Паразитоиды (Hymenoptera, Eulophidae, Ichneumonidae, Braconidae) липовой моли-пестрянки phyllonorycterissikii (Kumata) (Lepidoptera, Gracillariidae)

118

ВЕСТНИК УДМУРТСКОГО УНИВЕРСИТЕТА

УДК 595.792:595.782

И.В. Ермолаев, С.И. Аимбетова

ПАРАЗИТОИДЫ

В течение 2011-2013 гг. исследован комплекс паразитидов липовой моли-пестрянки (Phyllonorycter issikii) в г. Братиславе на четырех пробных площадях: «Медицинский сад», «Сад Янка Клара», «Русовце парк» и «Ботанический сад». Ежегодно 20 мая, 20 июня, 20 июля и 20 августа на каждой пробной площади собирали минированные листья. Для каждой площади вырезали ножницами по 50 мин моли. Материал этикетировали и помещали в чашки Петри. Выход имаго моли и паразитоидов фиксировали ежедневно в условиях полевой лаборатории. Комплекс паразитоидов липовой моли-пестрянки Ph. issikii включает 23 вида паразитоида. Еще один представитель комплекса определен как Entedon sp. (Eulophidae). Семь видов указаны в качестве паразитоидов минера впервые: Diglyphus pusztensis, Pnigalio longulus, Eudelus simillimus, Baryscapus nigroviolaceus, Colastes braconius, Pholetesor circumscriptus и Pholetesor exiguous. Наиболее разнообразен в видовом отношении был комплекс паразитоидов пробной площади «Медицинский сад» (23 вида). На пробных площадях «Сад Янка Клара», «Русовце парк» и «Ботанический сад» было выявлено 18, 15 и 19 видов соответственно. В период 20112013 гг. общая средняя паразитированность Ph. issikii в парках г. Братиславы составила 22,1±1,1 (n = 60). На отдельных пробных площадях данный показатель варьировал от 15,6±2,5 % (Ботанический сад, 2012 г.) до 29,6±6,1% (Русовце парк, 2012 г.). При этом в комплексе доминировали паразитоиды Minotetrastichus frontalis (средняя паразитированность - 7,3±0,7 % (n = 60)), Pediobius saulius (средняя паразитированность - 1,8±0,2 % (n = 60)) и Sympiesis sericeicornis (средняя паразитированность - 1,4±0,2 % (n = 60)). С учетом полученных нами данных комплекс паразитоидов на ареале Ph. issikii состоит из 47 видов. При этом 42 вида (89,4 %) - представители эвлофид (Eulophidae) из трех подсемейств (Eulophinae, Entedoninae, Tetrastichinae), 1 вид (2,1 %) - из семейства Ichneumonidae и 4 вида (8,5 %) из семейства Braconidae.

Ключевые слова: липовая моль-пестрянка, Phyllonorycter issikii, паразитоиды.

Липовая моль-пестрянка Phyllonorycter issikii (Kumata, 1963) (Lepidoptera, Gracillariidae) - дальневосточный вид. В 1985 г. минер был впервые обнаружен в зеленых насаждения г. Москвы [1]. В дальнейшем вид стал расширять свой ареал, как в западном, так и восточном направлении, со скоростью более 110 км в год [2]. История инвазии минера была освещена в ряде работ [2-6]. Согласно экспертным оценкам [7; 8], на 2008 г. только в европейской части РФ существовало не менее 1-2 млн га очагов Ph. issikii. Очаги минера оказывают негативное влияние на продуктивность и репродуктивные характеристики липовых лесов [9]. С увеличением плотности заселения минёра сокращаются как приросты дерева, так и количество цветов, соцветий и даже сахара в цветах. Последнее обстоятельство создает прямую угрозу продуктивности регионального пчеловодства.

Понимание механизмов регуляции численности инвайдера представляет значительный теоретический и практический интерес. Цель работы - исследовать комплекс паразитоидов липовой моли-пестрянки на пример парков г. Братиславы.

Материалы и методы исследований

В течение 2011-2013 гг. провели исследование комплекса паразитоидов липовой моли-пестрянки Ph. issikii в г. Братиславе на четырех пробных площадях: «Медицинский сад», «Сад Янка Клара», «Русовце парк» и «Ботанический сад». Ежегодно 20 мая, 20 июня, 20 июля и 20 августа на каждой пробной площади собирали минированные листья. Для каждой площади вырезали ножницами по 50 мин моли. Материал этикетировали и помещали в чашки Петри. Выход имаго моли и паразитоидов фиксировали ежедневно в условиях полевой лаборатории. Рассчитывали следующий показатель: паразитированность = (общее число экземпляров паразита) х (общее число собранных мин)-1 х 100 (%).

Результаты и их обсуждение

Комплекс паразитоидов липовой моли-пестрянки Ph. issikii включает 23 вида паразитоидов (табл. 1). Еще один представитель комплекса определен как Entedon sp. (Eulophidae). Семь видов указаны в качестве паразитоидов минера впервые: Diglyphus pusztensis, Pnigalio longulus, Eudelus simil-

limus, Baryscapus nigroviolaceus, Colastes braconius, Pholetesor circumscriptus и Pholetesor exiguous. Наиболее разнообразен в видовом отношении был комплекс паразитоидов пробной площади «Медицинский сад» (23 вида). На пробных площадях «Сад Янка Клара», «Русовце парк» и «Ботанический сад» было выявлено 18, 15 и 19 видов соответственно.

