Ագուլիս քաղաքը հիմնադրվել է անտիկ ժամանակներում: Տիգրան արքան Սիրիայից Հայաստան էր կանչել հրեաների և ներկայիս Նախիջևանի շրջանում տեղ հատկացրել քաղաքի կառուցման համար: Այդպես կառուցվեց Ագուլիսը: Հայաստանում քրիստոնեության ընդունումից հետո այդ քաղաքը դարձավ կենտրոն, որտեղ, Էջմիածնի հետ միաժամանակ, հայտնվեցին եկեղեցիներ և վանքեր, բայց եթե Էջմիածնի համալիրը բազմիցս վերականգնվել և տեսքի է բերվել, ապա Ագուլիսի 11 եկեղեցիներից երեքն ընդհուպ մինչև 19-րդ դարը նույն տեսքն ունեին, պահպանվել են այնպես, ինչպես նոր կառուցված ժամանակ` 4-րդ դարում կային. Ագուլիսը մեկուսացվել և գրեթե անփոփոխ պահպանվել էր: