Развитие ларвальных и постларвальных параподий полихеты Nereis virens (Sars, 1835). Annelida: Polychaeta: Nereididae

УДК: 591.792.2 Вестник СПбГУ. Сер. 3, 2006, вып. 4

В. В. Старунов, И. А. Тихомиров, Е. В. Сотникова

РАЗВИТИЕ ЛАРВАЛЬНЫХ И ПОСТЛАРВАЛЬНЫХ ПАРАПОДИЙ ПОЛИХЕТЫ NEREIS VIRENS (SARS, 1835). ANNELIDA: POLYCHAETA: NEREIDIDAE*

Nereis virens (Sars, 1835) - массовый вид беломорской фауны. В настоящее время N. virens стал одним из модельных объектов для изучения процессов развития. Однако, несмотря на столь активное изучение, многие процессы с морфологической точки зрения изучены еще недостаточно. Цель работы - изучить развитие параподий полихеты Nereis virens. Поставлены следующие задачи: изучить судьбу параподий ларвальных сегментов червя, развитие параподий постларвальных сегментов, сравнить морфогенезы ларвальных и постларвальных параподий.

Тело взрослого червя, по мнению большинства авторов, состоит из простомиума, имеющего чувствительные образования, перистомиума, несущего рот и четыре пары перистомиальных усиков, туловищных сегментов и хвостовой лопасти, или пигидия, несущего два хвостовых усика. Параподии первых двух туловищных сегментов отличаются по строению от последующих.

В литературе известно немало описаний развития полихет из семейства Nereididae: Nereis diversicolor [10, 11], N. fucata [ 12j, N. grubei [14], N. pelagica [16], Nereis (Neanthes) succinea [7], Neanthes caudata [15], Micronereis nanaimoensis [9], Platynereis dumerilii [13]. На этих видах в основном описаны процессы размножения и эмбрионального развития. Данные о постэмбриональном развитии относительно скудны. Это относится и к Nereis virens. Наиболее подробные описания постэмбрионального развития Nereis virens были сделаны Н. Р. Басс и А. Е. Барфилд [8] и В. А. Свешниковым [4].

Название Nereis virens широко используется специалистами различных отраслей биологии. В. В. Хлебович [5] в последнее время относит этот вид к роду Alitta (Kinberg, 1866), однако в настоящей работе используется старое название.

Развитие и план строения аннелид трактуется различными авторами по-разному. Согласно теории П. П. Иванова о первичной гетерономности сегментов во время превращения трохофоры в метатрохофору, образуются так называемые ларвальные сегменты [2, 3]. Дефинитивное же тело червя формируется за счет последовательного образования постларвальных сегментов в предпигидиальной зоне роста. Помимо учения П. 11. Иванова существуют и другие гипотезы. Д. Т. Андерсон [6] не считает первичную гетероном-ность сегментов свойством всех аннелид. Первичное образование наружной сегментации ларвальных сегментов, по мнению этого автора, связано с личиночной специализацией первых туловищных сегментов и особенностями развития.

Развитие параподий Nereis virens целесообразно рассматривать, начиная с некто-хеты. На этой стадии обособляются ларвальные сегменты с параподиями, появляется первая пара перистомиальных усиков. По данным В. А. Свешникова [4], сначала каждая параподия представлена единственной лопастью, несущей дорзальный и вентральный пучки щетинок. Три щетинконосных сегмента хорошо различимы. Первая пара параподий немного меньше, чем две последующие. Далее нектохета растет при помощи так называемой зоны роста, расположенной в предпигидиальной области.

* Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ (Проект № 06-04-48544). © В. В. Старунов, И. А. Тихомиров, Е. В. Сотникова, 2006

На стадии ювенильной особи происходит обособление простомиума и формирование перистомиума. Простомиум, по мнению большинства авторов, формируется из эписферы трохофоры. Что же касается перистомиума, то существуют различные мнения по поводу формирования этого отдела тела во время метаморфоза. Трактовка этого процесса во многом определяется теоретическими представлениями о сегментарном составе тела червя.