Таблица 1

Встречаемость паразитоидов РК. issikii в четырех пробных площадях г. Братиславы

в период 2011-2013 гг.

№ Вид Медицинский сад Сад Янка Клара Русовце парк Ботанический сад

Eulophidae

1 Diglyphus pusztensis (Erdos & Novicky, 1951) + - + +

2 Pnigalio longulus (Zettersedt, 1838) + - + -

3 P. soemius (Walker, 1839) + + - -

4 Sympiesis dolichogaster (Ashmead, 1888) + + + +

5 S. gordius (Walker, 1839) + + - +

6 S. sericeicornis (Nees, 1834) + + + +

7 Cirrospilus lyncus (Walker, 1838) + + + +

8 C. pictus (Nees, 1834) + + + +

9 C. vittatus (Walker, 1838) + + + +

10 Elachertus inunctus (Nees, 1834) + + - -

11 Pediobius metallicus (Nees, 1834) + - - +

12 P. saulius (Walker, 1839) + + + +

13 Chrysocharis nephereus (Walker, 1839) + + + +

14 Ch. phryne (Walker, 1839) + + + +

15 Ch. pubicornis (Zetterstedt, 1838) + - - +

16 Entedon sp. + + + -

17 Baryscapus nigroviolaceus (Nees, 1834) + + - +

18 Minotetrastichus frontalis (Nees, 1834) + + + +

19 Mischotetrastichus petiolatus (Erdos, 1961) + + + +

20 Oomyzus incertus (Ratzeburg, 1844) + + - +

Ichneumonidae

21 Eudelus simillimus (Taschenberg, 1865) - - - +

Braconidae

22 Colastes braconius (Haliday, 1833) + - + -

23 Pholetesor circumscriptus (Nees, 1834) + + + +

24 Ph. exiguus (Haliday, 1834) + + - +

Итого 23 18 15 19

В период 2011-2013 гг. общая средняя паразитированность Ph. issikii в парках г. Братиславы составила 22,1 ± 1,1 (n = 60) (табл. 2). На отдельных пробных площадях данный показатель варьировал от 15,6 ± 2,5 % (Ботанический сад, 2012 г.) до 29,6 ± 6,1 % (Русовце парк, 2012 г.). При этом в комплексе доминировали паразитоиды Minotetrastichus frontalis (средняя паразитированность - 7,3 ± 0,7 % (n = 60)), Pediobius saulius (средняя паразитированность - 1,8 ± 0,2 % (n=60)) и Sympiesis sericeicornis (средняя паразитированность - 1,4 ±0,2 % (n = 60)). Полученный результат сопоставим с другими известными данными. Так, общая средняя паразитированность Ph. issikii в 16 точках Венгрии [10] в 2011 г. была 37,2 %, в 2012 и 2013 гг. - 28 и 9,6 % соответственно. В 2006 г. общая средняя паразитированность Ph. issikii в 22 пунктах Ульяновской области составила 21,4 ± 1,8 [11]. В период 20012005 гг. в Удмуртской Республике на трех пробных площадях этот показатель варьировал от 0,9 ± 0,2 до 12,5 ± 0,9 % [12].

Собранный нами материал позволяет представить видовой состав паразитоидов на достаточно обширном ареале Ph. issikii (табл. 3). С учетом ряда обзоров [13; 14] комплекс состоит из 47 видов. При этом 42 вида (89,4 %) - представители эвлофид (Eulophidae) из трех подсемейств (Eulophinae,

120 И.В. Ермолаев, С.И. Аимбетова

2016. Т. 26, вып. 1 БИОЛОГИЯ. НАУКИ О ЗЕМЛЕ

ЕШ^ошгае, Tetrastichinae), 1 вид (2,1 %) - из семейства Ichneumonidae и 4 вида (8,5 %) - из семейства Bracoшdae.

Таблица 2

Показатели паразитированности (%) РК. issikii в четырех пробных площадях г. Братиславы

в период 2011-2013 гг.

Пробная площадь 2011 г. 2012 г. 2013 г.

