ՀՀ տարածքային կառավարման գծով առաջին նախարարը նշանակվել է 1995 թվականին՝ ՀՀ Նախագահի հուլիսի 25-ի հրամանագրով։ Անցած տարիների ընթացքում համակարգը ղեկավարող նախարարների պաշտոնի անվանումը հաճախակի փոխվել է՝ պայմանավորված նրանց լիազորություններով։