Н. Р. Басс и А. Е. Барфилд [8] считают, что в состав перистомиума JV. virens входит всего один, первый ларвальный щетинконосный сегмент, а остальные два остаются в составе туловища. По мнению этих авторов, первый ларвальный сегмент теряет свои щетинки, вентральная лопасть параподии полностью редуцируется, а от дорсальной ветви остается лишь средняя лопасть нотоподии. Далее весь сегмент сливается с неким пе-ристомиальным сегментом, происхождение которого никак не объясняется. Таким образом, перистомиум червя образуется из так называемого перистомиального и первого ларвального щетинкового сегментов. При слиянии сегментов средняя лопасть нотоподии первого ларвального сегмента дает начало третьей паре перистомиальных усов. Подобная картина описывается некоторыми другими авторами для других видов p. Nereis [7, 12, 16]. По поводу образования четвертой пары перистомиальных усов Н. Р. Басс и А. Е. Барфилд ничего не пишут. Поэтому их описание можно считать неполным. Судьба четвертой пары усов этими авторами остается невыясненной.

Описание развития головного конца N. virens в работе [8] во многом сходно с описаниями В. А. Свешникова [4], который разделяет головной конец нектохеты N. virens на простомиальную и перистомиальную зоны. Граница между зонами проходит по про-тотроху. Ротовое отверстие расположено на брюшной стороне сразу же за прототрохом. Задний отдел головного конца тела нектохеты В. А. Свешников считает первым сегментом туловища. В результате, тело нектохеты N. virens состоит не из трех, а из четырех ларвальных сегментов. Первые две пары усиков появляются латерально в перистоми-альной области личинки. В дальнейшем происходит слияние перистомиума с первым щетинковым сегментом, параподии которого к этому времени претерпевают значительную редукцию. Щетинки и ацикулы постепенно утрачиваются, ветви параподий почти полностью исчезают, но удлиняются спинные усики. Именно из них, по мнению Свешникова, образуется третья пара тентакулярных усиков. Четвертая пара усиков образуется из невроподиальных усиков первого личиночного сегмента. Сходная картина развития описана и для Platynereis dumeñlii [13].

Ларвальные сегменты, не вошедшие в состав перистомиума взрослого червя, остаются в составе тела червя в качестве щетинковых сегментов. У N. virens, по данным из работы [8], первые два или три щетинконосных сегмента несут одноветвистую парапо-дию. Редукции подвергается нотоподия. Предполагается, что параподии этих сегментов помогают червю при рытье нор.

Материал и методика исследования. Для изучения развития параподий ларвальных сегментов были использованы личинки, полученные в 2000 г. в ходе искусственного оплодотворения. Личинок содержали в холодной комнате при постоянной температуре воздуха 10 "С. Подкормка осуществлялась науплиусами Artemia salina. Морфологию личинок изучали на временных препаратах после заключения в глицерин без окрашивания. Часть материала окрашивались ме-тиленовым синим или эозином.

Взрослые особи N. virens были собраны в акватории Чупинской губы Кандалакшского залива Белого моря, в августе 2004 г., на литорали о-ва Матренин. Изучение собранного материала проводилось на базе МБС СПбГУ и на кафедре зоологии беспозвоночных биолого-почвенного

факультета СПбГУ. Для изучения строения передних сегментов тела были использованы как живые, так и фиксированные черви, добытые в природе.

Фиксация червей проводилась 70%-ным спиртом и жидкостью Буэна с предварительным использованием гвоздичного масла в качестве наркотизирующего агента. Строение параподий изучалось визуально и по сериям «толстых» срезов (0,5-1 мм). Для визуального наблюдения черви после анестезии закреплялись в ванночке с морской водой в удобном для исследования положении. Толстые срезы изготавливались с помощью лезвия безопасной бритвы. Тотальные препараты изготавливались по стандартной методике без дополнительного окрашивания.

Все препараты изучали с помощью микроскопов ЛОМО МБИ 15, Karl Zeiss Jena Jenaval и бинокулярного микроскопа ЛОМО МБС-9. Рисунки были сделаны с помощью рисовального аппарата РА-7 УХЛ 4.2.

Для изучения формирующихся параподий на вновь образующихся сегментах были использованы молодые черви, выращенные из личинок, полученных в ходе искусственного оплодотворения в лаборатории, имеющие примерно 50-70 сегментов в составе тела. Черви были обездвижены 10%-ным раствором MgCl. Задние концы были отрезаны, зафиксированы глютаровым альдегидом, обезвожены и высушены при критической точке. Далее было произведено напыление золотом. Исследование образцов производили с использованием сканирующего электронного микроскопа JeolJSM 35С.