Общая паразитированность минёра

Медицинский сад 17,6 ± 4,0 21,2 ± 2,6 21,6 ± 3,5

Сад Янка Клара 21,2 ± 1,6 24,8 ± 3,7 24,8 ± 3,7

Русовце парк 18,8 ± 3,5 29,6 ± 6,1 28,0 ± 5,1

Ботанический сад 15,6 ± 2,7 15,6 ± 2,5 22,8 ± 3,3

Паразитированность минёра Minotetrastichus frontalis

Медицинский сад 6,0 ± 1,1 6,0 ± 1,1 7,6 ± 1,7

Сад Янка Клара 6,0 ± 0,9 6,4 ± 1,2 10,8 ± 3,1

Русовце парк 5,6 ± 1,7 12,4 ± 4,8 14,4 ± 3,2

Ботанический сад 7,2 ± 1,7 2,4 ± 1,2 2,4 ± 1,2

Паразитированность минёра Pediobius saulius

Медицинский сад 1,6 ± 0,7 1,6 ± 0,7 2,0 ± 1,1

Сад Янка Клара 1,6 ± 0,7 0,8 ± 0,5 0,8 ± 0,5

Русовце парк 2,0 ± 0,9 3,2 ± 1,0 3,3 ± 1,5

Ботанический сад 1,2 ± 0,5 1,6 ± 0,7 2,6 ± 1,2

Паразитированность минёра Sympiesis sericeicornis

Медицинский сад 1,2 ± 0,8 2,0 ± 0,6 1,2 ± 0,8

Сад Янка Клара 2,0 ± 0,9 2,0 ± 0,9 2,0 ± 1,3

Русовце парк 1,2 ± 0,8 1,2 ± 0,8 1,2 ± 0,5

Ботанический сад 1,8 ± 0,8 0,8 ± 0,5 0,8 ± 0,5

Примечание. Во всех случаях n = 5.

Таблица 3

Видовая структура комплекса паразитоидов РК. issikii

№ Вид Европа Европейская часть РФ Азия

Словакия (данные С.И. Аимбетова) Венгрия [10] Украина [15; 16] Московская область [17] Ульяновская область [11; 18-20] Удмуртская Республика [12] Япония [21-25]

Eulophidae

1 Diglyphus pusztensis (Erdos & Novicky, 1951)* +

2 Dicladocerus westwoodii Westwood, 1832* +

3 Pnigalio agraules (Walker, 1839)* +

4 P. cristatus (Ratzeburg, 1848)* +

5 P. gyamiensis (Myartseva & Kurashev, 1990)* +

6 P. mediterraneus (Ferriere & Delucchi, 1957)* +

7 P. nemati (Westwood, 1838)* +

8 P. longulus (Zettersedt, 1838)* +

9 P. soemius (Walker, 1839)* + + + + +1

_Паразитоиды (Hymenoptera, Eulophidae, Ichneumonidae, Braconidae) ..._121

БИОЛОГИЯ. НАУКИ О ЗЕМЛЕ 2016. Т. 26, вып. 1

Окончание табл. 3

10 Sympiesis angustipennis (Erdös, 1954)* +

11 S. dolichogaster (Ashmead, 1888)* + + +

12 S. gordius (Walker, 1839)* + +2 +1 +1 +2

13 S. laevifrons (Kamijo, 1965)* +

14 S. sericeicornis (Nees, 1834)* +3 +3 +2 + + +

15 Cirrospilus diallus (Walker, 1838)* + +

16 C. elegantissimus (Westwood, 1832)* + +3 +

17 C. lyncus (Walker, 1838)* + + + +

18 C. pictus (Nees, 1834)* + + +

19 C. viticola (Rondani, 1877)* + +

20 C. vittatus (Walker, 1838)* + +

21 Elachertus fenestratus (Nees, 1834)* + +

22 E. inunctus (Nees, 1834)* + +

23 Hyssopus geniculatus (Hartig, 1838)* + + +

24 H. nigritulus (Zetterstedt, 1838)* +

25 Pediobius cassidae (Erdös, 1958) +

26 P. metallicus (Nees, 1834) + +

27 P. saulius (Walker, 1839) +2 + +

28 Pleurotroppopsis japonica (Kamijo, 1977) +

29 Chrysocharis laomedon (Walker, 1839) + + +3 +3 +

30 Ch. nephereus (Walker, 1839) + +

31 Ch. phryne (Walker, 1839) + +

32 Ch. pubicornis (Zetterstedt, 1838) + + +

33 Ch. ujiyei (Kamijo, 1977) +

34 Neochrysocharis formosus (Westwood, 1833) +

35 N. cuprifrons (Erdös, 1954) +

36 Omphale versicolor (Nees, 1834) +

37 Achrysocharoides cilla (Walker, 1839) +

38 Aprostocetus zoilus (Walker, 1839) +

39 Baryscapus nigroviolaceus (Nees, 1834) +

40 Minotetrastichus frontalis (Nees, 1834)* +1 +1 + +2 +

41 Mischotetrastichuspetiolatus (Erdös, 1961)* + + + + +?

42 Oomyzus incertus (Ratzeburg, 1844) + + +

Ichneumonidae

43 Eudelus simillimus (Taschenberg, 1865) * +

Braconidae

44 Dolichogenidea dilecta (Haliday, 1834) +

45 Colastes braconius (Haliday, 1833)* +

46 Pholetesor circumscriptus (Nees, 1834) +

47 Ph. exiguus (Haliday, 1834) +

Всего: 23 12 9 4 19 22 8

Примечание. +1, +2, +3 - место среди доминирующих видов; * - эктопаразитоид.

В комплекс паразитоидов Ph. issikii входят также не определенные до вида представители родов: Pnigalio sp. [16; 26; 27], Sympiesis sp. [26], Elachertus sp. [16; 25], Chrysocharis sp. [25-27], Entedon sp. [11; 16; 19], Achrysocharoides sp. (три вида) [16; 25], Aprostocetus sp. [10; 11; 28-30] (Eulophidae); Holcothorax sp. [25] (Encyrtidae); Trichogramma sp. [26] (Trichogrammatidae), Pholetesor sp. [25], Ap-anteles sp. [10-12; 19; 28; 31] (Braconidae).

