Զվարթնոց միջազգային օդանավակայանը բացվել է 1961-ին։ Այն ժամանակ ընդունում էր միայն ներքին՝ ԽՍՀՄ-ի մեջ կատարվող չվերթներ։ 1985-ին Քաղաքացիական ավիացիայի միջազգային կազմակերպությունը (ICAO) շնորհեց օդանավակայանին 2-րդ կարգ։ Նոր վերջնակայաններ (թերմինալներ) բացվել են 1998-ին՝ Բեռնային համալիրը, իսկ 2007-ին՝ Նոր միջազգային ուղևորափոխադրման վերջնակայանը։ 2002 թ. հուլիսին ՀՀ կառավարության և «Կորպորասիոն Ամերիկա» (Corporation America, «Քորփորեյշն Ըմերիքա») ընկերության միջև կնքվեց պայմանագիր, ըստ որի Զվարթնոց միջազգային օդանավակայանը կոնցեսիոն կառավարման հանձնվեց «Արմենիա միջազգային օդանավակայաններ» ընկերությանը 30 տարի ժամկետով։