Результаты исследования и их обсуждение. Параподии в туловищном отделе взрослого червя расположены метамерно и различаются по своему строению. Первые два сегмента туловища являются ларвальными. Они отличаются по строению от последующих и соответствуют второму и третьему сегментам нектохеты. В зоне роста идет образование новых сегментов, начиная от пигидия. Поэтому последние 10-11 сегментов находятся на разных этапах своего формирования и различаются по строению параподий.

Описание строения параподий из всех этих трех групп, по-видимому, нужно начинать с рассмотрения вполне сформированной постларвальной параподии. Она обладает максимальным числом элементов, определяющих ее строение. Сформировавшаяся параподия постларвального сегмента состоит из двух частей: нотоподии, или спинной ветви и невроподии, или брюшной ветви, расположенных на общем основании (рис. 1, В~Г). Нотоподия в своем составе несет спинной усик, спинную лопасть, спинной поди-альный бугорок со щетинками и среднюю лопасть. Невроподия состоит из брюшного подиального бугорка, несущего щетинки и подразделяющегося на конце на переднюю и заднюю губы, брюшной лопасти и брюшного, или невроподиального усика. Каждая из ветвей параподии несет по ацикуле (опорной щетинке). Окончания ацикул заходят в подиальные бугорки.

Параподии ларвальных сегментов в теле взрослого червя отличаются по своему строению от постларвальных. Невроподии этих сегментов по строению почти полностью соответствуют невронодиям других туловищных сегментов. Отличие в этой части параподии проявляется лишь в меньшей выраженности раздвоения брюшного подиального бугорка. Основные отличия ларвальных сегментов, входящих в состав туловища взрослого червя, от постларвальных касаются нотоподии. Она представлена одной лепестковид-ной лопастью и спинным усиком, который отходит от основания несколько обособленно. В нотоподии отсутствуют щетинки и ацикула. Возможно, подобные изменения в строении связаны с изменением функций этих параподий при оседании личинки.

В отличие от взрослого червя, у личинки N. virens во всех ларвальных сегментах образуются ацикулы и пучки щетинок как в невроподии, так и в нотоподии. Таким образом, параподии ларвальных сегментов изначально имеют строение близкое к параподи-

Рис.1. Строение параподий различных сегментов Nereis virens. А - параподия первого сегмента; Б - параподия второго сегмента; В - параподия третьего сегмента; Г - параподия седьмого сегмента, СУ - нотоподиальный усик; CJI - спинная лопасть; СБ - спинной подиальный бугорок; CpJl - средняя лопасть; ЕЛ - нотоподиальная лопасть; ББ - брюшной подиальный бугорок; БЛ - брюшная лопасть; Б У - невроподиальный усик; Ац - ацикула.

ям постларвальных сегментов (рис. 2, Е-Ж). В ходе метаморфоза параподии первого ларвального сегмента почти полностью редуцируются, щетинки и ацикулы исчезают, и весь сегмент идет на формирование перистомиума (рис. 2, А-Д). Параподии второго и третьего ларвальных сегментов претерпевают описанные выше изменения и сохраняются в туловище взрослого червя в качестве первого и второго щетинконосных сегментов (см. рис. 1, А-Б).

Развитие параподий заднего конца тела следует рассматривать в направлении от хвоста к голове (рис. 3, А-Е). Новые постларвальные сегменты закладываются в зоне роста червя, расположенной перед пигидием. Только что сформированные сегменты еще не имеют зачатков параподий. Границы между этими сегментами практически не выражены, и по сканограммам определить их довольно трудно. Поэтому сложно указать точное число сегментов без параподий. Развитие параподии начинается, несколько отступя от зоны роста, и осуществляется путем образования выростов на поверхности сегмента. Сначала зачатки параподий появляются в виде парных бугорков, расположенных лате-

Рис. 2. А-Д - последовательные стадии образования перистомиума Nereis virens. А, Б, В - 5-сегментная личинка; Г- 8-сегментная личика; Д -- 14-сегментная личинка; Е - параподия третьего ларвального сегмента 5-сегментной личинки; Ж - параподия первого постларвального сегмента 5-сегментной личинки; Ант - простомиальные усики; Ац - ацикулы; Л1 - параподия первого ларвального сегмента; JI2 - параподия второго ларвального сегмента; Пу - первая и вторая

пары перистомиальных усиков.