Соотношение экто- и эндопаразитоидов с учетом видов в таблице и не определенных до вида представителей родов составляет 1,1 : 1. При этом в дальневосточной части ареала Ph. issikii минёра преимущественно атакуют эндопаразитоиды. Согласно полученным данным [21-23; 25] соотношение экто- и эндопаразитоидов Ph. issikii на острове Хоккайдо составило 1 : 2. В европейской части ареала соотношение экто- и эндопаразитоидов варьировало от 3 : 1 для Московской области [17] и Украины [15; 16] до 1,4 : 1 для Словакии (табл. 3) и для Ульяновской области [11; 18-20; 29-31].

Из табл. 3 видно, что в странах Центральной Европы среди паразитоидов Ph. issikii доминирует грегарный личиночно-куколочный эктопаразитоид Minotetrastichus frontalis. Так, в период 2011-2013 гг. в парках г. Братиславы доля вида в паразитокомплексе составляла 31,8 ± 2,3 % (n = 60). В эти же годы общая доля M. frontalis в сборах по 16 пунктам Венгрии достигала 83,7 % [10]. Помимо этого (в 2006 г.) M. frontalis был вторым по численности в Ульяновской области. Доля этого вида составила 19,3 ± 3,8 % (n = 22) [11].

Одиночный эктопаразитоид личинок и куколок насекомых минеров Sympiesis gordius преобладал в сборах паразитоидов Ph. issikii на Украине и в Ульяновской области. Так, доля S. gordius в комплексе паразитоидов, собранных в 1988 г. на трех точках г. Киева, составила 46,4 % [15]. В Ульяновской области эта величина достигала 43,1 ± 3,7 % (n = 22) [11]. Помимо этого, S. gordius был вторым по численности в Венгрии и Удмуртской Республике. Так, доля S. gordius в сборах паразитоидов в Венгрии составила 5,3 % [10], а в Удмуртской Республике - до 32,5 % [12].

В северо-восточной части ареала липы мелколистной (Tilia cordata Mill.) среди паразитоидов Ph. issikii доминировал Pnigalio soemius. Доля вида в сборах достигала 60 % (площадь № 3, 2003 г.) [12]. При этом смертность минера от P. soemius не имела достоверной положительной связи с плотностью заселения Ph. issikii ни в одном из пятнадцати изученных случаев.

Как видно из результатов, паразитированность (как общая, так и доминирующими видами) Ph. issikii в европейской части ареала моли крайне низка. Для выявления наиболее эффективных энтомо-фагов и патогенов необходимо комплексное исследование представителей третьего трофического уровня в первичном ареале минера.

Заключение

Комплекс паразитоидов липовой моли-пестрянки Ph. issikii включает 23 вида паразитоида. Еще один представитель комплекса определен как Entedon sp. (Eulophidae). Семь видов указаны в качестве паразитоидов минера впервые: Diglyphus pusztensis, Pnigalio longulus, Eudelus simillimus, Baryscapus nigroviolaceus, Colastes braconius, Pholetesor circumscriptus и Pholetesor exiguous. Наиболее разнообразен в видовом отношении был комплекс паразитоидов пробной площади «Медицинский сад» (23 вида). На пробных площадях «Сад Янка Клара», «Русовце парк» и «Ботанический сад» было выявлено 18, 15 и 19 видов соответственно. В период 2011-2013 гг. общая средняя паразитированность Ph. issikii в парках г. Братиславы составила 22,1 ± 1,1 (n = 60). На отдельных пробных площадях данный показатель варьировал от 15,6 ± 2,5 % (Ботанический сад, 2012 г.) до 29,6 ± 6,1 % (Русовце парк, 2012 г.). При этом в комплексе доминировали паразитоиды Minotetrastichus frontalis (средняя паразитированность 7,3 ± 0,7 % (n = 60)), Pediobius saulius (средняя паразитированность - 1,8 ± 0,2 % (n = 60)) и Sympiesis sericeicornis (средняя паразитированность - 1,4 ± 0,2 % (n = 60)). С учетом полученных нами данных комплекс паразитоидов на ареале Ph. issikii состоит из 46 видов. При этом 41 вид (89,1 %) -представители эвлофид (Eulophidae) из трех подсемейств (Eulophinae, Entedoninae, Tetrastichinae), 1 вид (2,2 %) - из семейства Ichneumonidae и 4 вида (8,7 %) - из семейства Braconidae.

Благодарности

Авторы выражают благодарность за определение насекомых М. Шварцу (Martin Schwarz) (Ichneumonidae) (Biologiezentrum Linz Dornach), Й. Лукашу (Josef Lukâs) (Braconidae) (Comenius University), Г. Грабенвегеру и Х. Бауру (Giselher Grabenweger and Hannes Baur) (Chalcidoidea) (Natural History Museum Bern). Работа поддержана в рамках базовой части государственного задания Ми-нобрнауки РФ (грант 1.1.2404).

