-113.

26. Christian J.J. The adrenal-pitutary system population cycles in mammals // J. Mammal. 1950. Vol. 31, N 3. P. 241-249.

27. Elton CS. Periodic fluctuations in the numbers of animals: their causes and effects // Brit. J. Exper. Biol. 1924. Vol. 2. P. 119-163.

28. Elton C. The ecology of invasions by animals and plants. N.Y: Wiley, 1958. 181 p.

29. Elton CS. Voles, Mice and Lemmings. Oxford: Clarendon Press, 1942. 496 р.

30. MacArthur R.M. Fluctuations of animal populations and measure of community stability // Ecology. 1955. Vol. 36. P. 533-536.

31. Schultz А.М. The nutrient recovery hypothesis for arctic microtine cycles // Grazing in terrestrial and marine environments. Oxford: Blackwell Scientific, 1964. P. 57-68.

32. The biology of lemmings / eds Stenseth КС., Ims R.A. 1993. 683 р. (Linn. Soc. Symp.; ser. 15).