рально (рис. 3, А). Какие-либо структуры на таких параподиальных зачатках различить еще очень сложно. Дальнейшее развитие постларвальных параподий N. virens происходит в строго определенной последовательности: 1) параподиальные бугорки, 2) спинной усик и средняя лопасть, 3) брюшной усик и брюшная лопасть, 4) невроподиальный бугорок, 5) спинная лопасть, 6) неврохеты, 7) нотохеты, 8) нотоподиальный бугорок (рис. 3, А~Е). Аналогичный порядок в формировании параподии наблюдается и при регенерации заднего конца тела (рис. 3, Ж). Однако этот процесс, по-видимому, более растянут во времени.

Полученные результаты не совпадают с данными Н. Р. Басс и А. Е. Барфилд [8]. Согласно мнению этих авторов, процесс идет в следующем порядке: 1) средняя лопасть нотоподии, 2) брюшной подиальный бугорок, 3) брюшная лопасть, 4) спинной усик, 5) брюшной усик, 6) спинная лопасть, 7) спинной подиальный бугорок. Кроме того,

Рис. 3. Развитие параподий на постларвальных сегментах Nereis virens (отсчет сегментов

в направлении от пигидия к головному концу). А - сегменты 1-7; Б - сегменты 7-8; В - сегмент 9; Г - сегментЮ; Д - сегмент 11; Е - сегменты 15-16; Ж - развитие параподий на регенерате хвостового конца. Римскими цифрами обозначены номера сегментов. Я - пигидий, ПВ - параподиальный вырост. Остальные обозначения, как на рис. 1.

Н. Р. Басс и А. Е. Барфилд утверждают, что щетинки появляются на самых ранних стадиях развития постларвальной параподии. По нашим данным, щетинки на параподиях появляются не сразу, а только после закладки спинной лопасти. Следует отметить и очередность возникновения щетинок. Первыми образуются неврохеты, а нотохеты несколько задерживаются в развитии.

По мнению В. Н. Беклемишева [1], тело червя состоит из четырех отделов: про-стомиума, перистомиума, туловищного отдела и пигидия; все ларвальные сегменты сливаются и образуют перистомиум взрослого червя. Более детальное рассмотрение развития N. юггет показывает, что в состав туловищного отдела червя, помимо истинных постларвальных сегментов входят еще и ларвальные сегменты. Поэтому туловищный отдел взрослого червя, по всей видимости, можно подразделить на ларвальный и пост-ларвальный отделы. При этом самым старым постларвальным сегментом следует считать третий сегмент туловища.

По поводу формирования простомиума существует более или менее единая точка зрения о том, что он происходит из эписферы трохофоры. Границы эписферы у трохо-форы и метатрохофоры маркированы прототрохом. Сразу же за прототрохом на уровне переднего края глотки начинают формироваться первая и вторая пары перистомиаль-ных усов. Эта область, расположенная между прототрохом и первым щетинковым сегментом поздней метатрохофоры и нектохеты различными авторами [4, 8] рассматривается как перистомиальный сегмент, хотя природа этого сегмента никак не обсуждается. Это в свою очередь приводит к определенной терминологической путанице. По определению В. Н. Беклемишева [1], первый сегмент туловища, несущий ротовое отверстие, называется метастомиумом. Если он сливается еще с одним или несколькими сегментами, то такое образование называется перистомиумом. В. А. Свешников [4], считая, что в состав перистомиума входит первый ларвальный сегмент и выделенный им перистомиальный сегмент, обозначает этот отдел как метастомий.

Наши данные подтверждают предположение В. А. Свешникова и других авторов о наличии так называемого «перистомиального» сегмента. Данный участок тела находится на уровне переднего края глотки. Анализ развития перистомиальных усов этого отдела подтверждает такое предположение и позволяет высказать гипотезу о том, что передние (первая и вторая) пары перистомиальных усов являются производными сильно эмбрионизированного сегмента, который не проходит в своем развитии стадий, описанных выше для первого ларвального сегмента нектохеты. На «перистоми-альном» сегменте формируются только первая и вторая пары перистомиальных усов. Если предложенная нами трактовка формирования перистомиума в дальнейшем подтвердится, то нужно будет признать, что в состав перистомиума N. ь1гет входит два сегмента и это образование - настоящий перистомиум, по определению В. Н. Беклемишева [1].