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Беднова О.В., Белов Д.А. Липовая моль-пестрянка (Lepidoptera, Gracillariidae) в зеленых насаждениях Москвы и Подмосковья // Лесной вестник. 1999. № 2. С. 172-177.

2. Sefrovâ H. Invasions of Lithocolletinae species in Europe - causes, kinds, limits and ecological impact (Lepidoptera, Gracillariidae) // Ekologia (Bratislava). 2003. Vol. 22 (2). P. 132-142.

3. Козлов М.В. Минирующая моль-пестрянка - вредитель липы // Защита растений. 1991. № 4. С. 46.

4. Sefrovâ H. Phyllonorycter issikii (Kumata, 1963) - bionomics, ecological impact and spread in Europe (Lepidoptera, Gracillariidae) // Acta Universitatis Agriculturae et Silviculture Mendelianae Brunensis. 2002. Vol. 50 (3). P. 99-104.

5. Roques A., Lees D. Factsheets for 80 representative alien species. Chapter 14 // Arthropod invasions in Europe. BioRisk. 2010. Vol. 4 (2). P. 855-1021.

6. Ермолаев И.В. Биологическая инвазия липовой моли-пестрянки Phyllonorycter issikii Kumata (Lepidoptera, Gracillariidae) в Европе // Сибирский экологический журн. 2014. № 3. С. 423-433.

7. Гниненко Ю.И. Чуждые виды вредителей и возбудителей болезней в лесах России // Лес и бизнес. 2008. № 2. С. 30-34.

8. Гниненко Ю.И., Козлова Е.И. Прогрессирующие вредители липы в городских посадках // Защита и карантин растений. 2008. № 1. С. 47.

9. Ермолаев И.В., Зорин Д.А. Экологические последствия инвазии Phyllonorycter issikii (Lepidoptera, Gracillariidae) в липовых лесах Удмуртии // Зоологический журн. 2011. Т. 90, № 6. С. 717-723.

10. Szöcs L., Melika G., Thuroczy Cs., Csoka Gy. Adatok az invaziv harslevél satorosmoly (Phyllonorycter issikii Ku-mana, 1963) magyarorszagi parasitoid együtteseinek ismeretéhez // Nôvényvédelem. 2014. Vol. 50 (10). P. 445-451.

11. Ефремова З.А., Мищенко А.В. Комплекс наездников-паразитоидов (Hymenoptera, Eulophidae) липовой моли-пестрянки Phyllonorycter issikii (Lepidoptera, Gracillariidae) в Среднем Поволжье // Зоологический журн. 2008. Т. 87, № 2. С. 189-196.

12. Ермолаев И.В., Ефремова З.А., Ижболдина Н.В. Паразитоиды как фактор смертности липовой моли-пестрянки (Phyllonorycter issikii, Lepidoptera, Gracillariidae) // Зоологический журн.. 2011. Т. 90, № 1. С. 24-32.

13. Ермолаев И.В., Ефремова З.А. Паразитоиды (Hymenoptera, Eulophidae, Braconidae) липовой моли-пестрянки Phyllonorycter issikii (Kumata) (Lepidoptera, Gracillariidae) // Евразиатский энтомологический журн. 2015. Т. 14. Вып. 3. С. 217-223.

14. Szöcs L., Melika G., Thuroczy Cs., Csoka Gy. Parasitoids of lime leaf miner Phyllonorycter issikii (Lepidoptera: Gracillariidae) recorded throughout the area it recently colonized // European Journal of Entomology. 2015. Vol. 112 (4). P. 591-598.

15. Mey W. Über die Bedeutung autochthoner Parasitoidenkomplexe bei der rezenten Arealexpansion von vier Phyllonorycter-Arrten im Europa (Insecta, Lepidoptera, Hymenoptera) // Mitteilungen aus dem Zoologischen Museum in Berlin. 1991. Bd. 67 (1). S. 177-194.

16. Мешкова В.Л., Микулина И.Н. Энтомофаги адвентивных молей-минеров в зеленых насаждениях Харьков-щины // Современное состояние и перспективы охраны и защиты лесов в системе устойчивого развития : материалы международ. науч.-прак. конф. Гомель: Ин-т леса НАН Беларуси. 2013. С. 92-96.

17. Gokhman V.E., Yefremova Z.A., Yegorenkova E.N. Karyotypes of parasitic wasps of the family Eulophidae (Hymenoptera) attacking leaf-mining Lepidoptera (Gracillariidae, Gelechiidae) // CompCytogen. 2014. Vol. 8 (1). P. 31-41.

18. Егоренкова Е.Н. Фауна наездников-тетрастихин (Hymenoptera, Eulophidae, Tetrastichinae) лесостепной части Среднего Поволжья: автореф. дис. ... канд. биол. наук. М.: ИПЭИЭ им. А.Н. Северцова РАН, 2008. 18 с.

19. Ефремова З.А., Мищенко А.В. Динамика численности популяций доминирующих паразитоидов (Hymenop-tera, Eulophidae) бабочки Phyllonorycter issikii (Kumata) (Lepidoptera, Gracillariidae) на Средней Волге // Тр. Рус. энтомологического общ-ва. СПб., 2010. Т. 80 (2). С. 64-75.

20. Мищенко А.В. Новые данные о паразитизме наездников-эвлофид (Hymenoptera: Eulophidae) на моле-пестрянке Phyllonorycter issikii (Kumata, 1963) (Lepidoptera: Gracillariidae) - вредителе липы в Среднем Поволжье (Россия) // Кавказский энтомологический бюл. 2014. Т. 10 (1). С. 131-136.

21. Kamijo K. Descriptions of five new species of Eulophinae from Japan and other notes // Insecta Matsumurana. 1965. Vol. 28, N 1. P. 69-78.

22. Kamijo K. Description of a new species of Chrysocharis Foerster from Japan, with notes on two species (Hymenoptera: Eulophidae) // Akitu (new series). 1977. Vol. 13. P. 1-6.

23. Kamijo K. Five new species of Cotterellia (Hymenoptera, Eulophidae) from Japan // Kontyu. 1977. Vol. 45 (2). P. 253-261.

24. Kamijo K., Ikeda E. A revision of Citrostichus and Mischotetrastichus (Hymenoptera: Eulophidae), with descriptions of a new genus and new species // Japanese Journal of Entomology. 1997. Vol. 65 (3). P. 562-582.

25. Hirao T., Murakami M. Quantitative food webs of lepidopteran leafminers and their parasitoids in a Japanese deciduous forest // Ecological Research. 2008. Vol. 23 (1). P. 159-168.

26. Осипова А.С. Липовая моль-пестрянка - распространяющийся вредитель липы // Экология и защита леса. СПб.: СПбЛТА. 1992. С. 75-77.

27. Кириченко Н.И. Липовая моль-пестрянка Phyllonorycter issikii в Западной Сибири: некоторые экологические характеристики популяции недавнего инвайдера // Сибирский экологический журн. 2013. № 6. С. 813-822.

28. Мищенко А.В., Ефремова З.А., Краюшкина А.В. Динамика популяции липовой моли-пестрянки Phyl-lonorycter issikii (Lepidoptera, Gracillariidae) и комплекс ее паразитоидов (Hymenoptera, Eulophidae) в Среднем Поволжье // Природа Симбирского Поволжья. Вып. 8. Ульяновск: Корпорация технологий продвижения. 2007. С. 169-175.

29. Ефремова З.А., Краюшкина А.В., Мищенко А.В. Комплексы паразитоидов (Hymenoptera, Eulophidae) молей-пестрянок рода Phyllonorycter (Lepidoptera, Gracillariidae) в Среднем Поволжье // Зоологический журн. 2009. Т. 88, № 10. С. 1213-1221.

30. Ефремова З.А., Мищенко А.В. Новые данные о трофических связях наездников-эвлофид (Hymenoptera, Eu-lophidae) с чешуекрылыми (Lepidoptera) в Ульяновской области // Энтомологическое обозрение. 2009. Т. 88, № 1. С. 29-37.

31. Yefremova Z., Mishchenko A. The preimaginal stages of Minotetrastichus frontalis (Nees) and Chrysocharis laomedon (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae), parasitoids associated with Phyllonorycter issikii (Kumata, 1963) (Lepidoptera: Gracillariidae) // Journal of Natural History. 2012. Vol. 46. P. 1283-1305.

Поступила в редакцию 09.01.16

I. V. Ermolaev, S.I. Aimbetova

PARASITOIDS

OF LIME LEAFMINER PHYLLONORYCTER ISSIKII

The parasitoid complex of lime leafminer Phyllonorycter issikii Kumata (Lepidoptera, Gracillariidae) was studied in four test plots ("Medical garden", "Janka Klara garden", "Rusovce Park", and "Botanical Garden") in Bratislava during 2011-2013. Every year mined leaves were collected in each plot on the 20th of May, 20th of June, 20th of July and 20th of August. In total, over 50 mines were cut out and placed into Petri dishes. Emergence of adult moths and parasitoids was registered daily in field laboratory conditions. The complex of parasitoids of lime leafminer Ph. issikii includes 23 species. One representative of the complex was defined as Entedon sp. (Eulophidae). 7 species are reported for the first time as parasites of P. issikii: Diglyphus pusztensis, Pnigalio longulus, Eudelus simillimus, Baryscapus nigroviolaceus, Colastes braconius, Pholetesor circumscriptus and Pholetesor exiguous. Parasitoids complex of plot «Medical garden» was the most diverse (23 species). On plots "Janka Klara garden", "Rusovce Park" and "Botanical Garden" 18, 15, and 19 species were found, respectively. Average parasitism of Ph. issikii in parks of Bratislava was 22,1 ± 1,1 (n = 60) during 2011-2013. The parasitism rates in some plots ranged from 15,6 ± 2,5 % ("Botanical Garden", 2012) to 29,6 ± 6,1 % ("Rusovce Park", 2012). The most significant were the species Minotetrastichus frontalis (average parasitism - 7,3 ± 0,7 % (n = 60), Pediobius saulius (average parasitism - 1,8 ± 0,2 % (n = 60)), and Sympiesis sericeicornis (average parasitism - 1,4 ± 0,2 % (n = 60)). The analysis of literature data and our own findings provided data for a more complete catalogue of the parasitoids of Ph. issikii, which now consists of 47 species. 42 (89,4 %) of them belong to the family Eulophidae (three subfamilies: Eulophidae, Entedoninae, and Tetrastichinae), 1 species (2,1 %), to Ich-neumonidae and 4 species (8,5 %), to Braconidae.