Сопоставление последовательностей развития параподий на ларвальных и постларвальных сегментах показывает, что на втором и третьем ларвальных сегментах (первый и второй туловищные сегменты взрослого червя) редукции подвергаются те части параподии, которые формируются позже всего на постларвальных параподиях. Дальнейшее изучение и уточнение процессов развития позволит выяснить причину этого явления.

Авторы выражают глубокую благодарность сотрудникам лаборатории экспериментальной цитологии БиНИИ СПбГУ за возможность работать на базе лаборатории и

за предоставленный материал; особую благодарность выражают О. Б. Лавровой за всестороннюю помощь в разрешении различных вопросов. Авторы благодарны В. А. Крапивину и Г. К. Федорову за помощь в сборе материала, А. А. Кутину за помощь в обработке материала и Л. А. Карцевой за помощь при работе на сканирующем электронном микроскопе.

Summary

Starunov V. V., Tikhomirov I. A., Sotnikova E. V. Development of larval and postlarval parapodia of Nereis virens (Sars, 1835). Annelida: Polychaeta: Nereididae.

The fate of larval and the development of postlarval parapodia of Nereis virens are studied. It is shown that parapodia of the second and third larval segments have reduced the parts, which are formed in the last queue during morphogenesis of postlarval parapodia. Authors make a suggestion about a presence of strongly embrionised «peristomial» larval segment, which gives rise to the first two pairs of peristomial cirri.

Литература

1. Беклемишев В. H. Основы сравнительной анатомии беспозвоночных. Т. 1. Проморфология. М., 1964.2. Иванов II. П. Общая и сравнительная эмбриология. М., 1937.3. Иванов П. П. Первичная и вторичная метамерия тела // Журн. общ. биол. 1944. Т. 5. № 2. С. 61-95. 4. Свешников В. А. Морфология личинок полихет. М., 1978. С. 66-75.5. Хлебович В. В. Фауна России и сопредельных стран. Многощетинковые черви: Многощетинковые черви семейства Nereididae морей России и сопредельных вод. Т. 3. СПб., 1996. 6. Anderson D. Т. The comparative embryology of the Polychaeta // Acta Zoologica. 1966. Bd XLVII. P. 1-42. 7. Banse K. Uber Morphologie und Larvelentwicklung von Nereis (Neanthes) succinea (Leuckart, 1847), Polychaeta, Errantia // Zool. Jb. 1954 Abt. 2. Bd 74. S. 190-171. 8. Bass N. R., BarfieldA. E. The life-cycle of polychaete Nereis virens // J. Mar. Boil. Ass. UK. 1972. Vol. 52. P. 701-726. 9. Berkeley E., Berkeley C. Micronereis nanaimoensis sp. п.: with some Notes on its Life-History // J. Fish. Res. Bd. Can. 1953. Vol. 10. N 2. P. 85-95. 10. Dales R. P. The reproduction and larval development of Nereis diversicolor O. F. Miiller. //J. Mar. Boil. Ass. UK. 1950. Vol. 29. P. 321-360.11. Finke D. Zur Formbildung der parapodien von Nereis diversicolor O. F. Miiller // Zool. Jb. 1936. Abt. I. Bd 61. S. 239-342.12. Gilpin-BrownJ. B. The reproduction and larval development of Nereis fucata //J. Mar. Boil. Ass. UK. 1959. Vol. 38. P. 65-80.13. HempelmannF. Zur Naturgeschichte von Nereis dumerilii // Aud. und Edv, Zoologica, Stuttg. 1911. Bd 62. S. 1-135. 14. Reish D.J. The life history and ecology of the polychaetous annelid Nereis grubei (Kinberg) // Occ. Pap. Allan Hancock Fdn. 1954. N 14. P. 1-46. 15. Reish D.J. The life history of polychaetous annelid Neanthes caudata (delle Chiaje) including a summary of development of nereid family // Pacif. Sci. 1957. Vol. 2. P. 216— 228. 16. Wilson D. P. The development of Nereis pelagica Linnaeus //J. Mar. Biol. Ass. UK. 1932. Vol. 18. P. 203-217.

Статья поступила в редакцию 6 апреля 2006 г.