Keywords: lime leafminer, Phyllonorycter issikii, parasitoids.

REFERENCE

1. Bednova O.V. and Belov D.A. [Lime leafminer (Lepidoptera, Gracillariidae) in green plantations and around Moscow], Lesnoj vestnik, 1999, no. 2, pp. 172-177 (in Russ.).

2. Sefrova H. Invasions of Lithocolletinae species in Europe - causes, kinds, limits and ecological impact (Lepidoptera, Gracillariidae), Ekologia (Bratislava), 2003, vol. 22 (2), pp. 132-142.

3. Kozlov M.V. [Lime leafminer - pest lime], Zaschita rastenij, 1991, no. 4, p. 46 (in Russ.).

4. Sefrova H. Phyllonorycter issikii (Kumata, 1963) - bionomics, ecological impact and spread in Europe (Lepidoptera, Gracillariidae), Acta Universitatis Agriculturae et Silviculture Mendelianae Brunensis, 2002, vol. 50 (3), pp. 99-104.

5. Roques A. and Lees D. Factsheets for 80 representative alien species. Chapter 14, Arthropod invasions in Europe. BioRisk, 2010, vol. 4 (2), pp. 855-1021.

6. Ermolaev I.V. [Biological invasion lime leafminer Phyllonorycter issikii Kumata (Lepidoptera, Gracillariidae) in Europe], Sibirskij ekologicheskij zhurn., 2014, no. 3, pp. 423-433 (in Russ.).

7. Gninenko Ju.I. [Alien species of pests and pathogens in the forests of Russia], Les i biznes, 2008, no.2, pp. 30-34 (in Russ.).

8. Gninenko Ju.I. and Kozlova E.I. [Progressive linden pests in urban plantings], Zaschita i karantin rastenij, 2008, no. 1, p. 47 (in Russ.).

9. Ermolaev I.V. and Zorin D.A. [Ecological subsequence of Phyllonorycter issikii (Lepidoptera, Gracillariidae) invasion from the example of lime forests in Udmurtia], Zoologicheskij zhurn, 2011, vol. 90, no. 6, pp. 717-723 (in Russ.).

10. Szocs L., Melika G., Thuroczy Cs., and Csoka Gy. Adatok az invaziv harslevel satorosmoly (Phyllonorycter issikii Kumana, 1963) magyarorszagi parasitoid egyutteseinek ismeretehez, Novenyvedelem, 2014, vol. 50 (10), pp. 445-451.

11. Efremova Z.A. and Mischenko A.V. [A complex of parasitoids (Hymenoptera, Eulophidae) of Phyllonorycter issikii (Lepidoptera, Gracillariidae) from the Middle Volga rever basin], Zoologicheskij zhurn, 2008, vol. 87, no. 2, pp. 189-196 (in Russ.).

12. Ermolaev I.V., Efremova Z.A., and Izhboldina N.V. [Parasitoids as a mortality factor for the lime leafminer (Phyllonorycter issikii, Lepidoptera, Gracillariidae)], Zoologicheskij zhurn., 2011, Т. 90, no. 1, pp. 24-32 (in Russ.).

13. Ermolaev I.V. and Efremova Z.A. [Parasitoids (Hymenoptera, Eulophidae, Braconidae) of the lime leafminer Phyllonorycter issikii (Kumata) (Lepidoptera, Gracillariidae)], Evraziatskij entomologicheskij zhurn., 2015, vol. 14, no. 3, pp. 217-223 (in Russ.).

14. Szöcs L., Melika G., Thuroczy Cs., and Csoka Gy. Parasitoids of lime leaf miner Phyllonorycter issikii (Lepidoptera: Gracillariidae) recorded throughout the area it recently colonized, European Journal of Entomology, 2015, vol. 112(4), pp. 591-598.

15. Mey W. Über die Bedeutung autochthoner Parasitoidenkomplexe bei der rezenten Arealexpansion von vier Phyllonorycter-Arrten im Europa (Insecta, Lepidoptera, Hymenoptera), Mitteilungen aus dem Zoologischen Museum in Berlin, 1991, Bd. 67 (1), pp. 177-194.

16. Meshkova V.L. and Mikulina I.N. [Entomophages adventitious moles-miners in the green areas of the Kharkiv region], in Mater. mezhd. nauch.-prakt. konf. "Sovremennoe sostojanie iperspektivy ohrany i zaschity lesov v sisteme ustojchivogo razvitija", Gomel: In-t lesa NAN Belarusi, 2013, pp. 92-96 (in Russ.).

17. Gokhman V.E., Yefremova Z.A., and Yegorenkova E.N. Karyotypes of parasitic wasps of the family Eulophidae (Hymenoptera) attacking leaf-mining Lepidoptera (Gracillariidae, Gelechiidae), CompCytogen, 2014, vol. 8 (1), pp. 31-41.

18. Egorenkova E.N. [Fauna of tetrastihin (Hymenoptera, Eulophidae, Tetrastichinae) forest-steppe of the Average Volga region], Abstract of diss. Cand. biol. sci., М., 2008, 18 p. (in Russ.).

19. Efremova Z.A. and Mischenko A.V. [The dynamics of the populations of dominant parasitoids (Hymenoptera, Eulophidae) of moth Phyllonorycter issikii (Kumata) (Lepidoptera, Gracillariidae) in the Middle Volga Basin], Tr. Rus. entomologicheskogo obsch-va, SPb., 2010, Т. 80 (2), pp. 64-75 (in Russ.).

20. Mischenko A.V. [New data on parasitism of eulophid wasps (Hymenoptera: Eulophidae) on Phyllonorycter issikii (Kumata, 1963) (Lepidoptera: Gracillariidae), a pest lime-tree in the Middle Volga Region (Russia)], Kavkazskij en-tomologicheskij bjul., 2014, vol. 10 (1), pp. 131-136 (in Russ.).

21. Kamijo K. Descriptions of five new species of Eulophinae from Japan and other notes, Insecta Matsumurana, 1965, vol. 28, no. 1, pp. 69-78.

22. Kamijo K. Description of a new species of Chrysocharis Foerster from Japan, with notes on two species (Hymenoptera: Eulophidae), Akitu (new series), 1977, vol. 13, pp. 1-6.

23. Kamijo K. Five new species of Cotterellia (Hymenoptera, Eulophidae) from Japan, Kontyu, 1977, vol. 45 (2), pp. 253-261.

24. Kamijo K. and Ikeda E. A revision of Citrostichus and Mischotetrastichus (Hymenoptera: Eulophidae), with descriptions of a new genus and new species, Japanese Journal of Entomology, 1997, vol. 65 (3), pp. 562-582.

25. Hirao T. and Murakami M. Quantitative food webs of lepidopteran leafminers and their parasitoids in a Japanese deciduous forest, Ecological Research, 2008, vol. 23 (1), P. 159-168.

26. Osipova A.S. [Lime leafminer - pervasive pest lime], in Ekologija i zaschita lesa, SPb.: SPbLTA, 1992, pp.75-77 (in Russ.).

27. Kirichenko N.I. [The lime leafminer Phyllonorycter issikii in Western Siberia: Some ecological characteristics of the population on recentl invader], Sibirskij ekologicheskij zhurn., 2013, no. 6, pp. 813-822 (in Russ.).

28. Mischenko A.V., Efremova Z.A., and Krajushkina A.V. [Population dynamics lime leafminer Phyllonorycter issikii (Lepidoptera, Gracillariidae) and a set of its parasitoids (Hymenoptera, Eulophidae) in the Middle Volga Simbirsk], Pri-roda Simbirskogo Povolzhja, Ul'janovsk: Korporacija tehnolo-gij prodvizhenija, 2007, no. 8, pp. 169-175 (in Russ.).

29. Efremova Z.A., Krajushkina A.V., and Mischenko A.V. [Parasitoid complexes (Hymenoptera, Eulophidae) of species of the genus Phyllonorycter (Lepidoptera, Gracillariidae) in the Middle Volga Basin], Zoologicheskij zhurn., 2009, vol. 88, no. 10, pp. 1213-1221 (in Russ.).

30. Efremova Z.A. and Mischenko A.V. [New data on the trophic relationships of eulophid wasps (Hymenoptera, Eu-lophidae) with lepidopteran (Lepidoptera) in the Ulyanovsk region], Entomologicheskoe obozrenie, 2009, Т. 88, no. 1, pp. 29-37 (in Russ.).

31. Yefremova Z. and Mishchenko A. The preimaginal stages of Minotetrastichus frontalis (Nees) and Chrysocharis laomedon (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae), parasitoids associated with Phyllonorycter issikii (Kumata, 1963) (Lepidoptera: Gracillariidae), Journal of Natural History, 2012, vol. 46, pp. 1283-1305.

Ермолаев Иван Владимирович, кандидат биологических наук, доцент, заведующий кафедрой экологии животных

ФГБОУ ВПО «Удмуртский государственный университет» 426034, Россия, г. Ижевск, ул. Университетская, 1 (корп. 1) E-mail: ermolaev-i@udm.net

Аимбетова Сарбиназ Иззетовна,

докторант кафедры экологии факультета естественных наук

Университет имени Я.А. Коменского в Братиславе 842 15, Республика Словакия, г. Братислава, Млинская долина, B-2. E-mail: aimbetova85@fns.uniba.sk

Ermolaev I.V.,

Candidate of Biology, Associate Professor, Head of a chair of animals ecology

Udmurt State University

Universitetskaya st., 1/1, Izhevsk, Russia, 426034 E-mail: ermolaev-i@udm.net

Aimbetova S.I., Doctoral student at Faculty of natural sciences, Department of ecology

Comenius University in Bratislava Mlynska dolina, B-2, 842 15, Bratislava, Slovak Republic

E-mail: aimbetova85@fns.uniba.sk